/
Автор: Коваль Э.З.
Теги: fungi ( eumycota, eumycetes) настоящие грибы микология повреждения растений вредители растений болезни растений защита растений биология ботаника грибы семейство грибов
ISBN: 978-966-02-4270-8
Год: 2007
Текст
Э. 3. Коваль
ФЛОРА
ГРИБОВ
УКРАИНЫ
Зигомицеты
Энтомофторальные грибы
КИЕВ 2007
УДК 582.281.632.7:632.37
ISBN 978-966-02-4270-8
Э. 3. Коваль
ФЛОРА
ГРИБОВ
УКРАИНЫ
ЗИГОМИЦЕТЫ
Энтомофторальные грибы
ISBN 978-966-02-4270-8
© Э. 3. Коваль, 2007
© Ин-т ботаники им. Н. Г. Холодного
НАН Украины, 2007
НАЦИОНАЛЬНАЯ АКАДЕМИЯ НАУК УКРАИНЫ
ИНСТИТУТ БОТАНИКИ ИМ. Н.Г. ХОЛОДНОГО
Э. 3. Коваль
ФЛОРА
ГРИБОВ
УКРАИНЫ
ЗИГОМИЦЕТЫ
Энтомофторальные грибы
КИЕВ 2007
УДК 582.281.632.7:632.37
В монографии обобщены литературные и оригинальные сведения об энтомофторальных грибах,
накопившиеся за 40 лет исследований на территории Украины. Приведены данные о морфологии,
физиологии, биологии, экологии, систематике, эволюции, распространении, роли в агро- и фитоце-
нозах, приуроченности к хозяевам-инвертебратам.
В обшей части описаны методы сбора и установления субстрата-хозяина, культивирования, мик-
роскопического изучения. Рассмотрено состояние изученности, основные таксономические крите-
рии, необходимые для идентификации и понимания объема таксонов разного уровня; проанализиро-
ваны имеющиеся системы порядка, семейств, родов и видов и предложены новые подходы для пос-
троения их классификаций. Освещены проблемы, связанные с возможным применением этой груп-
пы грибов как регуляторов численности вредных насекомых в фитоценозах.
Специальная часть посвящена непосредственному описанию обнаруженных в Украине 64 видов
энтомофторальных грибов. Для каждого из перечисленных видов по принятой схеме составлены ис-
черпывающие возможные диагнозы, сведена синонимика, критически проанализированы объем и
обоснования отнесения к этому таксону, обобщены сведения по распространению в геоботанических
зонах Украины и ареалогической характеристике, указаны хозяева-представители различных инвер-
тебрат, приведена иконография, изложены замечания.
Для микологов, фитопатологов, энтомологов, биогеоценологов, экологов, специалистов в облас-
ти биометода.
Может использоваться как спецкурс в вузах соответствующего профиля, для преподавателей, ас-
пирантов и студентов.
У монографи узагальнено лпературш та власн! вщомост! про ентомофторальш гриби, як! накопи-
чились за 40 рок!в дослщжень на територп Украши. Наводено дан! по морфологи, ф!з!ологп, бюлогп,
екологн, систематиш, еволюцц, поширенню, рол! в агро- i фпоценозах, приуроченосп до вщповщних
вид!в швертебрат, яких вони вражають.
У загальнш частит описано методи збору i встановлення субстрату-хазяша, культивування, м!к-
роскошчного дослщження. Розглянуто стан вивченост!. основш таксоном!чш критерп, необхщш для
!дентиф!кацп та трактування обсягу таксошв р!зного р!вня; проанал!зовано найвщомшп системи по-
рядку, родин, род!в i вщцв, запропоновано нов! пщходи для побудови класифжацш. Висвгглено проб-
леми, пов'язан! з можливим застосуванням ще! групи гриб!в як регулятор!в чисельност! шкщниюв у
фггоценозах.
Спещальна частина присвячена детальному описов! виявлених в Укра'йп 64 вид!в ентомофтораль-
них гриб!в. Для кожного з наведених вщцв за прийнятою схемою складено вичерпно можлив! д!агнози,
зведена синошмжа, критично проанал!зоваш обсягта пщстави вщнесення до цього таксону, узагальне-
но вщомост! з поширення в геоботашчних зонах Украши i ареалопчно! характеристики; вказуються так-
сони р!зних швертебрат, на яких розвиваються ентомофторов! гриби; наведено !конограф!ю.
Для мжолопв, ф!топатолог!в, ентомолопв, бюгеоценолопв, еколопв, спец!ал!ст!в у галуз! бюме-
тоду.
Може використовуватись як спецкурс у вузах вщповщного профиле, для викладач!в, асшранпв !
студентов.
Ответственный редактор И.А. Дудка
Редактор И.Р. Фиалковская
Утверждено к печати ученым советом
Института ботаники им. Н.Г Холодного НАН Украины
Рецензенты;
д-р биол. наук, профессор, лауреат Государственной премии Украины, Заслуженный деятель науки
Украины С.Н Харченко
д-р биол. наук, профессор ГМ. Двойное
© Э. 3. Коваль, 2007
© Ин-т ботаники им. Н. Г. Холодного
НАН Украины, 2007
ПРЕДИСЛОВИЕ
Энтомофторальные грибы, выделяемые согласно современным системам в
порядок Entomophthorales Schroter класса Zygomycetes, достаточно широко рас-
пространены в различных климатических зонах мира и насчитывают около 300
видов. От остальных представителей Царства грибов они отличаются, кроме мор-
фологического критерия, ещё и по принципиально важному - экологическому и
составляют группу, узкоспециализированную к живому субстрату животного
происхождения, тогда как большинство видов грибов относится к фитопатоге-
нам, фитотрофным редуцентам либо геофильным сапротрофам. В основном они
являются патогенами насекомых, реже — других артропод, но среди них имеются
виды, опасные для человека и животных.
Роль энтомофторальных грибов в геобиоценозах разнообразна и важна,
поскольку они выполняют функцию регуляторов численности популяций пред-
ставителей различных членистоногих и являются одним из основных гомеоста-
тических факторов в экосистемах, поддерживая или нарушая определенную ес-
тественную сбалансированность растительных и животных компонентов. Осо-
бенно четко их роль проявляется в агробиоценозах и лесных фитоценозах, где
они служат причиной эпизоотий различных насекомых. Это свойство энтомоф-
торальных используется при разработке биологического метода регуляции чис-
ленности популяций вредителей, а они рассматриваются как наиболее важные и
перспективные узкоспециализированные агенты гибели насекомых, вызываю-
щих снижение урожая ряда возделываемых культур, а также понижение продук-
тивности домашнего скота. Ряд видов может являться причиной эпизоотий ко-
маров и других компонентов гнуса в условиях антропогенных ценозов.
Отдельные представители этого порядка могут использоваться как модель
при изучении свойства патогенности, эволюции, субстратной специфичности,
решения проблем управления этими факторами в условиях усиливающегося вли-
яния антропогенного и техногенного прессинга.
Энтомофторальные грибы изучаются во многих странах. О них накопилось
огромное количество информации, но многие проблемы, связанные с их класси-
фикацией, патогенностью, вирулентностью, специализацией и культивировани-
ем, являются дискуссионными. Это объясняется значительной морфологичес-
кой, физиолого-биохимической и генетической изменчивостью, а также отсутс-
твием данных изученности всех представителей порядка по группе комплексных
критериев, которые окончательно все еще не установлены.
В Украине целенаправленным исследованием энтомофторальных грибов не
занимались. Сообщения о них ограничиваются несколькими видами, для кото-
рых указываются местонахождения и насекомое-хозяин, а также предполагаемая
роль в биоценозе. В соседних странах этой группе грибов уделяется значительное
внимание: в России исчерпывающе изучены энтомофторозы тлей, культивирова-
ние ряда видов их возбудителей и их интродукция в агробиоценозы; в Польше
проведена инвентаризация всех видов энтомофторальных, критически рассмот-
рены объемы разных таксонов и имеющиеся системы, издан том Флоры грибов,
посвященный этому порядку.
5
В данном томе Флоры грибов Украины содержатся материалы личных мно-
голетних сборов и коллекций других исследователей, как микологов, так и энто-
мологов, а также обобщены имеющиеся сведения по обнаружению энтомофто-
ральных грибов в Украине. Значительное внимание уделено имеющимся данным
по морфологии, биологии, специализации и распространению установленных
64 видов в различных геоботанических зонах Украины, критически рассмотрены
и обсуждены имеющиеся системы, объем некоторых родов и видов, филогенети-
ческие связи.
Сердечно благодарна моему учителю доц. З.Г. Лавитской за науку любить
грибы, находить в природе, понимать их значение. Благодарна профессорам
А.Ф. Крышталю и Н.А. Теленге за советы по сбору материала, его обобщению,
обсуждению возможного применения обнаруженных видов; проф. З.Ф. Ключко
за сбор и определение представителей Lepidoptera, д.б.н. Р.В. Андреевой и д.б.н.
Е.Н. Савченко за сбор и определение видов Diptera, к.б.н. И.Н. Скопиной за сбор
и определение видов тлей; инженеру В.И. Береговой, а также всем моим близким
и друзьям, которые всегда старались собирать для меня пораженных грибами на-
секомых.
УСЛОВНЫЕ СОКРАЩЕНИЯ
Австрал. — Австралия
Аз. — Азия
Ам. - Америка
Афр. - Африка
Евр. - Европа
Вост. — Восточная
Зап.— Западная
Центр. — Центральная
Юж. — Южная
Сев. — Северная
выс. — высота
диам. - диаметр
дл. — длина
толщ. — толщина
шир. - ширина'
окр. — окрестности
пгт — поселок городского типа
6
ОБЩАЯ ЧАСТЬ
1. Районы исследования и методы сбора материала
1.1. Районы исследования
Материал для изучения энтомофторальных грибов собирали в различных
областях Украины маршрутно-экспедиционным методом, а также на стационар-
ных площадях в Киевской области.
Сбор проводился в течение 40 лет, с 1962 по 2003 гг. За это время более тща-
тельно обследованы территории Киевской, Черкасской, Винницкой, Полтав-
ской, Черниговской, Житомирской, Львовской и Ужгородской областей, а Тер-
нопольская, Ровенская, Черновицкая, Кировоградская, Харьковская и Донецкая
области посещались не более 3-5 раз. Для анализа распространения энтомофто-
ральных грибов принято ботанико-географическое районирование по "Визнач-
нику гриб!в Украши” (1967).
Стационарные площади находились в Киевской области (окр. г. Киева: лес-
ной массив Пуща-Водипа, парк Голосеево, с. Осокорки; Барышевский р-н, окр.
с. Веселиновка) и относились к разным ботанико-географическим зонам.
Поскольку энтомофторальные грибы поражают насекомых, приуроченных
к различным видам растений, которые являются компонентами различных сооб-
ществ в лесных и агробиоценозах, то при сборе материала учитывали эту особен-
ность и предварительно знакомились с данными энтомологов по распростране-
нию соответствующих видов насекомых и паукообразных.
В зоне Полесья были обследованы влажные боры и субори, сосново-дубо-
вые, сосново-дубово-грабовые леса, смешанные типы леса с участием березы,
кленов, ясеня и других пород, а также отдельные заболоченные участки. В Лесо-
степи сбор материала проводился в дубравах и смешанных лесах всех типов, в на-
саждениях по поймам рек, побережьям озер, долинам рек, в ярах, полезащитных
лесополосах (основные породы: ива, тополь, ильм, акация, береза, клены и т.п.).
В Карпатах обследовались буковые, сосновые и елово-пихтовые лесные массивы,
особенно вдоль рек и горных потоков. В Горном Крыму исследования проводи-
лись в лесах из сосны крымской, дуба пушистого, можжевельника древовидного,
бука и других пород, а также в смешанных лесах искусственных насаждений.
На всей территории Украины материал собирали в различных агрофитоце-
нозах и парниково-тепличных хозяйствах. Особенно тщательно обследовались
сады (яблоневые, сливовые, персиковые, кизиловые, инжирные), насаждения
плодовых кустарников, бахчи, поля сахарной свеклы, капусты, огурцов, ревеня,
щавеля, люцерны и клевера.
Сбор материала периодически проводился также в дендропарках "Алексан-
дрия", "Софиевка", "Тростянец", заповедниках "Аскания-Нова", "Каменные мо-
гилы", "Стрелецкая степь"; охотничьих хозяйствах и заказниках лесничеств
7
Карпат и Крыма; ботанических садах городов Каменец-Подольского, Киева,
Одессы, Ялты и т.д.
Были также просмотрены и учтены многолетние сборы энтомологов проф.
З.Ф. Ключко (кафедра энтомологии Национального университета им. ТЕ Шев-
ченко), проф. А.Ф. Крышталя и его сотрудников (лаборатория биометода Наци-
онального университета им. Т.Г. Шевченко), проф. З.А. Пожар и к.б.н. Ю.А. Гре-
ся (лаборатория фитопатологии НИИ сахарной свеклы), д.б.н. Р.В. Андреевой,
д.б.н. Е.Н. Савченко (Институт зоологии им. И.И. Шмальгаузена НАНУ).
Кроме пораженных насекомых в стадии имаго, обнаруженных на различных
растениях, исследовали образцы почвы с целью выявления поражения насеко-
мых в разных стадиях развития. Такие исследования проводились в Киевской и
Житомирской областях.
За время исследований собрано и просмотрено в коллекциях более двух ты-
сяч образцов насекомых, пораженных энтомофторальными грибами, которые
были идентифицированы до вида, и для которых была установлена таксономи-
ческая принадлежность их хозяев.
1.2. Методы сбора энтомофторальных грибов
Поскольку энмофторальные грибы оказывают значительное влияние на би-
огеоценоз, в котором обитают, и представляют интерес не только для микологов,
но и для энтомологов, экологов, агрономов и т.д., то при проведении подобных
исследований необходимо исходить из их конкретной цели и четко разграничить
круг интересующих вопросов.
Приступая к изучению этой специализированной к определенному субстра-
ту группы грибов, прежде всего следует учитывать циклы развития, экониши
обитания и места перезимовки соответствующих насекомых.
Если целью исследования является общая инвентаризация видов этого по-
рядка, то непременно надо составить представление о видовом составе насекомых,
приуроченных к данным ценозам, их ареалам, а также научиться устанавливать их
таксономическую принадлежность хотя бы на уровне рода. Более исчерпывающие
и достоверные сведения могут обеспечить целенаправленные исследования сис-
темного плана, посвященные грибам одной группы насекомых (например, тлей,
комаров и т.д.). Этот подход дает возможность более обоснованно составить эколо-
гическую характеристику и использовать данные для филогенетического анализа.
В любом случае для успешного сбора энтомофторальных грибов надо ори-
ентироваться на определенные сроки начала их развития в зависимости от сезо-
на и повторного выплода в течение вегетационного периода.
Сбор энтомофторальных грибов в природе можно проводить с ранней вес-
ны до поздней осени, сроки которых определяются климатическими особеннос-
тями каждой геоботанической зоны.
Календарно в центральных областях Украины к сбору можно приступать
уже с конца марта — начала апреля, после таяния снега, поскольку многие из них
развиваются с установлением дневных температур в пределах 19-20 °C.
Как и насекомые, энтомофторальные грибы, приуроченные к ним, распростра-
нены в лесных, водных и почвенных ценозах с различной антропогенной нагрузкой.
8
Начинать сбор следует с осмотра мест перезимовки насекомых. Наиболее
обычны из них те, где более или менее легко можно обнаружить пораженные осо-
би в различных стадиях (от имаго до куколок и личинок), — это стволы плодовых
и декоративных деревьев, кучи прошлогодних листьев, старые замшелые пни,
склоны небольших ручьев, каналов, ложбин и ям, покрытых перепревшими лис-
тьями, границы у краев муравейников и т.п. местообитания с достаточно высокой
влажностью и необходимой стабильной температурой.
На стволах просмаФривают края и углубления трещин, осторожно поднима-
ют острым скальпелем отмерший слой или участок коры как на самих стволах и
более старых ветках, так и по краям и внутри незаделанных дупел. В ранние сро-
ки сбора в перечисленных выше местообитаниях можно обнаружить в различных
стадиях пораженных представителей порядков жесткокрылых, прямокрылых и,
особенно, чешуекрылых.
Старые листья в кучах осторожно приподнимают небольшой лопаткой в
нескольких местах, где тщательно просматривают каждый листочек. Особенно
часто так можно обнаружить налет мицелия на мелких личинках и куколках раз-
личных насекомых.
В связи с коротким периодом вегетативного развития у популяций в конце
летнего сезона пораженные насекомые, уходящие на перезимовку, весной могут
обнаруживаться в форме покоящихся спор внутри их экзоскелетона или же пол-
ностью мумифицироваться. Это относится к видам грибов из родов Massospora и
Tarichium, поражающих чешуекрылых (преимущественно совок) и жестко-
крылых.
В более поздние сроки, с появлением листьев, необходимо просматривать и
их. Особое внимание уделяют листьям, на которых отмечается скопление тлей,
листоедов, клещиков и различных гусениц. Листья просматривают в различных
частях кроны деревьев и с нижней стороны, а у кустов обращают внимание на
нижний ярус. Инфицированные особи обычно располагаются по жилкам с об-
ратной стороны листка, на мелких черешках и молодых одногодичных или расту-
щих побегах, иногда на цветоносах и бутонах. В таких условиях в течение летне-
го сезона до поздней осени легко обнаруживается ряд видов Entomophthora, Bat-
koa, Erynia, Furia, Zoophthora, Pandora, Neozygites и др., поражающих тлей, кле-
щиков, паучков.
Травянистые растения также могут являться резервациями скоплений насе-
комых, инфицированных энтомофторальными грибами. Особенно часто в таких
стациях отмечаются различные виды на тлях, двукрылых (мухах), чешуекрылых и
т.д. Обнаружить грибы бывает иногда довольно трудно, т.к. приходится просмат-
ривать каждое растение. Если насекомые единичны и не наносили им вреда, то
по внешнему виду растений трудно судить о наличии на них грибов. Однако мно-
гие растения в затененных и переувлажненных местах часто являются убежищем
для умирающих насекомых (мух, саранчуков, кобылок, различных гусениц
и т.п.), которые располагаются на верхушках растений и тогда хорошо заметны.
Особый интерес для постоянных наблюдений представляют такие места
сбора, как валежные стволы деревьев с ходами короедов, старые галлы, муравей-
ники, а в сосновых и еловых лесах с ярусом сфагновых и других мхов — моховые
кочки и замшелые пни.
9
Не всегда на инфицированных насекомых, даже умирающих или умерших,
заметны признаки грибного поражения. Это прежде всего зависит от цикла раз-
вития патогена, начиная от способа проникновения инфекционных структур до
локализации внутри насекомого.
Особенно трудно установить зараженность у особей, которые при сборе их
внешне не проявляют признаков инфицированное™. В начальной стадии разви-
тия патогена насекомые могут активно передвигаться в пределах одного расте-
ния, а крылатые особи способны даже перелетать на небольшие расстояния. С
целью установления возможной инфицированное™, которая может проявляться
на разных стадиях развития патогена, рекомендуется тщательно просматривать
максимальное количество особей данной популяции. Подозрительные экзем-
пляры насекомых помещают во влажную камеру или в отдельные стерильные ем-
кости (пробирки, чашки Петри и т.п.) с соответствующей питательной средой.
Как влажную камеру используют чашки Петри со стерильным увлажненным пес-
ком (его слой не должен превышать 1 см высоты), либо собранных насекомых
раскладывают на дно чашки Петри, а влажность регулируют смачиванием сте-
рильной водой слоя фильтровальной бумаги на верхней крышке чашки. По воз-
можности собранных и размещенных во влажную камеру насекомых не оставля-
ют без постоянного наблюдения хотя бы 1-2 раза в сутки. Желательно заполнен-
ные чашки (влажные камеры) поместить в термостат при температуре 26-30 °C,
поскольку это ускоряет проявление инфекции. В дальнейшем, при появлении
признаков пораженности, следует сразу установить возбудителя.
Гораздо легче выявить насекомых, пораженных энтомофторальными гриба-
ми, в последних стадиях развития инфекции. В этот период у больных особей ос-
лабевают реакции на внешние раздражители, они становятся вялыми, постепен-
но теряют способность к активному передвижению, прикрепляются к питающе-
му растению с помощью специальных ризоидов, превращаясь в неподвижные
формы, и выделяются характерной позой, которая типична для соответствующих
типов поражения. Инфицированные особи очень хорошо отличаются окраской,
появлением пигментных пятен, изменением формы и консистенции тела, а
иногда и наличием бархатистого налета гриба на внешних покровах. Это особен-
но четко проявляется у наиболее численных и распространенных представителей
двукрылых (комаров, мух), равнокрылых (тлей), чешуекрылых (златогузки, со-
вок), перепончатокрылых (саранчуков, кобылок) и т.д.
Пораженные энтомофторозом разные виды комаров, обитающих в лесных
биогеоценозах и развивающихся в небольших лужах, заболоченных или сильно
переувлажненных участках с обильным травянистым покровом, на стадии поте-
ри подвижности падают на землю, но не всегда в тех местах, где наблюдаются
численные популяции, что затрудняет их обнаружение. Виды комаров, развитие
которых связано со значительными водоемами (озера, пруды, ручьи, речки), пос-
ле потери способности летать садятся на водную поверхность и часто значитель-
ными скоплениями течением прибиваются к берегу. Особенно хорошо заметны
скопления пораженных личинок, которые обволакиваются белоснежным мице-
лиальным налетом. Такие пораженные особи помещают в стерильную посуду в
незначительных количествах, а в стационарных условиях стараются просушить
их, контролируя состояние каждой особи.
10
При изучении энтомофторальных грибов, поражающих водных насекомых,
обычно обследуют прибрежную зону водоемов, где можно ставить также и специ-
альные ловушки, используют обычную методику выявления водных грибов, но с
той разницей, что ловушкой служат предварительно фиксированные соответс-
твующие виды насекомых. Иногда на такие ловушки привлекаются и узкоспеци-
ализированные виды, паразитирующие на комарах. В проточных водоемах сбор
материала лучше проводить у берегов, где скапливаются различные растительные
остатки, попадающие во время бурь, сильных ветров и т.д. В стоячих водоемах
сбор необходимо осуществлять по всей акватории, применяя специальные от-
борники проб, которые используются в гидробиологии.
С целью выявления энтомофтороза у различных видов мух следует прово-
дить сборы также в лесных биоценозах с повышенной влажностью. При этом на-
до учитывать особенности пораженных особей имаго, которые в последней ста-
дии развития патогена предпочтительно размещаются на листьях верхнего яруса
растений, произрастающих на возвышенных, прогреваемых солнцем полянах.
Вокруг таких неподвижных мух часто можно заметить мучнистый или зернистый
белый ореол, образуемый освобождающимися конидиями. По этому признаку
легко заметить и пораженных особей комнатной мухи, которые располагаются на
хорошо освещенном оконном стекле.
Для выявления инфицированное™ популяций улетающих насекомых (мух,
комаров, мошек и т.д.) сбор материала можно проводить и методом "кошения"
энтомологическим сачком. После этого содержимое сачка тщательно просматри-
вают и выборочно отдельных насекомых помещают во влажную камеру.
Скопление пораженных энтомофторозом особей на верхних частях расте-
ний отмечается и у саранчевых. Имаго саранчи на последних стадиях развития в
них Entomophaga grylli забираются на верхушки растений, теряют подвижность и
закрепляются там судорожно сведенными ногами, а голова при этом направлена
резко вверх. Здоровые особи или особи в начальной стадии инфицирования,
внешне не проявляющейся, также могут обнаруживаться на вершине стеблей, но
это происходит в позднее вечернее время, когда они устраиваются на ночлег, тог-
да как пораженных, в предсмертной стадии, можно собирать уже в полдень.
Гусеницы чешуекрылых, инфицированные энтомофторовыми грибами,
обычно скапливаются на нижней стороне листьев среднего яруса. Они также те-
ряют подвижность, прикрепляясь ризоидами, которые выходят из брюшной час-
ти, нарушая покровы. Это сопровождается изменением очертаний тела, посколь-
ку задние сегменты брюшка характерно раздуваются и округляются. Гусеницы
златогузки, пораженные Entomophaga aulicae, и совок, пораженные Furia vires-
cens, также забираются на верхушки соответствующих растений, прикрепляются
только задней парой ног и свешиваются вниз головой, приобретая характерный
изгиб всего тела.
Несмотря на значительную численность популяций разных видов тлей на
дикорастущих и возделываемых растениях, даже в случае эпизоотий энтомофто-
роз у них диагностируется только в последней стадии его развития, незадолго до
смерти насекомого. Инфицированные особи некоторое время способны активно
перемещаться по питающему растению, а крылатые — даже перелетать на сосед-
ние участки. Это значительно затрудняет выявление пораженных насекомых и
11
требует внимательного отношения к сбору материала. Характерные изменения у
инфицированных тлей можно заметить только при формировании последней
стадии развития патогена. В этот период больные особи четко отличаются от здо-
ровых не только неподвижностью, но и окраской, изменением формы и консис-
тенции тела, иногда наличием бархатистого налета на поверхности; при надавли-
вании из них может вытекать специфическая вязкая кремовая жидкость. Пора-
женные особи гороховой тли отличаются блестящими покровами с желтоватым
оттенком, тогда как здоровые остаются зелеными и тусклыми. Многие виды тлей
в конечной стадии развития патогена не только теряют подвижность, но и прик-
репляются к питающему растению ризоидами, которые выходят из хоботка или
брюшка насекомого. Способ такого прикрепления пораженных особей учитыва-
ется как таксономический признак при разграничении близких видов, поэтому
при сборе материала следует обращать внимание на эти особенности. У тлей, по-
раженных Entomophthora thaxteriana, сразу после гибели начинает быстро буреть
голова, а у тлей, инфицированных Pandora neoaphidis, - задний конец тела. Пос-
тепенно они становятся светло— или темно-коричневыми, мумифицируются;
поверхность приобретает шероховатость. При высокой влажности воздуха в ок-
ружающей среде погибшие насекомые увеличиваются в размерах, разбухают, а
при пониженной - подсыхают, прилипают к листьям и постепенно начинают так
изменяться, что их трупы трудно распознать.
Если в процессе сбора материала окажется, что поражение массовое, то не-
обходимо проводить учет численности насекомых, обрашая внимание на соотно-
шение здоровых, больных и погибших особей. При этом берут образцы с разной
степенью проявления заболевания, а также в разных фазах развития насекомого.
Очень важно установить локализацию заболевания и выяснить, ограничивается
ли оно отдельными очагами или охватывает весь район распространения данно-
го вида насекомого.
Во всех случаях сбора погибших насекомых необходимо выяснить и отме-
тить основные показатели микроклиматических условий в очаге заболевания, ус-
тановить метеорологическую обстановку, которая предшествовала массовой ги-
бели насекомых, а в случае эпизоотии вредителей агрокультур учитывать состав
растительности и фазы развития самих растений.
Многие виды двукрылых, чешуекрылых и жесткокрылых насекомых в опре-
деленных стадиях находятся и проходят развитие в почвах (личинки типулид,
слепней, хрущей и т.д.). В этих условиях может обнаруживаться и поражение эн-
томофторальными грибами. С этой целью берут соответствующие пробы почвы,
тщательно просматривают и отыскивают нужный материал. Отбор проб произво-
дят, ориентируясь на глубину и специфику залегания в ней определенных видов
насекомых, а также на сроки формирования имаго и вылет их. Отобранные об-
разцы почв готовят к исследованию в зависимости от типа почвы и трудности об-
наружения насекомого. Добытых из песчаных почв куколок и личинок только
очищают щеточкой или кисточкой, а обнаруженных в тяжелых почвах — отмыва-
ют в стерильной воде. Просматривают полученный материал под бинокуляром.
Иногда подозреваемые инфицированные особи помещают для продления разви-
тия в специальные сосуды, заполненные стерильной почвой, и в лабораторных
условиях продолжают наблюдения за формированием мицелиальных структур.
12
Энтомофторальные грибы являются постоянными компонентами также ис-
кусственных агробиоценозов, создаваемых в теплицах и оранжереях при про-
мышленном культивировании овощных культур и цветов. Их легко обнаружива-
ют в популяциях паутинистого клещика и тлей, для развития которых создаются
благоприятные условия. Выявление их и сбор производятся такими же методами,
как и в естественных биоценозах, но сроки их появления и развития зависят от
локального микроклимата и состояния растений.
Особого внимания заслуживает проблема выявления и сбора пораженных
насекомых в условиях антропогенных биоценозов, например, комаров, приспо-
собившихся к обитанию в подвалах, на чердаках, в помещениях сантехнических
блоков и бойлерных, где постоянно сохраняется высокая влажность при доста-
точно высокой температуре, а на трубах соответствующих систем скапливается
конденсат. Подобный микроклимат способствует высокой численности популя-
ций комаров комплекса Culex pipiens и поражению их грибом Entomophaga соп-
glomerata. Энтомофтороз комаров можно обнаружить весной у имаго, зимующих
в погребах. При этом необходимо тщательно осматривать стены и потолок, а так-
же переувлажненные места с недостаточной вентиляцией. В этом случае важно
не пропустить сроки сбора.
При сборе энтомофторальных грибов в любых биоценозах необходимо
придавать важное значение уточненным срокам сбора, которые часто зависят
от периода развития гриба в теле хозяина. Продолжительность периода от мо-
мента инфицирования насекомого до его гибели различна и не для всех уста-
новлена. Для большинства видов, поражающих тлей, продолжительность тако-
го периода составляет от 1,5 до 14,5 суток в зависимости от температурных ус-
ловий (Воронина и др., 2001). У более крупных и долгоживущих насекомых пе-
риод от момента попадания конидий на кутикулу хозяина, проникновения
внутрь и его гибели может составлять даже несколько месяцев. У личинок слеп-
ней, зараженных Tabanomyces milkoi и находящихся в почве, продолжитель-
ность инкубационного периода может составлять более 10 месяцев и даже более
двух лет в зависимости от продолжительности жизненного цикла насекомого-
хозяина.
Независимо от места сбора, погибших или подозреваемых инфицирован-
ных насекомых помещают в небольшие стеклянные или пластиковые пробирки,
которые применяются при обычных сборах насекомых. Пробирки этикетируют и
делают необходимые дополнительные записи в дневнике.
Если сбор материала производят в экспедиционных условиях и сроки до
просматривания его превышают два-три дня, то пораженных насекомых поме-
щают в картонные коробочки или чашки Петри между слоями фильтровальной
бумаги или ваты, предварительно простерилизованных. Однако крышками их
сразу не закрывают и дают подсохнуть, особенно, если сбор производился во
влажную погоду. При этом приходится контролировать состояние собранного
материала, чтобы предотвратить появление вторичной микрофлоры.
Особенно важно, если не сразу, то поскорее установить таксономическую
принадлежность собранных пораженных особей. Желательно это выполнить
предельно точно, консультируясь с опытным специалистом-энтомологом, пос-
кольку у энтомофторальных имеются узкоспециализированные виды.
13
Кроме сбора целых насекомых, можно готовить препараты в виде мазков на
предметном стекле. Для этого больное насекомое осторожно берут пинцетом,
скальпелем слегка надрезают его наружные покровы и иглой наносят на стекло
содержимое полостей в виде либо порошащей массы, либо жидкости, избегая по-
падания в препарат посторонних примесей, особенно содержимого кишечника и
кусочков отдельных тканей, в том числе и покровных. При изготовлении этих
препаратов необходимо учитывать, что такие насекомые, как комары, могут быть
переносчиками возбудителей заболеваний, опасных для человека. В связи с этим
следует не забывать выполнять все необходимые меры предосторожности —
пользоваться резиновыми перчатками, дезинфицировать препаровальные инс-
трументы и вспомогательные предметы, а также избегать ранений и царапин.
Стекло с изготовленным мазком подсушивают на воздухе 10-30 минут, затем за-
ворачивают в стерильную бумагу и осторожно укладывают в специальную папку
с ячейками для препаратов.
Если же последующие исследования собранных насекомых предусматрива-
ют гистологическое изучение, то собранный материал необходимо сразу зафик-
сировать. Для этого применяют следующие фиксаторы:
1) смесь спирта с формалином (спирт 96°, вода, формалин 40%-ный; соот-
ношение компонентов 70:26:4). Спирт сначала разбавляют водой, а затем осто-
рожно добавляют формалин;
2) сулемовый фиксатор (насыщенный раствор сулемы, ледяная уксусная
кислота в соотношении 100:5). Исследуемый объект нагревают с фиксатором до
37-45 °C и оставляют в нем на 6-12 часов, после чего обрабатывают 70%-ным
спиртом с йодом до окраски крепкого чая. Потом следует промывание дистилли-
рованной водой до исчезновения желтой окраски и окончательно помещают во
флакон с 70%-ным спиртом для постоянного хранения.
В случае необходимости изготовления препарата крупных насекомых, луч-
ше предварительно разрезать их на отдельные участки в зависимости от цели исс-
ледования, избегая лишней деформации объекта.
Наши исследования были комплексными, конечной целью которых счита-
ли выявление всех представителей энтомофторальных грибов на территории Ук-
раины и проведение их предварительной инвентаризации. Особое внимание уде-
ляли поражению энтомофторозом комаров, мух, типулид, совок, щелкунов,
слепней, мошек, паукообразных.
Поскольку в общеизвестных монографиях, посвященных энтомофтораль-
ным грибам (Balazy, 1998), не приводятся четкие и последовательно изложенные
метода сбора, мы постарались обобщить все известные и подробно описать те,
которыми пользовались, считая, что от этого зависит дальнейшее изучение такой
сложной и интересной группы грибов.
Полученные нами результаты основаны на данных совместных исследова-
ний с энтомологами д.б.н. Р.В. Андреевой, д.б.н. З.Ф. Ключко, д.б.н. Е.Н. Сав-
ченко, канд. биол. наук Ю.А. Гресем. За определение собранных нами насеко-
мых, постоянные консультации, взаимопонимание и содействие выполнению
этих исследований выражаем им сердечную благодарность.
14
2. Методы исследования энтомофторальных грибов
в лабораторных условиях
Собранный в природе материал прежде всего предназначается для иденти-
фикации, без чего бессмысленны последующие исследования. В связи с этим не-
обходимо обеспечить его надлежащую сохранность. Достигается это приведени-
ем в порядок полевых сборов, для чего нужно обязательно тщательно просмот-
реть их и убедиться в достаточно высушенном состоянии, если они планируются
для длительного хранения. В случае помещения собранного материала в коллек-
цию, следует убедиться, что он не заражен посторонней инфекцией и не пред-
ставляет опасности для хранящихся экземпляров.
В зависимости от цели исследования используют материал, собранный в
природе, или получают из него чистые культуры, которые служат для выяснения
различных дискуссионных вопросов на экспериментальной основе, а также для
осуществления биометода (Papierok, Hajek, 1907).
В любом случае исследование начинается с микроскопирования и установ-
ления таксономической принадлежности. Для этого изучаемый экземпляр сна-
чала просматривают под бинокуляром и окончательно устанавливают внешние
признаки поражения. Если сразу не удается обнаружить репродуктивные струк-
туры, которые являются важным критерием при идентификации, то для получе-
ния наиболее полной характеристики исследуемого поражения, насекомое поме-
щают во влажную камеру, иногда на несколько суток, и ведут наблюдения до тех
пор, пока не появится спороношение. При этом особенно важно отличать нача-
ло формирования конидиеносцев, их ветвление, образование первичных и вто-
ричных конидий.
Как влажную камеру используют чашки Петри различного размера (в зави-
симости от величины насекомого), а иногда все насекомое помещают в каплю
стерильной воды прямо на предметное стекло и уже его переносят в чашку Пет-
ри. Если же отмечается замедленное течение процесса образования конидиаль-
ных структур, то исследуемый материал перемещают в другие условия: изменяют
температуру, освещенность, аэрацию, влажность и, возможно, помещают на пи-
тательные среды.
При необходимости исследовать мумифицированное насекомое, которое
находится в стадии, не проявляющей способности к спороношению, но имею-
щее на покровах остатки почвы или перепревших листьев, то перед помещением
во влажную камеру его обязательно надо продезинфицировать. Это выполняется
так: образец погружают на 20-30 с в 2,5 %-ный водный раствор формальдегида,
после чего трижды промывают в стерильной дистиллированной воде. Можно
также использовать 1 %-ный раствор хлорида ртути в течение 5-15 с, в зависимос-
ти от величины насекомого. Для особо маленьких артропод (мумифицированные
куколки 1,5-3,0 мм) или с неполной мумификацией применение этих методов
рискованно и лучше их осторожно промывать стерильной водой, после чего про-
сушить на стерильном лигнине либо фильтровальной бумаге.
15
2.1. Микроскопическое изучение
Морфологические и морфопатологические свойства энтомофторальных
грибов изучают с помощью световой, сканирующей и трансмиссионной элек-
тронной микроскопии. Эти методики изложены в соответствующих пособиях и
руководствах, но применение их осуществимо лишь при наличии специального
оборудования и реактивов, которые не всегда доступны. Поэтому мы остановим-
ся на световой микроскопии, наиболее реально применяемой при проведении
исследований для всех групп грибов. Поскольку для энтомофторальных грибов,
отличающихся от других определенной субстратной спецификой, описания ме-
тодов разобщены и не унифицированы, то приводим подробное описание всех
этапов микроскопического изучения — приготовление препаратов, окрашивание
и т.п. (Carrison et al., 1975; Nemoto et al., 1979; Nolan et al., 1988).
Микроскопическое изучение начинают с приготовления препарата, пра-
вильное изготовление которого имеет чрезвычайно важное значение.
Пораженное насекомое, на поверхности которого имеется хорошо замет-
ный налет, помешают на предметное стекло и просматривают под бинокуляром.
Придерживая тело исследуемой особи глазным пинцетом, выбирают интересую-
щий участок налета, где наиболее четко видны репродуктивные структуры гриба,
и в этом месте препаровальной иглой или скальпелем делают соскоб, который
переносят на предметное стекло с каплей воды или предварительно приготовлен-
ной жидкости с соответствующими красителями, далее накрывают покровным
стеклом и исследуют под микроскопом.
Кроме соскоба с поверхности покровов насекомого, рекомендуется также
параллельно делать препараты гемолимфы и кусочков тканей внутренних орга-
нов. Для этого насекомое разрезают скальпелем в дорзальном или вентральном
направлении и затем препаровальной иглой (иногда удобней двумя) отделяют не-
обходимые для исследования участки. При этом преследуется только одна цель —
установить наличие и локализацию грибных структур во внутренних органах.
Приготовленный таким образом препарат достаточно плотный и не позволяет
изучать тонкое строение. Для более углубленных исследований рекомендуется
изготавливать препарат с использованием микротомной техники.
Если приходится исследовать высохших и давно погибших насекомых, то
для приготовления препаратов внутренних органов и участков тканей эти особи
разрезают на части и размачивают в дистиллированной стерильной воде несколь-
ко часов, а потом выдерживают в лактофеноле 1-2 часа.
Для микроскопических исследований обычно применяют метод "раздавлен-
ной капли”, а в зависимости от преследуемой цели используют или воду (лучше
дистиллированную), или раствор лактофенола с метиленовым синим (Методы...,
1982). Препарат рассматривают сначала при малом увеличении (х5, х7, х 10, х 16),
а потом при более сильном (х20, х40, х60). Если исследуют виды, у которых име-
ются легко растворяющиеся структуры (конидиеносцы, оболочки спор и споран-
гиев, цепочки и т.д.), то препараты рекомендуется готовить на смеси спирта, гли-
церина и воды в соотношении 1:1:1.
Для обнаружения проростковых пор при наблюдениях за строением оболоч-
ки конидий и покоящихся спор, а также и других элементов конидиеносного ап-
16
парата обычно применяют метод мацерации. При этом исследуемый материал
помещают на предметном стекле в каплю крепкого раствора едкого калия (КОН)
и нагревают до 90 °C, не доводя до кипения, над пламенем горелки и сразу же до
остывания накрывают стеклом. Просматривают препарат после остывания.
Для исследования ядерного аппарата в вегетативных и репродуктивных
структурах применяют различные специальные красители. Используя метод при-
готовления препаратов на основе лактофенола с метиленовым синим можно наб-
людать слабое окрашивание ядер у некоторых видов Zoophthora и Eryniopsis (Ba-
lazy, 1993). С этой целью используют и ацето-арсены с лактофенолом (Keller,
1987). Для большинства таксонов энтомофторальных рекомендуется окрашива-
ние ядерного аппарата ацето-кармином, ацето-арсеином и коричневым Бисмар-
ка. Исключение составляют представители семейств Ancylistaceae и Meristacrace-
ае, для которых более эффективна реакция Фольгена (Balazy, 1993).
Не все структуры репродуктивных стадий энтомофторовых способны окра-
шиваться, что зависит от степени их созревания. Покоящиеся споры Enthomoph-
thora thaxteriana, покрытые плотной многослойной оболочкой, на ранних стади-
ях созревания не окрашиваются известными красителями применяемыми мето-
дами, что объясняется свойством оболочки, создающим непроницаемость для
красителей. Как только завершается физиологическое созревание покоящихся
спор, происходит автолиз их оболочек, и перед образованием и выходом ростко-
вых трубочек ядерные красители (гематоксилин и по Фольгену) равномерно ок-
рашивают содержимое этих клеток (Воронина, 2001).
Морфометрические характеристики считаются одним из важных критериев
при установлении таксономической принадлежности. Измерение конидиенос-
ного аппарата и всех морфологических структур рекомендуется проводить в лак-
тофеноле, т.к. под влиянием красок возможны изменения размеров (Humber,
1976; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1981а,b). Особое внимание следует обращать на измене-
ние первичных конидий. Для тлей, пораженных энтомофторозом, наиболее дос-
товерные данные получают при исследовании особей непосредственно сразу
после их гибели. Таких насекомых раскладывают по одному на предметные стек-
ла, которые в стерильных условиях помещают во влажную камеру и ведут наблю-
дения под бинокуляром, отмечая появление ореола из отбрасываемых конидий
вокруг исследуемой особи. При этом стараются измерить первые появившиеся
конидии (не менее 50 штук) и последующие. Если ореол очень плотный, то исс-
ледуемую особь перекладывают на другое предметное стекло и опять оставляют
на 2-3 часа во влажной камере. Измерения ведут до окончания процесса кониди-
еобразования и тщательно следят за размером последних конидий.
В каждом из этих случаев приготовленный препарат для микроскопии пред-
ставляет особый ореол конидий на предметном стекле, в центр которого наносят
каплю воды, накрывают покровным стеклом и измеряют под микроскопом при
увеличении не менее х20. Такие препараты могут длительное время сохраняться
в специальных папках для препаратов и коробках. Конидии при этом не меняют
своей формы и размеров (Воронина, 2001).
Обычные препараты для микроскопии преимущественного большинства
энтомофторальных грибов лучше готовить в 1 %-ном водном или спиртово-вод-
ном растворе метиленовой сини, в растворе молочной кислоты (90 %-ном), атак-
17
же в смеси глицерин-вода (1:1) или в смеси глицерин-вода-метиленовая синь
(1:1:1). Смесь последнего состава наиболее совершенна, т.к. позволяет обнаружи-
вать светлые, прозрачные структуры, окрашивает содержимое, легко проникая
через оболочку, делает более четким контур, позволяющий определить форму ко-
нидий, а кроме этого, обеспечивает сохранность препарата, предохраняя его от
пересыхания.
Для общей окраски клеточных структур применяют генцианвиолет, мети-
ленблау, сафранин, нейтральрот, эритрозин и др., но их концентрация должна
быть слабой (1:1 000 или 1:10000).
Для изготовления постоянных препаратов применяют лактофенол Алемана
(молочная кислота, фенол, глицерин, дистиллированная вода в соотношении
1:1:2:1) или глицерин-желатину (желатин, глицерин, вода в соотношении 1:7:6 с
добавлением 0,5-1,0 %-го тимола или фенола).
Фиксированные окрашенные препараты пригодны только для установления
морфологических и морфопатологических изменений у исследуемых насекомых,
а также для изучения сформировавшихся конидий (первичных и вторичных), хла-
мидоспор, покоящихся спор, гиф и т.д., но без наблюдения их изменений в про-
цессе роста, что возможно выполнять только на живых культурах. При проведе-
нии углубленных микроскопических исследований энтомофторальных грибов по
выявлению стадийности роста, типа прорастания, формирования морфологичес-
ких и репродуктивных структур можно применять и метод культивирования на
специальных предметных стеклах - камере Ранвье и кольцах Ван Тигема.
Камера Ранвье представляет собой предметное стекло с вышлифованным
сферическим углублением в центре, объем которого составляет 1 см3. В такое уг-
лубление помещают необходимую для исследования предварительно приготов-
ленную и простерилизованную питательную среду, вносят рассчитанное требуе-
мое количество конидий или других структур, закрывают покровным стеклом,
которое по периметру заливают растопленным парафином, помещают во влаж-
ную камеру (чаще в специальную чашку Петри с увлажненной фильтровальной
бумагой на ее верхней крышке) и ставят в термостат при соответствующей темпе-
ратуре. Все выполняется с соблюдением стерильных условий.
Через определенные промежутки времени (обычно не реже, чем 1-2 часа)
препарат просматривают под микроскопом и отмечают результаты наблюдений.
Желательно также исследования проводить в специальных боксах, а для наблю-
дений использовать приборы, оснащенные контролирующими и регистрирую-
щими устройствами, а также фотокамерой.
Поскольку сферические углубления несколько изменяют ход лучей, особен-
но при мощном искусственном освещении, то применяют кольца Ван Тигема. Их
изготавливают из стеклянной трубки с толщиной стенок около 1,5-2,0 мм и диа-
метром до 1,5 см; оба конца (основания) тщательно шлифуют. Полученные ци-
линдрики стерилизуют, а затем растопленным парафином прикрепляют к пред-
метному стеклу. Все остальное выполняют как и в случае использования камеры
Ранвье.
Изменение морфологии в процессе роста утех видов, которые отрицатель-
но относятся к сильному переувлажнению и требуют капельной влаги только в
момент прорастания конидий, можно наблюдать и в препаратах, приготовлен-
18
ных на основе агаризованных сред. Если инокуляцию производят вегетативными
структурами, то их предварительно выдерживают в стерильной воде или пита-
тельной среде 6-8 часов до набухания и появления ростковой поры. Затем берут
простерилизованное предметное стекло, прокаливают его над пламенем горелки
и на прокаленную сторону быстро наносят стерильной петлей или пипеткой рас-
плавленную питательную среду. Капле дают остыть до 30-50 °C и тут же, у горел-
ки, в центр капли вносят стерильной иглой посевной материал. Далее быстро бе-
рут маленьким пинцетом покровное стекло, прокаливают его над пламенем го-
релки и накрывают препарат. Далее все так, как и в случае изготовления препара-
та с жидкой средой.
При установлении физиологических и биохимических характеристик энто-
мофторальных грибов на уровне отдельных конидий, гифальных телец и т.п.
структур применяют стандартные методы обнаружения ДНК, липидов, белков,
углеводов, токсинов, различных биологически активных соединений, используя
при этом препараты, приготовление которых приведено выше.
2.2. Выделение в чистую культуру и культивирование
Исследователи энтомофторальных грибов уделяют значительное внимание
проблеме их культивирования в лабораторных условиях (Коваль, 1968; Воронина
и др., 2001; Mac Leod, 1963; Gustafsson, 1965а,b, 1969; Mac Leod, Muller-Kogler,
1973; Vanderberg, Soper, 1975, 1979; Baiazy, 1993).
Процесс культивирования включает несколько обязательных этапов:
1) выделение в чистую культуру;
2) оптимизацию условий культивирования (подбор питательных сред, ре-
жим температуры и влажности);
3) сохранение активности выделенных культур;
4) проведение ферментаций для практического использования выращен-
ного материала.
Большинство видов энтомофторальных грибов является облигатными пара-
зитами и патогенами, поэтому выделение их в культуру — процесс довольно
сложный и ответственный, т.к. надо быть уверенным, что получен именно тот ор-
ганизм, который интересует исследователя (Manual, 1997).
Перед выделением рекомендуется обязательно просмотреть пораженных
насекомых хотя бы под бинокуляром с максимальным увеличением, чтобы иметь
представление о таксономической принадлежности гриба, а кроме того, убедить-
ся в отсутствии представителей гифомицетов — обычных контаминантов, от ко-
торых избавляться достаточно трудно. Лучше и более достоверно выделять в
культуру уже идентифицированные виды, т.к. от этого зависит выбор питатель-
ной среды, удачно подобранный состав которой обуславливает успех выделения
(Mac Leod et al., 1980).
Выделение желательно проводить в лаборатории сразу же после сбора мате-
риала, соблюдая условия максимальной стерильности.
Если собранного для исследований материала достаточно много, то выделе-
ние проводят параллельно несколькими методами: как инокулят используют на-
лет спороношений гриба или само пораженное насекомое целиком.
19
Наиболее часто выделение осуществляют путем соскоба с хорошо заметных
спороношений гриба на поверхности мелких насекомых (тлей, мух, мошек, ко-
маров, клещиков, паучков и т.д.). Для этого собранных насекомых извлекают из
пробирок или чашек Петри и помещают на покровное стекло. Стерильной иглой
при огне делают соскоб и переносят его на питательные среды в соответствую-
щих емкостях (пробирках, чашках Петри, колбах, матрасах и т.д.). Емкости (кро-
ме чашек Петри) с инокулированной средой закрывают ватной пробкой, на ко-
торую сверху одевают бумажный колпачок и завязывают его. И пробки, и колпа-
чок простерилизованы вместе с емкостями со средой, но их обязательно следует
снимать и вынимать, а также закрывать при соблюдении стерильных условий. У
чашек Петри щель между основанием и крышкой после инокуляции закрывают
лейкопластырем.
Далее емкости с выделяемыми культурами помещают в термостат при соот-
ветствующей температуре, но наиболее оптимальными считаются 26-28 °C.
Если гриб выделяют из внутренних органов или полостей насекомого, то
верхние покровы необходимо предварительно стерилизовать.
Стерилизацию проводят разными способами. Для крупных объектов наибо-
лее часто в местах взятия проб внешние покровы насекомого прижигают раска-
ленным на огне горелки пинцетом или скальпелем. В зависимости от размера на-
секомого площадь прижигания должна быть максимальной, но не менее 1 мм2. В
месте прожигания делают прокол и такое небольшое отверстие, чтобы можно бы-
ло иглой проникнуть внутрь. В него вводят стерильную иглу и захватывают ку-
сочки тканей внутренних органов, желательно разных. Гемолимфу из проводя-
щих путей отсасывают стерильной пастеровской пипеткой.
Поверхность внешних покровов крупных насекомых (жуков, их личинок и
куколок, а также куколок чешуекрылых и двукрылых) можно стерилизовать 96-
градусным спиртом либо дезинфицировать жестким способом, применяя раз-
личные средства. Обычно для этого используют раствор сулемы (1:1000) с после-
дующей промывкой стерильной водой и 2 %-ной карболовой водой, азатем пог-
ружением в эфир или перекись водорода. Время обработки этими растворами за-
висит от размера насекомого - 1-5 мин. Иногда особо крупных жесткокрылых и
прямокрылых с очень плотными покровами необходимо полностью погружать в
стерилизующий раствор, который дополнительно еще и размягчает внешние
слои поверхности, делая их более удобными для прокола. Для мелких представи-
телей гименоптер (разных видов Formica и т.п.) целесообразнее помещать их пол-
ностью в стерилизующий раствор, азатем уже делать прокол и брать пробы внут-
ренних органов.
Особенные трудности возникают при выделении энтомофторовых грибов
из внутренних органов насекомых с мягкими покровами - тлей, мелких двукры-
лых и т.д. В этом случае выделение рекомендуется осуществлять из нефиксиро-
ванных препаратов, которые просматривают под микроскопом, препаровальной
иглой отделяют необходимый участок и сразу же переносят его на питательные
среды, соблюдая все условия стерильности.
Если внешние проявления поражения насекомых незаметны и налет, обра-
зуемый спороношением, отсутствует даже после выдерживания насекомого во
влажной камере, то можно попытаться выделить гриб, помещая на питательную
20
среду всю особь целиком. При этом соблюдение стерильности должно быть га-
рантированным.
Для выделения энтомофторальных из мумифицированных имаго, личинок
или куколок различных видов артропод исследуемый материал после стерилиза-
ции или дезинфекции внешних покровов растирают в фарфоровой стерильной
ступке и стерильной дистиллированной водой разводят до консистенции густой
суспензии. После этого стерильной пипеткой ее переносят на соответствующие
агаризованные среды в чашки Петри, стараясь разместить в каждой из них по 3-
4 капли.
Выделение сапротрофных представителей энтомофторовых (в основном,
фитофагов) не так уж сложно и не обязательно применение специальных сред, но
нельзя не учитывать их естественную контаминацию, которая отличается чаще,
чем у патогенов. Для предупреждения возникновения сторонней инфекции нез-
начительную часть исследуемого материала переносят на увлажненный стериль-
ной водой фильтр, который располагается на крышке чашки Петри со средой. В
таком случае можно будет четко разграничить колонии, формирующиеся из ко-
нидий, попадающих на среду (Balazy, 1993).
Культивирование энтомофторальных грибов в лабораторных условиях мно-
го лет считалось неосуществимым и категорически отрицалось, поскольку пара-
зитные формы на обычных питательных средах рост не проявляли. Такое сфор-
мировавшееся мнение тормозило исследования, но все же интерес к возможнос-
ти получить искусственную культуру постепенно разрушал это мнение. Основой
для этого послужил тщательный анализ условий местообитаний и установления
видовой принадлежности насекомых-хозяев, циклов их развития (Nowakowski,
1877, 1881, 1883; Thaxter, 1888; Srinivasan, Thirumalachar, 1967; King, 1976a,b; Tuc-
ker, 1981). Это позволило более тщательно охарактеризовать взаимоотношения в
системе "гриб — патоген — внешняя среда" и оценить физиолого-биохимические
особенности и трофические потребности отдельных видов энтомофторальных
грибов (King, Jong, 1976; King et al., 1976; King, Humber, 1980; Mac Leod et al.,
1980; Glare et al., 1985).
Если разработка методики выделения грибов из пораженных насекомых не
представляла особой трудности, то культивирование оказалось самым сложным
этапом. Сначала пытались усовершенствовать состав сред, применяемых для
культивирования сапротрофных видов (Brefeld, 1884; Speare, Colley, 1912; Sawyer,
1929, 1931; Schweizer, 1947). Были предложены рецепты сред с различной концен-
трацией обычных минеральных компонентов и их соотношением, но на таких
средах патогенные виды культивировать не удавалось.
Как субстрат для культивирования патогенных энтомофторальных было
предложено использовать соответствующие виды насекомых. Таким способом
были получены положительные результаты при искусственном инфицировании
гусениц златогузки (Euproctis phaeorrhea L.) грибом Entomophaga aulicae (Speare,
Colley, 1912) и яблоневого клопа (Lygus communis var. novascotiensis Knight) гри-
бом Entomophthorasp. (Dustan, 1924a,b, 1925, 1927). С целью получения культуры
гриба при использовании живых насекомых предложена специальная техноло-
гия: 1) здоровых особей собирают в естественных условиях и инфицируют в ла-
боратории; 2) насекомых разводят в лаборатории и инфицируют их в необходи-
21
мой стадии; 3) инфицированных насекомых собирают в естественных условиях и
используют их для заражения здоровых в зависимости от цели эксперимента
(Martignoni, 1964; Manual, 1997).
Этот способ слишком трудоемок и не обеспечивает гарантии получения ин-
фекционного материала в необходимых количествах, но он оправдывает себя, ес-
ли возникает потребность повышения вирулентности соответствующего штамма.
Патогенный, но наиболее широкоспециализированный вид Entomophthora
sphaerosperma успешно культивировали более чем на 40 различных натуральных
средах, содержащих животный белок, — свинине, курятине, различных видах рыб
(меч-рыбе, камбале и т.д.). Результаты этих исследований позволяют сделать вы-
воды о трофических потребностях энтомофторальных грибов: наиболее важным
компонентом является белок, тогда как углеводы и жиры могут присутствовать в
минимальных количествах (Воронина и др., 2001; Sawyer, 1929, 1931).
Однако, для культивирования более узкоспециализированного гриба
Е. muscae необходим жир мух, который стимулировал прорастание конидий и
образование мицелия. Гриб выращивали на мясном экстракте с желатином и до-
бавками сыворотки крови и глюкозамина, которые стерилизовали "холодным"
химическим способом, т.е. различными антисептиками (Schweizer, 1947).
Многие виды Entomophthora способны расти на синтетических средах
обычного минерального состава, но с добавлением аспарагина и других амино-
кислот (Wolf, 1951). На декстрозном агаре Сабуро росли Е. coronata и Е. virulenta,
но Е. exitiales росла на этой среде только с добавлением 5 % овсянки (Hall, Dunn,
1957).
При культивировании на глюкозном агаре Сабуро с добавлением 0,2%-го
дрожжевого экстракта росли и формировали покоящиеся споры Е. thaxteriana,
что позволило отметить важность для споруляции этих видов наличия легко ус-
вояемых сахаров, в частности глюкозы (Tyrrell, 1970).
Отношение энтомофторальных грибов к источникам азота, как и к источни-
кам углеводов, неоднозначное и зависит от специализации вида (Gustaffson,
1965а,b). Некоторые виды могут утилизировать неорганический азот, а другие,
наоборот, нуждаются в органическом азоте или даже в более сложных органичес-
ких соединениях, что наблюдалось при искусственном культивировании Е. grylli
и Е. muscae (Gustaffson, 1965а,b, 1969).
Различные варианты подобных сред применяются для культивирования на
жидких, а не агаризованных средах поверхностным и глубинным способом. В ус-
ловиях погруженной культуры на жидкой стандартной минеральной среде с до-
бавлением 2 % мальтозы и аминокислот успешно росли и спороносили Е. destru-
ens, Е. thaxteriana и Е. virulenta (Krejzova, 1970, 1971).
Культуры Е. coronata и Е. virulenta инкубировали в закрытых металлических
банках на жидкой питательной среде обычного минерального состава с добавле-
нием вермикулита, имеющего определенный размер частиц и способного обес-
печить оптимальную аэрацию. К 100 г вермикулита добавляли 400 мл питатель-
ной среды из расчета поддержания 55 % влажности; полученную смесь автокла-
вировали при 120 °C в течение 4 часов, а после остывания инокулировали. В ус-
ловиях инкубации при 20-24 °C культуры сохраняли жизнеспособность около 5
месяцев (Gustaffson, 1969).
22
Такое разнообразие состава питательных сред обусловлено трофическими
особенностями многих видов энтомофторальных грибов, которые отличаются
неспецифическими потребностями в различных компонентах и могут переклю-
чаться от паразитного существования к сапротрофному (Mac Leod, 1963; Gustaf-
fson, 1965а,b).
Для культивирования патогенных видов Entomophthoraceae наиболее опти-
мальной оказалась питательная среда, содержащая коагулированный яичный
желток (Muller-Kogler, 1959). Этот состав используется теперь в большинстве ла-
бораторий, но каждый исследователь оптимизирует соотношение минеральных и
белковых компонентов в зависимости от объекта изучения (Воронина и др., 2001;
Balazy, 1993).
Вариантов состава питательных сред для энтомофторальных достаточно
много. Как минеральную основу обычно используют компоненты синтетической
среды Чапека (в г): глюкоза - 20; аспарагин - 3; сернокислый магний - 0,5; фос-
форнооднокалиевая соль - 0,6; фосфорнодвукалиевая - 2,4; pH среды 6,0 (Евла-
хова, 1966). К такой среде добавляют отвар из насекомых, который приготавли-
вают так: берут 10 г сухих или 20 г свежих насекомых, желательно соответствую-
щего вида. Измельчают их в ступке, добавляют 100 мл дистиллированной воды,
кипятят на медленном огне 30 мин, после чего фильтруют и добавляют к избран-
ной среде из расчета 20-50 % к объему среды, после чего стерилизуют в автокла-
ве. Отвар из насекомых можно добавлять и к декстрозному агару Сабуро, карто-
фельно-декстрозному агару и т.д.
В современных условиях наиболее успешные результаты получены при куль-
тивировании энтомофторовых грибов на средах следующего состава (Balazy, 1993):
1. Декстрозный агар Сабуро, обогащенный куриными желтками (10 жел-
тков на 1 л среды).
2. Bacto-pepton агар или мясопептонный агар, обогащенный куриными
желтками в той же пропорции.
3. К перечисленным выше средам добавляют дрожжевой экстракт (5 г на
100 мл).
В случае слабого роста на перечисленных средах некоторые исследователи к
стандартному составу синтетических сред добавляют витамины, жирные кисло-
ты, сухое молоко, мясной или картофельный экстракт (Keller, 1987; Urbanczyk et
al., 1992). В американских лабораториях хорошие результаты получены при до-
бавлении продуктов переработки сои (Latge et al., 1977; Balazy, 1993).
При первичном выделении инокулята для постоянного культивирования во
избежание проявления контаминации монилиальными грибами и бактериями
необходимо добавлять в состав сред еще и антибиотики (Методы..., 1982). Осо-
бенно это необходимо при культивировании изолятов гифальных телец или по-
коящихся спор, выделяемых из полости насекомого (Balazy, 1993).
Кроме сред сложного компонентного состава, используют еще и натураль-
ные пищевые продукты: рыбу, свинину, мясной фарш, ломтики картофеля и мор-
кови (Басова, 1971; Евлахова, 1974). Однако получить чистые культуры на таких
средах удается очень редко.
Особое внимание уделяется сохранению выделяемых чистых культур и под-
держанию их активности. Среда для постоянного культивирования должна быть
23
селектирована для каждого штамма в соответствии с предполагаемой целью ис-
пользования. При этом необходимо учитывать, что жидкая питательная среда
способствует пышному росту мицелия, в то время как агаризованная - образова-
нию спороношений. При подборе состава сред для длительного хранения важно
учитывать, что они непременно должны содержать белки, которые быстро разру-
шаются протеолитическими ферментами энтомофторальных грибов, в то время
как углеводы и жиры могут присутствовать в минимальном количестве.
Особенностью энтомофторальных грибов является не только повышенная
требовательность к составу питательной среды в зависимости от вида гриба, но,
независимо от режима хранения, и быстрое потребление ее, влияющее на потерю
вирулентности и жизнеспособности. В связи с этим возникает необходимость
частых пересевов, что сопровождается дополнительными трудностями подготов-
ки новых вариантов питательных сред и обеспечением стерильности, поскольку
эти грибы больше, чем другие, подвержены контаминации разными микроорга-
низмами, в том числе и вирусами.
Одним из перспективных методов хранения можно считать хранение на лю-
бой приемлемой среде при комнатной температуре в герметически закрытых
пробирках (Воронина и др., 2001; Prasertphon, 1963а,b). Культуры 4 видов Ento-
mophthora сохраняли жизнеспособность больше года (рис. 2.2.1). Исключение
составлял только штамм Е. sphaerosperma, что объяснить достаточно трудно, но
можно сделать вывод о штаммовой зависимости, которая достаточно четко про-
явилась у Е. coronata. Однако во всех случаях при этом способе хранения сроки
1 — Е. sphaerosperma
2 — Е. coronata (штамм к)
3 — Е. apiculata
4 — Е. coronata (штамм х)
5 - Е. thaxteriana
6 - Е. coronata (штамм 1912)
7 — Е. viralenta
Рис. 2.2.1. Сроки сохранения жизнеспособности видов Entomophthora (Prasertphon, 1963a,b).
24
сохранения жизнеспособности были в 2-3 раза длиннее, чем при хранении в дру-
гих условиях. Это объяснялось уменьшением связи с внешней средой, что влия-
ло на содержание влаги в питательной среде, которая оставалась на постоянном
уровне. Когда ростовые процессы прекращались, в ограниченном пространстве
пробирки накапливалось избыточное количество СО2, способное ингибировать
метаболизм без летальных последствий (Prasertphon, 1963а,b).
Сохранение жизнеспособности является чрезвычайно важной проблемой,
но главная цель, преследуемая при этом, — сохранение вирулентности — пока
достоверно не обеспечивается никакими известными методами. Не доказана она
и в случае сохранения культур современным методом лиофилизации, который
используется для большинства таксонов грибов в наиболее известных коллекци-
ях разных стран.
Перспективность исследований в этом направлении может подтверждаться
особенностями жизненного цикла энтомофторальных грибов, который включа-
ет покоящуюся стадию, образующуюся у многих видов не только в естественных,
но и в лабораторных условиях. Отмечалось, что в условиях различных биоцено-
зов покоящиеся споры могут сохранять жизнеспособность и вирулентность в те-
чение многих лет, но факторы этого процесса не исследованы (Воронина и др.,
2001).
Иногда для сохранения активности выделенных штаммов ими инфицируют
соответствующих насекомых и, убедившись в начале патологического процесса,
оставляют такие особи в стерильных пробирках. С этой целью использовали жи-
вую саранчу для культивирования Entomophthora grylli (Batko, 1993). Очевидно,
этот способ перспективен и для энтомофторовых, поражающих иных насекомых.
Применение культивируемых в лабораторных условиях видов энтомофто-
ральных грибов для проведения экспериментов по целенаправленному инфици-
рованию насекомых и интродуцированию их в естественные биоценозы наибо-
лее подробно описано в ряде публикаций, посвященных комарам (Гольберг,
1969-1971), тлям (Воронина и др., 2001), паутинному клещику (Егина, Цинов-
ский, 1980; Циновский, Егина, 1980; Петрова, Петров, 1980). Многие исследова-
тели отмечают потерю вирулентности различных видов энтомофторовых грибов
независимо от способа культивирования и сохранения (Евлахова, 1968; Ворони-
на и др., 2001; Rockwood, 1950; Prasertphon, 1963а,b; Weiser, Batko, 1966; Balazy,
1993).
Проблема культивирования энтомофторальных грибов становится особен-
но актуальной в связи с утверждением положительного отношения к реализации
возможности регулирования численности вредных насекомых. Возникает необ-
ходимость промышленного культивирования с целью получения значительного
количества инфекционного материала, а это требует оптимизации технологии и
предполагает выращивание патогена на средах соответствующего доступного
состава глубинным способом в ферментерах.
Основными агентами эпизоотийного процесса для популяций тлей разных
видов являются виды Entomophthora s.s.: Е. thaxteriana (теперь — Conidiobolus obs-
curas), Е. aphidis (теперь — Pandora neoaphidis), E. virulenta (теперь — Conidiobolus
thromboides) и т.д. (Воронина и др., 2001). В результате многолетних поисков на-
иболее эффективного способа инфицирования оказалось, что такой функцией
25
обладают только покоящиеся споры (Егина и др., 1972; Циновский и др., 1978;
Krejzova, 1971,1973а,b, 1976,1981,1988а,b; Latge, 1975а,b, 1977; Latge et al., 1976;).
При выращивании на средах, содержащих яичный желток, покоящиеся споры
гриба Entomophthora traxteriana обладали необходимой активностью и обеспечи-
вали начало патологического процесса (Muller-Kogler, 1959; Soper et al., 1976).
Хотя объяснение причины активного роста гриба на этой среде не представ-
ляет трудности, такой способ получения массового количества спор осуществим
лишь для лабораторных экспериментов. Состав компонентов яичного желтка
давно известен, но создать на его основе синтетический аналог такого же дейс-
твия пока не удается, а поиск оптимального варианта среды для соответствующе-
го вида патогена продолжается (Воронина и др., 2001; Balazy, 1993).
Наиболее полно исследованы трофические потребности штамма Е. thaxteri-
апа, выделенного из пораженных тлей Aphis pomi de Geer в Латвии (Чударе, Доб-
ровольский, 1980). При составлении рецептуры исследуемых сред было исполь-
зовано более 40 неорганических и органических компонентов в виде химически
чистых веществ и продуктов биохимической промышленности в разных концен-
трациях: глюкоза (1-3 %), сахароза (1-2 %), мальтоза (1-2 %), аспарагин (1 %), L-
аспарагиновая кислота (0,3-1,0 %), мочевина (0,3-1,0 %), казитон (0,01-0,50 %),
NaNO3 (0,5-1,0 %), KNO3 (0,5-1,0 %), NH4NO3 (0,25 %), NH4C1 (0,1-1,0 %),
К2НРО4 (0,43-1,0 %), КН2РО4 (0,05-0,34 %), Na2HPO4 (0,40-0,97 %),
MgSO4-7H2O (0,025-0,10 %), Na2CO3 (1 %), NaCl (1 %), KC1 (0,02 %), CaCl2
(0,02 %), MgCl2-6H2O (0,1 %), FeSO4 (0,01 %), Na2S2O35H2O (2 %), NaHCO3
(0,1 %), CaSO4-2H2O (0,1 %), а также вещества - пептон (1-2 %), дрожжевой экс-
тракт (0,5-1,0 %), меласса (4 %), кукурузный экстракт (4 %), гидромезат казеина
(0,5-1,0 %), пшеничные отруби (3 %), соевая мука (1-2 %), пивное сусло (33 %),
лизин (0,5-2,0 %). Кроме этого прибавляли микроэлементы (на 1 л дистиллиро-
ванной воды): СоС12 (2 мг), CuSO4 (1 мг), ZnCl2 (2 мг), SnCl2-2H2O (1 мг), КВг и
КС1 (2 мг), и витамины или витаминоподобные вещества, такие как тиамин, био-
тин, пиридоксин, холин, диметилсульфоксид из расчета 0,2-2,0 мг/л. При этом
учитывали, что дрожжевой экстракт содержит тиамин (260 мкг), рибофлавин
(100 мкг), никотиновую кислоту (1000 мкг), биотин (8 мкг), а в кукурузном экс-
тракте содержится до 42 % растворимых в воде углеводов и аминокислоты.
Из всех испытанных источников углерода наиболее эффективным оказа-
лась глюкоза, способствующая более интенсивному образованию биомассы и ко-
личеству покоящихся спор. Как источник азота совершенно непригодными бы-
ли неорганические соединения, а наиболее интенсивный рост и спорообразова-
ние обеспечивали органические: пептон, L-аспарагиновая кислота, дрожжевой
экстракт. Активный рост Е. thaxteriana наблюдался на средах, в состав которых
входят фосфаты калия и сульфат магния, особенно, содержащих глюкозу, пеп-
тон, L-аспарагиновую кислоту, мелассу, кукурузный экстракт, лизин. Потреб-
ность гриба в этих веществах объясняется необходимостью их включения в син-
тез компонентов клетки (Чударе, 1984; 1987). При использовании питательных
сред, богатых минеральными солями (среда Билай, среда Чапека-Докса, среда
Лилли и Барнетта и т.п.), гриб образовывал незначительную биомассу, а покоя-
щиеся споры формировались в минимальном количестве или вообще отсутство-
вали (Циновский и др., 1978; Чударе, Добровольский, 1980). На питательных сре-
26
дах, содержащих соевую муку, отруби пшеницы, лизин и т.п., отмечались интен-
сивный рост и обильное образование мицелия, но распад на гифальные тельца и
покоящиеся споры происходил медленно. Наиболее оптимальным вариантом
для спорообразования оказалась среда, в состав которой входят глюкоза, дрож-
жевой экстракт, L-аспарагиновая кислота, пептон, фосфаты калия, сульфат маг-
ния (табл. 2.2.1).
Таблица 2.2.1.
Образование покоящихся спор в зависимости от состава питательной среды
при культивировании в ферментере (Чударе, Добровольский, 1980)
Состав питательной среды Содержание компонентов, г Количество покоящихся спор в 1 мл среды
I
Глюкоза 2,0
Дрожжевой экстракт 0,5 21,6105
кн2ро4 0,3
к2нро4 0,4
MgSO4-7H2O 0,8
Дистиллированная вода II 100 мл
Глюкоза 2,0
Лизин 1,0 5,5105
КН2РО4 0,3
К2НРО4 0,4
Водопроводная вода III 100 мл
Глюкоза 2,0
Соевая мука 2,0 9,0-104
Водопроводная вода 100 мл
Влияние состава питательной среды прослеживалось не только в массовом
спорообразовании, но и в размере покоящихся спор (табл. 2.2.2).
Зависимость типа развития (спорообразования и продуцирования мицелия)
от состава среды коррелировала с морфологическими изменениями структуры
гиф и их содержания (Чударе, Добровольский, 1980).
Однако, достижение цели в аспекте получения необходимого количества
инфекционного материала еще не свидетельствует о высокой вирулентности
культивируемого штамма (Воронина, 1968; Воронина, Гиндина, Цыганов, 1981).
Разная степень выраженности морфометрических, физиолого-биохимических и
экологических признаков служит показателем изменчивости выделяемой культу-
ры, но не обязательно свидетельствует о его вирулентности.
27
Таблица 2.2.2.
Изменение размера покоящихся спор Е. thaxteriana в зависимости
от состава питательной среды
Компоненты питательной среды Содержание компонентов, % Диаметр покоящихся спор, мкм
Поданным Prasertphon, 1967а,b Глюкоза 1,0 41,77±1,15
MgSO4-7H2O 0,075
NaNO3 0,90
КН?РО4 0,225
К2НРО4 1,250
По данным Wolf, 1951 Глюкоза 2,0
L-аспарагиновая кислота 0,20 42,32+1,15
MgSO4-7H2O 0,50
кн2ро4 0,06
К2НРО4 0,06
По данным Wolf, 1951 Пептон 1,0
КН2РО4 0,43 44,53±0,85
К2НРО4 0,34
Поданным Krcjzowa, 1970 Глюкоза 2,0
Пептон 0,80
Мальтоза 2,0 46,18±0,41
Сахароза 0,40
Гидролизат казеина (вместо казитона) 0,01
Вирулентность выделенных природных изолятов обычно довольно низкая
(17-20 %). В популяции активного варианта преобладают изоляты с гладкой
структурой колоний, с максимальной интенсивностью образования конидий при
выращивании поверхностным методом и покоящихся спор — глубинным, что со-
ответствует уровню биосинтеза мепаз и протеаз. Эти признаки использованы при
разработке экспресс-метода определения вирулентности (Воронина, 1989).
Решению проблемы культивирования уделяют все больше внимания, по-
скольку моделирование является основой для комплексного изучения процесса
патогенеза в лабораторных условиях, а в дальнейшем - основой для практичес-
кого использования (табл. 2.2.3).
28
S
Культивирование энтомофторальных грибов на искусственных средах (Евлахова, 1974)
Литературный источник Speare, 1912 1 Sawyer, 1929 Schweizer, 1947 Harris, 1948 1 Wolf, 1951 Воронина, 1964; Hall, Dunn, 1958 | Hall, Dunn, 1958 I Tyrrell, 1970 1 Srinivasan, et al., 1964 Gustafsson, 1965a,b Воронина, 1964 1 Егина, Циновский, Чударе, 1972 Krejzova, 1970; 1971 Басова, 1971; Гельберг, 1971; Mtiller-Kogler, 1959
Вид гриба Entomophthora pseudococci Speare Entomophthora sphaerospenna Fres. Entomophthora muscae Cohn 1 Entomophthora coronata (Cost.) Kevorkian I Entomophthora apiculata Thaxtcr, E. coronata Entomophthora aphidis Hoffm., 1 E. major (Thaxter) Gustaffson, ' E. thaxteriana Pctch, E.virulenta Hall et Dunn 1 | Entomophthora exitialis Hall et Dunn 1 Entomophthora conglomerata Sorok., E. piriformis Toizon, E. thaxteriana, E. tipulae Fres., E. virulenta Entomophthora muscae 1 Entomophthora apiculata, Е. conica, I Е. coronata, Е. culicis, . Е. sphaerosperma, Е. thaxteriana, ! Е. virulenta ।Entomophthora thaxteriana I Е. thaxteriana 1 Entomophthora destruens Weiser et Batko, E. thaxteriana, E. virulenta Entomophthora apiculata, Е. conica Nowak., E. coronata, E. culicis (Braun) Fres., E. curvispora Nowak., E. ovispora Nowak.
Способ культивирования Поверхностный Л * a * * a А Глубинный Поверхностный
Способ стерилизации Автоклавирование * Парообразными химическими веществами | Автоклавирование * а it * Сухим жаром при 80 °C, 40-50 мии.
Состав среды Картофельный агар; овсяный агар; ломтики редьки Ломтики картофеля; меч-рыба; свинина; печень Мясная вода с желатином, добавлением крови или сыворотки 1 | Мальц-агар Глюкоза 2 %; аспарагин 3 %; KH2PO4 0,24 । %; KH:PO4 0,06 %; MgSO4 0,05 %; дистиллированная вода 1 л; рН=6,0 Глюкозный агар Сабуро | 1 Глюкозный агар Сабуро с овсянкой, 5 % | Глюкозный агар Сабуро с дрожжевым экстрактом, 0,2 % Экстракт из пшеничных зерен 3 %; пептон 2 %; дрожжевой экстракт 1 %; глицерин 1 %; агар 2 %; дистиллированная вода 1 л; рН=6,8-7,0 Мука из хлопковых семян 1,5 %; мука из соевых бобов 1,5 %; дрожжевой экстракт 0,5 %; сухое молоко 0,5 %; мальтоза 0,2 %; дистиллированная вода 1 л. | Пивное агаризованнос сусло 2 % | Пивное агаризованное сусло с пептоном, 0,5 % Бакто-пептон 0,8 %; глюкоза 2 %; мальтоза 2 %; сахароза 0,4 %; казамииовая кислота или казитои 0,01 %; вода; рН=5,8 Коагулированный яичный желток
29
3. Морфологическая и цитологическая характеристика
Образ жизни энтомофторальных грибов, их биотрофность и специализация
к определенным видам артропод обуславливают морфологические и цитологи-
ческие особенности, отличающие их от других групп грибов. Многие морфологи-
ческие и цитологические особенности используются для дифференциации видов
на разных уровнях классификационных систем и рассматриваются как таксоно-
мические критерии (Humber, 1997). Это относится ко всем структурам — вегета-
тивным и репродуктивным. Однако, изучено пока незначительное количество
видов, да и те исследовались разными методами, собраны в разных экологичес-
ких условиях, отличались активностью и другими важными признаками, что не
позволяет сделать окончательные выводы для представителей всего порядка
(Егина, 1980, Matanmi, Libbe, 1975,1976; Butt, Beckett, 1984; Kobayashi et al., 1984).
Вегетативный мицелий энтомофторальных грибов отличается размерами
гиф, их ветвлением, наличием ядер и полифункциональностью в процессе разви-
тия. Ростковая гифа, которая образуется при прорастании конидий, проникает в
гемолимфу насекомого и там сразу же распадается на гифальные тельца различ-
ной формы с различным количеством ядер (рис. 3.1). Структура ядер и их коли-
чество согласно современным представлениям о важности этих признаков служат
критерием для дифференциации семейств и таксонов разного ранга (Batko, 1964а-
е, 1974; Humber, 1976, 1981а,b, 1989; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982,1986; Balazy, 1993).
3 мкм
Рис. 3.1. Разные формы гифальных телец: а - шаровидные, с прорастающей гифой, Entomophthora-
complex; б — округлые, удлиненно-яйцевидные, изогнутые, Zoophthora sepulcharis; в — полиморфные,
Zoophthora, Batkoa (no Balazy, 1993)
Различают три типа строения и размещения ядер в клетке: базидиоболоид-
ный, анцилистоидный и энтомофтороидный.
Ядра базидиоболоидного типа большие, шаровидные или эллиптические, с
относительно крупным и центральным ядрышком, которое хорошо окрашивает-
ся соответствующими ядерными красителями. Подобные ядра типичны для
30
представителей семейс-
тва Basidiobolaceae, у ко-
торых гифы и конидии
состоят из монокариот-
ных клеток (фото 1).
Ядра анцилистоид-
ного типа маленькие,
слегка или очень слабо
окрашиваются ядерны-
ми красителями, распо-
лагаются в нуклеоплазме
рассеянными точками
незначительного коли-
чества гетерохроматина.
Ядрышки маленькие, но
четкие, обычно локали-
зуются в центре. Ядра
этого типа характерны
для семейств Ancylistace-
ае и Meristacraceae и об-
наруживаются в гифаль-
ных тельцах, гифальных
сегментах и, как исклю-
чение, в поликариотных
конидиях (фото 2).
Ядра энтомофторо-
идного типа относитель-
но крупные, шаровид-
ные, яйцевидные или
продолговатые. Нукле-
оплазма содержит зна-
чительное количество
конденсированного ге-
терохроматина, что спо-
собствует типичному ок-
Фото 1. Ядра базидиоболоидного типа в гифальных тельцах
Basidiobolus ranarum:
а - окрашенные ацето-арсеином в лактофеноле; б — электронное
микрофото (х1500); N ~ ядра (по Balazy, 1993)
Фото 2. Ядра анцилистоидного типа:
а - в первичных и вторичных конидиях Conidiobolus coronatus, сла-
бо окрашенных ацетоарсеином; б - в гифальных тельцах С. throm-
boides; электронное микрофото (х1500); N - ядра (по Balazy, 1993)
рашиванию ядерного
аппарата. Этот тип ядер обнаружен в отдельных клетках, конидиеносцах и кони-
диях представителей семейства Entomophthoraceae (фото 3). Исключение состав-
ляют конидии и конидиегенные клетки видов родов Zoophthora и Strongwellsea,
которые являются монокариотными. Концентрацию гетерохроматина в полика-
риотных клетках предложено рассматривать как критерий для выделения двух
подтипов ядер энтомофтороидного типа (Ben-Ze'ev et al., 1987). Первый характе-
ризуется большим количеством гетерохроматина в зернистых или веревчатых
скоплениях в нуклеоплазме и более короткой метафазой кариокинетических ве-
ретен. Это характерно для представителей семейства Entomophthoraceae s. str. (в
прежнем понимании).
31
Фото 3. Ядра энтомофтороидного типа:
а - в первичных конидиях Eryniopsis longispora, окрашенных ацето-
арсеином; б - в гифальных тельцах Zoophthora sp.; N — ядра (по Ba-
lazy, 1993)
Ядра второго под-
типа почти незаметны в
ровно расположенном
гетерохроматине (слабо
конденсированные зоны
иногда видимы в элек-
тронном микроскопе), а
кариокинетические ве-
ретена в метафазе распо-
лагаются и локализуются
в центре, занимая боль-
шую часть ядерного
пространства. Такие ядра
характерны для рода Ne-
ozygites (Ben-Ze'ev, Ken-
neth, 1986; Humber,
1989). Эти исследователи
предлагают именовать их
"Neozygites nuclei" и выделять в отдельную категорию.
Кариологические характеристики считаются важнейшим критерием для диф-
ференциации семейств в порядке Entomophthorales и используются в его класси-
фикации (Humber, 1989; Balazy, 1993). При составлении кариологической характе-
ристики ориентировались на размеры и особенности окрашивания ацето-орсеи-
ном ядер в вегетативных гифах, конидиях и покоящихся спорах. Однако, как пока-
зали более тщательные исследования, эти признаки не являются стабильными и
зависят от возрастной стадии гриба, а также его экологической характеристики
(Воронина и др., 2001). У типичных представителей принятых современных сис-
тем, которые отнесены к разным семействам по кариологическому признаку, отме-
чены общие закономерности формирования ядер в процессе развития. При окра-
шивании гематоксилином по Гейденгайну и по реакции Фольгена гиф, конидий и
покоящихся спор у Conidiobolus thaxteriana (сем. Ancylistaceae) и Pandora neoaphidis
(сем. Entomophthoraceae) степень окрашивания ядерного вещества, его концентра-
ция и локализация были различными в зависимости от стадии развития и не соот-
ветствовали тому типу ядер, который предложен для их характеристики. Ядерные
красители равномерно окрашивали содержимое только на ранних стадиях образу-
ющихся и прорастающих конидий и покоящихся спор, что свидетельствует о диф-
фузном распределении нуклеиновых кислот в них. У Conidiobolus thaxteriana на бо-
лее поздних стадиях созревания ядерное вещество в конидиях и гифах концентри-
ровалось в мелких многочисленных ядрах, а у Pandora neoaphidis формировались
крупные ядра: одиночные в конидиях или располагающиеся в один ряд в гифах.
При этом в обоих случаях наблюдалось интенсивное окрашивание хроматина, что
не совпадало с данными предыдущих исследователей, согласно которым ядра
представителей семейства Ancylistaceae не окрашиваются, а гетерохроматин имеет-
ся в минимальном количестве (Воронина и др., 2001; Humber, 1989).
Мицелий сапротрофных видов обычно состоит из длинных разветвленных
гиф, разделенных септами на монокариотные, олигокариотные или поликариот-
32
Рис, 3.2. Схема строения конидиеносцев у разных родов:
а - Zygnemomyces echinulatus; б - Eryniopsis iongispora; в -
Ballocephala sphaerosperma; r— Zoophthora sp.; д — Meris-
tacruni milkoi; e — Basidiobolus ranarum; ж - Entomophtho-
ra; з - Conidiobolus; и - Entomophaga (no Balazy, 1993)
ные сегменты. Подобный мицелий образуют также многочисленные виды, куль-
тивируемые in vitro. У патогенных видов в природных условиях вегетативный ми-
целий развивается внутри хозяина, а иногда только в отдельных частях тела насе-
комого, и только конидиеносиы или гифы, выполняющие соответствующие
функции в репродуктивном процессе, развиваются на поверхности хозяина.
Конидиеносцы формируются на ветвящихся вегетативных гифах или прямо
из гифальных телец. Они отличаются по форме, толщине и типам ветвления. У
большинства видов конидиеносцы не разветвлены, имеют вид терминальных
участков удаленных гиф, растущих эндогенно внутри хозяина и перфорирующих
кутикулу, а у сапротрофов они
являются обычными ответвле-
ниями вегетативных гиф. Мор-
фология конидиеносцев ис-
пользуется как классификаци-
онный критерий при разграни-
чении видов (рис. 3.2).
При образовании конидий
на конце конидиеносца появля-
ется выпуклость в виде почки,
которая постепенно увеличива-
ется и при созревании принима-
ет соответствующую форму
(рис. 3.3). Конидии одного и то-
го же вида гриба даже на одном
насекомом-хозяине могут силь-
но варьировать по форме и раз-
мерам. Они подвержены значи-
тельной изменчивости в зависи-
мости от вида инфицированной
особи, гидротермических усло-
вий окружающей среды, стадии
развития и т.д., но наиболее су-
щественное влияние оказывает
срок отбрасывания конидий
(Batko, Kmitowa, 1962; Gustaf-
sson, 1965a,b; Wilding, 1969). На-
иболее тщательно это исследо-
вано для Pandora neoaphidis (Воронина и др., 2001). Конидии, отброшенные в те-
чение 12 часов от момента созревания и гибели тли, имели размеры 27,0 х 11,8
мкм, а отброшенные через 72 часа были на 7 мкм короче, что обусловило измене-
ние и их формы (Воронина, 1989).
Результаты анализа многолетних наблюдений в различных биотопах за попу-
ляциями видов Entomophaga grylli, Batkoa apiculata, Neozygites fresenii и Eryniopsis
lampyridarum, форма конидий которых соответствует типам "grylli”, "apiculata",
"fresenii" и "lampyridarum" согласно классификации Хатчинсона (Hutchinson,
1963), позволяют сделать выводы об их изменчивости в зависимости от условий
33
внешней среды. При обитании соответствующего насекомого-хозяина (разные
виды Musca) в сухих дубняках конидии Batkoa apiculata становились более сжаты-
ми и узкими, достигая размеров 30 х 20 мкм (среднее на 100 конидий), а основа-
ние их удлинялось, что делало их мало отличимыми по форме и размерам от ти-
пичных конидий Entomophaga grylli. У популяций В. apiculata во влажных лесах
форма конидий была типичной для этого вида. При эпизоотии серых кузнечиков,
вызываемых Е. grylli во влажных долинных лесах, конидии гриба становились бо-
лее раздутыми, с коротким основанием, не отличаясь по форме и размерам от ко-
нидий В. apiculata в сухих дубняках. Аналогичные изменения отмечались и у
N. fresenii (на свекловичной тле) и Eryniopsis lampyridarum (на личинках жука сем.
Cantharidae). Перечисленные виды энтомофторовых прекрасно отличались хозя-
ином, но если бы их пришлось идентифицировать только на основании формы
конидий, то ошибки были бы неизбежны. Это свидетельствует о естественной ва-
риабельности и внутривидовой изменчивости, что нельзя не учитывать при уста-
новлении вида, обнаруживаемого в разных биоценозах (Коваль, 1979).
а
Рис. 3.3. Разные формы первичных конидий (no Balazy, 1993):
Унитуникатные: а - шаровидные, гладкие, без папиллы, с воротничком, Ballocephala; б - шаровид-
ные, шиповатые, без папиллы, пассивно освобождаются, Zygnemomyces; в - многоядерные, ядра ан-
цилистоидного типа, без папиллы, Massospora; д — одноядерные, ядра базидиоболюсного типа, с па-
пиллой, Basidiobolus; е - олигокариотные, ядра энтомофтороидного типа, удлиненные, без папиллы,
Eryniopsis caroliniana; ж — олигокариотные, ядра энтомофтороидного типа, удлиненные, с папиллой,
Eryniopsis longispora; з — усеченно-колокольчатые или звонкоподобные, олигокариотные, ядра энто-
мофтороидного типа, Entomophthora sp.; и - многоядерные, ядра энтомофтороидного типа, Ento-
mophaga; к — олигокариотные, Neozygites turbinate; л, м - Ncozygites spp.
Двутуникатные: н - монокариотные, ядра энтомофтороидного типа, Zoophthora cuvispora; о - Zooph-
thora aquatica; п - Zoophthora conica; p - Zoophthora variabilis; с - грушевидные, Neopandora aleurodis;
т - яйцевидные, с надпапиллярной шейкой, Zoophthora (Neopandora); у - яйцевидные, вытянутые у
основания, Zoophthora (Neopandora sp.); ф - удлиненно-цилиндрические, Zoophthora (Zoophthora
sp.); x - удлиненно-конические, Zoophthora occidentalis; ц - полубулавовидные, Zoophthora virescens;
•i - полуверстсновидпыс или тупо-верстеновидныс Zoophthora dipterigena; ш - с почти невыражен-
34
У некоторых видов семейств Ancylistaceae (Ancylistes и Macrobiotophthora),
Entomophthoraceae (Completoria) и Meristacraceae (Zygnemomyces), инфицирую-
щих клетки растений или мелких инвертебрат, конидиеносцы возникают непос-
редственно из гифальных телец как утолщенные, дифференцированные структу-
ры, снабженные боковыми выростами или зубчиками, на которых образуются
конидии. Терминальная часть конидиеносца у представителей сем. Meristacrace-
ae разделяется перегородкой в базипетальном направлении, и одноклеточные
сегменты способны функционировать как спорогенные клетки. У рода Ballocep-
hala (сем. Meristacraceae), в отличие от всех, шаровидные или ампуловидные спо-
рогенные клетки образуются симподиально в терминальной части конидиенос-
ца, которая не отделена перегородкой (Humber, 1989).
Одной из особенностей энтомофторальных грибов является способ осво-
бождения конидий, что коррелирует со строением конидиеносца и формой ко-
нидий. Механизм этого специфического процесса изучен достаточно полно
(Humber, 1984; Eilenberg et al., 1987; Balazy, 1993; Oduor et al., 1996).
Различают два способа освобождения конидий — активный и пассивный. У
преимущественного большинства видов конидии освобождаются активным спо-
собом, а пассивный отмечен только у видов родов Massospora и Zygnemomyces,
что подтверждено данными исследований по онтогенезу, морфологии, патогене-
зису и гистопатологии (Rees, 1932, Gilbert et al., 1970; Humber, 1981a,b; Tucker,
1981; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982).
Активное освобождение осуществляется на основе физиологического меха-
низма возникновения в верхней части конидиеносца осмотического давления в
момент созревания конидии. Формирование конидии начинается с появления по-
перечной перегородки на вершине конидиеносца или конидиегенной клетки. Тер-
минальная часть округляется, оболочка ее утолщается, а базальная часть в центре
слегка вытягивается, образуя папиллу (сосочек). Поперечные перегородки между
конидиеносцем и конидией с периферии клетки отделяются друг от друга. Они
оказывают сильное осмотическое давление на верхушечную часть конидиеносца и
образовавшуюся конидию, что приводит к разрушению внешнего слоя оболочки в
том месте, где они соединялись, а папилла внезапно округляется и под действием
сильного тургора конидия "отстреливается" (Balazy, 1993). Ультрамикроскопичес-
кие исследования показали, что процесс освобождения конидий не связан с ци-
топлазмой конидиеносца, но некоторые преобразования в ней все же происходят.
Перед отбрасыванием конидий вакуоля в конидиеносце перемещается в верти-
кальном направлении (вверх-вниз) подобно поршню насоса (Воронина и др,,
2001). Когда вакуоля перемещается вверх, то давление в клетке конидиеносца уве-
личивается, а во время достижения вакуолей перегородки максимально возрастает
до определенного предела, что служит толчком для освобождения созревшей кони-
дии, которая стремительно отбрасывается на расстояние, в сотни раз превышаю-
щее ее размеры. После отделения ("отстреливания") конидии вакуоля моменталь-
но опускается в нижнюю часть конидиеносца. У видов Entomophthora culicis,
Е. muscae и Е. planchoniana конидии отбрасываются вместе с протоплазмой, кото-
рая образует вокруг них протоплазматическую капсулу (Воронина и др., 2001).
Конидии, освобождающиеся таким способом, было предложено именовать
баллистоспорами в отличие от конидий, освобождающихся по иному механизму.
35
Но поскольку этот термин был уже принят для Basidiomycetes, то такие конидии
стали называть баллоспорами по аналогии с механизмом отбрасывания мяча
(Batko, 1974).
Освобождение конидий у энтомофторальных грибов может проходить еще
по двум разным типам, которые отличаются от описанного выше тем, что кони-
дия освобождается в соединении с конидиеносцем или конидиегенной клеткой.
У некоторых видов наблюдается комбинированный механизм (по всем извест-
ным трем типам).
Освобождение конидий с
1 2 конидиеносцем характерно для
Рис. 3.4. Разные формы вторичных конидий (no Balazy,
1993): 1 - баллоспоры; 2 - капиллоспоры видов Basidio-
bolus; 3 — вторичные баллоспоры; 4 — капиллоспоры;
5 — вторичные удлиненные конидии видов Conidiobolus;
6, 7 - грушевидные баллоспоры видов Entomophthora;
8,9 — капиллоспоры Eryniopsis lampyridarum; 10 — капил-
лоспоры Neozygites sp.; 11 — грушевидные вторичные ко-
нидии Zoophthora conica; 12 - тстраидпыс вторичные ко-
нидии Zoophthora sp.; 13 — вторичные баллоспоры видов
Zoophthora; 14 — вторичные баллоспоры видов подрода
Neopandora; 15 - капиллоспоры видов подрода Zooph-
thora: а - дорзальная сторона; б — вентральная, в — дис-
тальный конец; 16 - первая серия вторичных баллоспор у
видов подрода Zoophthora; 17 - следующая серия вторич-
ных баллоспор у видов подрода Zoophthora; 18 — микро-
конидии типа "А" у Conidiobolus sp.; 19 — микроконидии
типа "Б" у Basidiobolus sp.; 20 - капиллоспоры Basidiobo-
lus sp., атакующие сеты артропод
рода Ballocephala, а комбиниро-
ванное — для рода Basidiobolus.
Благодаря такой образующейся
сложной структуре конидия ока-
зывается более защищенной от
влияния внешних факторов. Воз-
можно, что более округленная
форма папилл у конидий видов
Basidiobolus связана с механиз-
мом освобождения (Balazy, 1993).
У представителей рода Еп-
tomophthora Fres. sensu Remaudi-
ere et Keller и группы видов
E. dysderci, перенесенных в род
Batkoa, во время созревания ко-
нидий терминальная часть кони-
диеносца погружается в конидию
и напоминает колумеллу. Разру-
шение этого образования в мо-
мент отделения конидии и ее ос-
вобождения создает давление на
конидиегенную клетку, которая
также вовлекается в этот процесс
(Viegas, 1939; Humber, 1989).
Конидии энтомофтораль-
ных грибов отличаются формой
и структурой оболочки, а также
других органелл. Особенностью
процесса конидиеобразования
является способность продуци-
ровать несколько поколений ко-
нидий — первичные, вторичные
и т.д. (рис. 3.4). У большинства
видов эти структуры почти иден-
тичны, но у некоторых, напри-
мер, Eryniopsis caroliniana, Erynia
36
variabilis, Zoophthora anhuensis первичные конидии отличаются по форме, струк-
туре оболочки и количеству ядер в клетке. Конидии с одним мембранным слоем,
уникатные, двух- или поликариотные, в то время как конидии с двухслойной
оболочкой, битуникатные, обычно монокариотные. Эта корреляция наблюдает-
ся не у всех видов и, очевидно, при более тщательных исследованиях возможны
уточнения. Поликариотные конидии Conidiobolus coronatus по результатам изу-
чения в световом микроскопе были отнесены к группе унитуникатных, но иссле-
дование их ультраструктуры в электронном микроскопе показало, что их оболоч-
ка двухслойная, а внешний слой более
тонкий и отсутствует на папилле, как
и у битуникатных. Такие конидии с
неясным вторым слоем оболочки
предложено трактовать как криптоту-
никатные (Garrison et al., 1975; Hum-
ber, 1981a,b).
На основании данных электрон-
ной микроскопии ультраструктуры
оболочек конидий трех видов Ento-
mophthora sensu Remaudiere et Keller
установлено, что формирующиеся ги-
фальные тельца у них имеют однос-
лойную оболочку, в то время как обра-
зующиеся выросты имеют дополни-
тельный тонкий плотный поверхнос-
тный слой, который есть и у конидий,
за исключением папиллы и апикаль-
ного протуберанса (Eilenberg et al.,
1986a,b).
Подобные исследования слиш-
ком ограничены и не проводились для
непатогенных видов, хотя предполага-
ется, что уникатные и монокариотные
конидии могут быть у видов, которые
обнаруживаются у низших инвертебрат
Рис. 3.5. Разные формы покоящихся спор (по Ba-
lazy, 1993):
а — Zoophthora arginis; б — Tarichium sp.; в — Zooph-
thora echinospora; г — Basidiobolus ranarum
(Tucker, 1981).
He всегда четко проявляется зависимость формирования конидий с разной
структурой оболочки и кариологической характеристикой от строения конидие-
носцев. Можно утверждать, что существует определенная корреляция между
уникатными поли— или олигокариотными конидиями и неразветвленными ко-
нидиеносцами, как и в случае образования битуникатных монокариотных кони-
дий на разветвленных конидиеносцах. Как исключение можно рассматривать ви-
ды родов Conidiobolus, Erynia, Strongwellsea, у которых конидиеносцы разветвле-
ны, а конидии такого типа, который обычен для неразветвленных конидиенос-
цев (Batko, Weiser, 1965; King, 1976а,b, 1977; Humber, 1984a-c).
Поверхность оболочки первичных конидий обычно гладкая и липкая, за
исключением конидий некоторых видов Massospora и Zygnemomyces, характери-
зующихся шероховатой или слабошиповатой оболочкой (Mac Leod et al., 1976).
37
Почти все представители энтомофторальных грибов способны продуциро-
вать вторичные конидии. Этот термин употребляется для конидий, которые фор-
мируются на цилиндрических или капиллярных конидиеносцах, часто очень ко-
ротких и трудно различимых, выступающих из первичных конидий. Образование
вторичных конидий характерно для большинства энтомофторальных как про-
цесс респоруляции при котором одна первичная конидия образует одну (или спо-
радически две или даже 3,4 и т.д.) вторичную. Этот процесс исследован достаточ-
но полно и в настоящее время известно пять вариантов подобной споруляции,
наблюдавшейся у разных видов.
Некоторые виды Basidiobolus и Conidiobolus проявляют способность к муль-
типликативной респоруляции, когда количество вторичных конидий регулярно
увеличивается за счет первичных. Наиболее распространенной исходной формой
образования вторичных конидий являются баллоспоры, которые возникают на
сравнительно утолщенных, но коротких цилиндрических или слегка расширяю-
щихся в центральной части конидиеносцах. Их форма обычно подобна форме
первичных конидий, они сохраняют возможность продуцировать следующее по-
коление аналогичных, но постепенно уменьшающих размеры, конидий. У видов
рода Zoophthora подрода Zoophthora вторичные конидии, особенно третьего-пя-
того поколений, отличаются соотношением длины и диаметра (L:D), но форма
их почти не изменяется. У видов этого же рода, относящихся к подроду Neopan-
dora, вторичные конидии отличаются от первичных ампуловидной формой, ши-
риной и слабо выраженной папиллой, часто с четкой верхушечной точкой, по-
добно конидиям рода Entomophthora, но тем не менее они всегда монокариот-
ные. Для видов подрода Erynia (род Zoophthora) в отличие от предыдущих этого
рода, отмечено образование вторичных конидий в значительно меньшем коли-
честве, а первичные и вторичные конидии одинаковой сферической формы, с
притупленной папиллой на вершине. У некоторых видов этого подрода, хозяева
которых обитают в гидробиоценозах, могут образовываться структуры конидие-
подобного типа, которые получили название тетраидные пропагулы, или споры с
двумя-тремя боковыми выростами (Webster et al., 1978). Это явление можно трак-
товать как функциональную адаптацию к гидрохории, что характерно для эколо-
гической группы водных гифомицетов (Descals, Webster, 1984).
Некоторые виды родов Conidiobolus и Entomophaga продуцируют вторич-
ные конидии удлиненной формы, с утолщенной оболочкой, но с гладкой и не
клейкой поверхностью, как у остальных Entomophthorales. Они обычно образу-
ются на коротких и относительно тонких конидиеносцах, иногда редуцирован-
ных и не обеспечивающих типичный механизм обеспечения, хотя у них имеется
небольшая, сужающаяся рудиментарная папилла (Balazy, 1993).
Наиболее специфический для энтомофторальных грибов тип конидиеобра-
зования - на капиллярных конидиеносцах. Такие конидии называются капилло-
конидиями или капиллоспорами. Они имеют клейкую поверхность оболочки на
дистальном конце и не клейкую по всей поверхности; механизм освобождения их
- пассивный. Капиллярные конидиеносцы тонкие, нитевидные, длинные, обра-
зуются из первичных или вторичных конидий (баллоспор). Они отмечены у не-
которых видов Basidiobolus, Conidiobolus (подрод Capillidium), Meristracrum, Ne-
ozygites, Zoophthora (подрод Zoophthora) и у одного вида Eryniopsis. Их форма,
38
специфический контур дорзальной и вентральной поверхностей в профиль во
многих случаях могут трактоваться как критерий для дифференциации видов
(Keller, 1980; Balazy, 1984а,b, 1986). Индивидуальная форма конидий и капилляр-
ная структура конидиеносцев почти не освещаются в систематических сводках, в
которых эти конидии обычно именуются миндалевидными (Hutchison, 1963;
Gustafsson, 1965a,b).
На основании строения оболочки и ее адгезивных свойств различают три
типа капиллоконидий (Batko, 1974). Первый — прогаптоспоры, представляющие
капиллоконидии с тонкой оболочкой и адгезивной поверхностью по всей споре.
Этот тип характерен для Eryniopsis lampyridarum. Второй — гаптоспоры, с немно-
го утолщенной оболочкой, сухой по всей поверхности и адгезивной только в дис-
тальной части. Отмечен для видов Basidiobolus, Neozygites, частично видов Zo-
ophthora (подрод Zoophthora). Третий — агаптоспоры, капиллоспоры с утончен-
ной унитуникатной оболочкой, в дистальной части утончающейся, но без специ-
ализированных структур. Отмечен у видов Conidiobolus (подрод Capillidium) и
Zoophthora.
Детальное сравнение и анализ структуры капиллоспор у видов рода Zooph-
thora позволили сделать вывод о правомочности разграничения видов по этому
критерию (Keller, 1980; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1981а,b; Balazy, 1984a,b, 1986). По-
скольку капиллоспоры обычно образуются после вторичных баллоспор и чаще,
чем первичные, то их размер не имеет принципиально важного значения для так-
сономии, вто время как форма, соотношение Z:D, вентральный контур, форма
дистальной части являются существенными критериями. Капиллоспоры, осо-
бенно прогаптоспоры с их адгезивной верхушкой, проявляют адаптацию к зоохо-
рии аналогично конидиям некоторых гифомицетов типа Hirsutella (Keller, 1980;
Humber, 1984а-с).
Капиллярные конидиеносцы отличаются от обычных толщиной и длиной.
У капиллярных конидиеносцев базальная часть не превышает 1,5 мкм, а терми-
нальная тоньше 1 мкм (Balazy, 1993).
У некоторых видов Basidiobolus известны случаи роста капиллярных кони-
диеносцев из вегетативных клеток гиф, а также отмечены они в спорангии с раз-
личным количеством конидий (Gaumann, 1954, цит. по Balazy, 1993). Такие ка-
пиллоспоры, главным образом у видов Basidiobolus, прикрепляются к телу хозя-
ина или щетинкам на его поверхности, что отмечено для мелких артропод и ана-
логично для грибов порядка Laboulbeniales (род Amphoromorpha Thaxter) (Thax-
ter, 1914; Blackwell, Malloch, 1989). Из первичных конидий у некоторых видов
наблюдалось образование еще двух типов микроспор (А и Б) и спорантоспор, что
подтверждает вариантность множественной респоруляции Entomophthorales.
Микроконидии типа А — это особенно маленькие баллоспоры, которые образу-
ются на многочисленных тонких и коротких цилиндрических конидиеносцах,
возникающих из первичных конидий. Они происходят в результате археотоми-
ческого деления содержания материнской клетки и характерны для некоторых
видов Conidiobolus, выделенных в подрод Delacroixia (Tyrrell, Mac Leod, 1972; Ben
Ze'ev, Kenneth, 1982).
Микроконидии типа Б описаны только для одного вида Basidiobolus micros-
porus Benjamin (Benjamin, 1962). Они отличаются тем, что в результате продоль-
39
ного деления монокариотной материнской клетки первичной конидии каждая ее
половинка функционирует как типичный гаметангий, конъюгирует и образует
зигоспору (Humber, 1981а,b; Balazy, 1993).
Типичные, одноядерные, мелкие, с тонкой оболочкой спорангиоспоры Ba-
sidiobolus sp. образуются внутри мицелиальных гиф в результате монотомного де-
ления, а освобождаются через базальный разрыв клеточной оболочки (Blackwell,
Malloch, 1989; Balazy, 1993).
Известны случаи трансформации конидий (баллоспор) прямо в покоящие-
ся споры путем утолщения клеточной оболочки и исчезновения папиллы. Этот
феномен известен у некоторых видов рода Conidiobolus, а такие покоящиеся спо-
ры предложено называть лориконидиями (Batko, Weiser, 1965).
Для рода Ballocephala описано специфическое спороношение, которое отне-
сено к простому типу респоруляции. Специфические или ампулоподобные споро-
генные клетки образуются латерально на верхней части несептированного кони-
диеносца и могут рассматриваться как первичные конидии, лишенные папиллы,
а конидии, формирующиеся на этих клетках и активно освобождающиеся, явля-
ются баллоспорами (Drechsler, 1951). Согласно этим представлениям считается,
что вторичные конидии не образуются только у рода Zygnemomyces (Balazy, 1993).
Для зоопатогенных видов описаны еще "зародышевые конидии", которые
образуются на ростковых гифах при прорастании покоящихся спор и выполняют
инфекционную функцию. Они играют такую же роль, как и первичные конидии,
но, очевидно, отличаются экологическими особенностями, что пока не исследо-
вано. Этот тип конидий обнаружен только у незначительного количества видов.
Покоящиеся споры (зигоспоры) некоторых видов Neozygites при прорастании
могут продуцировать капиллоспоры (Bitton et al., 1978; Keller, 1991).
Важным этапом развития энтомофторальных грибов является процесс соз-
ревания зигоспор и азигоспор. Наиболее полная информация имеется для Coni-
diobolus thaxteriana (Воронина и др., 2001). Физиологическое созревание спор ха-
рактеризуется значительными изменениями ядерного аппарата. В молодых спо-
рах ядерное вещество находится в диффузном состоянии, что подтверждается
равномерным окрашиванием ядерными красителями. Постепенно ДНК концен-
трируется в мелкие ядра, которые в дальнейшем сливаются в одно-два крупных,
появляется жировая капля, а поверхность споры покрывается утолщенной двух-
слойной оболочкой. Внешний слой (эписпорий), обычно бесцветный, более
прозрачный; внутренний (эндоспорий) иногда содержит темный пигмент и раз-
деляется на два тонких слоя. Эписпоровый слой образуется из оболочки клетки
гифального тельца и имеет сходное с ним строение (Ohkawa, Aoki, 1980). Эндос-
поровый слой появляется только при созревании спор.
Хотя процесс физиологического созревания зигоспор совершается одина-
ково, иногда отмечаются отличия в длительности происходящих изменений.
Особенно это проявляется у видов энтомофторальных, имеющих в своем цикле
половой процесс. Зигоспоры у таких видов в момент отделения могут быть мор-
фологически сформированными, но их физиологическое созревание завершает-
ся уже после освобождения, даже в течение нескольких месяцев до начала про-
растания. В этом состоянии эндогенного покоя сформировавшиеся и отделяю-
щиеся зигоспоры не окрашиваются никакими методами, что объясняется плот-
40
ностью оболочки, не пропускающей никаких красителей и гарантирующей иск-
лючение влияния любых внешних факторов.
При определенных условиях, благоприятных для данного вида, в зигоспоре
активизируются превращения, необходимые для прорастания. У зигоспор Coni-
diobolus obscuras, С. thromboides, С. destruens они происходят в обратном поряд-
ке по сравнению с созреванием (Воронина и др., 2001; Krejzova, 1971, 1973).
При прорастании изменяется коэффициент светопреломления, что свиде-
тельствует о внутриклеточных превращениях содержимого. Жировая капля дис-
пергируется, протоплазма становится проницаемой для красителей. Перед выхо-
дом ростковой гифы ядерные красители равномерно окрашивают содержимое
зигоспоры, что позволяет сделать вывод о диффузном распределении нуклеино-
вых кислот. В дальнейшем ядерное вещество концентрируется в мелкие ядра (Во-
ронина, Новикова, 1983; Nolan et al., 1976; Pajandon et al., 1978).
Процессы прорастания спор (азигоспор и зигоспор) наиболее полно иссле-
дованы у нескольких природных изолятов патогенных для тлей видов, культиви-
руемых на оптимизированных лабораторных средах. Механизмы этих процессов
у большинства видов энтомофторальных грибов в природных условиях остаются
неисследованными (Воронина и др., 2001).
После помещения спор гриба Entomophthora thaxteriana (Conidiobolus obscu-
ras) в благоприятные условия in vitro при прорастании одновременно активизи-
руются лишь 20-30 % спор. В результате дифференциального центрифугирования
суспензии разнокачественных спор было получено 4 фракции с разным удель-
ным весом. В верхней, самой легкой фракции, только около 30 % спор начинали
прорастать, а в наиболее тяжелой, нижней, прорастающие споры составляли
почти 70 %. Анализ этих данных позволяет сделать вывод, что биохимические ха-
рактеристики и физические параметры отражают физиологическое состояние
исследуемых спор. В процессе их активации перед началом процесса прораста-
ния начинают расходоваться запасные вещества, накопленные в мицелиальной
(вегетативной) стадии. В спорах верхней фракции содержание белка уменьшает-
ся на 184,0 мг/%, а количество жиров - почти вдвое. В спорах нижней фракции
содержание белка уменьшалось еще интенсивнее - на 122,0 мг/%, а жиров - на
уровне предыдущей фракции. Одновременно, по мере подготовки спор к прорас-
танию и уменьшению белка и жира увеличивалось содержание углеводов: в вер-
хней фракции их содержалось не менее 50,0 мг/%, а в нижней - до 1220,0 мг/%.
Интенсивное накопление углеводов сопровождалось уменьшением относитель-
ного содержания нуклеиновых кислот. Количество ДНК в верхней фракции от
138,3 мг/% снижается в нижней до 76,6 мг/%, а количество РНК - соответствен-
но от 663,0 мг/% до 377,3 мг/%. Однако, несмотря на снижение относительного
содержания нуклеиновых кислот, отношение количества углеводов к их сумме
значительно увеличивается, что может свидетельствовать об увеличении актив-
ности нуклеиновых кислот в этот период.
Процесс прорастания спор Е. thaxteriana стимулируется обработкой раство-
рами гиббереллина. После обработки спор 0,1 % и даже 0,01 % растворами его
прорастание увеличивалось в 1,5 раза. Это объясняется усилением окислительно-
го фосфорилирования и возрастанием энергетической эффективности дыхания в
связи с интенсификацией метаболизма углеводов, которые в момент прораста-
41
ния споры вместе с жирами становятся основными энергетическими резервами
клетки (Воронина, Новикова, 1983, 1984; Tyrrell, 1979; Latge et al., 1982). При про-
растании спор необходимая энергия выделяется путем окислительного фосфори-
лирования в дыхательной цепи, а основные источники этой энергии зависят от
особенностей метаболизма видов грибов. Споры биотрофов, в отличие от сап-
ротрофов, содержат значительное количество жиров и не зависят от экзогенных
источников энергии.
Покоящиеся споры Е. thaxteriana начинают прорастать через 36-48 часов, но
даже в благоприятных условиях их количество незначительно, и только через 5-7
суток этот процесс завершается у большинства исследуемых спор. Через 10-14 су-
ток образовавшийся мицелий в отсутствии экзогенных источников питания на-
чинает автолизироваться. У непроросших покоящихся спор вместо ростковых
гиф происходит выжимание аморфной массы протоплазмы в виде пузыревидных
вздутий и образование большого протопласта с тонкой, еле заметной оболочкой
(Новикова, 1984). Между такими протопластами возникают анастомозы или про-
исходит конъюгация, после чего образуется новая мелкозернистая цитоплазма-
тическая структура, от которой начинают отшнуровываться сферические клетки
с крупной жировой каплей и толстой двухслойной оболочкой (рис. 3.5). Эти
клетки превращаются в типичные покоящиеся споры, способные выдерживать
неблагоприятные условия, а при возникновении благоприятных — осуществлять
инфицирование. В связи с этим можно считать, что протопласты непроросших
покоящихся спор могут выполнять дополнительную репродуктивную функцию,
а их конъюгация является специфическим механизмом изменчивости, необходи-
мой для адаптации в экстремальных условиях (Воронина, Новикова, 1983, 1984;
Воронина и др., 2001; Hall, Halfnill, 1959; Callaghan, 1974).
Основные морфологические и цитологические структуры, отражающие
способ жизнедеятельности энтомофторальных грибов, используются как таксо-
номические критерии, но они достоверны только в случае проведения тщатель-
ных многоплановых исследований.
4. Физиологическая характеристика
Патологические процессы, происходящие в организме насекомых, детерми-
нируются воздействием метаболитов, продуцируемых соответствующими вида-
ми грибов. Действие на артропод энтомопатогенов, в том числе и энтомофто-
ральных грибов, обсуждалось многими исследователями, и даже было предложе-
но именовать этот раздел науки "физиопатология", поскольку физиологические
аспекты системы "патоген-хозяин" включают характеристики функционирова-
ния обоих компонентов.
Главными факторами, обуславливающими патогенез, являются ферменты и
токсины, действие которых может быть совместным или монопольным в зависи-
мости от способа функционирования гриба и степени его биотрофности. Нару-
шение физиологии насекомых под воздействием метаболитов грибов обычно
проявляется в снижении активности и прекращении питания, параличе конеч-
ностей, снижении плодовитости и появлении стерильности, нарушении дыха-
42
ния, механическом подавлении циркуляции крови, вызванном ростом и размно-
жением гифальных элементов в полости тела, и т.п. (Винокуров, 1949; Евлахова,
1954; Батко, 1957; Евлахова, Ракитин, 1968; Dustan, 1924а,b; Skaife, 1925; Вос-
zkowska, 1932; Ullyett, Schonken, 1940; Gen, 1962; Prasertphon, 1963a,b; Pickford,
Reigert, 1964; Gendol, Paschke, 1965; Ewen, 1966; Prasertphon, Tanada, 1968; Thoi-
zon, 1970; Ishikawa et al., 1979).
Энтомофторовые грибы проникают в тело насекомого через наружные ин-
тактные покровы и обладают значительно более широкими инфекционными
возможностями по сравнению с бактериями, вирусами и простейшими, которые
заражают хозяев только per os (Пилар, 1938; Евлахова, 1954; Воронина, 1966,
1968; Schweizer, 1947; Yen, 1962; Sutaretal., 1986).
Процесс инфицирования начинается с адгезии конидий или покоящихся
спор на кутикуле насекомого, ее лизисе и проникновении внутрь. Предполагает-
ся, что все типичные патогены выделяют комплекс ферментов, необходимых для
растворения кутикулы, имеющей многослойную структуру (Benz, 1963). У боль-
шинства насекомых кутикула представляет собой сложный протеиново-хитино-
вый комплекс, а наиболее плотными являются инкрустирующие хитин протеи-
ны, задубленные фенолами (Гиляров, Семенова, 1963; Rudall, 1963). Возможно,
что проникновение энтомофторовых грибов в полость насекомых осуществляет-
ся двумя этапами: механическим (через экзотикулу), и энзиматическим (при раз-
рушении эндокутикулы) (Воронина, 1968; Robinson, 1966). В связи с этим при эн-
зиматическом разрушении покровов наибольшее значение придают хитиназе,
протеазе и липазе, хотя до настоящего времени не установлено наличие фермен-
та, растворяющего восковую фракцию, которая является составной частью
внешних покровов артропод. Проникновение видов энтомофторовых, которые
не продуцируют внеклеточную хитиназу, через кутикулу объясняется тем, что ее
твердость зависит от степени уплотнения протеинового компонента, а не хити-
нового слоя, а это обуславливает необходимость продуцирования протеазы (Jon-
sson, 1968). Очевидно, в связи с этим реализуется способность продуцировать эн-
до— и экзопротеазы, которые последовательно включаются в процесс прораста-
ния конидий (эндопротеазы), а затем обеспечивают проникновение ростковой
гифы в организм насекомого (экзопротеазы). Простую эндопротеазу с активнос-
тью против три псина и хемотрипсина продуцировали Erynia dipterigena, Е. neoap-
hidis, Е. rhizospora. Активность их к различным белковым компонентам была не-
одинаковой: Erynia dipterigena и Е. rhizospora характеризовались аминопептидаз-
ной активностью в отношении к лейцину в N-терминальном положении, а Е. ne-
oaphidis — к аргинину (Samuels, Charnley, Leger, 1990).
Более изучена ферментативная активность липазного комплекса у предста-
вителей разных родов семейств Ancylistaceae, Basidiobolaceae, Entomophthoraceae,
которые обладают выраженным тропизмом в отношении жировой ткани артро-
под и, проникнув в полость хозяина, локализуются в жировом теле (Воронина,
1966, 1968; Schaefer, 1936; Sussman, 1951; Yendol, Paschke, 1965). Разрушение жи-
рового тела в личинках препятствует линьке и метаморфозу, а во взрослой фазе -
тормозит образование репродуктивных структур насекомых (Benz, 1963).
В результате проведенного скрининга среди более 20 штаммов рода Zooph-
thora по критерию липолитической активности отобран штамм Z. (Erynia) ovispo-
43
га, который по сравнению с остальными культивировался в лабораторных усло-
виях и продуцировал фермент на среде с коагулированным желтком (Milller-Kog-
ler, 1959). Гриб широко распространен в природе, поражает различные виды мух
многих семейств (Diptera: Lonchaeidae, Syrphidae, Sarcophagidae, Calliphoridae, Ti-
pulidae, Psychodidae), т.е. является узкоспециализированным патогеном двукры-
лых на уровне порядка (Balazy, 1993). Полученный фермент обнаруживал более
высокую активность, чем гидролитические аналоги реагентов органического
синтеза (Urbanczyk et al., 1990).
Для оценки степени метаболических превращений жирных кислот в качес-
тве модели использовали штаммы Entomophthora coronata и Е. conica (Попова и
др., 1986 а,б). Экзогенные меченые по 14С уксусная, пальмитиновая, стеариновая
и олеиновая кислоты ассимилировались и утилизировались для биосинтеза вы-
соко— и низкомолекулярных соединений клетки в присутствии в питательной
среде глюкозы. Штаммы Е. conica отличались более высокой метаболической ак-
тивностью по отношению к экзогенным жирным кислотам. Особенно высокая
метаболическая активность проявлялась в отношении биосинтеза индивидуаль-
ных соединений липидов из экзогенной олеиновой кислоты.
Синтез липидов прослежен для Entomophthora (теперь Zoophthora) dipteri-
gena при культивировании на средах различного состава (Желифонова и др.,
1986). Синтезируемые грибом липиды не отличались по жирнокислотному соста-
ву и не зависели от исходных компонентов среды. В липидах присутствовали
жирные кислоты с углеродной цепочкой из 14-20 атомов. Более 60 % от суммы
жирных кислот приходится на долю линолевой кислоты. Гриб рос и на среде с
этиловым спиртом, хотя другие исследуемые штаммы близких видов — Е. conica,
Е. thaxteriana, Е. virulenta, Delacroixia coronata, Basidiobolus magnus и В. meristos-
porus роста не проявляли.
Для представителей зигомицетов установлена возможность синтезировать
полиненасыщенные жирные кислоты преимущественно по у-ли ноленовому ти-
пу, что подтверждается обнаружением у Е. dipterigena ос- и у-изомеров линолевой
(С]8.3) кислоты. Для энтомофторовых также возможен синтез эйкозаполиеновых
жирных кислот. У исследуемого штамма Е. dipterigena эти кислоты не обнаруже-
ны. Очевидно, в процессе роста гриба усиленно происходит синтез по типу удли-
нения цепочек пальмитиновой и деградирования стеариновой и олеиновой кис-
лот, заканчивающихся на линолевой кислоте (Желифонова и др., 1986).
Способность к преобразованию жирных кислот и синтезу липидов играет
решающую роль в жизненном цикле энтомофторовых грибов, особенно при
формировании покоящихся спор. Липиды, находящиеся на верхнем слое обо-
лочки спор, обеспечивают ей гидрофобные свойства и препятствуют быстрому
высушиванию, а внутриклеточные служат энергетическим материалом, необхо-
димым для сохранения жизнеспособности в неблагоприятных условиях. Качес-
твенный состав жирных кислот спор и мицелия является специфичным для соот-
ветствующих таксонов разного ранга. У исследованных 17 видов Entomophthora
s. 1. споры содержали у-изомер линоленовой кислоты, свойственный организмам
животного происхождения и не обнаруживаемый у других групп грибов, которые
характеризуются наличием жирных кислот типа а-изомеров (Tyrrell, 1966, 1967).
Сравнительный анализ жирнокислотного состава видов Entomophthora, Conidio-
44
bolus и Basidiobolus выявили сходство представителей родов Entomophthora и Co-
nidiobolus, в то время как метаболиты представителей рода Basidiobolus не содер-
жали общих жирных кислот. Возможно, состав жирных кислот является стабиль-
ным признаком, который можно использовать как критерий при решении спор-
ных таксономических и филогенетических вопросов (Попова, 1971; Попова и
др., 1980 а,б; Наумов и др., 1979; Tyrrell, 1968; Dunphy et al., 1981).
Клеточная оболочка энтомофторальных грибов, кроме белкового и липид-
ного компонентов, содержит также и углеводный. Эти соединения присутствуют
обычно в виде комплексов, образуя такие сложные структуры, как гликопепти-
ды, гликопротеиды-и т.д. Соотношение количеств моносахаридов глюкозы и
маннозы в гидролизатах клеточных стенок двух видов Entomophthora существен-
но отличалось: наиболее низкое содержание маннозы по отношению к глюкозе
было в клеточной оболочке Е. coronata (1,0:1,07), а наиболее высокое — у Е. viru-
lenta (1,0:2,48). Установлены отличия и в углеводном составе клеточной оболоч-
ки видов Entomophthora, Conidiobolus и Basidiobolus. Если у Е. coronata и Е. viru-
lenta в клеточной оболочке имеются в достаточно большом количестве глюкоза и
манноза, то у С. stromboides обнаружена только глюкоза, а у В. ranarum — глюко-
за, галактоза и фруктоза (Hoddinott, Olsen, 1972). На основании углеводного сос-
тава клеточных оболочек и наличия в них хитозана грибы порядка Entomophtho-
rales отнесли к группе хитин-глюкановых. Различия в углеводном составе корре-
лировали для исследуемых видов с изменениями в составе жирных кислот, что
может служить критерием для таксономической характеристики на уровне раз-
ных рангов (Tyrrell, 1968; Balazy, 1993). Сложность использования для хемотаксо-
номии данных количественного и качественного учета и анализа подобных сое-
динений состоит в том, что они не остаются стабильными и изменяются в про-
цессе роста, стадии которого строго специфичны для каждого вида гриба.
Биохимические характеристики культуры Е. thaxteriana были тесно связаны
и зависели от физиологического состояния покоящихся спор: степени их зрелос-
ти и подготовленности к прорастанию (Новикова, 1984; Hall, Halfnill, 1959; Gro-
ner, 1975). По мере увеличения количественного уровня прорастающих спор от 28
до 69 % запасные вещества постепенно расходовались и количество их уменьша-
лось в зависимости от потребности обеспечения процесса прорастания: содержа-
ние жиров уменьшалось от 20,0±9,5 % до 11,6+5,8 %, белков от 184,0±12,5 мг%
до 122,0+16,2 мг%, а углеводов, главного энергетического источника для прорас-
тания, наоборот, увеличивалось от 50 мг% до 1220,0+132,6 мг%. По мере актива-
ции прорастания снижалось относительное содержание нуклеиновых кислот:
ДНК от 138,3 мг% до 76,6 мг%, а РНК от 633,0 мг% до 377,3 мг%. При этом уве-
личивалось соотношение количества углеводов к сумме нуклеиновых кислот, что
соответствовало повышающейся функциональной активности прорастающих
спор. Независимо от состава питательной среды, которую используют для куль-
тивирования, наблюдается постепенное прорастание спор, что имеет важное би-
ологическое значение. Такая физиологическая гетерогенность покоящихся спор
обеспечивает наиболее оптимальный вариант инфицирования и сохранения па-
тогена в популяции насекомого-хозяина (Новикова, 1984; Воронина и др., 2001).
У большинства видов энтомофторовых покоящиеся споры характеризуются
стадией покоя двух типов — экзогенного и эндогенного. Споры в состоянии эк-
45
зогенного покоя прорастают сразу после попадания в соответствующие благоп-
риятные условия, а споры в состоянии эндогенного покоя нуждаются в актива-
ции процессов физиологического созревания. В природе эти процессы происхо-
дят под влиянием факторов, которые установить не представляется возможным,
а в лабораторных условиях пытались регулировать путем применения стимулято-
ров. Большинство спор Е. thaxteriana, полученных при глубинном культивирова-
нии, находится в состоянии эндогенного покоя и после помещения в предпола-
гаемые благоприятные условия (определенной влажности и температуры), из них
способных к прорастанию оказывается не более 30 %. Применяемые стимулято-
ры оказывали различное воздействие: ультрафиолетовое излучение и термичес-
кий шок полностью инактивировали споры; обработка ультразвуком и рентге-
новским облучением не влияла на скорость и количество проросших спор, а об-
работка цитокининами и ауксинами не увеличивала степень прорастания. Су-
щественное влияние на прорастание покоящихся спор оказывали гиббереллин и
гиперсибы в концентрации 0,1 % и 0,01 %, при обработке которыми процент про-
росших спор увеличивался в 1,5-2,0 раза (Новикова, 1984). Однако наиболее
ощутимые результаты стимулирования процесса прорастания покоящихся спор
Е. thaxteriana были получены при обработке спор в течение одного часа фильтра-
том 1-2-суточной культуральной жидкости того же гриба, выращенного на пив-
ном сусле, дрожжевом экстракте с глюкозой или на среде Сабуро: количество
проросших спор увеличивалось в 2-5 раз, хотя сроки прорастания не сокраща-
лись. Оптимальное воздействие на интенсивность процесса прорастания покоя-
щихся спор Е. thaxteriana отмечалось при сочетании условий хранения инокулю-
ма и стимулирующей обработки культуральной жидкостью. Хранение исходных
штаммов при +5 °C в течение 5-6 месяцев обеспечивало холодовую стратифика-
цию, вследствие которой интенсифицировались ростовые процессы. Культуры,
хранящиеся в таком температурном режиме, теряли жизнеспособность только
после трех лет хранения. Если культуры гриба хранились при +20 °C, то сниже-
ние активности прорастания отмечалось уже через 6 месяцев (Новикова, 1984).
Наибольший эффект стимуляции прорастания покоящихся спор Entomoph-
thora pyriformis (теперь Entomophaga pyriformis) и Е. virulenta (теперь Conidiobolus
thromboides) достигался при применении грамицидина С в концентрации 0,02 %,
который осуществляет активный перенос ионов К+ и Na+ в клетке, увеличивая
проницаемость мембран. Количество проросших покоящихся спор Е. pyriformis,
активированных грамицидином, через сутки составляло 20 %, а в контроле про-
растание спор начиналось лишь на третьи сутки (Махова, 1981). К этому времени
уровень проросших спор после воздействия грамицидина более чем в 7 раз превы-
шал уровень контроля. На седьмые сутки количество проросших спор достигало
85 %, после чего наблюдалось снижение интенсивности процесса, что можно
объяснить как общим состоянием жизнеспособности исследуемых покоящихся
спор, так и возможностью включения регуляторного механизма воздействия па-
тогена на популяцию хозяина. Использование в качестве стимуляторов двухва-
лентных ионов Си++ и Са++ оказывало воздействие, аналогичное грамицидину,
но процесс прорастания начинался позже на 1-3 суток. Покоящиеся споры музей-
ного штамма Е. virulenta, отличающиеся большей инертностью, после обработки
грамицидином С в концентрации 0,02 % начинали прорастать на третьи сутки (в
46
контроле - на пятые), а через 11 суток уровень прорастания активированных спор
достигал 58,5 %, что в 1,5 раза превышало значения контроля (Махова, 1981).
Одной из важнейших причин гарантирования успешного использования
энтомофторовых грибов с целью контроля численности популяций насекомых в
полевых условиях является выяснение механизма патогенности (Якшевиц, 1977).
Сложность поиска ответа на принципиально важные вопросы заключается в не-
обходимости установления соответствующих метаболитов, которые обеспечива-
ют киллерные свойства. Осуществление выделения метаболитов и их расшиф-
ровка возможны только в случае разработки методов экспериментов, соответс-
твующих модели натурного функционирования патогена (Baird, 1957; Claydon,
1978; Chiplonkapetal., 1985; Butt, Humber, 1980; LeRu, Iziquel, 1990). В лаборатор-
ных опытах эта модель пока достаточно примитивна и включает этап культиви-
рования согласно регламенту, соответствующему каждому виду или штамму, с
последующим анализом метаболитов, выделяемых грибом в культуральную жид-
кость. Таким методом из культуральной жидкости Entomophthora coronata и
Е. apiculata были экстрагированы термолабильные токсины, инактивация кото-
рых происходила при t° 48-50 “С в течение 10 минут (Prasertphon, 1967а,b; Prasert-
phon, Tanada, 1969). При инъекции культуральной жидкости, содержащей этот
токсин, в гемоцель 7 видов насекомых, поражающихся Е. coronata и Е. apiculata,
наблюдались изменения в состоянии и развитии насекомых, задерживалась
линька и последующий метаморфоз. Гусеницы хлопковой совки после инъекции
культуральной жидкости из расчета 146-160 мкл на 1 г веса перешли в стадию ку-
колки с задержкой на двое суток, а некоторые участки тела сохраняли личиноч-
ные покровы. Внешне токсикоз выражался в почернении тела гусениц, боль-
шинство из которых не начинали плести кокон (Prasertphon, Tanada, 1969).
При обработке гусениц большой пчелиной огневки культуральной жидкос-
тью штаммов Entomophthora coronata, выделенных из мух и гороховой тли, ток-
сикоз и гибель отмечались у 80 % насекомых (Басова, 1970а,б, 1971).
Токсины, продуцируемые энтомофторовыми грибами, пока не расшифро-
ваны, но характер их воздействия на организм насекомого не вызывает сомне-
ний, а эффективность влияния устанавливается путем обработки здоровых осо-
бей и учета погибших (Воронина и др., 2001).
Суспензия на основе мицелия и покоящихся спор гриба Entomophthora
thaxteriana, выращенных глубинным способом на соевой среде (1 % соевой муки
и 4 % глюкозы) применялась для обработки гороховой тли в лабораторных усло-
виях (Новикова, 1984). Гибель насекомых начиналась через 24 часа после обра-
ботки, а основная масса тлей погибала в течение трех суток без внешних призна-
ков энтомофтороза. Микроскопический анализ органов погибших насекомых
показал, что развитие гриба в полости хозяина не происходило, а споры находи-
лись в состоянии покоя без признаков начала прорастания. Во всех опытах с при-
менением инфекционного материала различного титра гибель тлей наступала до
начала прорастания спор и образования конидий и не зависела от количествен-
ного уровня прорастающих спор, но увеличивалась с увеличением температуры.
На третьи сутки опыта при температуре +15 °C гибель насекомых после обработ-
ки 2 %-ной суспензией (1,5 мл на 100 особей) не превышала 40 %, при +25 °C воз-
росла до 80-90 %, а при +35 °C достигала 95-100 %. На гибель насекомых не вли-
47
яло изменение режимов освещенности и относительной влажности воздуха (Но-
викова, 1984).
Применение суспензии, приготовленной раздельно на основании мицелия
(гифальных телец) и покоящихся спор, показало, что мицелий неспороносящей
культуры не влиял на смертность насекомых. Это позволяет сделать вывод о сов-
местном действии мицелия спорулирующей культуры и покоящихся спор, в ре-
зультате жизнедеятельности которых выделяются токсические метаболиты. Наб-
людения за дальнейшим течением эпизоотического процесса показали, что мета-
болиты Е. thaxteriana могут проявлять различное действие, например, опережаю-
щий токсикоз тлей, в которых после гибели начинают прорастать покоящиеся
споры, способные заражать здоровых особей популяции и вызывать искусствен-
ную эпизоотию, особенно, при благоприятных условиях (температуре +20-25 °C
и повышенной влажности).
В лабораторных условиях токсинообразование культуры Е. thaxteriana свя-
зано с процессом клеточной дифференциации. Образование токсина начина-
лось с началом споруляции, происходило в течение 2-3 суток культивирования и
заканчивалось при завершении процесса конидиеобразования. Наиболее пол-
ная экстракция продуцируемого биомассой гриба эндотоксина происходила при
обработке навески ее ацетоном (соотношение веса к объему растворителя 1:10
или 1:15) в течение 10 минут с последующей фильтрацией и выпаривании на во-
дяной бане при 37-40 °C. Оценка эффективности действия полученного эндо-
токсина достаточно убедительна: обработка гороховой, персиковой и бахчевой
тлей 1%-ной водной эмульсией эндотоксина вызывает их 100%-ную гибель уже
через 24-48 часов. Действие эндотоксина специфично в отношении соответству-
ющих видов насекомых и не проявлялось на личинках энтомофагов тлей
(Chrysopa sinica, Ch. carnea, Phaenobremia carnifex, Coccinella septempunctata и
Cycloneda limbifer), что существенно для целостности биоценоза.
Установление способности энтомофторовых грибов продуцировать токси-
ны и вызывать микотоксикозы насекомых в натурных условиях при интродукции
в биоценоз соответствующего инфекционного материала открывает новые пер-
спективы изучения патологического процесса, связи вирулентности и патоген-
ности основных агентов регуляции численности популяций насекомых, а значит
и дополнения знаний о соответствующих биоценозах и связях их компонентов
(Теленга, 1968; Mac Leod, Soper, 1965; SoderhaH et al., 1979; Nordon et al., 1983).
Очевидно, именно токсинообразование является фактором конкурентоспособ-
ности и регулятором вирулентности, которая снижается при хранении культур на
лимитированных по белку синтетических средах и повышается путем пассажа че-
рез живых насекомых соответствующего вида. Изучение физиологических осо-
бенностей энтомофторовых грибов, трофических источников обеспечения ак-
тивности их ростовых процессов и циклов репродуктивного воспроизведения
имеет решающее значение для формирования типа метаболизма и образования
специфических токсических и биологически активных веществ (Евлахова, 1974;
Егина, Цибульска, 1980; Воронина и др., 2001; Steinhaus, 1963; М tiller-Kogler,
1965; Weiser, 1966; Van Roermund et al., 1984).
Для энтомофторовых грибов характерен ряд физиологических особеннос-
тей. Прежде всего, это отношение к белковому и азотистому источнику в пита-
48
тельной среде при искусственном культивировании. Преимущественное боль-
шинство видов энтомофторовых грибов относится к экологической группе обли-
гатных паразитов, которые функционируют только за счет живых тканей артро-
под. Однако и их можно культивировать в лабораторных условиях не только в
клетках культуры тканей насекомых, но и на средах специального состава, вклю-
чающего компоненты, необходимые для биотрофного типа жизнедеятельности
(Wolf, 1951; Mac Leod, 1963; Gustaffson, 1965а,b). Основными компонентами та-
ких сред являются белки различного состава, но наиболее оптимальным оказал-
ся яичный желток, в котором необходимые соединения представлены в опреде-
ленном соотношении (Muller-Kogler, 1959). Некоторые виды могут использовать
не только натуральные белковые субстраты, но и органический азот, имеющийся
в сложных азотистых соединениях. Однако рост таких видов отличается замед-
ленностью и изменением морфологических структур, а способность к репродук-
ции постепенно утрачивается (Воронина и др., 2001; Gustaffson, 1965а,b).
Специфически избирательно относятся энтомофторовые грибы не только к
составу питательных сред, но и к их консистенции. На агаризованных средах
обычно образуется большое количество спороношений (азигоспор и зигоспор), а
на жидких преобладает вегетативный мицелий, на котором для образования спо-
роношений требуются специальные стимуляторы (Чударе, Добровольский, 1980;
Новикова, 1984).
Проблема успешного культивирования патогенных видов энтомофторовых
в лабораторных условиях может решиться при знании физиологических и биохи-
мических особенностей каждого вида. Этой принципиально важной проблеме
уделяется все больше внимания, поскольку моделирование является основой для
комплексного изучения процесса патогенеза в лабораторных условиях. Анализ
состава и динамики образования метаболитов поможет установить механизмы
вирулентности и адаптивных реакций, а также приблизиться к объяснению воз-
никновения биотрофности в онтогенетическом и филогенетическом аспектах.
5. Жизненный цикл и стадии развития
Образ жизни представителей энтомофторальных грибов, их биотрофность и
приуроченность к специфическим субстратам в течение длительной адаптации
способствовали формированию различных репродуктивных структур, которые
характерны только для них и отличают их от остальных таксонов. Особенно это
относится к оценке жизненного цикла и стадий развития, которые отражают те-
чение патологического процесса, свойственного только этой группе грибов
(Humber, Ramoska, 1986).
Функционирование гриба в теле насекомого проходит разные стадии разви-
тия, которые для каждого вида и штамма могут отличаться продолжительностью,
спецификой инфицирования и патогенеза.
Жизненный цикл энтомофторальных грибов от начала инфицирования хо-
зяина и до образования конидий, способных инфицировать последующих осо-
бей, включает несколько стадий, которые отражают процесс патогенеза и пере-
ход от сапротрофного существования к паразитарному. Наиболее типичны и от-
личимы из них три: мицелиальная, репродуктивная и покоящаяся.
49
Мицелиальная стадия начинается с момента попадания конидии на тело на-
секомого и прорастания ее, а заканчивается гибелью пораженной особи. Разли-
чают разные этапы этой вегетативной стадии: инфицирование, проникновение
внутрь тела хозяина, возникновение и течение патологического процесса.
Для большинства насекомых, обитающих в геобиоценозах, инфицирование
происходит перкутанно, а для обитающих в гидробиоценозах — перорально. Не-
зависимо от локализации попадания на поверхность покровов насекомого при
благоприятных климатических условиях конидии начинают прорастать, образуя
ростковую гифу, которая проникает через кутикулу, растворяя ее активно проду-
цируемыми гидрофилическими ферментами. В результате гистохимических ис-
следований in vitro кутикулы, инфицированной Conidiobolus coronatus, установ-
лено, что в момент прорастания конидии активно выделяют липазу. Ее воздейс-
твию подвержены определенные формы белковых структур, что обеспечивает
постепенное разделение слоев экзо- и эндокутикулы и способствует проникнове-
нию гриба в полость тела насекомого (Gabriel, 1968а,b).
Наблюдения с помощью световой, сканирующей и трансмиссионной элек-
тронной микроскопии за прорастанием конидии Entomophaga aulicae на повер-
хности кутикулы насекомого позволили отметить изменения в оболочке инфи-
цирующей конидии. Ее наружный слой в области соприкосновения с кутикулой
становится электронно-проницаемым, диффузным и волокнистым, что свиде-
тельствует о ее разрушении под воздействием эндоферментов, выделяемых нару-
жу (Воронина и др., 2001).
Кроме способности продуцировать ферменты, лизирующие покровы насе-
комого, в верхушечной клетке (кончике) ростковой гифы протоплазма стано-
вится мелкозернистой и значительно уплотняется, что увеличивает механичес-
кую прочность и ускоряет проникновение внутрь полости хозяина. В дальней-
шем ростковая гифа значительно удлиняется и утолщается до 8-10 мкм, а в про-
топлазме появляются крупные вакуоли, которые отделяются перегородками,
разделяя протоплазму на участки разного размера и формы. Такой образо-
вавшийся многоклеточный мицелий относительно быстро распространяется в
теле насекомого и распадается на отдельные тельца. Они бывают разнообразной
формы: шаровидные, яйцевидные, эллиптические, амебоидные или поли-
морфные.
Гифальные тельца внутри полости насекомого активно делятся обычным де-
лением или почкованием. Массовое появление их отмечается либо на начальной
стадии патологического процесса, либо на конечной, когда тело хозяина исполь-
зовано полностью. Многие патогенные виды энтомофторовых способны форми-
ровать гифальные тельца еще и особым образом — из протопластов. При этом
происходит автолиз и разрыв оболочек клеток мицелиальных гиф, в результате
чего освобождается их содержимое — протопласты — плазменные гранулы, окру-
женные плазмолеммой, которые трансформируются в гифальные тельца. Такие
протопласты также способны делиться и инфицировать насекомых (Tyrrell, Мас
Leod, 1972; Mac Leod et al., 1980). Некоторые виды образуют протопласты и при
культивировании на жидких средах (Humber, 1981а,b, 1989). Обильное образова-
ние протопластов наблюдалось у Entomophaga aulicae в условиях эпизоотии (Зе-
рова, 1958; Францевич, 1962; Garbowski, 1927).
50
Гифальные тельца циркулируют в гемолимфе насекомого и могут локализо-
вано более активно развиваться в отдельных органах, что особенно характерно
для некоторых видов энтомофторовых. При экспериментальном заражении во-
щинной моли (Galleria melonella) грибами Batkoa apiculata и Conidiobolus corona-
tus образующиеся в них гифальные тельца были в 3 раза шире и в 3,2 раза длин-
нее, чем гемоциты насекомого. Локализовались они не в гемолимфе, а в основ-
ном, в жировой ткани; реже — в кутикулярных пластинках и других твердых ор-
ганах и тканях (Prasertphon, 1963а).
У тлей, инфицированных Е. thaxteriana и Pandora neoaphidis, отмечалось по-
ражение всех органов и тканей, и только некоторые двигательные мышцы, нер-
вные клетки и кишечник более длительное время оставались нетронутыми, что
поддерживало существование насекомых и способствовало завершению мицели-
альной стадии развития (Воронина, 1968).
Некоторые виды грибов поражают только отдельные внутриполостные ор-
ганы насекомых с мягким покровом, но это также приводит их к гибели. Гусени-
цы, инфицированные Zoophthora radicans, погибают сразу же после лизирования
грибом жирового тела (Weiser, 1966).
Одним из интересных вариантов поражения насекомых энтомофторовыми
грибами является репродуктивная стерилизация. Этим свойством обладает Stron-
gwellsea castrans, поражающая имаго некоторых видов мух (виды рода Delia), раз-
витие которой локализовано в соответствующих органах и приводит особь к кас-
трации (Batko, Weiser, 1965).
Скорость, с которой совершается процесс прорастания конидий и инфици-
рования хозяина, весь инкубационный период зависят от многих условий внеш-
ней среды, вида насекомого и его состояния, вида гриба и вирулентности кон-
кретного штамма. Это же относится и к оценке скорости течения патологическо-
го процесса, который у разных видов насекомых может ускоряться за счет спо-
собности гифальных телец размножаться как простым делением, так и почкова-
нием (Muller- Kbgler, 1959).
Продолжительность мицелиальной стадии (от момента попадания конидии
на покровы насекомого и до его гибели) может колебаться от 1,5 до 14,5 суток у
тлей, а у более крупных насекомых с хитиновым покровом составляет даже нес-
колько месяцев (Воронина, 1968; Wilding, 1969). У личинок табанид (Diptera),
проходящих развитие в почве и пораженных грибом Tabanomyces milkoi, инкуба-
ционный период иногда длится в течение двух лет (Беспятова, 1995).
Таким образом, эта мицелиальная стадия развития энтомофторальных гри-
бов является главной в патогенезе. Исследована она еще далеко недостаточно и
многие проблемные вопросы требуют выяснения.
Следующая стадия развития гриба — репродуктивная. Если предыдущая
происходит внутри тела насекомого, то репродуктивная начинает формировать-
ся внутри, но окончательно проявляется при выходе наружу. У большинства ви-
дов энтомофторовых это происходит после гибели хозяина и только для некото-
рых видов насекомых известно появление конидиегенных структур на живых
особях, которые погибают после их появления. Это описано для Entomophthora
crupta, паразитирующей на клопе-слепняке (Creontiades pallidus), и Strongwellsla
castrans — на мухах (Dustan, 1924; Batko, Weiser, 1965). Конидиальное спороноше-
51
ние на их поверхности отмечается только локально, в том участке, который соот-
ветствует поражению соответствующего органа внутри полости насекомого, что
связано со спецификой паразитирования этих видов грибов. У мух, инфициро-
ванных St. castrans, на вентральной стороне брюшных сегментов появлению ко-
нидиеносцев предшествует образование мелких шаровидных полостей, которые
заполняются конидиегенным слоем (Batko, Weiser, 1965).
Этот тип конидиегенеза можно трактовать как промежуточный между по-
верхностным и внутренним, который известен только для видов Massospora. Ми-
целий, заполнивший внутренние органы насекомого, после их использования и
лизиса распадается на эндоконидии. Постепенно они концентрируются в полос-
ти насекомого, образуя рыхлый слой с небольшими пустотами, которые легко
разрушаются при механических воздействиях на кутикулу и служат для конидий
выходом в окружающее пространство (Weiser, 1966).
У большинства энтомофторовых процесс конидиегенеза происходит по од-
ному типу: конидиеносцы формируются на ветвящихся гифах или прямо из ги-
фальных телец. У патогенных видов конидиеносцы обычно не разветвлены и яв-
ляются терминальными участками удлиненных гиф, распространяющихся эндо-
генно, внутри полости насекомого, и в конечной стадии роста перфорирующих
кутикулу. У сапротрофных видов конидиеносцы формируются экзогенно, просто
на ответвлениях вегетативных гиф, которые преимущественно находятся на по-
верхности насекомого. У некоторых видов, паразитирующих в маленьких инвер-
тебратах или клетках растений (виды родов Ancylistes, Completoria, Macrobiotop-
htora), конидиеносцы способны расти прямо из гифальных телец как утолщен-
ные, дифференцированные структуры, снабженные боковыми выростами или
зубчиками, на которых образуются конидии (виды рода Zygnemomyces) (Balazy,
1993).
Для некоторых видов энтомофторовых отмечено присутствие между кони-
диеносцами еще и специальных выростов гиф, именуемых цистидами, по анало-
гии с другими группами грибов, хотя их роль окончательно не установлена. Пред-
полагают, что они облегчают конидиеносным гифам осуществлять прорыв кути-
кулы насекомых при выходе наружу (Воронина, 1968).
Образующиеся на вершине конидиеносца конидии могут быть разнообраз-
ной формы (эллиптические, яйцевидные, веретеновидные, колоколоподобные,
ланцетовидные и т.д.), но значение такой изменчивости для распространения и
инфицирования хозяина остается неясным.
Известно два типа освобождения и распространения конидий - активный и
пассивный. Механизм активного освобождения довольно сложный и включает
ряд превращений внутреннего содержимого клеток конидиеносца (Balazy, 1993).
У Entomophthora culicis, Е. muscae и Е. planchoniana конидии отбрасываются
вместе с протоплазмой, которая вокруг них образует протоплазматическую кап-
сулу, но ее роль пока не совсем ясна (Humber, 1981а; Eilenbergetal., 1986а,b, 1987).
Активно отброшенные конидии образуют вокруг трупа насекомого характерный
налет в виде радиального ореола. Потенциал конидиеобразования достаточно
высок и не уступает таковому у других сильно спорулирующих гифомицетов. Ус-
тановлено, что Entomophaga maimaiga, поражающая личинки непарного шелко-
пряда, при Г воздуха 15,5 °C отбрасывает около 2,6 млн конидий (Humber, 1989).
52
У преимущественного большинства патогенных видов энтомофторовых ко-
нидии распространяются в окружающей среде потоками воздуха на значитель-
ные расстояния. Высокая степень аэрохорности подтверждена эксперименталь-
но многими исследователями (Воронина и др., 2001).
Методом размещения специальных ловушек для установления конидий в
потоках воздуха конидии Entomophaga grylli были обнаружены на высоте 16,7 м
над поверхностью почвы (Pickford, Reigert, 1964).
Пассивный механизм освобождения конидий у видов Massospora и Zygne-
momyces исследован в разных аспектах и подтверждается данными по онтогене-
зу, морфологии, патогенезу и гистопатологии (Soper, 1974; Humber, 1981а,b; Tuc-
ker, 1981; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982).
Хотя преимущественное большинство энтомофторовых для развития нуж-
дается в повышенной влажности, их способность к активному освобождению ко-
нидий свидетельствует о связи с экологической группой геофильных грибов, у
которых конидии распространяются воздушным путем.
Ряд видов Ancylistes, паразитирующих в клетках морских водорослей, отстре-
ливают свои баллоспоры в воздушную среду, когда их гифы достигают поверхнос-
ти воды. Однако механизм освобождения конидий видов Zoophthora subg. Erynia,
которые образуются в воде, остается невыясненным, поскольку доказательства их
активного распространения в воздушной среде пока отсутствуют. Возможно, в
дальнейшем, когда будет установлена корреляция между формой конидии и ее
значением в распространении, тетрарадиальные и звездчатые конидии этих видов
будут аргументом для окончательного решения (Webster et al., 1978).
У энтомофторальных отмечается ряд приспособлений, увеличивающих и
гарантирующих контакт с инфицируемой особью. При созревании конидий
внешний слой оболочки выделяет специфические экскреции, которые обеспечи-
вают прилипание и закрепление на достаточно скользких хитиновых покровах
насекомых и других инвертебрат. Химический состав этих экскреций не исследо-
вался, но установлено, что он отличается структурой и локализацией, характер-
ной для представителей разных таксонов энтомофторальных. У видов семейства
Entomophthoraceae вязкое и клейкое вещество локализовано между верхним и
внутренним слоями оболочки конидии, а у рода Conidiobolus (сем. Ancylistaceae)
желатинообразное вещество находится только на ее верхнем слое (Humber, 1989).
В период активного конидиеобразования у большинства видов родов Ento-
mophthora, Zoophthora, Erynia, а также некоторых энтомопатогенных видов рода
Conidiobolus для закрепления инфицированной и уже близкой к гибели особи на
растительном субстрате образуются специальные выросты гиф — ризоиды. Это
обычно наблюдается в ситуации, которая благоприятствует распространению
инфекции в популяции, а пораженные особи служат ее источником для еще здо-
ровых. Ризоиды являются разновидностью вегетативных гиф, лишенных плаз-
менного содержания и с более утолщенной оболочкой. В момент прикрепления
к субстрату, обычно жилкам листьев растений, они продуцируют специфическое
вязкое клейкое вещество, которое при застывании становится довольно прочным
и не растворяется в каплях попадающей влаги. Такое погибающее насекомое ос-
тается прикрепленным даже после окончания процесса конидиеобразования и
только спустя некоторое время начинает разрушаться.
53
У энтомофторовых наблюдается еще и специфическое приспособление к
увеличению инфекционного начала путем удлинения репродуктивной стадии за
счет способности продуцирования из одной конидии нескольких поколений.
Исходная конидия, образованная на конидиеносце, вышедшем из инфициро-
ванного насекомого, считается первичной, а все последующие — вторичными.
Этот процесс происходит следующим образом: при попадании в каплю воды на
кутикуле хозяина конидии начинают быстро прорастать. Сначала в разных мес-
тах поверхности оболочки конидии появляются своеобразные бугорчатые выпя-
чивания (1-4), которые вытягиваются и удлиняются, а все содержимое клетки ко-
нидии равномерно распределяется и переходит в эти новообразованные ростко-
вые гифы. Такие гифы способны не только инфицировать насекомое, но и вы-
полняют роль конидиеносцев. В этом случае ростковые гифы приподнимаются
над субстратом, становятся вертикальными, а на их терминальной части образу-
ются вторичные конидии. Иногда они трудно отличимы от первичных, но у не-
которых видов (Neozygites fresenii, Zoophthora radicans и т.д.) вторичные конидии
четко отличаются от первичных формой и способом образования. Поскольку при
прорастании первичных конидий они формируются на особо тонкой, капилля-
роподобной гифе, то получили название капиллоспор. Роль их в инфекционном
процессе у этих видов пока окончательно не выяснена и предполагается, что
именно капиллоспоры, а не первичные конидии играют решающую роль в пато-
генезе (Ben-Ze'ev, Kenneth, 1986).
Освобождение, отбрасывание и весь репродуктивный цикл вторичных ко-
нидий происходит таким же способом, как и у первичных. Вторичные конидии в
определенных условиях способны быть исходными для третичных и т.д. (Balazy,
1993).
Феномен такого активного воспроизведения состоит в возможности пер-
вичной конидии распределять свое содержимое и генетический материал между
таким количеством новообразуемых конидий и обеспечивать их инфекционную
функцию.
В жизненном цикле энтомофторовых грибов, который тесно связан с веге-
тационным сезоном, покоящаяся стадия имеет особо важное значение. Она
предназначена для сохранения жизнеспособности конидий и обеспечения выжи-
ваемости вида в неблагоприятных условиях.
Покоящаяся стадия является следующим звеном в чередовании типов спо-
роношения — конидиального и покоящегося. Если конидиальное спороноше-
ние, типичное для репродуктивной стадии, предназначается для максимального
распространения инфекционного начала в окружающей среде и обеспечивает
интенсивную циркуляцию гриба в популяции хозяина, то спороношение покоя-
щейся стадии обеспечивает сохранение в биоценозе инфекционного потенциала
не только во время сезона, неблагоприятного для развития гриба, но и в межэпи-
зоотический период.
Покоящаяся стадия является исключением активной репродукции лишь от-
носительно, поскольку процесс споруляции фактически не останавливается, а
продолжается в скрытых формах. Для этой стадии характерно образование поко-
ящихся спор, что может происходить бесполым или половым путем. Споры, обра-
зующиеся бесполым путем, являются азигоспорами, а половым — зигоспорами.
54
Азигоспоры формируются непосредственно из гифальных телец, которые
реагируют на определенные неблагоприятные условия, прекращают репродук-
тивную стадию и вместо конидиеносцев дают начало покоящимся спорам. При
их образовании содержимое гифальных телец полностью переходит в выпячива-
ние, из которого мог бы возникнуть конидиеносец. Оно отделяется от гифально-
го тельца тонкой перегородкой, протоплазма в нем уплотняется; появляются жи-
ровые капли, сильно преломляющие свет, а оболочка становится многослойной;
иногда наблюдается изменение пигментации.
Зигоспоры образуются путем конъюгации двух гифальных телец. Клетка ги-
фального тельца, в которую через цитоплазматический мостик перешло содер-
жимое другого гифального тельца, отделяется оболочкой, становится автоном-
ной и после необходимых физиологических и биохимических превращений гото-
ва к сохранению жизнеспособности в экстремальных условиях.
Сроки формирования покоящихся спор находятся в прямой зависимости от
температуры окружающей среды, количества и периодичности выпадения осад-
ков, а главное, от состояния популяции хозяина (Hall, Bell, 1960; Kramer, 1980;
Van Roermund et al., 1984; Carrutners, Haynes, 1986; Glare et al., 1986).
Сравнение многолетних данных наблюдений в различных агроклимати-
ческих зонах показало, что влияние комплекса этих факторов ускоряет форми-
рование покоящихся спор на 1-2 месяца (Воронина и др., 2001; Soper et al.,
1976; Payandon et al., 1978). Кроме смещения сроков образования покоящихся
спор, у энтомофторальных грибов известны проявления неполного цикла их
развития. Иногда это отмечается только для части популяции насекомых, как,
например, у Conidiobolus obcurus. Даже при самом жестком гидротермическом
режиме у некоторых его штаммов покоящиеся споры не формировались, в то
время как у Zoophthora radicans они обнаруживались во всех особях поражен-
ной популяции.
Помимо типичных покоящихся спор в неблагоприятных условиях сущес-
твования и репродукции трупы насекомых выполняются еще и специфическими
гифальными тельцами, которые отличаются морфологическими, а также эколо-
гическими особенностями. Внешне они напоминают хламидоспоры других
групп грибов: шаровидные, с двухслойной утолщенной оболочкой (рис. 3.5). Об-
разуются в конце вегетационного периода и способны выдерживать условия зим-
него сезона. Такие структуры обнаружены у Entomophthora planchoniana, поража-
ющей кленовую тлю в Швейцарии (Keller, 1991), и у Pandora neoaphidis, поража-
ющей гороховую тлю в восточных штатах Америки (Eilenberg et al., 1986а,b). Оче-
видно, они могут встречаться не только у насекомых-фитофагов, но и у зоофиль-
ных видов, поскольку в Украине отмечались у Entomophthora culicis, поражаю-
щей популяцию Culex sp., зимующую на стенках колодца.
У некоторых насекомых, чаще чешуекрылых, при поражении энтомофто-
ральными грибами наблюдается еще и состояние мумификации, очевидно, как
вариант выживания в особо неблагоприятных условиях. Гифы, образующиеся из
гифальных телец, пронизывают внутреннюю полость насекомого, а после ис-
пользования содержимого уплотняются и превращают его в сплошное плотное и
довольно жесткое образование, покрытое хитиновой оболочкой, остающейся от
насекомого. Покоящиеся споры при этом не образуются, и в таком состоянии
55
гриб пребывает до благоприятных для него условий, после чего может наблю-
даться обычный репродуктивный цикл.
Покоящаяся стадия является одновременно как конечной при завершении
вегетационного периода, так и начальной при его возобновлении весной.
Жизненный цикл энтомофторальных не является строго общим для всех ви-
дов и зависит от особенностей взаимоотношений гриба и его хозяина. Изучен он
только для незначительного количества видов из разных семейств, и пока нет
возможности полностью раскрыть механизм патологического процесса (Humber,
1989).
Однако обобщение накопившейся информации в результате многолетних
исследований in vivo и in vitro наиболее распространенных видов энтомофторо-
вых позволяет сделать ряд выводов о жизненном цикле и его особенностях (Во-
ронина и др., 2001).
Высокую потенциальную способность подавлять численность популяций
насекомых обеспечивает репродуктивный потенциал, основанный на возмож-
ности образования нескольких генераций гриба в течение одного поколения на-
секомых.
Осуществлению активного жизненного цикла энтомофторовых грибов спо-
собствуют биологические и экологические особенности, которые сформирова-
лись в течение длительного адаптационного периода:
1. Синхронизация процессов развития гриба и хозяина.
2. Морфологическая дифференциация репродуктивных органов, направ-
ленная на максимальное обеспечение инфекционного процесса (специальные
функциональные приспособления для прикрепления конидий на теле насекомо-
го и проникновения ростковых гиф внутрь него, а также для закрепления инфи-
цированного насекомого на субстрате; специфический механизм освобождения
конидий ("отстреливание"), аэрохорный способ их распространения и т.д.).
3. Чередование гаплоидной и диплоидной стадий, что значительно повы-
шает интенсивность функционирования в различных экологических условиях.
4. Способность конидий в гаплоидной стадии сразу же после прорастания
формировать новые последующие поколения вторичных, третичных и т.д., а так-
же формировать спороношения из протопластов.
5. Образование покоящихся спор, выдерживающих экстремальные усло-
вия существования и обеспечивающих резерв инфекции вне организма хозяина.
6. Регуляция патологического процесса, его локализация, скорость тече-
ния, которая не исключает возможность передвижения хозяина на ранних стади-
ях патогенеза и распространения им инфекции в другие популяции.
7. Специализация разных уровней (узкая и широкая).
8. Приуроченность к определенным биоценозам и микронишам в зависи-
мости от обитания в них хозяина.
Жизненные циклы энтомофторовых грибов отражают специфичность их
функционирования как биотрофов, использующих в качестве трофического
субстрата представителей различных артропод. Установление и познание их на
организменном и популяционном уровнях поможет объяснить основные этапы
их онтогенеза и филогенеза.
56
6. Специализация и трофические связи
Согласно современным представлениям о значении в таксономии трофи-
ческого критерия, к порядку Entomophthorales относят эволюционно обособлен-
ную группу грибов, преимущественное большинство видов которой являются
специализированными паразитами артропод, реже встречаются на клещах, пау-
кообразных, многоножках, нематодах, некоторых земноводных и пресмыкаю-
щихся, а иногда поражают животных и даже человека. Только для незначитель-
ного количества видов характерны связи с растениями, водорослями и грибами.
Однако, несмотря на четко выраженные признаки облигатного паразитизма, для
этой группы грибов, как и для большинства остальных таксонов, отмечается воз-
можность их существования в почве в сапротрофной стадии.
Основным доказательством паразитизма энтомофторальных грибов счита-
ется их строгая приуроченность к живым субстратам, что обуславливает труднос-
ти выделения в культуру на искусственные среды. Несмотря на то, что в резуль-
тате многолетних исследований для многих видов семейства Entomophthoraceae
подобраны селектированные среды, обогащенные белковыми, липидными и ви-
таминными компонентами, все же полученные в культуре штаммы отличаются
от обнаруженных в естественных условиях изменением морфологических при-
знаков, сроками споруляции, образованием покоящихся стадий и т.д. Еще более
четко заметна эта разница при экспериментальном заражении соответствующих
видов насекомых, которое не всегда удается осуществить, несмотря на соблюде-
ния всех необходимых условий (Гольберг, 1971; Евлахова, 1974; Воронина и др.,
2001).
Способность выделяться в культуру установлена для незначительного коли-
чества видов, которые исследовались, а это в основном виды родов Batkoa, Ento-
mophaga, Entomophthora, Erynia, Furia, Pandora, считающиеся причинами эпизо-
отий и перспективными для применения. В связи с изменяющимися понятиями
объема видов этих родов точно установить количество исследованных и получен-
ных в культуре штаммов не представляется возможным, но очевидно, что коли-
чество таких видов не превышает 20 (из известных более 100). Довольно часто об-
наруживаемые в природе виды родов Neozygites, Massospora и Tarichium выделить
в культуру пока не удалось. На основании результатов исследований по выделе-
нию в культуру предлагается считать эту способность критерием установления
патогенности или сапротрофности энтомофторовых грибов и трактовать подоб-
ные виды как облигатные и необлигатные биотрофы, а не как облигатные или
факультативные паразиты (Balazy, 1993).
Независимо от степени облигатности или необлигатности, для всех предста-
вителей порядка Entomophthorales характерной особенностью является приуро-
ченность к определенному субстрату, что проявляется даже у сапротрофов, а у би-
отрофов выражено предельно четко.
По критерию специализации в пределах порядка намечаются такие линии
трофических связей с учетом степени их биотрофности: 1) сапротрофы, облада-
ющие узкой специализацией к определенному субстрату животного происхожде-
ния в виде органических остатков; 2) биотрофы с разной степенью облигатности,
обитающие в представителях растительного царства; 3) облигатные биотрофы с
57
узкой специализацией к определенным таксонам разного ранга всех артропод;
4) облигатные биотрофы с узкой специализацией к представителям разных видов
насекомых; 5) облигатные биотрофы с очень узкой специализацией только к од-
ному виду насекомых; 6) облигатные биотрофы с широкой специализацией в
пределах класса насекомых; 7) облигатные биотрофы, способные поражать насе-
комых только в определенной стадии развития; 8) необлигатные биотрофы, про-
являющие способность к специализации на разных видах теплокровных живот-
ных; 9) необлигатные биотрофы, которые способны приспосабливаться к пора-
жению человеческого организма.
Очевидно, что трофические возможности энтомофторальных грибов не ог-
раничиваются перечисленными категориями их биотрофности. В условиях эко-
логического мониторинга можно предполагать активизацию их функционирова-
ния в связи с отсутствием контроля над численностью популяций соответствую-
щих видов вредителей, что будет способствовать формированию новых трофи-
ческих связей и расширению возможностей специализации.
Приуроченность к субстрату рассматривается в микологии как важный так-
сономический признак и учитывается в диагнозах таксонов разного ранга. Поря-
док Entomophthorales также выделен на основании ряда признаков, в том числе и
по критерию специализации к специфическому субстрату. Подсчитано, что в
настоящее время известно около 180 видов грибов этого порядка, для которых
доказана специализация к соответствующим видам артропод. Наиболее часто от-
мечается поражение энтомофторальными грибами представителей двукрылых
(комаров, мух, мошек, слепней, типулид и т.д.), равнокрылых (тлей), чешуекры-
лых (совок и т.д.), жесткокрылых (жуков-короедов, долгоносиков и т.д.) и пря-
мокрылых (саранчовых).
В настоящее время установление таксонов энтомофторальных грибов по
критерию трофических связей реализуется только на уровне вида. Даже на уров-
не рода можно отметить несоответствие принципа корреляции морфологических
признаков, экологической и биологической характеристик, включая специали-
зацию к соответствующему субстрату.
По критерию трофических связей с неживым субстратом органического
происхождения в монотипное семейство объединены виды рода Basidiobolus, ко-
торые хотя и проявляют четкие сапротрофные свойства, но избирательно обита-
ют на экскрементах амфибий и рептилий, останках погибших артропод, нематод
и т.д. среди растительного опада в лесной подстилке, а также находятся в верхних
почвенных горизонтах различных геобиоценозов. Интересно, что в лаборатор-
ных условиях удавалось установить слабую патогенность для насекомых у ряда
сапротрофных видов рода Basidiobolus (Krejzova, 1973; Coremans-Pelseneer, 1974).
Хотя роды Basidiobolus и Conidiobolus считаются близкими и характеризу-
ются общностью морфологических и физиологических признаков, по критерию
биотрофности они разъединены и относятся к разным семействам; даже .более
того, ряд облигатных биотрофных видов Conidiobolus (около 10), поражающих
ткани или органы теплокровных животных и человека, включены в семейство
Ancylistaceae, которое содержит виды фитобиотрофов и энтомобиотрофов с раз-
ной степенью проявления облигатного паразитизма, а отдельные виды — обли-
гатные биотрофы артропод объединены и отнесены к семейству Entomophthora-
58
ceae (Humber, 1989). Тем не менее, детальный анализ патогенных свойств многих
видов рода Conidiobolus свидетельствует о возможности проявления ими слабо-
патогенных свойств по отношению ко многим артроподам, а не только к ограни-
ченному кругу других хозяев (Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982; Balazy et al., 1987).
Структура рода Conidiobolus, включающего 31 вид, по критерию специали-
зации и проявлению биотрофных свойств чрезвычайно сложна, поскольку его
представители значительно отличаются трофическими связями. Большинство
видов считается сапротрофами или случайными зоопатогенами (Drechsler, 1953,
1961, 1965; Srinivasan, Thirumalachar, 1964; King, 1976a,b, 1977). Наосновании не-
которых морфологических признаков, типичных для рода, в него включены ви-
ды, которые раньше относились к роду Entomophthora на основании способнос-
ти поражать насекомых (Remaudiere, Hennebert, 1980; Humber, 1981а,b; Ben-Ze'ev,
Kenneth, 1982). В результате такого подхода по критерию специализации род
структурно разделился на две группы видов:
- Сапротрофные виды, которые могут проявлять необлигатные биотрофные
свойства по отношению к некоторым артроподам, теплокровным животным и да-
же человеку, как это наблюдается у штаммов С. coronatus (Domsch et al., 1980).
— Облигатные биотрофы с выраженной специализацией к насекомым и дру-
гим инвертебратам. Это такие виды; С. osmodes (на люцерновом долгоносике),
С. obscurum (на различных видах тлей), а также ряд видов, отличающихся узкой
специализацией, таких как С. pseudococci (на щитовках), С. destruens (на кома-
рах), С. gustafssonii (на саранчовых) или более широко специализированных,
например, С. thromboides (на тлях, разных видах полужесткокрылых, грибах —
Basidiomycetes и т.д.).
Исследования по установлению и уточнению трофических связей этого ро-
да свидетельствуют о проявлении их в зависимости от условий обитания хозяина
и формирования штаммов разной степени биотрофности (Balazy, Wisniewski,
1982; Balazy et al., 1987).
Настораживает возможность этих видов проявлять патогенные свойства в
отношении теплокровных животных и даже человека (Martinson, Clerk, 1967; So-
per, Brayan, 1974; Schmidt et al., 1986; Towersey et al., 1988; Humberet al., 1989; Ho-
og et al., 2000). Пока не установлен механизм возникновения патогенности и его
возможные субстратные перестройки при разработке технологии применения
подобных видов против соответствующих вредителей следует учитывать их агрес-
сивные свойства.
Значительное разнообразие трофических связей характерно и для предста-
вителей семейства Ancylistaceae, выделенного только на основании общих мор-
фологических признаков строения конидиеносцев и конидий, без учета специа-
лизации к хозяинам, относящимся к разным Царствам растительного и животно-
го мира (Braun, 1855; Berdan, 1938; Couch, 1949). В это семейство включены ви-
ды, паразитирующие на десмидиевых водорослях (Ancylistis closterii, A. netrii,
A. pfeifferi), нематодах и пресмыкающихся (Macrobiotophthora vimariensis, М. ver-
micola), также виды рода Conidiobolus с разнообразными типами специализации
(насекомые, высшие грибы; сапротрофы).
На основании подобности морфологических признаков в семейство Ento-
mophthoraceae включен монотипный род и вид Completoria complens, паразити-
59
рующий в клетках гаметофитов папоротникообразных, хотя представители ос-
тальных родов семейства являются облигатными биотрофами насекомых и пау-
кообразных (Humber, 1989; Balazy, 1993).
Учитывая специализацию и трофические связи видов родов Macrobiotoph-
thora, Ballocephaia, Meristacrum и Zygnemomyces - облигатных паразитов нематод
и пресмыкающихся, их объединили в семейство Meristacraceae, хотя раньше от-
носили в сем. Entomophthoraceae, для видов которого более характерны связи с
артроподами (Humber, 1989). Однако, не совсем понятно и обоснованно к этой
узко специализированной к нематодам и пресмыкающимся группе видов отне-
сен Tabanomyces milkoi, облигатный биотроф двукрылых, отличающийся по ряду
признаков, который на основании недостаточно исследованной морфологии
включили в род Meristacrum (Дудка, Коваль, Андреева, 1973; Couch et al., 1979;
Humber, 1989).
Специализация к членистоногим наиболее четко выражена у представите-
лей семейства Entomophthoraceae. Они обнаружены на насекомых из 12 отрядов
класса Insecta: Coleoptera, Dermaptera, Diptera, Hemiptera, Homoptera, Hymenop-
tera, Lepidoptera, Neuroptera, Orthoptera, Raphidioptera, Thysanoptera и Trichoptera
(Евлахова, 1950). Помимо насекомых, они известны как облигатные паразиты
паукообразных (Arachnidae) и паутинных клещей (Acarina, Tethranychidae), а так-
же многоножек (Balazy, 1993).
Для видов этого семейства характерна специализация — от узкой, в пределах
вида, рода или семейства насекомых, до широкой, включающей способность по-
ражать разные виды, роды и семейства.
Можно различить несколько видов энтомофторовых, каждый из которых
поражает только один соответствующий вид насекомого. Например, Massospora
cicadina, отмеченная только на 17-летней цикаде (Magicicada septemdecim) и En-
tomophaga maimaiga, приуроченная к непарному шелкопряду (Lymantria dispar).
Такая узкая специализация может формироваться и у видов грибов, поражающих
близкие виды насекомых. При этом отмечены патотипы, отличающиеся особен-
ностями процесса патогенеза и морфологией (Humber, 1989). На подобном осно-
вании был выделен подрод Zoophthora (рода Zoophthora), а такие виды, как Еп-
tomophthora calopteni, Е. egressa и Е. exitiales, после анализа трофических связей
и их морфологических особенностей были отнесены в синонимы к более широ-
коспециализированным видам (Balazy, 1986). Такую дифференциацию патоген-
ных свойств легко осуществлять только в том случае, когда наблюдается строгая
специализация вида гриба к определенному виду насекомого. Гораздо труднее
ориентироваться в таксономической принадлежности энтомофторовых, которые
поражают обширный круг видов насекомых из разных родов и семейств. Экспе-
риментальное изучение штаммов Entomophthora thaxteriana, выделенных из раз-
ных видов тлей, позволило составить мнение о ее трофических связях, обосно-
вать неправомочность перенесения в род Conidiobolus и опровергнуть уместность
дифференциации штаммов, близких морфологически, по признаку специфич-
ности течения патологического процесса у таксономически отдаленных насеко-
мых (Воронина и др., 2001; Balazy, 1993).
Наиболее обширную группу семейства Entomophthoraceae составляют виды,
приуроченные к отдельным родам, семействам или отрядам. У Zoophthora phyto-
60
nomi четко выражены трофические связи только с одним родом долгоносиков
(Hypera; Coleoptera) и обычно с видом Н. postica. Широко распространенный вид
Entomophaga grylli поражает представителей прямокрылых, в основном саранче-
вых и кузнечиков (Calliptamus italicus; Orthoptera). У Entomophthora muscae круг
насекомых-хозяев ограничен двукрылыми из подотряда короткоусых, группы
круглошовных (Brachycera, Musca, Cyclorrhapha; Diptera). Такой вид, как Pandora
neoaphidis, обнаружен на 150 видах тлей из шести семейств (Aphidinea; Homopte-
га) и отличается узкой специализацией только к этой группе насекомых. Трофи-
ческие связи Entomophthora culicis ограничены разными видами комаров и мо-
шек (Anopheles, Culex, Chironomus, Simulium; Diptera), a Neozygites floridana яв-
ляется патогеном паутинных клещей (Tetranychus; Acarina).
Типичным представителем энтомофторальных с широкой специализацией
на уровне разных порядков насекомых можно считать Zoophthora radicans (в
прежнем понимании Entomophthora sphaerosperma). Установлено, что гриб пора-
жает насекомых из 7 отрядов, но чаще отмечается на равнокрылых, жесткокры-
лых, чешуекрылых, перепончатокрылых и двукрылых (Евлахова, 1974; Humber,
1984а-с; Balazy, 1993). Наиболее изучены его трофические связи с яблонной ме-
дяницей (Еремеева, 1925), капустной белянкой (Ячевский, 1917), капустной мо-
лью (Ullyett, Schonken, 1940), совкой-гамма (Рыбина, Трубочкина, 1966), комара-
ми (Гольберг, 1970а,б), тлями (Воронина и др., 2001).
У многих видов энтомофторовых грибов узкая специализация проявляется
не только в приуроченности к отдельным видам насекомых, но и в способности
поражать их только в определенной стадии развития (Balazy, 1993). В стадии има-
го насекомых инфицируют широко распространенные виды, для которых харак-
терны трофические связи на уровне порядка, - Entomophaga culicis, Е. muscae,
Strongwellsea castrans. В стадии гусеницы способны инфицировать насекомых En-
tomophaga aulicae и Furia virescens. Поражение грибами Е. aphidis и Е. grylli насе-
комых с неполным циклом превращения наблюдалось в двух стадиях: как имаго,
так и личинки.
Даже для Zoophthora radicans, вида с широкой специализацией, характерна
определенная специфичность поражения соответствующих насекомых только в
определенной стадии: у чешуекрылых заражаются гусеницы, а у жесткокрылых и
перепончатокрылых — только имаго (Воронина и др., 2001).
Наименее изучена способность энтомофторальных грибов инфицировать
яйца насекомых и других антропод. Установлено, что ни один из видов энтомоф-
торовых, поражающих тлей, не обнаружен ни на яйцах, ни на эмбрионах внутри
самок (Воронина, 1968; Balazy, 1993).
Анализ имеющихся данных для относительно незначительного количества
наиболее распространенных видов энтомофторальных грибов позволяет сделать
пока еще предварительные выводы о их специализации. Для большинства видов
характерна узкая специализация к определенному виду и роду, реже — ко многим
видам одного семейства. Только незначительное количество видов обладает спо-
собностью к широкой специализации на уровне порядка (табл. 6.1.). По таксоно-
мическому признаку эти виды относятся преимущественно к семейству Ento-
mophthoraceae (табл. 6.2).
61
Таблица 6.1.
Трофические связи наиболее распространенных видов энтомофторальных грибов с насекомыми
Виды с узкой специализацией Виды с широкой специализацией
на уровне рода на уровне семейства Хозяин Вид гриба
Хозяин Вид гриба Хозяин Вид гриба
Виды тлей Conidiobolus obscurus Entomophthora piancho- niana Pandora neoaphidis Neozigites fresenii Чешуе- крылые Entomophaga aulicae Тли, термиты, млекопитающие Conidiobolus obscurus
Комары Entomophthora culicis Erynia ovispora Саран- човые Entomophaga grylli Тли, двукрылые, чешуекрылые Conidiobolus thromboides
Мухи Entomophthora mucae Длинно- усые дву- крылые Erynia conica Тли и мухи Batkoa apiculata B. mayor
Совки Furia virescens Насекомые из 7 отрядов Zoophthora raicans
Капустная моль Pandora blunckii
Долгоносики Zoophthora phytonomi
Паутинные клещи Neozygites (loridana
Слепни Tubanomyces milkoi
Пенницы Pandora delphacis
Таблица 6.2.
Таксономическое положение видов энтомофторальных грибов с различной специализацией к насекомым
Семейство Виды с узкой специализацией Виды с широкой специализацией
Ancylistaceae Enthomophthoraceae Neozygitaceae Meristacraceae Conidiobolus obscurus Entomophthora muscae Entomophthora planchoniana Entomophthora culicis Entomophaga aulicae Entomophaga grylli Erynia ovispora Erynia conica Furia virescens Pandora blunckii Pandora neoaphidis Pandora delphacis Zoophthora phytonomi Neozygites fresenii Neozygites floridana Tabanomyces milkoi Conidiobolus coronata C. thromboides Batkoa apiculata Batkoa major Zoophthora radicans
62
Энтомофторальные грибы занимают свою четко ограниченную нишу в эко-
системах, выполняя роль регуляторов численности популяций различных видов
артропод. Подобная приуроченность к специфическому биосубстрату обуславли-
вает зависимость адаптивных реакций гриба к соответствующему хозяину. По-
скольку эта группа грибов приспосабливалась к инфицированию членистоногих
различного таксономического положения в квалификационной системе, а зна-
чит, отличающихся морфологией, физиологией, биохимией, биологией, эколо-
гией и т.д., то это не могло не отразиться на строении и способе жизнедеятель-
ности грибного организма. В результате такой естественной селекции у грибов
неминуемо должны были сформироваться трофические связи, отличающиеся по
доминирующему признаку зависимости от хозяина. Очевидно, что именно при
трактовке вида у Entomophthorales и составлении его таксономической характе-
ристики прежде всего следует исходить из участия в системе "гриб — хозяин —
биогеоценоз".
Биотест для понимания объема таких видов, которые зависят от хозяина,
широко применяется для фитопатогенных грибов из разных таксономических
групп. Для многих видов основным отличительным признаком при идентифика-
ции является их связь с конкретным видом растения, независимо от остальных
характеристик. Это можно оправдать, поскольку узкая специализация не может
не отразиться на метаболизме грибного организма даже в том случае, если мор-
фологические признаки принципиально не отличимы от близких видов. В таких
ситуациях чаще применяют критерий отличия по морфометрическим данным
для основных репродуктивных структур, не учитывая экологический фактор,
влияние которого на внешние признаки проявляется в изменении размеров и
формы плодовых тел, репродуктивных органов и спор (Визначник гриб!в УкраТ-
ни, 1967; Ainsworth, Bisby, 2001).
Значение и использование критерия трофических связей для системы и
классификации энтомофторальных грибов не отвергаются, но являются дискус-
сионными. Это связано с рядом трудностей: достоверным установлением таксо-
номической принадлежности хозяина и степенью биотрофности гриба. Но, если
даже удается достоверно установить вид насекомого, то идентифицировать энто-
мофторовый гриб с учетом трофических связей не так просто. Одни и те же виды
насекомых могут обитать в различных экотопах, отличающихся режимами темпе-
ратуры и влажности, что не может не сказываться на обменных процессах насеко-
мых и не отражаться на грибном организме. В более сухих условиях обитания раз-
меры хозяина могут значительно уменьшаться, а в более влажных — увеличивать-
ся, что влияет и на морфометрические характеристики гриба. Влияние размера
насекомого на размеры репродуктивных органов, а иногда и форму спор гриба
особенно четко проявляется у видов энтомофторовых с узкой специализацией на
уровне рода, к которому относятся виды насекомых различных размеров и прис-
пособленности к источникам питания. Кроме того, насекомые-фитофаги также
отличаются специализацией к разным растениям, на состояние которых, как тро-
фического источника, не могут не влиять различные экологические факторы.
Независимо от типа специализации энтомофторовых их вариабельность за-
висит также от численности популяции хбзяина и особенно явно проявляется
при эпизоотиях или расширении ареала.
63
Критерий специализации нельзя не учитывать при идентификации энто-
мофторовых, но он не всегда является оправданным при описании новых видов
и родов или изменении их таксономического статуса. Примером может быть раз-
деление рода Entomophthora на целый ряд новых — Entomophaga, Neopandora и
Zoophthora (Batko, 1974; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982). Почему-то исследователи в
подобных случаях пренебрегают общими биологическими законами и не допус-
кают действия законов конвергенции и дивергенции, проявление которых оче-
видно в варианте системы "энтомофторовый гриб-хозяин".
Отдельного внимания заслуживают трофические связи рода Conidiobolus.
Три его вида: С. coronatus, С. incongruous, С. lamprauges отличаются патогеннос-
тью по отношению к теплокровным животным и человеку. По критерию оценки
их потенциальной опасности (BSL) они отнесены ко второй группе патогенных
организмов, что необходимо учитывать при их обнаружении (Hoog et al., 2000).
Изучены эти виды еще недостаточно и обосновать их способность инфицировать
такие филогенетически отдаленные организмы, как земноводные, насекомые,
животные и человек, пока не представляется возможным, а объяснение форми-
рования специфических механизмов, регулирующих специализацию на уровне
патогенности пока носит только констатирующий характер.
Между тем, С. coronatus является видом, который был описан на основании
определенных стабильных морфологических признаков и специализации, трак-
товался как сапротроф и относился сначала к роду Boudierella (Costantin, 1897),
затем на основании более детального изучения спороносяших структур перене-
сен в род Delacroixia (Saccardo, 1899). Почти 50 лет спустя гриб был обнаружен на
тлях, что послужило основанием для рассматривания его в роде Entomophthora
(Kevorkian, 1937). В настоящее время в результате критического изучения пред-
ставителей Entomophthora, для которых характерны трофические связи с разны-
ми видами тлей, на основании только морфологических признаков С. coronatus
опять восстановлен в прежнем понимании (Batko, 1964a-e; Srinivasan, Thiruma-
lachar, 1964; Humberet al., 1977).
Однако результаты тщательных исследований штаммов этого вида, обнару-
женных на тлях, противоречат такому трактованию и являются обоснованием
для рассматривания двух разных видов - паразитирующего на тлях Entomophtho-
ra coronata (или Batkoa coronata) и паразита теплокровных животных С. coronatus
(Воронина и др., 2001). Показано, что они четко различаются морфологически и
течением патологического процесса, а в данном случае критерию специализации
необходимо придавать решающее значение. Это особенно важно в связи с учас-
тившимся обнаружением его у больных при назальных инфекциях жителей Цен-
тральной Америки, Индии, Африки (Hoog et al., 2000).
Сложная и окончательно не разработанная иерархия критериев для понима-
ния объема семейства, родов и видов порядка Entomophthorales пока не позволя-
ет достойно оценить значение их трофических связей. Но несомненно, что такие
виды, которые являются облигатными паразитами, не могут выделяться без уче-
та признака специализации.
64
7. Экологическая характеристика. Энтомофторальные грибы
как компоненты биоценозов
Энтомофторальные грибы обнаруживаются во всех биоценозах, где имеются
условия для удовлетворения их трофических потребностей и обеспечиваются воз-
можности для нормального роста и репродукции, т.е. всюду, где обитают соответс-
твующие представители тех таксонов, которые служат для них питательным субс-
тратом. В настоящее время подобные взаимоотношения у биотрофов принято рас-
сматривать в трехкомпонентных системах — троитрофах (Воронина и др., 2001). Эта
концепция предполагает характеристику взаимоотношений в основной консорции
экосистемы, состоящей из продуцента и консументов первого и второго порядка.
Функционирование видов Entomophthorales в биоценозах традиционно сводится к
роли патогенов, вызывающих болезни вредных насекомых, а особое внимание зас-
лужили виды, способные вызывать эпизоотии. Отмечены энтомофторальные во
всех биоценозах: гидро-, гео-, фито- (лесных и агроценозах), однако распределить
известные виды по ним достаточно сложно, поскольку приходится учитывать не
только их жизненные циклы, но также и жизненные циклы поражаемых ими насе-
комых, чьи стадии проходят в разных биоценозах (Исаков и др., 1986).
Попытка проанализировать приуроченность энтомофторальных грибов к
определенным биоценозам осуществлена для видов, обнаруженных в Польше
(Balazy, 1993). При этом учитываются различные варианты геоботанических кри-
териев для разграничения мест обитания, а основное внимание сосредоточено на
лесных ценозах и агробиоценозах (рис. 7.1). Эта схема дает представление и о
сложности разграничения ценозов обитания энтомофторовых грибов, поражаю-
щих артропод, мигрирующих в близко расположенные ценозы.
Среди известных видов Entomophthorales можно также выделить следующие
экологические варианты, независимо от приуроченности к определенному био-
ценозу: сапротрофы, обитающие в почве, подстилке, детрите, на экскрементах
земноводных и т.д.; фитопатогены, поражающие водоросли, гаметофиты папо-
ротников и высшие растения (казуарины); патогены почвенных фитонематод;
патогены фитоклещей; патогены насекомых-фитофагов; патогены кровососу-
щих насекомых; патогены человека и животных. Исходя из этой классификации,
которая отражает основные положения концепции триотрофа, мы проанализи-
ровали виды энтомофторальных, распространенные в Украине. Преобладающи-
ми оказались энтомопатогены насекомых-фитофагов и кровососущих насеко-
мых, обитающих в агробиоценозах, лесных ценозах и гидробиоценозах.
Агробиоценозы могут служить моделью, в которой особенно легко просле-
дить закономерности отбора, управляющие формированием комплекса консумен-
тов первого и последующих порядков (Гиляров, 1980). В агробиоценозах выделяют
три категории обитания насекомых: обитателей травостоя, обитателей поверхнос-
ти почвы и обитателей почвы (Гиляров, 1949). Закономерности в топографии раз-
мещения насекомых сказываются и на локализации энтомофторальных грибов
(Коваль, 1984). Именно в агробиоценозах можно четко проследить взаимосвязи в
системе триотрофа, которые проявляются во влиянии кормовых растений на фор-
мирование видового комплекса тлей, что сказывается и на образовании соответс-
твующих жизненных форм специализированных видов энтомофторовых.
65
Лесные и лесостепные биоценозы
смешанные и лиственные насаждения
шотландская сосна
ярус кроны (трудно распознаваемый)
Entomophaga diprionis
Entomophaga aulicae--
ярус древовидных и кустарниковых пород
Zoophthora autumnalis, Z. bialoviezensis,
Z. brevispora, Z. crassispora, Z. echinospora,
forficule, Z. giardii, Z. ichneumonis,
ithacensis, Z. lipai, Z. phyllobii,
vomitoriae, Entomophthora muscae,
brevinucleata, Entomophaga aulicae,
tipulae, Tarichium rhagonyharum, Batkoa
apiculata, Eryniopsis caroliniana, aphid
pathogens - (редуцированный комплекс)
Z.
Z.
Z.
Е.
Е.
Zoophthora muscivora
лесные межъярусные насаждения
Batkoa apiculata, Entomophaga aulicae,
E. batkoi, E. tenthredinis, Zoophthora
dipterigena, Z. echinospora, Z. lanceolata,
Z. miridis, Z. nematoceris, Z. opomyzae,
Z. tachypori, Basidiobolus ranarum
редуцированный^—комплекс патогенов—>полный
<• - —Batkoa major, Entomophthora muscae—
-----------------E. syrphi----
- Zoophthora myrmecophaga
- Conidiobolus gustafssoni
Entomophaga grylli
Лесная подстилка и поверхностный слой гумуса (слабо распознаваемый)
^Conidiobolus spp., Basidiobolus ranarum]
1 и покоящиеся споры разных видов J
Агроэкосистемы
(исключая патогены тлей, трудно распознаваемых)
однолетние культуры
(зерновые, садовые
и культуры севооборота)
многолетние культуры
Наземные
целинные и засушливые
ценозы
комплекс патогенов тли
Zoophthora anglica
Zoophthora opomyzae
Zoophthora miridis
Zoophthora radicans
Zoophthora phytonomi
Zoophthora philonthi
Zoophthora petchii
Conidiobolus osmodes
Entomophaga aulicae
Zoophthora petchii
Entomophthora syrphi
Tarichium sp.
66
Entomophthora muscae
Entomophaga tenthredinis
Batkoa apiculata
комплекс патогенов тли
Neozygites floridana
Conidiobolus osmodes
луга и пастбища не используемые земли
Entomophaga grylli Zoophthora dipterigena
Zoophthora phillonthi Zoophthora ovispora
Entomophthora syrphi Tarichium spp.
Zoophthora spp. Batkoa apiculata
Entomophthora muscae Entomophthora muscae
-<---------Ограниченные комплексы патогенов тлей -------------►
----------------- Basidiobolus ranarum --------------------►
В почве
Виды Conidiobolus и Tarichium, а также Zoophthora nouryi на видах Pemphigus,
обитающих в корневой системе.
Водные экосистемы
(Прибрежные экотопы)
Basidiobolus ranarum, Entomophaga kansana, Entomophthora culicis, Eryniopsis longis-
pora, Zoophthora aquatica, Z. curvispora, Z. conica, Z. nematoceris, Z. ovispora, Z. se-
pulchralis, Z. variabilis, Tarichium spp.
Рис, 7.1. Распространение энтомофторовых грибов в различных местообитаниях
(поданным исследований в Польше; Balazy, 1993).
Изменение сортов кормовых растений приводит к изменению метаболизма
фитофагов-насекомых, что проявляется в формировании внутривидовых форм
(биотипов, рас и т.п.). Отмечено также влияние разных видов растений-хозяев на
сходные популяции насекомых и влияние одного вида кормового растения (сор-
та, фазы развития, состояния посева и срока сева) на однородные популяции со-
ответствующих насекомых (Воронина и др., 2001; Boiteau, 1984). Очевидно, стро-
гой пищевой специализацией объясняется внутривидовая структура таких наи-
более распространенных в агробиоценозах фитофагов, как тли. Примером может
быть гороховая тля (Aphis pisum), относящаяся к олигофагам и включающая ком-
плекс форм, каждая из которых приспособилась к ограниченному кругу питаю-
щих растений. В пределах одного этого вида тли отмечается несколько рас, а фор-
му с гороха выделяют даже в самостоятельный подвид A. pisum destructor Johon,
для которого такие растения, как клевер и люцерна, непригодны для потребле-
ния. Очевидно это и является основной причиной трудностей распознавания ви-
дов энтомофторовых, поражающих тлей — вредителей бобовых культур. Клоны
гороховой тли с чины совершенно не поражались штаммами Enthomophaga thax-
teriana, в то время как эти же штаммы были причиной возникновения энтомоф-
тороза у клонов с люцерны (Papierok, Wilding, 1981; цит. по Воронина и др., 2001).
67
На уровне двух популяций вредителя Aphis pisum на вике посевной и крас-
ного клевера прослежено течение их энтомофтороза, вызываемое разными воз-
будителями (Гребенщикова, 1982; Воронина и др., 2001). В посевах клевера чис-
ленность тли почти в 4 раза была выше, чем на вике, причем в популяции на кле-
вере соотношение зеленой и красной формы было почти одинаковым. Участки с
посевами клевера и вики значительно отличались микроклиматическими усло-
виями: в первом случае в связи с высокой густотой посева постоянно поддержи-
валась капельно-жидкая влага, что является одним из детерминирующих факто-
ров возникновения и течения энтомофтороза. Несмотря на эти различия усло-
вий, уровень зараженности тли на клевере не превышал 2,5 % и был в 5-7 раз ни-
же, чем на вике, а кроме этого, на клевере наблюдались вспышки эпизоотии, хо-
тя и в более поздние сроки. О повышенной устойчивости к энтомофторозу кле-
верной расы гороховой тли свидетельствовала и структура видового состава воз-
будителей: на клевере доля Conidiobolus obscurus не превышала 3 %, а на вике
достигала 48 %. Это объясняется различием способности патогенов поражать со-
ответствующие расы вредителя, что проявилось в специализации Pandora neoap-
hidis к клеверной популяции тли, а С. obscurus — к популяции на вике.
Влияние кормового растения на численность и расовый состав популяций
гороховой тли еще более четко проявилось при сравнении поражаемости ее энто-
мофторозом в зависимости от обнаружения на посевах гороха, вики и кормовых
бобах. На горохе и вике отмечались эпизоотии вредителя, а на бобах поражае-
мость его не оказывала существенного влияния на динамику численности тли,
что объясняется наличием в растениях бобов антибиотически активных веществ,
тормозящих развитие инфекции (Леднев, 1997).
Установлена также зависимость поражаемости энтомофторозами тлей, пи-
тающихся растениями гороха разных сортов. Более устойчивый сорт способство-
вал заражению тли Entomophthora thaxteriana, а на менее устойчивом тли поража-
лись Pandora neoaphidis (Верим, Калюга, 1985). В посевах двух разных по назна-
чению сортов гороха (зернового и овощного) плотность популяций гороховой
тли, зараженной энтомофторозом, существенно различалась и составляла 25,4 %
и 40,2 %. По численности тли и структуре видового состава (Erynia neoaphidis и
Conidiobolus obscurus) значительных отличий не наблюдалось, тем более, что оба
сорта не относятся к группе толерантных. Очевидно, что различия в уровне раз-
вития энтомофтороза объясняются особенностями трофической избирательнос-
ти гороховой тли, поскольку сорта овощного назначения характеризуются повы-
шенным содержанием сахаров и белков. Это создает благоприятную ситуацию
для увеличения популяции вредителя, что в свою очередь оптимизирует условия
для развития энтомофторовых грибов (Леднев, 1997).
Развитие и активность энтомофторовых, поражающих гороховую тлю в Ле-
нинградской и Орловской областях (Erynia neoaphidis, Conidiobolus coronatus,
C. obscurus, Zoophthora radicans), зависели также от возраста и фазы вегетации
питающих растений. На молодых растениях зараженность популяции тли энто-
мофторозом была в 1,5 раза выше, чем на растениях, окончивших вегетацию
(Леднев, 1997).
О непосредственной связи развития энтомофторовых грибов с состоянием
плотности популяций тли свидетельствуют данные по агротехническим показа-
68
телям посевов гороха. Если растения находились в крайне угнетенном состоянии
из-за сильной засоренности посева и высокой степени развития корневых гни-
лей, численность тли была низкой, наблюдалась ее массовая миграция, заболева-
ние энтомофторозом носило энзоотический характер. Если же растения произ-
растали в благоприятных условиях, численность вредителя была в 5 раз выше, а
поражаемость тли достигала 32 %. О депрессивном состоянии инфекции на засо-
ренном участке свидетельствует и структура видового состава возбудителей, зна-
чительный процент в котором составлял С. obscurus (до 46 %), в то время как на
высоком агрофоне он не превышала всего 3 %. Таким образом, четко проявляет-
ся значение питающих растений в развитии энтомофторовых грибов и их регуля-
торной способности в динамике численности популяций фитофагов.
Для возникновения эпизоотий не менее важное значение имеет и состояние
второго звена системы - насекомого-хозяина. Наблюдения за развитием энто-
мофтороза гороховой тли в природных условиях агроценозов бобовых культур в
Ленинградской и Орловской областях позволили выявить существенные разли-
чия по восприимчивости к инфекции насекомых различных возрастов и фаз раз-
вития (Леднев, 1997). Поражаемость личинок младших возрастов меньше по
сравнению со старшими в 28,8 и 2,2 раза, а также отличается как между различ-
ными фазами развития, так и в пределах каждой из них. Крылатые партеногене-
тические самки чувствительнее к энтомофторозу по сравнению с бескрылыми в
среднем от 17,5 до 5,5 раза. Повышенная восприимчивость крылатых самок яв-
ляется одним из основных источников пространственного распространения ин-
фекции, что объясняется генетически закрепленной более высокой устойчивос-
тью бескрылых морф по сравнению с крылатыми. Это свойство проявляется и в
отношении чувствительности личинок младшего и старшего возрастов к темпе-
ратуре воздуха, что не отмечается для взрослых особей. Снижение температуры
воздуха и, соответственно, увеличение периода развития личинок, с одной сторо-
ны, позволяет инфекции проявляться на более младших возрастах, а с другой, -
увеличивает время контакта между патогеном и хозяином, что способствует зна-
чительному увеличению зараженности личинок преимущественно младших воз-
растов.
Сравнение этих данных подтверждает вывод о значении численности и
плотности популяции тли, что является одним из ключевых факторов динамики
энтомофтороза, вызываемого разными видами патогенов, и детерминирующими
характер проявления инфекции — эпизоотический или энзоотический.
Влияние плотности популяции энтомофторовых разных видов на интенсив-
ность патологического процесса у тлей очевидно, но установление его связано с
трудностями количественной оценки источника инфекции. Оценка по числу на-
ходящихся на растениях погибших особей или по проценту инфицированных не
отражает наличие в агробиоценозе активного инокулюма. Более точно количес-
твенную оценку можно дать при учете живых особей, которые приходятся на
один активно спорулирующий труп. Во всех случаях наблюдений за многолетней
и сезонной динамикой энтомофтороза гороховой тли это соотношение было об-
ратно пропорциональным к общему уровню зараженности популяции фитофага
(Леднев, 1997). Так, например, в Орловской области на посевах гороха мини-
мальное соотношениеспорулирующихтрупов кживым особям хозяина (1,0:5,10-
69
1,74) приходилось на эпизоотийные годы с максимальной зараженностью попу-
ляции гороховой тли на 30-31 %. В неэпизоотийные годы из-за низкой плотнос-
ти популяции тлей и замедленной циркуляции инфекции эти связи были не су-
щественны.
Если среди биотических факторов влияния на эпизоотический процесс на-
ибольшее значение имеют численность хозяина-фитофага и плотность активно-
го грибного инфекционного начала, то среди абиотических факторов внешней
среды главными можно считать температуру воздуха, его относительную влаж-
ность, количество осадков и частоту их выпадания. Наиболее четкая зависимость
с любым из этих показателей проявляется в разных агробиоценозах в годы, когда
отмечаются эпизоотии.
Очевидно, что и у определенных возбудителей энтомофтороза сформирова-
лись соответствующие адаптивные реакции в отношении отдельных популяций
тлей. Одним из таких показателей может служить формирование покоящихся
спор, которые являются источником первичной инфекции в весенний период.
Сроки образования покоящихся спор в природных популяциях Conidiobolus obs-
curus и Zoophthora radicans находятся в прямой зависимости от условий внешней
среды и, в первую очередь, от температуры воздуха, количества и интенсивности
выпадания осадков, что детерминирует и состояние популяции насекомого-хозя-
ина. Необычно раннее образование покоящихся спор в июле у С. obscuras в Ор-
ловской области было обусловлено низкой температурой воздуха и неблагопри-
ятным пищевым режимом гороховой тли, а в Ленинградской области — полным
отсутствием в августе атмосферных осадков (Леднев, 1997).
Относительная влажность воздуха выше 90 % и наличие росы в течение
восьми и более часов в сутки, а также моросящие дожди, длящиеся несколько
дней подряд, явились ключевыми факторами в динамике развития энтомофторо-
за гороховой тли на люцерне и популяции тли на пшенице (Sitobion avenae). Ког-
да влажность в пределах 90 % была менее восьми часов, а в некоторые сутки все-
го около пяти часов, то патологический процесс прекращался и происходило на-
растание численности тлей (Воронина, 1974, 1989). Для активного отбрасывания
конидий погибшие от энтомофтороза особи должны находиться не менее трех
часов при относительной влажности воздуха в пределах 91 % (Millstein et al.,
1983). Наибольшая концентрация конидий энтомофторовых грибов в воздухе
при значительном развитии патологического процесса в данном агробиоценозе
совпадала с длительным периодом высокой влажности в ночные и утренние ча-
сы (с 23.00 до 07.00). Наименьшее количество конидий отмечалось в период с
14.00 до 17.00, когда воздух был сухим (Wilding, 1969, 1973).
Капельно-жидкая влага в развитии энтомофторовых грибов имеет не мень-
шее значение, чем высокая относительная влажность воздуха. При наличии ка-
пельной влаги прорастание конидий С. obscuras происходит более интенсивно, а
смертность насекомых в два раза выше, чем даже при 95-100%-ной относитель-
ной влажности (Воронина, 1989). Развитие эпизоотий обычно наблюдается пос-
ле нескольких дней с моросящими дождями, когда в течение большей части су-
ток сохраняется капельная влага. Наличие росы также является фактором, спо-
собствующим равномерному увлажнению с периодически повторяющейся опре-
деленной частотой в засушливый период. Роса обычно выпадает ночью и ранним
70
утром и может сохраняться от 2 до 6 часов в зависимости от дневной температу-
ры воздуха и плотности произрастания растений в агроценозе. Этим объясняется
снижение численности популяции гороховой тли на посевах люцерны в осенний
период при температуре 17,1 °C без осадков и внезапное поражение тли Therioap-
his maculata на люцерне грибом Entomophthora exitialis в Ю.жной Калифорнии,
когда осенние дожди последовали за пятимесячной летней засухой (Wilding,
1973).
Динамика эпизоотий энтомофтороза гороховой тли обусловлена не столько
общим количеством осадков, сколько распределением их по дням (Воронина,
1974, 1976). В годы, когда за вегетационный период (апрель-июль) было более 55
дождливых дней, всегда наблюдалось развитие энтомофтороза в популяциях го-
роховой тли. Существует определенная корреляция между уровнем пораженнос-
ти гороховой тли в популяции и количеством осадков в течение 7 и 12 дней, пред-
шествующих эпизоотии: 12 дней - 50 %; 7 дней — 45 %; 3 дня - 28 % (Wilding,
1973).
Конденсирование влаги зависит от температуры окружающей среды. С по-
нижением температуры снижается интенсивность испарения и влагоемкость
воздуха, а с повышением наблюдается обратная картина: конденсируется боль-
шее количество водяных паров в виде тумана и росы. В связи с этим обычно про-
исходит комбинированное воздействие влажности и температуры, но во влажном
климате лимитирующим фактором является температура, а в континентальном —
влажность (Missonnier et al., 1970). Температура окружающей среды оказывает
значительное влияние на продолжительность инкубационного периода разных
видов энтомофторовых на соответствующих видах насекомых, который может
длиться от 36 до 14 суток (Prasertphon, 1963а,b, 1967а,b; Prasertphon, Tanada, 1968;
Yendol, 1968).
Для Pandora neoaphidis инкубационный период при температуре 20 °C сос-
тавляет 4,7 дня, а при повышении температуры до 25 °C сокращается до трех
дней; для Entomophthora thaxteriana с изменением температуры в пределах 5-
25 °C инкубационный период сокращался от 24,6 до 4,8 дней (Воронина и др.,
2001).
Температура оказывает большое влияние на прорастание покоящихся спор
различных видов энтомофторовых, поражающих тлей. Для прорастания покоя-
щихся спор Entomophthora thaxteriana необходим период холодовой реактивации
при температуре не выше 4 °C в течение трех месяцев, что обеспечивается зим-
ним сезоном (Евлахова, 1974).
Массовое развитие энтомофторовых грибов, обеспечивающих начало эпи-
зоотийного процесса гороховой тли, зависит от комплекса перечисленных фак-
торов и в условиях агробиоценоза происходит в виде волны, которая имеет фор-
му кривой с восходящими вершинами, как это показано для Черновицкой облас-
ти (рис. 7.2). Подобные закономерности поражения гороховой тли видами Е. ар-
hidis и Е. thaxteriana отмечены в агробиоценозах Винницкой, Житомирской, Ки-
евской и Черкасской (Хухрий, 1983), а также Харьковской (Посылаева, 1978) об-
ластей.
71
Рис. 7.2. Динамика численности гороховой тли и ее гибель от энтомофтороза в Черновицкой области
(Воронина и др., 2001). Условные обозначения: 1 - зараженность энтомофторозом; 2 - гибель от па-
разитов; 3 - численность тли; 4 - температура; 5 - относительная влажность воздуха; 6 -- осадки, мм.
* — Численность гороховой тли определяли на 10 взмахов сачка
При участии в патологическом процессе нескольких видов возбудителей
возникает необходимость выяснения роли каждого из них. Такие исследования
были проведены для двух видов — Pandora neoaphidis и Conidiobolus obscurus (Во-
ронина и др., 2001). Поражение ими гороховой тли значительно отличалось не
только в разные годы, но и в течение одного вегетационного периода. Если отме-
чалось поражение 80-100 % особей тли, то причиной его была Р. neoaphidis, если
же степень поражения находилась на уровне 5 %, то преобладал С. obscurus, а
Р. neoaphidis обнаруживалась у единичных погибших особей. Сопоставление дан-
ных нескольких лет показало, что зараженность особей в популяции Р. neoaphidis
происходила параллельно суммарному уровню развития патологического про-
цесса, а С. obscurus стабильно поражал независимо от сезона только 3-5 % осо-
бей. Эту конкурентность можно объяснить физиологическими особенностями
обоих патогенов, их адаптацией к условиям внешней среды, что проявляется и в
такой важной способности, как сохранение инфекционного потенциала спор.
Оба эти вида отличаются жизненными циклами: для С. obscurus отмечено нали-
72
чие полного цикла, в то время как Р. neoaphidis не формирует покоящихся спор.
Покоящиеся споры С. obscurus сохраняются в почве до 10 лет, хотя способны к
прорастанию только некоторые, что и влияет на наличие стартового уровня ин-
фекции и создает условия для постоянной циркуляции патогена в популяции
тлей. Такая стабильность обеспечивает постоянное наличие возбудителя и реали-
зацию его биотического потенциала на энзоотическом уровне. В отличие от это-
го вида, Р. neoaphidis не формирует покоящихся спор и зимует в виде гифальных
телец в трупах тли. Предполагают, что жизнеспособность гифальных телец гораз-
до ниже, чем у покоящихся спор, поэтому у Р. neoaphidis отсутствует резерв до-
полнительной инфекции. В связи с этим для реализации биотического потенци-
ала и успешной конкуренции за трофический субстрат в этом агробиоценозе у
Р. neoaphidis низкая жизнеспособность компенсируется повышенной агрессив-
ностью, обеспечивающей массовое инфицирование популяции тли и возникно-
вение эпизоотий. Оба этих вида приспособились ко взаимному существованию в
освоенной ими экологической нише и сбалансированно выполняют регулирую-
щую функцию: С. obscurus создает постоянный инфекционный фон разной ин-
тенсивности, а Р. neoaphidis контролирует массовое размножение гороховой тли
и способна вызывать ее эпизоотии. Очевидно, преимущество наличия в жизнен-
ном цикле покоящихся спор, которое эволюционно возникло как приспособле-
ние к выживанию в экстремальных условиях, и обеспечивает сохранение вида в
межэпизоотий ный период. Интересно, что распространение патогена начинает-
ся весной и продолжается весь летний период только конидиальной стадией, а
участие в цикле покоящихся спор прекращается при прорастании их после пере-
зимовки. Остается невыясненным механизм обеспечения патогенного потенци-
ала, свойственного биотрофам в том случае, если имеется стадия покоящихся
спор, находящихся вне тканей хозяина и лишенных трофического источника в
течение длительного времени (Воронина и др., 2001).
Основой саморегуляции паразитарных систем является изменение гетеро-
генности популяций паразита и хозяина: первого по признаку вирулентности, а
второго — по признаку резистентности к инфекции (Великанов, Успенская, 1980;
Дьяков, 1999). Согласно этому принципу, гороховую тлю и энтомофторовые гри-
бы можно рассматривать как эволюционно сложившуюся саморегулирующуюся
систему, функционирующую в условиях агроценозов бобовых культур (Воронина
и др., 2001).
В связи с отсутствием у тли иммунитета к энтомофторовым грибам, в качес-
тве регулирующего фактора, вероятно, выступает общая плотность популяции
насекомого. При численности вредителя выше пороговой начинается активная
циркуляция патогена, популяция которого в сезонной динамике заболевания не
остается постоянной и отличается сложной структурой, слагаясь из множества
микропопуляций, каждая из которых развивается в теле отдельной особи хозяи-
на. Патологический процесс в этом случае длится не более суток, что приводит к
быстрой смерти насекомого и образованию многочисленных конидий, немед-
ленно инфицирующих новые особи. Многократные пассажи через все новые
особи повышают вирулентные свойства патогена, его активность и скорость рас-
пространения в популяции. Когда зараженность особей тли в популяции дости-
гает 25-30 %, численность ее резко снижается и постепенно вредитель практичес-
73
ки исчезает даже при самых благоприятных условиях. Зараженность гороховой
тли энтомофторозом в пределах 25-30 % принята как исходный критерий при
прогнозировании ее численности (Леднев, 1997). Его использование позволило
установить двухлетнюю цикличность эпизоотического процесса энтомофтороза
гороховой тли, основой которого являются внутренние механизмы регуляции са-
мой паразитарной системы. Амплитуда колебаний уровня развития инфекции,
сроки ее появления, а также особенности зональной сезонности заболевания оп-
ределяются погодно-климатическими условиями окружающей среды и компо-
нентным составом агробиоценоза, что отражено в комплексной системе монито-
ринга энтомофтороза (рис. 7.3). Эта многофакторная регрессионная модель тече-
ния патологического процесса обеспечивает высокую прогностическую надеж-
ность и может использоваться не только для агроценозов бобовых культур (Лед-
нев, 1997; Воронина и др., 2001).
Результаты наблюдений за развитием энтомофтороза у двух видов тлей, по-
ражающих древесные и кустарниковые растения, согласуются с данными, уста-
новленными для гороховой тли (табл. 7.1). Смертоносность особей тли от энто-
мофтороза, вызванного С. obscurus и Z. aphidis, достигала наивысшего уровня
при повышении температуры и влажности в летние месяцы (неопубликованные
материалы И.Н. Скопиной).
1. 2.
Насекомое-хозяин
1) Уровень
численности
2) Пороговая
плотность
3) Экономический
порог
вредоносности
Энтомопатоген
1) Структура
видового состава
2) Соотношение
спорулирующие
трупы: живые
особи насекомого-
хозяина
3) Уровень
зараженности
популяции
4) Доля особей
совместно
зараженных
энтомофторозом и
другими
паразитами
Метеорологические
условия
1) Температура
воздуха
2) Относительная
влажность воздуха
3) Сумма осадков
4) Число
дождливых дней
Кормовое
растение
1) Вид
2) Сорт
3) Срок сева
4) Состояние
посева
5) Фаза развития
Прогнозируемый уровень развития энтомофтороза
Регрессионная
модель
Рис. 7.3. Блок-схема мониторинга энтомофтороза гороховой тли (Леднев, 1997)
74
Таблица 7.1.
Динамика поражаемости энтомофторозом видов тлей в течение вегетационного периода 1983 г.
(опытное поле УкрНИИ микробиологии, г. Чернигов)
Виды энто- мофторовых Виды тлей и их локализация Период обследо- вания Метеоусловия Смерт- ность особей тли, %
Средне- суточная темпера- тура воз- духа, °C Влаж- ность воздуха, % Осадки, мм
Conidiobolus obscuras Euceraphis punctipennis (березовая тля); листья, поросли бере- зы III декада апреля 14,0 71,0 2,0 30-50
I декада мая 11,2 79,0 32,0 30-40
II декада мая* 19,6 70,0 о,з 50-60
Zoophthora aphidis Macrosiphum rosae (зеленая розанная тля); верхушки мо- лодых побе- гов, цветоно- жки, череш- ки, нижняя поверхность листьев ши- повника I декада июня 16,9 70,0 4,0 20-30
II декада июня 18,7 70,1 14,0 30-40
ш декада июня 17,0 66,5 21,0 40-50
I декада июля 19,2 72,0 2,0 50-80
II декада июля* 16,6 76,0 30,0 80-90
Примечание. * Дальнейшие наблюдения были прекращены в связи со значительным
сокращением популяции тли.
В ярусе травостоя, независимо от типа биоценоза, энтомофторовые грибы
являются причиной гибели насекомых из многих порядков. Особенно легко их
обнаружить в последней стадии поражения, когда погибающие особи взбираются
на верхушки стеблей и длительное время остаются там, фиксированные в позах,
характерных для каждого вида. Наиболее часто в этом ярусе отмечаются: на чешу-
екрылых - Entomophaga aulicae, Zoophthora geometralis, Z. radicans, Z. virescens,
Tarichium gammae, T. megaspermum, T pustulatum; на жесткокрылых — Batkoa api-
culata, B. major, Zoophthora zabri, Z. anglica, Z. phytonomi, Tarichium coleopterorum;
на прямокрылых — Entomophaga grylli; на перепончатокрылых - Batkoa tenthredi-
nis, Entomophaga diprionis, Zoophthora myrmecophaga и т.д. Все перечисленные ви-
ды известны как возбудители эпизоотий, их роль регулирующего фактора ограни-
чения численности популяций насекомых представляется в биоценозе очень важ-
ной. Во втором ярусе обитания насекомых (на почве) удается обнаружить погиб-
ших насекомых-фитофагов, которые поражены энтомофторовыми грибами, ха-
рактерными и для первого яруса. Под подстилкой, в местах зимовки насекомых,
отмечены многие виды, образующие покоящиеся споры (Коваль, 19846).
Основным ярусом обитания насекомых, а значит, и инфицирующих их эн-
томофторовых грибов, является почва. Энтомофторовые грибы в условиях почвы
75
обычно поражают насекомых в преимагинальных стадиях, и лишь Entomophtho-
ra terrestris способна поражать взрослых особей корневой свекловичной тли
(Гресь, Коваль, 1982). Очевидно, формирование этого нового вида обусловлено
изменением доминирования на сахарной свекле хозяина-насекомого, поскольку
в последние годы более опасным вредителем становится не листовая тля, а кор-
невая. Возможно, этот вид энтомофторы выделился на основе одной из более эв-
рибионтных популяций Е. obscurus, которые поражают свекловичную листовую
тлю в этих же агроценозах в тот период, когда нарушается равновесие численнос-
ти особей корневой и листовой свекловичной тли. Анализ возникновения и фор-
мирования Е. terrestris позволяет проследить важную роль грибов как регуляторов
численности популяций насекомых в биогеоценозах в условиях конкурентных
трофических взаимоотношений, а также формирование патогена для наиболее
агрессивного вида насекомого (Контримавичус, 1982).
На свекловичной листовой тле в 1973-1980 годах наиболее часто отмечались
два вида: Z. aphidis со средним размером конидий 24x12 мкм (V=6,7-9,3 %;
Sx=l,2-2,1 %) и Neozygites fresenii со средним размером конидий 15,8x17,5 мкм
(V=5,4-7,4 %; Sx=l,0-1,3 %). Во всех популяциях доминировала Z. aphidis, а в не-
которых иногда встречался Conidiobolus coronatus (Гресь, 1981). Единичные по-
гибшие особи корневой тли отмечаются во второй-третьей декадах июня как на
корнеплодах сахарной свеклы, так и на сорняках из сем. Маревых. Массовое забо-
левание происходит после выпадания осадков, которые повышают влажность
почвы и способствуют насыщению почвенного воздуха капельной влагой, что не-
обходимо для начала эпизоотийного процесса. Температура почвы в этот период
постепенно снижалась и во время эпизоотии достигала 10-15 °C на глубине 10 см.
Наиболее массовое поражение корневой свекловичной тли грибом Е. terrestris
наблюдалось в популяциях с высокой численностью особей на глубине до 40 см.
В более глубокие слои почвы инфекция распространялась хуже и гибель особей
была незначительной. В отдельных популяциях массовая гибель тли была отмече-
на в начале августа, что свидетельствует о возможности наступления эпизоотии
энтомофтороза до нанесения тлям существенного вреда (Гресь, Коваль, 1982).
Пораженная энтомофторозом корневая свекловичная тля нередко выходит
на поверхность и заселяет листья и черешки свеклы, но вскоре погибает. Свекла
почти полностью освобождается от вредителя и только единичные особи могут
сохраняться на глубине 40 см, но во многих очагах заболевания гибель тли про-
исходит непосредственно в почве. Развитие гриба в теле свекловичной корневой
тли происходит при температуре 3-4 °C и влажности 95-100 %. В этих условиях
конидиеобразование происходит замедленно, конидии отбрасываются на незна-
чительные расстояния. При повышении температуры до 10-15 °C процесс кони-
диеобразования значительно усиливается и образование покоящейся фазы тор-
мозится. Вскоре после отбрасывания конидии начинают прорастать, что обеспе-
чивает заражение новых особей. Свекловичная корневая тля живет в условиях
значительно ограниченного пространства, поэтому распространение инфекции
может происходить только от одной особи к другой, питающейся рядом, а также
при помощи активно передвигающихся в почве личинок корневой тли первого
возраста или других почвенных насекомых. При снижении влажности почвы до
50-60 % конидиеобразование и отбрасывание конидий прекращается, и гриб об-
76
разует покоящиеся споры. При повышении влажности конидиеобразование во-
зобновляется, однако после следующей двойной-тройной смены температур и
влажности процесс конидиеобразования не возобновляется, насекомое мумифи-
цируется, тело его заполняется покоящимися спорами, а при надавливании на
него легко распадается на мельчайшие частицы, что свидетельствует о его подго-
товке к выживанию в экстремальных условиях. За период исследований с 1969-
1978 гг. в отдельных районах Киевской, Полтавской, Харьковской, Кировоград-
ской, Сумской и Николаевской областей подобное поражение листовой свекло-
вичной тли не отмечалось.
Зависимость функционирования энтомофторальных грибов в системе "три-
отроф — внешняя среда" еще более четко проявляется при паразитировании на
насекомых, цикл развития которых состоит из двух фаз — свободноживущей (в
почве, воде) и паразитической (в хозяине).
Многолетние исследования энтомофторального гриба Meristracrum milkoi в
различных климатических зонах позволили установить тесную взаимосвязь меж-
ду жизненным циклом этого патогена и поражаемыми им насекомыми (Коваль,
Андреева, 1971; Андреева, 1978, 1984; Беспятова, Коваль, 1986; Беспятова, 1994).
Жизненный цикл слепней включает несколько фаз: яйцекладку в почве; там
же образование из яиц личинок, которые проходят три стадии, различимые по
возрасту (1, 2, 3-я); выплод взрослой стадии и вылет имаго в наземные условия
воздушной среды. Сравнительно высокая численность имаго слепней наблюда-
ется с конца мая до сентября с максимумом в конце июня. Иногда в этот период
происходит ощутимый спад численности, связанный с похолоданием, чрезмерно
дождливым или засушливым периодом. От численности слепней зависит коли-
чество их яйцекладок, которые появляются к началу июня, а в сентябре прекра-
щаются. Выход личинок из яиц у наиболее распространенного в Украине вида
слепней Tabanus autumnalis в течение одного сезона растянут до 3,5 месяцев. Ли-
чинки этого вида способны к развитию в одно— или двухгодичный срок, вследс-
твие чего существование личинок возможно на протяжении всего года (Андрее-
ва, 1984).
Следуя различиям, установленным для типов паразитизма, Meristracrum
milkoi относится к группе летальных паразитов. Распространение их и заражение
новых особей возможно только после попадания в окружающую среду покоя-
щихся спорангиев, которые образуются в полости инфицированной особи и ос-
вобождаются после гибели личинки и разрушении ее покровов. Возможность
превращения в имаго инфицированных личинок — явление довольно редкое и
наблюдается только при их заражении в последней стадии развития. Из 660 ли-
чинок слепня Т. autumnalis, инфицированных М. milkoi, только три завершили
свое развитие с превращением в имаго, но эти особи были с недоразвитыми ко-
нечностями и крыльями. Причем в личиночной стадии заражение этих особей не
отмечалось (Андреева, 1978).
Интенсивность развития гриба в значительной мере зависит от количества
возбудителей инфекции, проникших в организм, состояния и размеров особи, а
также от гидротермического режима окружающей среды. Инфицирование личи-
нок возможно в любое время года при температуре не ниже порога активности
гриба, равного +10-11 °C. Наименее устойчивы к заражению личинки второй и
77
третьей стадии возрастов, а большая часть зараженных особей приходится на вес-
ну и осень, однако в почве на берегах давно инфицированного водоема больных
особей можно обнаружить в течение всего года. Развитие внутриполостных струк-
тур М. milkoi в личинках замедляется или даже приостанавливается полностью
при понижении температуры ниже порога его активности и продолжается непос-
редственно после ее повышения. Экстенсивность заражения личинок Т. Autumna-
lis, по данным сезонных сборов с инфицированного этим патогеном пруда в уро-
чище Китаево (г. Киев) за 1970-1973 гг., колебалась от 6,3 до 92,4 % (табл. 7.2).
Плотность распределения личинок по берегам водоема была почти постоянной —
3-4 особи на погонный метр. Значительное влияние на зараженность личинок в
водоемах оказывает изменение уровня воды в период активности личинок. Отс-
тупление воды от постоянной линии уреза влечет за собой миграцию личинок в
том же направлении в поисках комфортной влажности, а в почве у прежнего уров-
ня стояния воды остаются лишь отдельные особи. В результате изменения гидро-
термического режима число восприимчивых личинок уменьшается, но одновре-
менно сокращается и процесс образования зигоспор. В северной части ареала Та-
banomyces autumnalis с обширными заболоченными территориями одной из глав-
ных причин низкой экстенсивности заражения его личинок грибом М. milkoi яв-
ляется незначительная плотность их распространения в таких экотопах. В сред-
нем она не превышает 0,25 особи на погонный метр, что уменьшает вероятность
контакта с инфекционным началом. Изменение условий внешней среды, обеспе-
чивающих возможность заражения, оказывает также влияние на сроки появления
и количество инфицированных особей. В летне-осенний период повышение
уровня воды не наблюдается, что способствует заражению личинок, но вызывает
смешение времени массовой гибели инфицированных особей в речных экотопах
на конец осени. По берегам водоемов, где нет резких колебаний уровня воды, ги-
бель больных личинок в течение трех лет регистрировалась с середины апреля до
середины мая (Коваль, Андреева, 1978; Андреева, 1984).
С целью проверки достоверности выводов по установлению закономернос-
тей патологического процесса, вызываемого М. milkoi, были проведены исследо-
вания по восприимчивости личинок Т. autumnalis разного возраста, а также выяс-
нению возможной интродукции этого патогена в новые водоемы, где он отсутс-
твовал. Эксперименты проводились в прудах, где инфицированные личинки не
были обнаружены ни в этом сезоне, ни в предыдущие годы, хотя они однотипны
по ряду показателей с прудом в урочище Китаево, в котором отмечалась высокая
экстенсивность заражения. В мае на берега двух прудов, в Голосеево и Феофании,
были помещены (или прикопаны на глубину 20-40 см) малоподвижные, интен-
сивно инфицированные и погибшие личинки Т. autumnalis из расчета одна особь
на три погонных метра. В последующие 3 года состояние популяции слепней
тщательно контролировали в течение всего вегетационного сезона. В обоих пру-
дах экстенсивность заражения заметно увеличивалась (табл. 7.3). Результаты
опыта свидетельствовали о реальной возможности интродукции и акклиматиза-
ции М. milkoi в другие водоемы такого типа при внесении в них инфицирован-
ных личинок (Андреева, 1984). Этим же способом гриб был интродуцирован в
аналогичные экотопы Казахстана, где также акклиматизировался (Данебеков,
1977; Данебеков, Артыков, 1977; Нам, 1986).
78
Таблица 7.2.
Зараженность грибом Meristracrum milkoi личинок Tabanus autumnalis в водоемах Киевской области
(Андреева, 1984)
Место наблюдений Дата сбора Изменение уровня воды, см Индекс ПЛОТНОСТИ личинок, количество на 1 погон- ный метр Собрано личинок
всего больных % больных
Пруд в урочище Китаево (окрестности г. Киева) апрель-июнь 1970 +20 3,6 27 12 44,4
октябрь 1970 +35 3,8 56 24 42,7
апрель-май 1971 +15 3,4 95 88 91,4
октябрь 1971 -25 3,2 63 17 27,0
апрель-май 1972 +20 3,0 159 46 29,0
сентябрь 1972 -250 0,7 18 7 39,0
апрель 1973 -150 0,5 32 2 6,3
Пруд в с. Пуховка (Броварской р-н) июнь 1972 -60 3,8 43 7 13,2
октябрь 1972 -150 13,0 102 6 5,9
Киевское водохранилище у с. Лебедевка (Высше- Дубечнянский р-н) июль 1971 -30 2,6 16 3 18,8
Река Тетерев (Иванковский р-н) май 1973 -30 1,2 34 3 8,7
Пойменный водоем у р. Тетерев (Иванковский р-н) май 1973 -30 1,8 21 2 9,5
Таблица 7.3.
Количество инфицированных личинок Tabanus autumnalis в прудах при интродукции в них гриба
Meristacrum milkoi (Андреева, 1984)
Местонахождение пруда Индекс ПЛОТНОСТИ ЛИЧИНОК Экстенсивность заражения личинок, %
1971 г. 1972 г. 1973 г.
май октябрь май октябрь май
Г олосеево 2,8-3,4 0 17,0 23,8 21,5 24,6
Феофания 2,3-3,0 0 14,6 18,1
Можно предполагать, что ареал М. milkoi значительно шире, чем пока уста-
новлено, поскольку слепни относятся к группе насекомых, распространенных во
всех климатических зонах, но информация ограничена отсутствием данных соот-
ветствующих исследований. Об этом свидетельствует обнаружение его в таежной
зоне Карелии (Беспятова, Коваль, 1986; Беспятова, 1994). Микозы личинок и ку-
колок слепней, вызванные этим грибом, составляли 31,6 % всех заболеваний и
были доминирующими.
Если в условиях Украины М. milkoi чаще всего поражал Tabanus autumnalis,
экстенсивность заражения достаточно распространенного вида Chrysops relictus
79
составляла всего 0,7-4,6 %, а виды рода Hybomytra оказались резистентными, то
в условиях Карелии наиболее поражаемым оказался Atylotus fulvus, преобладаю-
щий в различных экотопах этого северного региона (Беспятова, 1995). В более
восточном северном регионе, Томском Приобье, М. milkoi преимущественно по-
ражал слепней рода Hybomytra (Трубачева, Панкова, 1977).
Подобная избирательная специализация объясняется адаптационными
свойствами гриба к определенным экологическим условиям, которые детерми-
нируют общую зависимость жизненных циклов патогена и насекомого. В услови-
ях Карелии эта специфичность четко проявлялась, начиная с инфицирования и
последующих фаз патологического процесса. Видимые признаки микоза отмеча-
лись у личинок всех стадий возрастов, гибель которых высвобождает громадное
количество спор, что создает благоприятные условия для распространения забо-
левания среди популяции на фазе личинки и способствует увеличению инфек-
ции.
Зараженность особей Atylotus fulvus на протяжении ряда лет (1984-1988;
1991 гг.) держалась на достаточно высоком уровне, повышаясь до 57,1 % в годы со
стабильными температурами в зимний период, теплым и влажным летом (1984,
1986, 1988, 1991 гг.) и снижалась до 30,1-37,5 % в более холодные годы (1985,
1987 гг.). Необходимо подчеркнуть, что из факторов внешней среды температура
наиболее заметно влияет на активность патологического процесса, о чем свиде-
тельствует кривая ее значений, синхронно соответствующая кривой значений
уровня зараженности. Относительная влажность воздуха и количество осадков
ощутимого влияния не оказывали. Зараженность личинок не была стабильной и
довольно значительно отличалась в зависимости от сезона. Весной по мере уве-
личения температуры воздуха и прогрева верхних слоев почвы и воды скорость
прорастания покоящихся спор и образования конидий соответственно повыша-
лись, что увеличивало инфекционный фон, а значит, и зараженность насекомых,
что совпадает с их окукливанием. Численность здоровых личинок уменьшается
до минимума, а погибшие обеспечивают максимум инфекционного инокулюма,
в результате чего зараженность опять начинает повышаться. Понижение темпе-
ратуры воздуха в августе приводит к снижению активности патологического про-
цесса, а численность здоровых личинок нового поколения возрастает, в результа-
те чего зараженность популяции снижается (Беспятова, 1995).
Установление совпадения жизненных циклов гриба Meristacrum milkoi и
слепней вида Tabanus autumnalis и Atylotus fulvus позволяет сделать вывод о эво-
люционно сложившихся взаимоотношениях этих обоих компонентов сложной
системы "гриб — насекомое". В результате естественного отбора наиболее конку-
рентноспособных патогенов закрепились механизмы регуляции численности на-
секомых и грибов, которые на организменном уровне направлены на сохранение
инфицированности насекомого вплоть до завершения патогеном своего цикла
развития, а на популяционном — на сохранение системы в целом и сбалансиро-
ванность ее функционирования независимо от влияния факторов внешней
среды.
В таких же биоценозах обитают и виды энтомофторовых, поражающих ос-
тальных компонентов гнуса. Циклы их развития также совпадают с циклами у ко-
маров разных родов, мошек и типулид, а зараженность и активность эпизоотий-
80
ного процесса зависят от гидротермических факторов внешней среды (Гольберг,
1969-1971; Евлахова, 1974; Рыбальченко, Гопкало, 1980; Howard et al., 1912; Mar-
shall, 1938; Mtiller-Kogler, 1957, 1965; Steinhaus, 1963; Weiser, 1966; Descals et al.,
1981; Hywel-Jones, Ladle, 1986; Hywel-Jones, Webster, 1986, 1987).
Наши многолетние наблюдения позволили установить некоторые особен-
ности энтомофторозов синантропных видов комаров в условиях Украины и сде-
лать некоторые общие выводы: заболевание не носит характера эпизоотий, а по-
ражает ограниченное количество особей в популяции, чаще в период выплода, и
появляется лишь в отдельные годы, что, очевидно, связано с отсутствием адапта-
ции цикла развития грибов к репродуктивному циклу комаров определенного ви-
да, которые значительно отличаются сроками и отношением к совокупному
действию температуры и влажности. Местообитания распространенных на тер-
ритории центральной части Украины синантропных видов комаров обычно при-
урочены к небольшим лесным лужам, образующимся преимущественно весной,
после таяния снега, быстро пересыхающим и не всегда возобновляющимся даже
после периода дождей. В прибрежных водах прудов и озер встречаются достаточ-
но редко, а в прибрежной полосе рек отмечены всего несколько раз, хотя места
выплода комаров и популяции их в таких экотопах были многочисленными.
Можно также отметить следующие особенности таксономического и биологи-
ческого плана:
1) стабильность видового состава на данной территории;
2) поражаемость разных видов комаров одним и тем же видом энтомофто-
ровых;
3) преобладание Entomophthora culicis и Entomophaga conglomerata во всех
обследованных областях;
4) отсутствие таких видов, как Conidiobolus destruens и Entomophthora soro-
kiniana, распространенных в соседних государствах.
Особого внимания заслуживает способность отдельных видов комаров из
естественных биоценозов осваивать новые местообитания в условиях застройки
и появления жилых массивов на тех территориях, где были раньше соответству-
ющие ценозы, в которых они обитали (Куприянова, 1966; Куприянова и др.,
1979).
В современных зданиях, даже мегаполисах, комары становятся обычными
обитателями технических подвальных и чердачных помещений, где размещают-
ся системы водоснабжения, канализации и теплоцентрали, а также в подземных
гаражах и подпольях. Доминирующими видами таких синантропных популяций
являются Culex pipiens molestus и С. р. pipiens, которые быстрее остальных видов
адаптировались к новым условиям существования. Они приобрели свойства,
обеспечивающие расширение и смещение жизненного цикла и возможность
выплода в зимние месяцы, а также способность распространяться по вентиляци-
онным системам, достигая верхних этажей 16-этажных зданий. В летние месяцы
они досаждают жителям домов, расположенных даже на центральных транспор-
тных магистралях с ограниченной зеленой зоной. Учитывая нарастающий темп
глобализации, невозможно не акцентировать внимание на возникшей проблеме
борьбы с кровососущими комарами, представляющими угрозу переноса опасных
заболеваний человека.
81
Впервые в санитарную инспекцию обратились жители Голосеевского райо-
на еще в январе 1968 г. Жалобы касались массового появления комаров в кварти-
рах новостроек вблизи Глосеевских прудов. Обследование соответствующих под-
вальных помещений с техническим оборудованием выявило массовое скопление
взрослых особей Culex pipiens pipiens на стенах, которые были не просто мокры-
ми, но по ним в некоторых участках стекала конденсированная влага, а на полу
образовались лужи, где по краям скопились личинки. В отдельных местах их нас-
читывалось около сотни. Если среди массы (около 1000) взрослых особей удава-
лось обнаружить лишь 25-30 пораженных, то среди личинок количество их дос-
тигало почти 50 %. Интересно, что при установлении вида обнаруженного энто-
мофторового гриба никаких трудностей не возникло. Вопреки ожидаемым изме-
нениям морфологии в связи с особенностями местообитания все признаки ока-
зались типичными для Entomophaga conglomerata.
В последующие годы (1974-1978) подобная картина поражения наблюдалась
в этом же районе г. Киева в частном секторе по ул. Совской (в районе Совских
прудов), а позже (1981-1992) по Стратегическому шоссе возле Лысой горы, ули-
цам М. Китаевской, Грабовского, Циолковского, Цымбаловому яру. В феврале-
марте на стенах в погребах и подпольях скапливались выплоды Culex р. pipienes,
среди которых 21-30 % особей было поражено энтомофторозом. Больные особи
отличались бело-серым войлочным налетом, иногда распространяющимся вок-
руг тела насекомого на поверхности влажной стены.
Этот же вид, Е. conglomerata, ежегодно отмечался на внутренних стенах ко-
лодцев, которые закрываются крышками (Киевская обл., Барышевский р-н, се-
ла Волошиновка, Шовкове, садовый массив "Оазис"). В начале апреля, когда
ночные температуры стабилизировались и достигали +10 °C, легко обнаружива-
лись пораженные особи, покрытые белым налетом, а на поверхности воды, у сте-
нок, можно было заметить плавающие личинки, окруженные паутинистым свет-
ло-серым ореолом. В течение лета и осени пораженных особей не наблюдалось,
хотя многочисленные популяции комаров, в основном Culex spp., возобновля-
лись несколько раз и в те же сроки, что и в естественных биоценозах.
Все чаще энтомофторозы обнаруживаются в условиях закрытого грунта при
внедрении интенсивных технологий культивирования различных пищевых и де-
коративных растений. В теплицах и оранжереях они поражают таких опасных
вредителей, как тли, паутинистый клещик и т.п. Возбудителями их обычно быва-
ют Zoophthora aphidis и Neozygites tetranychi (Balazy, 1993).
Энтомофтороз персиковой тли (Myzus persicae) был обнаружен в теплице
УкрНИИ с.-х. микробиологии (г. Чернигов). Эпизоотия, вызванная Z. aphidis,
началась в конце июня и длилась неделю, а смертность тли достигала 97 %. Тем-
пература в теплице была 26-27 °C, влажность 72-76 %, а после полива повышалась
до 90-95 % (личное сообщение И.Н Скопиной).
При аналогичном режиме температуры и влажности в оранжереях Институ-
та микробиологии и вирусологии НАНУ (г. Киев) была обнаружена эпизоотия
тли, заселяющей подопытные растения дурмана. Этот вид тли способен переда-
вать более 50 видов фитовирусов, что представляет особую опасность при прове-
дении соответствующих исследований. Возбудителем эпизоотии была Z. aphidis;
смертность особей тли достигала 93,5 %, после чего популяция тли возобнови-
82
лась только через два месяца. Интересно, что даже в таких идеальных условиях
для постоянного функционирования гриба его можно было обнаружить в еди-
ничных случаях инфицирования особей тли только спустя четыре месяца, а сле-
дующая очаговая эпизоотия была отмечена только через год и почти в те же ка-
лендарные сроки — июнь, июль, т.е. в тот период, который обычен для массового
развития гриба в естественных условиях.
Энтомофторовые грибы могут быть моделью для исследований паразитизма
разных уровней и, особенно, в случае вторичного паразитизма, т.е. регуляции
численности популяций первичного патогена. Это четко проявляется в системе
"тля — энтомофторовый гриб — патоген энтомофторового гриба", в которой роль
патогена энтомофторового гриба принадлежит Cladosporium aphidis Thum
(рис. 7.4). Он отмечен при поражении персиковой и гороховой тли грибом Z. ap-
hidis в разных регионах. В Киевской области ежегодно, в течение нескольких де-
сятков лет, обнаруживался на персиковой тле в насаждениях плодовых растений,
в середине июня при достаточно высокой влажности после периода дождей.
Массовое развитие Cl. aphidis наблюдалось в течение 1-2 суток, причем поража-
лось до 90-97 % тлей одной популяции. За редким исключением, перед этим наб-
людалась эпизоотия, вызываемая Z. aphidis (Коваль, 1974). Относительно пато-
генности Cl. aphidis нет единого мнения:
10 мкм
Рис. 7.4. Cladosporium aphidis, выделенный из пер-
сиковой тли, пораженной Zoophthora sp. (Коваль,
1971): а — гифы; б - группа конидиеносцев; в - раз-
ветвленный конидиеносец; г - конидии
считается, что он обычно поселяется на
тлях, пораженных энтомофторой
(Petch, 1935), но его неоднократно об-
наруживали и самостоятельно, в от-
сутствие энтомофтор (Sharma, 1966:
цит. по Леднев, 1997)).
Мы наблюдали не только такие
варианты патогенеза, но и образова-
ние колоний каждым из грибов от-
дельно, с четко выраженными грани-
цами их колоний. Однако микроско-
пические исследования более 300 по-
раженных особей показало, что С1.
aphidis начинает развитие только на
особях, инфицированных Z. aphidis, и
полностью ингибирует процесс энто-
мофтороза. Поскольку при этом ни-
какие структуры энтомофторовых
грибов не формируются, то и обнару-
жить их невозможно (Коваль, 1971а).
Эти выводы подтвердились при
изучении энтомофторозов гороховой
тли в условиях агробиоценозов в Ле-
нинградской и Орловской областях
(Леднев, 1997). Максимальное коли-
чество особей тли, зараженных сов-
местно Cladosporium sp. и одним из
энтомофторовых грибов — Erynia пео-
83
aphidis или Conidiobolus obscurus (9-15 % от общего числа пораженных энтомоф-
торозом) отмечалось в начальные периоды активного развития патологического
процесса при зараженности популяции тлей в пределах 12-17 %. В дальнейшем
доля совместно зараженных особей сокращалась и составляла 2,8-4,8 %. Влияние
Cladosporium sp. проявлялось в ингибировании конидиегенеза, т.е. таким обра-
зом блокировался процесс накопления инфекции для дальнейшего распростра-
нения в популяциях. Проведенные в лабораторных условиях исследования по ис-
кусственному заражению здоровых особей гороховой тли грибом Cladosporium
sp. дали положительные результаты, что может служить доводом наличия у него
патогенных свойств, а также рассматривать его не только как паразита второго
уровня, но и как конкурента энтомофторовых грибов, поражающих тлю в раз-
личных агроценозах (Леднев, 1997).
8. Происхождение и филогенетические связи
представителей Entomophthorales
Основной причиной создания и существования искусственной классифика-
ции порядка Entomophthorales, как и других таксонов грибов, можно считать от-
сутствие палеонтологических данных, позволяющих точно установить сроки по-
явления его представителей, поражающих насекомых различной таксономичес-
кой принадлежности, о происхождении которых также нет достоверных сведе-
ний (Кусакин, Дроздов, 1998).
Имеющаяся информация о происхождении и филогенетических связях эн-
томофторальных грибов крайне ограничена и основана на гипотезах, посвящен-
ных отдельным проблемам, которые возникали при необходимости обосновать
вносимые авторами изменения в уже существующие системы (Batko, 1974; Hum-
ber, 1984а-с; Evans, 1988; Balazy, 1993).
Построение классификационной схемы этого порядка, которая включала
бы данные филогении и отражала векторы эволюционного процесса в системах
"патоген — хозяин — растение — внешняя среда", осложняется необходимостью
рассматривать и исходить из комплекса проблем, обусловленных возникновени-
ем специфических регуляторных процессов численности популяций насекомых-
вредителей, что отражает определенные естественные законы биоценозов и агро-
ценозов, а также иерархию подчиненности в них. Несомненно, что подобные ги-
потезы должны обсуждаться специалистами смежных наук и базироваться на
данных микологии, энтомологии, биоценологии и т.д.
Принадлежность Entomophthorales к классу Zygomycetes в настоящее время
воспринимается без особых возражений и палеативных предложений, хотя взгля-
ды на их происхождение претерпевали принципиальные изменения. Основой
для таких изменений послужило новое понимание критериев для разграничения
классов, в результате чего класс Phycomycetes был упразднен, а принадлежавшие
к нему порядки, в том числе и Zygomycetales с семейством Entomophthoraceae, пе-
реведены в ранг классов. Однако при этом филогенетические связи не аргумен-
тировались, хотя именно выделение этого класса и послужило толчком для соз-
дания гипотез о происхождении и эволюции его представителей (Kreisel, 1969).
84
При этом взгляды ученых разделились: одни утверждали, что грибы произошли
от организмов, которые были общими и для хризофитовых или пиррофитовых
водорослей, а другие опровергали возможность происхождения грибов, как орга-
низмов, не способных к фотосинтетическому метаболизму, от водорослей, обла-
дающих этой способностью (Зеров, 1972; Kreisel, 1969). На этом основании аргу-
ментировалось предположение о происхождении грибов от бесхлорофильных
амебоидных организмов - древних предков Protozoa (Зеров, 1972).
Однозначно прокомментировать эти гипотезы достаточно трудно, однако
нельзя не заметить, что частный случай происхождения грибов в пределах эволю-
ции органического мира нельзя рассматривать отдельно от общей тенденции и
определенных закономерностей, особенно таких, которые связаны с типом тро-
фического метаболизма и экологической валентностью (Шмальгаузен, 1968;
Майр, 1974; Любищев, 1982; Кейлоу, 1986; Северцов, 1986; Медников, 1987;
Evans, 1988).
При рассмотрении гипотез о происхождении Entomophthorales с современ-
ных позиций необходимо учитывать ряд особенностей, которые возникли в свя-
зи с образом жизни, а также экологические факторы, способствующие формиро-
ванию патогенных свойств в отношении представителей различных отрядов арт-
ропод. Очевидно, что решая проблемы установления филогенетических связей
представителей этого порядка, нельзя не акцентировать внимание на уже четко
заметных критериях подобного плана: обитании в гидро- и геоценозах, проявле-
нии разнообразных форм сапротрофности и паразитизма, специфичности спе-
циализации к определенному виду хозяина, плеоморфизме репродуктивных про-
цессов, многовариантности жизненных форм и т.п. (Викторов, 1965; Алеев, 1980;
Великанов, Успенская, 1980; Новоженов, 1983).
Существование живых организмов обусловлено необходимостью постоянно
восполнять извне свои энергетические ресурсы. По этому признаку сформирова-
лось два типа трофизма: организмы, способные использовать солнечную энер-
гию и синтезировать органическое вещество — автотрофы, и организмы, проти-
воположные им, которые приспособились к потреблению уже готового органи-
ческого вещества, создаваемого другими, — гетеротрофы. Исторические данные
о сроках и причинах подобного разделения можно обосновать только на гипоте-
тическом уровне, но несомненно, что эти естественные группы, независимо от
существования их представителей в различных биоценозах, отражают этапы эво-
люции (Беккер, 1975; Великанов, Успенская, 1980; Дорофеев, 1980; Белогуров,
1981; Любищев, 1982; Кейлоу, 1986; Абросов, Боголюбов, 1988; Левич, 1988;
Ильичев, 1990; Дьяков, 1993,1999).
Однако, если признавать полярность и только категоричность в подобном
разделении, то возникает вопрос о возможном существовании организмов, прис-
пособившихся к промежуточному способу существования, т.е. имеющих некото-
рые свойства обеих групп и обеспечивающих метаболизм в особых условиях, что
и прослеживается у грибов в рудиментарном состоянии.
Нельзя не обратить внимания на факт, что в процессе становления общей
классификации энтомофторальных гриб Neozygites aphidis был описан как но-
вый вид грегарин, т.е. Protozoa, которые в последствии относили попеременного
к простейшим, то к водорослям (Witlaczyl, 1885). Это может служить подтвержде-
85
нием вывода о зависимости решения проблемы от используемых критериев раз-
деления представителей различных царств.
Накопившаяся информация позволяет выделить для подобного анализа две
группы критериев — по типу трофического метаболизма и по типу функциониро-
вания в окружающей среде. Если исходить из типа метаболизма, то следует отме-
тить его многовариантность не только у грибов (Брода, 1978; Гиляров, 1983). Для
обеспечения автотрофного метаболизма необходимо наличие соответствующих
пигментов, обеспечивающих этот светозависимый процесс. Наличие таких пиг-
ментов может служить критерием филогенетических связей грибов, но пока этой
проблеме не уделяется должного внимания (Крицкий, 1975). Роль пигментов у
грибов окончательно не установлена, но состав их отдельных фракций не слиш-
ком отличается от пигментов хризофитовых и пиррофитовых водорослей, что
особенно четко проявляется у энтомофторальных грибов при образовании поко-
ящихся спор с подобной окраской (Лях, 1981; Воронина и др., 2001).
Возможная эволюционная связь древних энтомофторальных грибов с пред-
ками растений, т.е. истинными автотрофами, прослеживается в сохранившихся
свойствах зависимости от влияния света и у современных представителей, что
проявляется в фототропизме, каку видов Conidiobolus (Page, Humber, 1973; Uziel
et al., 1981), течении и скорости ростовых процессов при различной длительнос-
ти фотопериода у Entomophaga grylli (Tilloston et al., 1990), а также в наличии ру-
диментарных структур в протопластах (Drechsler, 1940, 1951, 1965; Dunphy, Nolan,
1977, 1982; Dunphy, Chadurick, 1985; Balazy, 1993). Поскольку энтомофторальным
грибам свойственна высокая экологическая валентность, то нельзя исключить,
что при проведении исследований на молекулярном уровне у них также будет об-
наружена способность к адаптивной реакции перестройки от гетеротрофного ме-
таболизма к автотрофному, как и у гифомицетов. Очевидно, свойство к автотро-
фии формировалось у растений разными путями, т.к. и у современных предста-
вителей, содержащих хлорофилл различной структуры, имеются виды, лишен-
ные его (как, например, Orobanche — паразит на других растениях), и виды, не
окрашенные в зеленый цвет (декоративные формы плодовых деревьев, кустарни-
ков и т.д.). Нельзя не заметить, что и у растений, и у грибов наблюдается принци-
пиальная дифференциация окраски вегетативных и репродуктивных органов. У
грибов окраска спороношений и плодовых тел является систематическим приз-
наком, что не может не быть отражением эволюционных связей с представителя-
ми древних организмов — предков тех, которые, осваивая различные экониши,
приспосабливались к определенному метаболизму (Абросов, Боголюбов, 1988).
Наличие соответствующих пигментов может служить критерием филогенетичес-
ких связей, но пока этой проблеме в таком аспекте не уделяется должного внима-
ния и досконально исследуются только хлорофиллсодержащие организмы.
Если учесть, что многие виды энтомофторальных проявляют физиологичес-
кую зависимость от влажности окружающей среды, предпочтительно обитая в
биотопах с повышенной влажностью, некоторые виды не могут начать функцио-
нировать без наличия капельной влаги, а отдельные виды поражают насекомых,
чьи стадии развития проходят в прибрежной полосе водоемов, то гипотеза о про-
исхождении этого порядка от общих предков с водорослями не так уж и безосно-
вательна (Kreisel, 1969).
86
О связи энтомофторальных грибов с водной средой свидетельствуют и такие
адаптивные признаки, как морфология конидий, аналогичная морфологии ко-
нидий водных гифомицетов, что характерно для видов Entomophaga, поражаю-
щих двукрылых, приуроченных к гидробиоценозам (Webster et al., 1978; Descalset
al., 1981; Descals, Webster, 1984).
В эволюции Entomophthorales особую роль играет специфичность в приспо-
соблении поражать артропод разных порядков (Евлахова, 1974). Способность к
паразитическому образу жизни у грибов, как гетеротрофов, эволюционно фор-
мировалась при переходе от сапрофитизма (Наумов, 1939; Купревич, 1940; Pfitzer,
1872; Drechsler, 1940, 1965).
Паразитизм, как способ существования, свойственен представителям раз-
ных Царств, хотя о причинах и сроках его возникновения нет единого мнения
(Дольник, 1978; Гуламов, 1982; Контриимавичус, 1982; Маргелис, 1983). Парази-
ты, независимо от их таксономического положения, играют важную роль в ста-
билизации экосистемы путем регуляции численности, что особенно ощутимо в
агробиоценозах. Функция регуляции численности компонентов биоценоза осу-
ществляется постоянно, являясь непременным условием определенного равно-
весия. В этом смысле паразиты — инструмент регуляции численности популяций
тех организмов, которые влияют на состав биоценоза (Беклемишев, 1970).
Совокупность паразитических свойств у определенных организмов не про-
тиворечит выводу о закреплении в процессе эволюции у хозяев свойств, способс-
твующих существованию их паразитов и не нарушающих сложившееся равнове-
сие в экосистеме (Кеннеди, 1978).
В постоянно действующем в природе естественном отборе основным объек-
том его проявления есть особь — носитель формирующихся свойств. Однако,
объяснить возникновение и эволюцию паразитов невозможно без анализа кон-
цепции группового (междемового) отбора, поскольку при этом происходит про-
цесс сохранения признаков, благоприятных для популяций и сообществ в целом,
но селективно не выгодных для их отдельных генетических носителей внутри по-
пуляции (Гиляров, 1976; Грант, 1980; Price, 1987).
Значимость такого критерия, как паразитизм, невозможно не учитывать при
составлении классификационных схем, отражающих филогенетические связи и
направление эволюционного процесса. Это нашло отражение в системе класса
Oomycetes (Kreisel, 1969). Согласно этой уже устаревшей по другим признакам
системе выделялись порядки, включающие представителей, которые отличались
по трофическому признаку: Saprolegniales (водные и почвенные сапротрофы и
факультативные паразиты), Leptomiales (сапротрофы в пресных водоемах), Lage-
nidiales (эндопаразиты водорослей, водных грибов, коловраток и нематод), Рего-
nosporales (водные и почвенные сапротрофы, факультативные и облигатные па-
разиты наземных растений). Здесь уже четко прослеживаются намечающиеся
эволюционные линии постепенного изменения среды обитания и приспособле-
ния к переходу от водного к наземному функционированию, а также все вариан-
ты трофических взаимоотношений, причем с представителями разных царств —
водорослями, высшими растениями и животными.
Очевидно, что признак субстратной специализации, возникающей при ос-
воении различных ценозов и обеспечивающей процветание отдельных популя-
87
ций, приспособившихся к определенному трофическому источнику в условиях
отсутствия конкурентов, не может не приниматься во внимание. Значимость
критерия специфичности субстрата, особенно характерная для взаимоотноше-
ний компонентов в системе "паразит — хозяин” (независимо от их таксономичес-
кого положения), не менее важна, чем морфологического и физиологического,
которые эволюционно формировались параллельно и одновременно, отражая за-
висимость формы и функции. В случае четко выраженной специализации этот
признак может считаться доминирующим, закрепленным при естественном от-
боре, что теоретически обосновано в формулировке понимания вида (Наумов,
1939; Проблема вида..., 1986; Дьяков, 1999; Панина, Богомолова, 2003).
У зигомицетов прослеживаются аналогичные тенденции трофических взаи-
моотношений — от сапрофитизма до паразитизма и всех промежуточных вариан-
тов (Drechsler, 1941, 1965). Порядки в этом классе выделяются по морфологичес-
ким критериям, преобладающему способу репродукции и субстратной специали-
зации (Benny, 1995; Ainthworth..., 2001).
Главной отличительной особенностью Entomophthorales можно считать пре-
имущественную специализацию к разным таксонам Arthropoda (Евлахова, 1974;
Коваль, 1974; Batko, 1964a-e, 1974; Srinivasan et al., 1964, 1967; Humber, 1981a,b,
1989; Balazy, 1982a,b, 1986; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982). Считается, что эта группа
сформировалась не так давно, как древние Acarina и Opilionis, отделившиеся от
всех Arachnoidea (Гиляров, 1949, 1976). Виды артропод, относившиеся к порядкам
Diptera, Lepidoptera, Coleoptera и Hemiptera, считаются более молодыми и более
конкурентноспособными в условиях антропогенного прессинга. Следуя этим по-
ложениям, можно было бы предположить, что и энтомофторовые, которые пора-
жают Acarina, также наиболее древние. Однако, морфологические признаки по-
добных видов позволяют трактовать их не как примитивные, а как более совер-
шенные (Batko, 1974; Humber, 1989).
Проблеме происхождения и возможных филогенетических связей посвяще-
на только одна работа (Batko, 1974). Согласно рассмотренным положениям пред-
ложено считать наиболее древним родом Conidiobolus, на примере которого
прослеживается переход от сапрофитизма к паразитизму (Humber, 1984; Evans,
1988). С этим положением нельзя не согласиться, более того, можно утверждать,
что переход от сапрофитизма, факультативного фито— или зоопаразитизма
свойственен всем представителям энтомофторальных грибов (в современном по-
нимании), что совершенно очевидно из анализа трофических связей. Преиму-
щественное количество видов, относящихся к семейству Entomophthoraceae, по-
ражает насекомых разных порядков, а представители семейств Ancylistaceae, Ва-
sidiobolaceae, Meristacraceae распределяются по субстратам следующим образом:
1. Семейство Ancylistaceae v. Tieghem - 3 рода, 36 видов:
1) Ancylistes Pfitzer - только водоросли, 3 вида
2) Conidiobolus Brefeld - 31 вид:
почва, детрит .........................-13
папоротники...................- I
высшие растения...............— 1
грибы ........................— 4
Acarina ......................- 1
88
насекомые.................-4
полибиотрофы...............— 7
3) Macrobiotophthora Reukauf em. Tucker - 2 вида, только нематоды.
2. Семейство Basidiobolaceac Engler et Gild - 1 род, 4 вида:
почва, детрит ..............................— 1
полибиотрофы................- 3
3. Семейство Meristacraceae Humber - 3 рода, 7 видов:
1) Meristracrum Drechsler em. Tucker et Humber - 2 вида:
нематоды...............................— 1
двукрылые...................- 1 (стадии в почве!)
2) Ballocephala Drechsler - 3 вида:
пресмыкающиеся, клещи..................— 1
пресмыкающиеся .............-2
3) Zygnemomyces Miura - 2 вида, только нематоды
4. Семейство Entomophthoraceae Nowakowski - 9 родов, 147 видов:
1) Entomophthora Fres. ss. Remaudiere et Keller - 13 видов:
Diptera ...............................— 8
Leteroptera.................-2
Homoptera ..................- 1
Raphidioptera...............- 1
Thysanoptera ...............- 1
2) Batkoa Humber - 5 видов:
Diptera................................-4
Heteroptera ................- 1
3) Completoria Lohdl - l вид - фитопатоген гаметофитов папоротников
4) Entomophaga Batko — 14 видов:
Diptera ....................-4
Hepidoptera.................- 3
Hymenoptera ................-2
Orthoptera .................-2
Coleoptera .................- 1
Homoptera...................-I
Arachnidae..................— 1
5) Eryniopsis Humber - 3 вида:
Diptera ..................................— 2
Coleoptera ...................- 1
6) Massospora Peckem. Soper - 15 видов (сомнительных):
Homoptera ................................-13
Coleoptera ...................-2
7) Neozygites Witlaczyl - 11 видов:
Homoptera ................................-6
Acarina .....................- 3
Thysanoptera ................-2
8) Strongwellsca Batko ct Weiser - 2 вида:
Diptera..................................-2
9) Zoophthora Batko — 79 видов:
Diptera..................................-25
Homoptera ...................-15
Lepidoptera .................-12
Coleoptera ..................-11
Hymenoptera .................-6
Heteroptera .................-4
Dermatoptera ................-2
89
Acarina ........................— 1
Orthoptera .....................- 1
Plecoptera .....................- 1
Trichoptera ....................- 1
Как видно из этих данных по специализации, для понимания филогенети-
ческих связей внутри порядка Entomophthorales достаточно трудно совместить
признак специализации с морфологическими критериями, которые используют-
ся при обозначении объема рода и вида.
Составить генеалогическую общую схему на основании субстратной приу-
роченности достаточно сложно, поскольку трудно расположить исходные таксо-
ны в порядке их усложнения и адаптации к соответствующим субстратам и усло-
виям внешней среды (рис. 8.1).
Рис. 8.1. Специализация представителей семейств энтомофторальных грибов
Возникновение паразитизма как способа существования связано с естес-
твенной регуляцией, обеспечивающей равновесие всех компонентов биоценозов
(Дольник, 1978; Гуламов, 1982; Маргелис, 1983). У энтомофторальных грибов эта
функция прослеживается особенно в агробиоценозах, что можно проследить на
примере преобладания количества видов, поражающих тлей (Воронина и др.,
2001). Об этом свидетельствует и доминирование специализации к насекомым,
т.к. 70 % из известных 224 видов Entomophthorales приурочены к их представите-
лям, а наибольшее количество видов описано на преобладающих в природе двук-
рылых, чешуекрылых и жесткокрылых. В семействе Entomophthoraceae преобла-
дают патогены двукрылых, виды которых имеются у шести родов из девяти. Кро-
ме того, есть роды, узко ограниченные специализацией к водорослям (1 род), не-
матодам (2 рода), а также виды, отнесенные к разным родам и даже семействам,
но приуроченные к поражению различных артропод.
Анализ субстратной приуроченности представителей энтомофторальных
грибов показывает, что можно отметить определенные эволюционные линии пе-
рехода от сапротрофизма к паразитизму (Pfitzer, 1882; Lagerheim, 1898; Molliard,
90
1918; Drechsler, 1940, 1965; Smith, 1953; Thoizon, 1970; Tucker, 1981; Papirierok et
al., 1984, 1985; Parierok, 1986; Smith, Callaghan, 1987). Предположительно это
можно изобразить в виде схемы, однако в ней трудно разместить общих предков,
а также указать вектор изменений приуроченности к определенному субстрату
или хозяину (рис. 8.2). Очевидно, субстратная специализация и адаптация к оби-
танию в различных биоценозах способствовали возникновению диморфизма,
свойственного энтомофторальным (Воронина и др., 2001; Prasertphon, 1963; Мас
Cabeetal, 1984; Nolan, 1986; Price, 1987).
Рис. 8.2. Схема субстратных связей энтомофторальных грибов
91
Если исходить из общих положений о значении паразитизма, то в эволюци-
онном процессе трудно определить роль свойства полибиотрофии, которое про-
является и у некоторых видов энтомофторальных. Особенно это затрудняет
идентификацию на уровне вида, поскольку такие сборные виды, как Entomoph-
thora sphaerosperma s.l., обнаруживаемые на насекомых из четырех порядков, со-
вершенно невозможно установить на основании субстратного критерия. Очевид-
но эти жизненные формы являются этапом видообразования.
Сделать однозначные выводы о возникновении патогенных свойств у энто-
мофторальных грибов в отношении водорослей, папоротников, растений и жи-
вотных почти невозможно, поскольку при этом следует учитывать не только воз-
раст возникновения отдельных Царств, но и необходимость регулирования чис-
ленности их популяций в разных экотопах.
Если составить предположительную схему связей таксонов в порядке Ento-
mophthorales на основании субстратного критерия и перехода от сапротрофизма
к паразитизму, то наиболее четко это проявляется у рода Conidiobolus, который
можно рассматривать как исходный (рис. 8.1, 8.2). Сопоставление морфологи-
ческой организации и экологических характеристик видов одного этого рода поз-
воляет сделать вывод, что паразитизм в отношении артропод свойственен и для
других энтомофторальных (Balazy, 1993). Можно сравнивать ряд видов, которые
незначительно отличаются морфологией, но приспособились к поражению толь-
ко отдельных видов и родов насекомых, хотя наблюдается и явление преодоления
потенциального резистентного барьера хозяина, что сопровождается физиологи-
ческой адаптацией и обуславливает морфологическую изменчивость (Гиляров,
1976). Происхождение патогенных видов и факультативных зоо— или фитопато-
генных форм наблюдается и у почвенных низших грибов (Humber, 1984а-с). Роль
почвы в этом процессе неоспорима не только для эволюции энтомофторальных
грибов, но и для насекомых (Гиляров, 1949). Однако убедительных оснований для
создания теории происхождения энтомофторальных от водных патогенов сем.
Ancylistaceae и дальнейшей эволюции их путем освоения геобиоценозов пока еще
нет. К сожалению, отсутствуют и данные анализа большинства видов этого по-
рядка по молекулярным критериям состава ДНК и РНК. Пока такие сведения,
позволяющие установить сходство внутри родовых и более высоких уровней,
имеются только для некоторых таксонов (рис. 8.3). Имеющаяся современная ин-
формация относительно сходства некоторых видов по критериям сходства rDNA
и SSU показывает, что Entomophthorales нельзя рассматривать как монофилети-
ческую группу и, очевидно, формирование большинства признанных таксонов
происходило полифилетически (Humber, 1989). Разница последовательных зна-
чений сходства наиболее ощутима для Basidiobolus ranarum (сем. Basidiobolaceae)
и находится в пределах >90, в то время как родственные связи видов рода Conidi-
obolus (сем. Ancylistaceae) и роды сем. Entomophthoraceae находятся на уровне
значений <100 (рис. 8.3).
В классе Zygomycetes филогенетически наиболее близким порядком к Ento-
mophthorales считается порядок Mucorales, в то время как порядок Mortierellales
отличается уровнем сходства, который обнаруживает связи с представителями
Chytridiomycota (рис. 8.4). В этом плане Basidiobolus ranarum предположительно
занимает промежуточное положение между Mortierellales и Chytridiales. Эти дан-
92
100
।-----Kickxella alabastrina AF007537
------Conidiobolus coronatus D29947
— Conidiobolus thromboides AF052401
woj— Zoophthora radicans AF052404
I—Zoophthora culisetae D61381
Entomophthora schizophora AF052402
i muscae D29948
—wo,— Eryniopsis ptycopterae AF052403
I— Entomophaga aulicae U35394
Micromucor ramannianus X89435
Basidiobolus ranarum AF113414
98
|100
wo ЮО[— Entomophthora
юо| '—Entomophthora
100
Entomophthorales
।—oa&iuiouuius rariaiufi....... . . .
901Endogone pisiformis X58724
[-100
ip Mortierella wolfii AF113425
Mortierella polycephala X89436
| Entomophthorales
| Endogonales
I Mortierellales
--------Scutellospora castanea AF038590
— Acaulospora gerdemannii AB015052
wo г Glomus manihotis 436590
' г i_ Glomus intraradices X58725
I r Acaulospora spinosa Z14004
iooi_ Acaulospora rugosa Z14005
| Ъ Entrophospora Columbiana X14006
9ig6r Scuttellospora dipapillosa 214013
Scutellospora heterogama U36593
Glomales
Pneumocystis carinii
Schizosaccharomyces pombe
Uredinales
Sporidiales
Tilletiales
Ustilaginales
Tremeilales
Basidiomycota
Stereales
Agaricales
Glomales
Linderina pennispora
Harpellales
Entomophthorales
Mucorales
Zygomycota
-=гз Mortierellales
..........................Basidiobolus ranarum
Chytridiales
Chytridium confervae
| Chytridiomycota
93
ные подтверждают сложные эволюционные процессы формирования экологи-
ческой группы грибов, адаптирующейся к поражению артропод.
Несомненно, что в будущем эти сведения неоднократно критически станут
рассматриваться, а имеющиеся схемы — соответствующим образом изменяться и
совер ш е нствоваться.
9. История изучения и состояние изученности.
Итоги XX столетия
9.1. Результаты изучения энтомофторальных грибов в разных
странах мира
Энтомофторовые грибы привлекали внимание энтомологов и ботаников за-
долго до начала научного описания, что происходило уже в XVIII столетии. Не-
сомненно, что массовая гибель вредителей-насекомых была известна аграриям и
лесоводам и в предыдущие столетия, но объяснение этого явления в печати не за-
фиксировано.
При изложении истории изучения энтомофторовых грибов приходится учи-
тывать различные даты: первое достоверное описание поражения грибом комнат-
ной мухи (Musca domestica L), которое было опубликовано сначала в сводке по
насекомым еще в 1776 г., а в более обстоятельном варианте повторено в 1782 г.
шведским энтомологом De Geer (De Geer, 1782). Однако при этом констатировал-
ся лишь сам факт обнаружения массовой гибели мух и, хотя приводилось подроб-
ное описание общей очень характерной картины поражения, которая у современ-
ных микологов не вызывает сомнений; информация этим ограничивалась, пос-
кольку в то время отнести гриб к какому-либо таксону было еще невозможно. В
связи с этим начало изучения энтомофторовых грибов обычно связывают со вто-
рой датой - 1855 г., когда ботаник F. Cohn впервые опубликовал научное описание
этого гриба, поместив его в новый, установленный им род Empusa (Cohn, 1855).
Но сразу же было обнаружено, что при этом нарушено действующее в ботанике
правило номенклатуры, согласно которому не допускалось дублирование наиме-
нований таксонов, а приоритет сохранялся за более ранним. Оказалось, что наи-
менование Empusa еще в 1824 г. было дано ботаником Lindley роду орхидей и род
грибов под этим названием оказался недействительным. Поэтому уже через год, в
1856 г., G. Fresenius провел критическую ревизию и переописал заново этот гриб,
установив новый действительный род Entomophthora (Fresenius, 1858). Наимено-
вание его составлено из двух греческих слов: ^Г|ТоЦОУ - насекомое и rpvtopa — па-
разит, бич, болезнь, что уже подчеркивает необычные свойства гриба. Несмотря
на многочисленные ревизии, самый первый вид этого рода энтомофтор, от кото-
рого начинается история порядка, даже в самых модерных системах рассматрива-
ется в том же объеме, который был ему определен первыми авторами, — Ento-
mophthora muscae (Cohn) Fres. Однако нельзя не подчеркнуть, что все было не так
просто, и почти столетие понадобилось для научного признания этого гриба и по-
лучения им действительного таксономического статуса. На основании имеющих-
94
ся описаний морфологических признаков О. Brefeld поместил род Entomophthora
в порядок Ustilaginales (Brefeld, 1867: цит. по Balazy, 1993), где он пробыл целых 10
лет, пока не было доказано его непосредственное родство с Zygomycetes и не рас-
критиковано отнесение к Basidiomycetes (Nowakowski, 1877). Интерес к грибам на
насекомых, которые стали называться энтомофильными, все возрастал, и к концу
XIX ст. накопились коллекции, собранные разными исследователями, на основа-
нии которых стало возможным более тщательно заняться изучением морфологии
и цитологии видов энтомофтор, наиболее распространенных в Центральной Ев-
ропе (Eidam, 1866; Cohn, 1870; Nowakowski, 1877; Schroeter, 1893, 1908). Результа-
ты исследований послужили основанием для описания близкого к Entomophthora
рода Lamia, для которого главным отличием предлагалось считать строение кони-
диеносцев и наличие цистид, а также объединение их в новое семейство Ento-
mophthoraceae (Nowakowski, 1877). Не совсем понятно, почему L. Nowakowski,
несмотря на предпринятую критическую ревизию объема рода Empusa Cohn и
исключение его названия согласно правилам номенклатуры, все же возвращается
к нему и считает возможным рассматривать его в составе Entomophthoraceae. Ос-
новным отличием родов Empusa и Entomophthora считалось различие в строении
конидиеносцев, которые у Empusa были неразветвленными, а у Entomophthora —
разветвленными и заканчивались ризоидами (Nowakowski, 1877).
К моменту выделения семейства Entomophthoraceae были сформулированы
основные морфологические характеристики и установлены критерии различия
этой группы грибов от остальных зигомииетов. Значительное внимание уделя-
лось связи с насекомыми и сделаны попытки обосновать принципы оценки па-
тогенных и сапротрофных видов. Семейство включало только два рода - Empusa
Cohn и Entomophthora Fres., но за последние два десятилетия их количество уве-
личилось еще на 9 родов: Basidiobolus Eidam, 1886; Boudierella Costantin, 1897;
Completoria Lohde, 1874; Conidiobolus Brefeld, 1884; Erynia Nowakowski, 1881;
Massospora Peck, 1879; Myiophyton Lebert, 1856; Neozygites Witlaczyl, 1885; Tarichi-
um Cohn, 1870.
Хронология описания наиболее известных видов, отражающая интерес к
этой группе грибов, следующая: Empusa culicis Braun, 1855; Myiophyton cohnii Le-
bert, 1856; Entomophthora grylli Fres., 1856; E. sphaerosperma Fres., 1856; E. aphidis
Hoffm., 1858; E. thentredinis Fres., 1858; Empusa aulicae Reichardt in Bail., 1869;
E. radicans Bref., 1870; Completoria complens Lohde, 1874; Entomophthora rimosa
Sorokin, 1876; E. conglomerata Sorokin, 1876; E. curvispora Nowak., 1877; E. conica
Nowak., 1877; E. ovispora Nowak., 1877; Massospora cicadina Peck, 1879; Entomoph-
thora calopteni Bessey, 1883; E. aulicae Winter, 1884; Conidiobolus utricosus Brefeld,
1884; Neozygites aphidis Witlaczyl, 1885; Entomophthora phytonomi Arthur, 1886;
E. gloespora Vuillemin, 1886.
В то же время был установлен новый вид Ancylistes closterii Pfitzer, 1872, ко-
торый считался типовым для монотипного рода Ancylistes Pfitzer, 1872 (Pfitzer,
1872), а спустя десятилетие послужил основой для выделения нового семейства
Ancylistaceae V. Tieghem, 1884, также монотипного (цит. по Balazy, 1993).
Такое обилие представителей разных родов и анализ их характеристик поз-
волили обосновать необходимость объединения семейств Entomophthoraceae и
Ancylistaceae в отдельный порядок Entomophthorales Schroeter, относящийся к
95
классу Zygomycetes, что и было осуществлено в 1886 г. ботаником J. Schroeter
(Schroeter, 1886: цит. по Balazy, 1993; Schroeter, 1893, 1908).
Вскоре, в 1888 г., появилась и первая наиболее полная монографическая
сводка, посвященная Entomophthoraceae (Thaxter, 1888). Хотя она была посвяще-
на видам, обнаруженным в США, ее автор критически проанализировал публи-
кации европейских исследователей и изложил свое понимание этой группы гри-
бов. Он раскритиковал и не принял трактовку родов Empusa и Entomophthora,
предложенную L. Nowakowski, а вопреки правилам номенклатуры объединил их
опять, сохранив первоначальное наименование рода. Согласно этой классифика-
ции род Empusa был разделен на подроды Entomophthora, Triplosporium и т. д.
В таком понимании рода Empusa приводятся и диагнозы новых видов, боль-
шинство из которых известны и сейчас, хотя отнесены к таксонам в современном
представлении: Empusa americana, Е. apiculata, Е. caroliniana, Е. dipterigena, Е. ec-
hinospora, Е. geometralis, Е. lampyridarum, Е. montana, Е. planchoniana, Е. rhizospo-
ra, Е. variabilis, Е. virescens (Thaxter, 1888). Все приведенные в этой монографии
виды не только описаны с учетом основных морфологических признаков, приз-
наваемых как главные для энтомофторальных, но и прекрасно иллюстрированы,
что не снижает ее значения и в настоящее время.
Таким образом, к концу XIX ст. завершился первый этап изучения Ento-
mophthorales. Главным достижением его следует считать: установление специ-
фичности и принципиальных отличий от других групп грибов, основанных на
морфологических и субстратных критериях; разработку методов сбора, хранения
и исследования выявляемого материала; проведение инвентаризации, описание
новых видов и родов, которые объединены в порядок Entomophthorales, занима-
ющий автономное место в классификации зигомицетов; обобщение накоплен-
ных сведений в монографии, сводках и Sylloge fungorum; применение методоло-
гии аналитического и критического отношения к результатам исследований, без
чего невозможен поиск истины.
Отдельного внимания заслуживает создание коллекций, которые играют
важную роль в последующих исследованиях. Первая подобная коллекция была
создана при гербарии Вроцлавского ботанического сада, а ее первым образцом
стал экземпляр комнатной мухи, пораженной Е. muscae, собранный и описан-
ный Е Cohn в 1855 г. (Balazy, 1993).
Хотя объем порядка не остается постоянным и количество семейств внутри
порядка все время увеличивается, их место в новых системах остается прежним
(Ainsworth, Bisby, 1995).
В XX ст. с появлением новой оптической техники (электронной и люминес-
центной микроскопии) и усовершенствованных методов исследования клетки
объем видов, описанных в XIX ст., также подвергался неоднократной ревизии. Они
перенесены в разные роды новых систем, но эти виды были выявлены еще иссле-
дователями-классиками и фундаторами изучения энтомофторальных грибов пре-
дыдущего века, чьи труды составляют основу таксономии, а главным родом поряд-
ка и семейства Entomophthoraceae и сейчас остается Entomophthora Fres., 1856.
В 1899 г. итальянским микологом Е Cavara проведены первые гистологичес-
кие исследования ядерного аппарата разных видов Entomophthora, обнаружен-
ных в Ломбардии, и было показано различие видов по количеству ядер (Cavara,
96
1899). Через несколько лет, уже в начале XX века, эти исследования успешно про-
должены разными учеными, которые подтвердили данные Е Cavara. Объясняли
это возможностью различий на уровне рода: конидии видов, которые, следуя по-
ниманию R. Thaxter, относятся к роду Empusa — многоядерные, а к Entomophtho-
га — одноядерные (Oliv, 1906; Riddle, 1906). Однако, эта намечающаяся новая ре-
визия рода Entomophthora только по кариологическому признаку вскоре была
раскритикована, и разделение его на два рода не оправдалось (Goldstein, 1923).
Хотя результаты этих кариологических исследований не были еще настолько убе-
дительными, чтобы решать таксономические проблемы, это новое направление
сыграло важную роль в понимании клеточного строения и метаболизма, получи-
ло признание как важный метод и в усовершенствованных вариантах непремен-
но используется при установлении видовой специфичности (Balazy, 1993).
Если в XIX ст. проводились исследования, целью которых было выявление
энтомофторовых грибов и их систематизация, то в XX ст. возникает принципи-
ально новое направление — реализация способности этих патогенов уменьшать
численность популяций вредителей возделываемых растений. Это стало возмож-
ным только при опровержении мнения о неспособности грибов-биотрофов рас-
ти на искусственных средах. История становления этого направления насчиты-
вает почти половину столетия, а окончательно оно сформировалось и стало веду-
щим только к его концу.
Можно выделить несколько этапов в разработке методов культивирования:
1) поиск и подбор состава сред, 2) установление режима культивирования, вклю-
чая методы выделения, подготовку инокулюма, сохранение активности, 3) про-
верку вирулентности выращенной культуры в лабораторных и искусственных ус-
ловиях.
Первая попытка получить культуру гриба в лабораторных условиях была
сделана в 1912 г. американцами A. Speare и R. Colley, но широкого признания она
не получила, поскольку наблюдался только вегетативный рост, а спороношения
отсутствовали (Speare, Colley, 1912: цит. по Евлахова, 1974). Для осуществления
этой идеи не хватало сведений о трофических потребностях, которые необходи-
мы при составлении рецептуры сред. Первые исследования по физиологии энто-
мофторовых грибов были проведены американцем W. Sawyer в 1929 г. при культи-
вировании наиболее широко специализированного энтомопатогена Entomoph-
thora sphaerosperma (Sawyer, 1929). Результаты этих исследований сыграли огром-
ную роль в формировании подходов к пониманию метаболизма и конкретному
подбору компонентов сред, основанному на специфичности трофических пот-
ребностей гриба, которому для нормального развития необходимы белки опреде-
ленного состава, а жиры и углеводы обеспечивают только вегетативную фазу рос-
та. В дальнейшем на основании этих сведений были разработаны десятки рецеп-
тов различных сред, в состав которых исследователи включали органические и
неорганические компоненты в определенных соотношениях (Schweizer, 1947;
Smith, 1953; Hall, Dunn, 1957; Krejzova, 1970, 1971, 1988).
Первое сообщение о культивировании энтомофторовых грибов на синтети-
ческих средах было опубликовано F. Wolf в 1951 г. Он доказал, что Entomophthora
apiculata и Е. coronata могут расти на средах, содержащих декстрозу и аспаргин
(Wolf, 1951).
97
Несмотря на то, что проблеме культивирования энтомофторовых грибов
стали уделять должное внимание и в середине столетия исследования значитель-
но интенсифицировались, все же мнения ученых о перспективе были противоре-
чивыми, так как результаты не обеспечивали получения количества инфекцион-
ного материала, необходимого для практического применения, а вирулентность
его была низкой.
Ситуация резко изменилась в связи с разработкой рецептуры среды наибо-
лее оптимального состава на основе коагулированного яичного желтка как ис-
точника натурального белка с добавлением неорганических компонентов. Состав
среды, технологический режим ее приготовления и применения были предложе-
ны немецким энтомологом, известным ученым в области патологии насекомых
Е. Muller- Kogler в 1959 г. и до сих пор используется разными исследователями
(MUller-KOgler, 1959).
Следующим важным этапом для культивирования энтомофторовых грибов
была разработка более продуктивного и экономично выгодного глубинного спо-
соба получения инфекционного материала. Глубинная ферментация впервые бы-
ла осуществлена чешским микологом R. Krejzova в 1970 г. при культивировании
Entomophthora destruens, Е. thaxteriana и Е. virulenta (Krejzova, 1970, 1971).
Перспективность практического применения энтомофторовых грибов, ос-
нованная на результатах успешного искусственного культивирования и получе-
ния препарата, послужила новым толчком для исследования в разных странах.
В 60-70-е годы появляются монографические сводки по энтомофторовым гри-
бам, в которых освещаются вопросы таксономии, культивирования, биологии,
физиологии, экологии и применения (Turian, 1952; Hutchinson, 1963; Mac Leod,
1963; Steinhaus, 1963; Batko, 1964a-e, 1966a,b; Gustafsson, 1965a,b, 1969; Weiser,
1965; Thoizon, 1970; Tyrrell, 1970; Tyrrel, Mac Leod, 1972; Soper et al, 1974,1975; Re-
maudiere et al., 1976; Zimmermann, 1978).
Пристальное отношение к выявлению причин естественной гибели вредите-
лей оказывает значительное влияние и на состояние исследований патогенных
грибов, среди которых основными оказываются виды Entomophthora. Наиболее
полные и интересные сведения об эпизоотиях, вызванных Е. aphidis, массово по-
ражающей тлей разных видов, приводятся для Англии (Brobyn, Wilding, 1977), Ка-
нады (Harper, 1958; Grobber et al., 1962), США (Hall, Dunn, 1958), а эпйзоотии со-
вок, вызванные видами Tarichium, описаны для Канады (Bucher, Mac Leod, 1974).
Способ интродукции Entomophthora sphaerosperma в очаги развития сосно-
вого пилильщика (Choristoneura fumiferana) с целью массового инфицирования и
искусственного воспроизведения эпизоотии наиболее детально разработан и
впервые обстоятельно описан американцами J. Vandenberg и R. Soper (Vanden-
berg, Soper, 1978).
Исследования по таксономии, проведенные в эти годы, отличаются более
совершенными методами, основанными на данных по физиологии, биохимии и
экологии (Hutchinson, 1963; Mac Leod, 1963; Gustafsson, 1965а,b, 1969). Появля-
ются первые работы, в которых закладывается фундамент для хемотаксономии
(Tyrrell, 1970).
Специфичность циклов развития и трофических связей обуславливают не-
обходимость точности установления видовой принадлежности. Появляется ряд
98
региональных сводок, в которых результаты инвентаризации излагаются в пред-
лагаемых усовершенствованных классификациях на основе ревизии и новой
трактовки объемов родов и видов, а критериями для их отличий являются не
только морфологические признаки, но и цитологические, а также особенности
биологии.
Впервые проведен анализ распространения видов рода Entomophthora в За-
падном полушарии (Hutchinson, 1963а). Необходимо подчеркнуть важность этой
публикации, поскольку она явилась основой для составления ареалогической ха-
рактеристики наиболее распространенных видов и не потеряла значения до нас-
тоящего времени. Кроме того, J. Hutchinson при систематизации материала исхо-
дил из принципа составления классификационных схем по четким признакам,
что может не отражать филогенетические связи, но облегчает идентификацию.
Значительным вкладом в изучение энтомофторовых грибов является серия
работ М. Gustafsson, посвященных инвентаризации видового состава рода Ento-
mophthora в Швеции, в которой обобщены сведения по таксономии, распростра-
нению, специализации, физиологии, культивированию и практическому приме-
нению (Gustafsson, 1965а,b; 1969).
Обзор всех известных к тому времени видов и родов Entomophthoraceae, ре-
визия их положения внутри семейства, а также критические замечания относи-
тельно значения морфологических и цитологических признаков для различий
Entomophthora на уровне вида были представлены D. Mac Leod в 1963 г., а их
обобщение вошло как отдельная глава в первую двухтомную монографию по па-
тологии насекомых - "Insect Pathology" под редакцией Э. Штейнхауза (Mac Leod,
1963).
Принципиально новые критерии для установления рода и вида энтомофто-
ральных грибов предложил польский исследователь A. Batko в 1964-1966 гг. Если
предыдущие исследователи акцентировали внимание на признаках ограничен-
ного количества видов рода Entomophthora и, хотя для понимания и установле-
ния вида использовали не только морфологические признаки, система на уровне
как порядка, семейства, рода, так и внутриродовых таксонов оставалась стабиль-
ной и не отражала адаптационных и экологических признаков, а также их услож-
нения в процессах онтогенеза и филогенеза. Для построения своей системы
A. Batko использовал совокупность признаков, которые можно было обобщить
для большинства видов, так как степень изученности всех энтомофторовых зна-
чительно отличалась. Созданная система была более прогрессивной, критерии
для различия таксонов включали четкие признаки, основанные на информации
по кариологии и биологии для каждого вида. На основании наличия зигоспор и
азигоспор, формы, количества ядер в них, способа образования и прикрепления
к хозяину, а также трофических связей были разграничены роды Zoophthora, Еп-
tomophaga, Pandora, Erynia, Lichia, Furia и восстановлен род Triplosporium Thax-
ter. В результате таких преобразований система порядка Entomophthorales была
представлена наиболее полной и обоснованной. Несмотря на то, что она не все-
ми признавалась и часто критиковалась, до настоящего времени остается наибо-
лее полной и совершенной, является основой для дополнения новыми данными,
получаемыми современными методами, а ее автор A. Batko - наиболее решитель-
ным реформатором.
99
Эту новую систему применил для составления ключей и описания энтомо-
патогенных видов сем. Entomophthoraceae в 1966 г. чешский исследователь J. We-
iser в книге "Болезни насекомых" ("Nemoci hmyzu"), которая и сейчас является
настольной книгой для всех, кто занимается проблемами биологического метода
регуляции численности популяций вредителей (Weiser, 1966).
Признанные специалисты в области микозов насекомых D. Mac Leod и
Е. Milller-Kogler положительно оценили систему A. Batko, особенно выбор для
нее таких дополнительных критериев, как ветвление конидиеносцев, наличие
цистид и ризоидов, что нашло отражение в критических обзорах рода Tarichium
Cohn, реабилитированного A. Batko и J. Weiser (Mac Leod, Е. Muller-Kogler, 1970).
Благодаря этой работе род Tarichium, который ранее неоднократно упразднялся,
навсегда занял соответствующее место в системе Entomophthoraceae.
Род Entomophthora к тому времени насчитывал 150 видов, среди которых
было много с неясными диагнозами, что обусловило необходимость их пересмот-
ра, исходя из новых позиций значимости таксономических критериев. Ревизия и
обзор 48 видов Entomophthora с грушевидными и шаровидными конидиями
(около 1/3 всех известных) был опубликован D. Mac Leod и Е. Muller-K6gler в
1976 г., девять лет спустя после появления системы A. Batko. Авторы используют
предложенные им подходы к трактовке видов, но не всегда соглашаются с отне-
сением их к другим родам, а не к Entomophthora, как например, Entomophthora
creatonotus Gen, Е. gloeospora Vuill., E. montana (Thaxt.) Gustafs., но не Zoophtho-
ra, как у A. Batko (Mac Leod, Muller-K6gler, 1973). В результате ревизии было ос-
тавлено 32 вида, 4 исключено, 10 отнесено в синонимы, а 2 требовали дальней-
шего изучения. Впервые в этом обзоре в отдельных таблицах сведены все данные
по специализации энтомофтор к соответствующим видам насекомых с исчерпы-
вающими сведениями их таксономической принадлежности. Следует отметить,
что эта подробная информация, важная для понимания особенностей вида энто-
мофторовых грибов, почти отсутствует для других таксонов, которых насчитыва-
ют более сотни.
В эти годы были описаны новые виды и роды, которые по разному тракту-
ются в современных монографических сводках: Entomophthora brahminae Bose et
Mehta, 1953, на жуках; E. kansana Hutch., 1962, на мухах; E. creatonotus Gen, 1962,
на гусеницах моли; E. destruens Weiser et Batko, 1966, на комарах; E. pyriformis
Thoiz., 1967, на тлях; E. aquatica Anderson et Ringo, 1969, на комарах; E. parvispora
Mac Leod, Tyrrell, Carl, 1976, на трипсах; E. crustosa Mac Leod, Tyrrell, 1979, на гу-
сеницах Lepidoptera; E. canadensis Mac Leod, Tyrrell et Soper, 1979, на тлях; Zooph-
thora phalloides Batko, 1966, на тлях; Z. erinacea Ben-Ze'ev, Kenneth, 1979, на тлях;
Massospora levispora Soper, 1963, на цикадах.
Особого внимания заслуживает описание новых видов рода Conidiobolus
Brefeld, 1884, в течение более 70 лет остававшегося монотипным, а в 1953-1968 гг.
его состав увеличился на 23 вида, которые признаются в современных системах
(Balazy, 1993). К ним относятся 15 видов, описанных американцем С. Drechsler:
С. adiceretus, 1953; С. flrmipillus, 1953; С. heterosporus, 1953; С. lampanges, 1953;
С. thromboides, 1953; С. osmodes, 1954; С. rhisosporus, 1954; С. lachnodes, 1955;
С. polytocus, 1955; С. pumilus, 1955; С. megalotocus, 1956; С. paulus, 1957; С. incon-
gruns, 1960; С. multivagus, 1960; С. eurymitus, 1965.
100
Из Индии М. Srinivasan и М. Thirumalachar описали 8 видов: С. humiculus,
1961; С. khanadensis, 1962; С. stromoidens, 1962; С. mycophylus, 1965; С. bangaloren-
sis, 1967; С. macrosporus, 1967; С. couchii, 1968; С. lobatus, 1968.
В последующие десятилетия прошлого века исследования продолжались в
этих же направлениях:
1) усовершенствовалась классификация уже обнаруженных видов; на осно-
вании их характеристики разрабатывались более четкие критерии для установле-
ния объема таксонов разного ранга, а вследствие такой ревизии выделены новые
семейства, роды, подроды, пересмотрено положение в системе многих известных
видов;
2) проводилось углубленное изучение цитологических и биологических осо-
бенностей наиболее распространенных энтомофторовых;
3) начали внедряться новые методы исследований, позволяющие создавать
классификационные системы по принципам нумерических критериев, а также
дифференциации видов на основе метода полимерной цепной реакции (ПЦР);
4) проводилась инвентаризация видов энтомофторальных грибов в различ-
ных странах;
5) изучались циклы развития наиболее перспективных для использования
видов энтомофтор;
6) разрабатывались методы культивирования, оценки вирулентности и
внедрения в агроценозы ряда видов энтомофтор;
7) особенно пристальное внимание обращалось на выявление эпизоотий и
изучение течения патологического процесса;
8) с позиций мониторинга устанавливались экологические особенности ви-
дов, приуроченных к разным биоценозам;
9) устанавливалась возможность применения энтомофторовых против вре-
дителей в условиях тепличного выращивания цветочных и овощных культур;
10) увеличилось количество публикаций, посвященных теоретическим
проблемам происхождения, филогении и биотрофности у этой группы грибов;
11) усилился интерес к тем видам энтомофторальных, которые способны
вызывать заболевания человека;
12) стало возможным проводить комплексные исследования по единой те-
матике и едиными методами совместными усилиями соответствующими специа-
листами из разных стран.
К. концу XX века исследования энтомофторальных грибов проводились
почти во всех странах Европы:
1. Бельгия (Giard, 1889; Latteur, 1973, 1977: цит. по Воронина и др., 2001; Со-
remans-Pelseneer, 1974, 1976; Coremans-Pelseneer et al., 1983: цит. по Воронина и
ДР., 2001).
2. Великобритания (Houghton, Phillips, 1886: цит. по Petch, 1932; Petch, 1926,
1948; Bose, Menta, 1953; Harris, 1960; Wilding, 1969, 1973,1982; Dean, 1975 : цит. no
Воронина и др., 2001; Waterhous, 1975; Brobyn, Wilding, 1977, 1987; Waterhaus,
Brady, 1982; Descals, Webster, 1984; Brobyn et al., 1985).
3. Венгрия (Krenner, 1961; Ubrizsy, Vbros, 1966 : цит. no Steinhaus, 1963).
4. Германия (Fresenius, 1858; Cohn, 1870; Londe, 1874; Lakon, 1919a,b; Kauf-
mann, 1941; Schweizer, 1947; Lebert, 1957; Steinhaus, 1963; Ali et al., 1965; Muller-
101
Kogler, 1965; Zimmermann, 1978; Bode, 1980, 1984: цит. по Воронина и др., 2001;
Zimmermann, Hunger, 1984).
5. Дания (Rostrap, 1916; Balazy, 1982a,b, 1993).
6. Италия (Cavara, 1894, 1899: цит. по Евлахова, 1974; Mattirolo, 1898: цит. no
Воронина и др., 2001; Olive, 1906; Viegas, 1939; Anderson, Magnarelli, 1979).
7. Польша (Nowakowski, 1877, 1881-1883; Raciborski, 1896, 1897; Wize, 1920;
Garbowski, 1927; Boczkowska, 1932; Wroblewski, Siemaszko, 1933: цит. no ....1993;
Lipa, 1963, 1967; Batko, 1964a-e, 1974; Swiezynska, Gornas, 1976; Majchrowicz, So-
per, 1978 (1979); Balazy, 1978, 1981, 1982a,b, 1984a,b, 1986, 1993; Mietkiewski et al.,
1951, 1986; Napiorkowska-Kowalik et al., 1986).
8. Румыния (Humber, 1989; Balazy, 1993).
9. Финляндия (Liro, 1954).
10. Франция (Cornu, 1873; Giard, 1889, 1893; Tubeuf, 1893; Vudlemin, 1900;
Molliard, 1918; Brumpt, 1940, 1941: цит. по Евлахова, 1974; Thoizon, 1967, 1970;
Missonnier et al., 1970; Remaudiere et al., 1976, 1979, 1980; Latge, 1975a,b; Latge et
al., 1976, 1988; Dedryver, 1979, 1980; Papierok et aL, 1984, 1985; Papierok, 1986; Ra-
basse, Dedryver, 1982: цит. по Воронина и др., 2001; Perry, 1980).
11. Чехословакия (Zues, 1899; Rozsypal, 1951; Weiser, 1965, 1966; Misikova,
1967; Krejzova, 1970, 1971, 1973).
12. Швейцария (Turian, 1952, 1957; Batko, Weiser, 1965; Keller, 1978, 1980-
1982, 1984, 1987, 1991; Keller et al., 1983, 1985; Balazy, 1978, 1993).
13. Швеция (De Geer, 1782; Lagerheim, 1898; Gustafsson, 1965a,b, 1969; Turi-
an, 1978; Turian, West, 1969, 1977).
14. Югославия (Balazy, 1993).
Несмотря на то, что в таких странах, как Болгария, Греция, Испания, Нор-
вегия, проводятся микологические исследования и имеется значительное коли-
чество публикаций по другим группам грибов, сведения об энтомофторовых гри-
бах в них отсутствуют (Balazy, 1993).
Степень изученности и тематика разрабатываемых проблем энтомофто-
ральных грибов значительно отличаются для разных стран. Такие страны, как
Германия, Франция, Чехословакия, Швейцария, могут считаться лидерами в исс-
ледованиях по установлению физиологических свойств, культивированию, цик-
лов развития, эпизоотического процесса, патогенеза и направленному использо-
ванию ряда видов энтомофторовых при интродукции их в агробионенозы. При
этом таксономические исследования ограничены видами, которые находят прак-
тическое применение (Steinhaus, 1963; Weiser, 1965; Miiller-KSgler, 1965; Latge,
1975a,b; Remaudieret al., 1976,1979, 1980; Latge et al., 1977-1983; Keller, 1978, 1991;
Debryver, 1979, 1980; Perry, 1980; Papierok et al., 1984, 1986). Нельзя не отметить,
что только во Франции сформировалась школа исследователей с центром при
Институте им. Пастера, представители которой в 70-80-е гг. активно пропаганди-
ровали биологический метод, организовывали конференции, публиковались в
разных странах.
Десятилетие спустя исследования энтомофторовых более интенсивно стали
проводиться в Швейцарии (Keller, 1980-1982, 1984, 1987, 1991, 1994). Прослежен
механизм образования покоящихся спор из гифальных телец у Entomophthora
planchoniana, установлены возбудители энтомофтороза тлей, подведены итоги
102
десятилетних исследований биологии Zoophthotra elateridiphaga на щелкунах в
естественных биоценозах. Значительное внимание уделено инвентаризации, в
результате чего описано 14 новых видов: Entomophaga batkoi, Е. lagriae, Ento-
mophthora helvetica, E. brevinucleata, E. schizophorae, E. trinucleata, E. turbinata,
Entomophaga gigantea, Erynia minutospora, E. athalica, Neozygites microlophii, Taric-
hium rhagonicharum, Zoophthora classitunicata, Z. lanceolata; обнаружен также ин-
тересный и новый для Европы вид Strongwellsea castrans (Batko, Weiser, 1965; Ba-
lazy, 1978, 1993; Batko, 1982; Ben-Ze’ev et al., 1985; Keller, 1987, 1991).
Великобритания может считаться родоначальницей направления исследо-
ваний комплексным путем инвентаризации и систематизации обнаруженных ви-
дов на основании анализа диагностических признаков (Petch, 1932, 1934, 1937,
1940,1942). Эта традиция обобщения региональных данных, собранных экспери-
ментальным путем и проанализированных по таксономическим критериям, поз-
волила предложить новую систему для видов Entomophthora, обнаруженных в
Швеции, которой пользовались другие исследователи более двух десятилетий
(Gustafsson, 1965a,b).
Однако, ведущей европейской страной, где традиционно освещаются воп-
росы таксономии на основе постоянно ведущихся исследований по инвентариза-
ции может считаться Польша. В течение двух столетий продолжается преемс-
твенность увлечения энтомофторальными грибами, что нашло отражение в
единственно полной региональной флористической монографии, в которой
обобщена информация о всех известных сейчас видах этой группы грибов и их
таксономии в современной трактовке (Balazy, 1993). На основании данных этой
монографии можно сделать важный вывод о сложности обнаружения в природе
и значительной вариабельности энтомофторовых, а также необходимости прово-
дить многолетние исследования по их инвентаризации. Казалось, что после ра-
бот A. Batko (1974) составлен полный список видов энтомофторальных Польши,
но спустя всего более десяти лет S. Balazy обнаружил и описал фантастическое
количество новых для науки видов - 46! Это: 2 вида Conidiobolus (С. chlapowskii,
С. gustafssoni), 1 вид Entomophaga (Е. diprionis), 1 — Neozygites (N. cucuremifor-
mis), 2 - Entomophthora (E. batkoi, E. longispora), 20 видов Zoophthora (Z. poloni-
aemajoris, Z. heteropteris, Z. lipai, Z. philonthi, Z. phillobii, Z. arginis, Z. autumnalis,
Z. bialoviezensis, Z. brevispora, Z. crassispora, Z. falcata, Z. giardii, Z. ichneumonis,
Z. larvovora, Z. opomyzae, Z. miridis, Z. nemotocerus, Z. obtusa, Z. psyllae, Z. tach-
ypori); 20 видов рода Tarichium: T. acaricolum, T. azygosporicum, T. distinctum, T. fu-
mosonigrum, T. hyalinum, T. monokaryoticum, T. obtusoangulatum, T. oplitides, T. pu-
silium, T. rhagonicharum, T. silesianum, T. sloviniense, T. sphaericum, T. subglobosum,
T. subpunctulatum, T. tatricum, T. tenuiparietatum, T. uropodinis, T. verruculosum (Ba-
lazy, 1993). Необходимо подчеркнуть, что почти треть описанных видов была об-
наружена в Беловежской пуще, т. е. в лесном ценозе заповедного режима, а ос-
тальные — в парках, тогда как обычным источником выявления новых видов для
других исследователей являются агроценозы.
Для таких стран, как Дания, Испания, Румыния и Югославия, где климати-
ческие условия особенно благоприятны для энтомофторальных грибов, имеются
лишь отдельные указания о случайных находках. На основании выявления зна-
чительного количества видов в соседних странах и специфичных экологических
103
условиях и растительности можно прогнозировать обнаружение интересных и
новых представителей Entomophthorales и на этих территориях.
В Дании найдены редкие виды Entomophthora thripidum (Samson et al.: цит.
no Balazy, 1993) на паутинном клещике в теплицах; Zoophthora lipai (Balazy, 1993),
Z. sciareae (Olive, 1906), Tarichium rhagonicharum (Balazy, 1982a,b).
Новый вид на слепнях Entomophaga tabanivora был описан из Италии в 1979
г. (Anderson, Magnarelli, 1979), а через 10 лет обнаружен и в Украине. Там же был
обнаружен и описан Zoophthora delpiniana (Cavara, 1899), который известен толь-
ко из этого региона.
В Румынии были собраны новые редкие виды Zoophthora angelica (Humber,
1989), Z. aleurodis (Balazy, 1993), а в Югославии - Z. myrmecophaga (Turian, Wuest,
1977).
Наиболее полные сведения об энтомофторальных грибах Ближнего Востока в
доступной литературе имеются только для Израиля. При этом нельзя не отметить
новый стиль проведения подобных исследований, основанный на совместном и
разностороннем изучении, анализе и выводах коллектива авторов из разных стран
мира. Инициатором изучения энтомофторовых был J. Ben-Ze'ev, который, учитывая
климатические особенности страны, способствующие развитию грибов, сосредото-
чил основное внимание на инвентаризации, а для достоверности выводов привле-
кал соответствующих специалистов (Kenneth et al., 1972; Kenneth, 1975, 1977; Bitton,
Kenneth, 1978; Ben-Ze'ev et al., 1979-1982, 1984, 1986, 1987; Ben-Ze'ev, 1982).
Энтомофторальные грибы в странах Ближнего и Среднего Востока целенап-
равленно не изучались. Имеются сведения только об одном виде Massospora ра-
hariae, описанном как новый из Афганистана (Soper, 1974), и о поражении энто-
мофторозом навозной мухи в Ираке (Maguarran, 1976).
В Индии энтомофторальные исследованы фрагментарно, а имеющиеся нез-
начительные публикации посвящены таксономии родов Basidiobolus и Conidio-
bolus (Srinivasan, Thirumalachar, 1964, 1967а,b), культивированию Entomophthora
muscae (Srinivasan et al., 1964), атакже видам Entomophthora, поражающим вреди-
телей кофе на многих плантациях (Narasimhan, 1970; Narasimhan, Thirumalachar,
1970а, 1977b). Описан новый вид Е. brahminae на жуках, повреждающих листья
ореха (Bose, Mehta, 1953), и виды Entomophthora на тетраниховых клещах (Rama-
seshian, 1971). В Индонезии установлен случай подкожного микоза, вызванного
Basidiobolus ranarum (Lie-Kian-Joe et al., 1956).
Сведения об энтомофторовых Китая в доступной современной литературе
ограничиваются описанием нового вида Erynia - Е. anhuensis на тлях и обнару-
жением еще двух — Е. pieris и Е. virescens (Li Zeng-Zhi, 1984; Li Zeng-Zhi, Humber,
1984). Такая же скудная информация относится и к острову Тайвань, где обнару-
жена и описана как новый вид Entomophthora creatonotus Yen на гусеницах моли
(Yen, 1962; Yen, Humber, 1981).
В Японии исследования энтомофильных грибов из разных классов ведутся
с середины XIX ст., но энтомофторовым посвящены только отдельные публика-
ции. Составлен обзор обнаруженных видов Massospora (Kobayasi, 1951); двадцать
лет спустя найдена Е. cicadina (Soper, 1974); выявлены эпизоотии саранчовых,
вызванные Entomophthora grylli (Kushida, Katari, 1975), паутинного клещика,
вызванного Е. floridiana (Nemoto, Aoki, 1975; NemotoetaL, 1979); установлен реп-
104
родуктивный потенциал Е. maimaiga (Shimazu, 1977; Shimazu, Soper, 1986); изуче-
на цитология покоящихся спор Е. thaxteriana (Ohkawa, Aoki, 1980); описан новый
эндемичный вид Zygnenomyces echinulatus (Miura, 1977: цит. по Balazy, 1993).
Страны Океании почему-то не привлекали микологов, что обусловило и от-
сутствие сведений по энтомофторальным грибам. В Австралии им стали уделять
внимание только в 60-90-е гг. прошлого столетия, хотя новый вид Entomophthora
phytonomi, который теперь известен во многих странах, был описан еще в 1886 г.
(Arthur, 1886: цит по Balazy, 1993). Почти 60 лет спустя на паутинном клещике об-
наружена эпизоотия, вызванная Entomophthora acaridis (Petch, 1944), которая от-
несена теперь к Neozygites acaridis (Milner, 1985). В 1966 г. описана эпизоотия,
вызванная близким видом Е. floridana (Weiser, Muma, 1966). Описаны новые ви-
ды: Conidiobolus thromboides (Drechsler, 1953), Massospora cicadettae (Soper, 1974),
Macrobiotophthora vermicola, Zygnenomyces pentulatus (Tucker, 1981), Zoophthora
kondoinensis (Milner et al., 1983), Z. gammae (Milner, 1987: цит. no Balazy, 1993),
Z. conica (Humber, 1989). Проведены исследования по динамике и численности
видов-возбудителей энтомофторозов тли на посевах гороха и люцерны, крити-
чески рассмотрена группа Erynia neoaphidis (Milner, 1978, 1985; Milner et al., 1983,
1986; Milner et al., 1980, 1982, 1984: цит. по Воронина и др., 2001).
На Гавайских островах исследования проводились в 1912-1921 гг., т. е. более
80 лет тому назад. Обнаружены виды Entomophthora на свекловичной тле, а так-
же эндем Conidiobolus pseudococci, который найден и в Гонолулу (Speare, 1912,
1920а,b, 1921). Почти 50 лет спустя появились сведения о выявлении Massospora
на цикадах (Soper, 1974).
Для Новой Зеландии указывается один вид Erynia plecopteri (Descals, Web-
ster, 1984), а для Ямайки - Entomophthora coronata (Bras et al., 1965).
В Канаде энтомофторовым уделялось значительное внимание: констатиро-
вались эпизоотии, выявлялись и идентифицировались их возбудители, устанав-
ливались физиологические и биологические свойства, разрабатывались способы
культивирования и применения, а полученные результаты были весомым вкла-
дом в развитие биологического метода (Dustan, 1924а,b; Mac Leod, 1956, 1963;
Perron, Crete, 1959; Grobleretal., 1962; Pickword, Reigert, 1964; Ewen, 1966; David-
son, Barron, 1973; Otvas et al., 1973; Harcourt, 1974; Soper, 1974; Latge, 1975; Mac
Leod et al., 1876; Mac Culloch, 1977). Описаны новые виды: Entomophthora erupta
(Dustan, 1924a,b), Meristacrum asterospermum (Davidson, Barron, 1973), Entomoph-
thora canadensis (Mac Leod et al., 1979).
Максимальное количество публикаций, посвященных разнообразным
проблемам таксономии и функционирования энтомофторальных грибов, при-
надлежит ученым США. Начало было положено работами С. Peck, который опи-
сал род Massospora (Peck, 1879). Сведения об известных к тому времени в США и
вновь описанных видах Entomophthora (Empusa) были обобщены в монографии
R. Thaxter в 1888 г. (Thaxter, 1888). С незначительными изменениями и дополне-
ниями эти сведения были включены в первый инвентаризационный список всех
видов грибов на насекомых, обнаруженных в США (Charles, 1941). С тех пор спи-
сок энтомофторальных, известных на этой территории, не составлялся, хотя мог
бы значительно пополниться. Наиболее важные результаты исследований были
получены по культивированию, практическому применению, изучению морфо-
105
логии, цитологии, таксономии (Riddle, 1906; Goldstein, 1923, 1927, 1929; Dustan,
1924; Sawyer, 1929, 1931; Couch, 1939; Porter, 1942; Rockwood, 1950; Wolf, 1951;
Drechsler, 1953, 1955a,b, 1956, 1961, 1962, 1964, 1965; Hall, Dunn, 1957, 1959; Hull,
1959; Emmons, Bridges, 1961; Mumaetal., 1961; Hall, Bells, 1961-1963a,b; Bridgeset
al., 1962; Hutchinson, 1962, 1963; Soper, 1963; Andrade et al., 1967; Castner, 1968;
Gabriel, 1968a,b; Wilding, 1969; Roberts, 1970; Abrahamson, Harper, 1973: цит. no Ba-
lazy, 1993; Anderson, 1980: цит. по Воронина и др., 2001; Humber, 1981a,b, 1984a,c,
1989, 1997; Poinar, Thomas, 1982; Corruthers et al., 1983, 1988, 1992: цит. по Воро-
нина и др., 2001; Brobynet al., 1984; Cohen, 1986; Eilenbergetal., 1986a,b, 1987; Butt
etal., 1988; Galaini-Wright et al., 1991; Watson etal., 1993; Steinkrauset al., 1996: цит.
по Воронина и др., 2001).
Сведения об Entomophthorales Центральной и Южной Америки ограничи-
ваются указанием обнаружения в Гондурасе и Мексике нового вида Massospora fi-
dicinae, а в Аргентине, Бразилии и Коста-Рика видов М. carinetae, М. diminuta,
М. dorisione (Soper, 1974). Виды Massopsoraтакже являются единственными пред-
ставителями порядка, которые обнаружены на Кубе (Weiser, Stary, 1967; Soper,
1974). В Аргентине из погибшего мула была выделена Entomophthora coronata,
которая считается причиной его смерти. Эта была одна из первых публикаций, в
которой указывалась возможность патогенности энтомофторовых для теплок-
ровных животных (Johnston et al., 1967). В Чили еще R. Thaxter обнаружил Trip-
losporium lageniformis (Thaxter, 1888), а спустя сто лет на типулидах найдена Zo-
ophthora humberti (Aruta, Carillo, 1989). Для Бразилии указан только один энде-
мичный вид — Batkoa dysderci на нимфах и имаго 4 видов насекомых рода Dysder-
cus(oTp. Heteroptera) (Viegas, 1939), а также Triplosporium sp. (Humber etal., 1981).
Несмотря на то, что Африка всегда привлекала своим уникальным разнооб-
разием растительного и животного мира многочисленных исследователей — бота-
ников и энтомологов, сведения о грибах на насекомых достаточно ограничены.
Первые заметки об Entomophthorales Южной Африки были опубликованы в
1921 г. и содержали сведения о Basidiobolus ranarum и Entomophthora muscae (Ska-
ife, 1921), а о находке нового вида Е. fumosa на псевдококцидах с цитрусовых (Phe-
nococcus citri) сообщено в 1922 г. (Speare, 1922). Этот же вид обнаружен и на псев-
дококцидах с манниота (Phenococcus sp.) в Конго (Le Rue et al., 1985). По данным
разных авторов, в Африке встречаются Conidiobolus obscurus, Entomophthora aphi-
dis, E. apicilata, E. coronata, E. grylli, E. planchoniana, E. sphaerosperma (Евлахова,
1974; Ullyet, Schonken, 1940; Martinson, Clerk, 1967; Balazy, 1993; Hoogetal., 2000).
Исходя из анализа приведенной информации о состоянии изученности по-
рядка Entomophthorales в разных странах мира, можно сделать ряд выводов. Од-
ним из важнейших является очевидная направленность исследований, которая
включает два аспекта — практический и теоретический. Практический основыва-
ется на возможности использования тех видов, которые обнаруживаются в естес-
твенных очагах эпизоотий. Именно они выделяются в культуру и детально изуча-
ются с целью успешной последующей интродукции в искусственные биогеоце-
нозы открытого или закрытого грунта (Ракшаина, 1984; Дедрива, 1985; Лобанова,
1987; Carl, 1975).
В этой области наиболее важными являются исследования по констатации
эпизоотий и установлению их возбудителя (Mac Leod, 1956, 1963; Shands et al..
106
1958; Hutchinson, 1962; Mac Leod et al., 1963, 1966, 1973; Latteur, 1973-1989: цит. no
Воронина и др., 2001), а также по выяснению механизма регуляции эпизоотий-
ного процесса (Wilding, 1969; Roberts, 1970; Remaudiere et al., 1976, 1979, 1980;
Debryver, 1979, 1980; Bode, 1980, 1984: цит. по Воронина и др., 2001).
Теоретический аспект исходит из необходимости разработки искусственной
целенаправленной регуляции эпизоотийного процесса, что включает примене-
ние высокоэффективных технологий. Создание их возможно только при экспе-
риментальном установлении ключевых параметров ростовых процессов на осно-
вании таксономических, биологических, физиологических, биохимических и
экологических характеристик соответствующих патогенов. В связи с этим акту-
альными проблемами остаются все те, решение которых необходимо для досто-
верного установления видовой принадлежности, особенностей и закономернос-
тей функционирования на лабораторных селективных средах, филогении, из-
менчивости, экологической валентности и т. п. Успешному и более ускоренному
решению этих проблем в XXI веке будут способствовать новые методы исследо-
ваний, основанные на использовании компьютерной техники, позволяющие
проникать в тайны тонкого мира и взаимоотношения организмов разного уров-
ня организации.
9.2. Исследования энтомофторальных грибов
в республиках бывшего СССР
Целенаправленное изучение энтомофторальных на территории СССР было
начато в конце XIX ст. Исторически сложилось так, что науку в то время возглав-
ляли русские ученые, поэтому имеющиеся сведения не всегда отражали регио-
нальный характер обнаружения отдельных видов.
В России исследования Entomophthorales связаны с именами Н. Сорокина и
А. Ячевского. Хотя о массовой гибели домашних мух неоднократно сообщалось в
популярной прессе, причины этого явления не выяснялись и оставались неизвес-
тными. Первое научное исследование причин гибели насекомых от поражения
энтомофторовыми грибами было выполнено Н. Сорокиным в Казанском бота-
ническом саду и уже в 1883 г. результаты были обобщены в сводке "Растительные
паразиты человека и животных как причина заразных болезней" (Сорокин, 1883),
а предварительные данные опубликованы еще в 1876 г. (Сорокин, 1876, 1881). Че-
рез пять лет монография была переведена на немецкий язык и издана в Германии
(Sorokin, 1888). Почти одновременно вышла из печати и первая монография,
посвященная этой группе грибов в США (Thaxter, 1888). Но, если R. Thaxter сос-
редоточил внимание на таксономии и инвентаризации, то Н. Сорокин четко из-
ложил свои взгляды на важность исследования энтомофторовых, которые явля-
ются опасными патогенами. В то время публикация сводки Н. Сорокина стала
заметным событием в Европе, поскольку интерес к данной группе грибов возрас-
тал, сведения были разрозненными, а обобщения отсутствовали. Несомненно,
что эта работа оказала существенное влияние на развитие исследований и фор-
мирование взглядов на роль энтомофтор в регуляции численности вредных насе-
комых. Это было логическим продолжением исследований И.И. Мечникова, ко-
торый в 1879 г. впервые обратил внимание на роль грибов как патогенного фак-
107
тора для популяций насекомых и считается родоначальником биологического
метода (Евлахова, 1974). Работа И.И. Мечникова была посвящена гифальному
грибу Metarrhizium anisopliae, а Н. Сорокин впервые акцентировал внимание на
аналогичной роли представителей порядка Entomophthorales. Нельзя не отме-
тить, что именно эти идеи повлияли на ход исследований в мировом масштабе,
поскольку постепенно стало преобладать практическое направление, способс-
твующее разработке методов культивирования, экспериментального воспроизве-
дения эпизоотий, их регуляции и контроля над процессом. Но, если европейские
и американские исследователи в тот период уделяли основное внимание таксо-
номии и региональной инвентаризации, то в России определилось обособленное
направление — практического аспекта, которое доминирует и по сей день (Воро-
нина и др., 2001).
Вклад Н. Сорокина в изучение энтомофтор огромен, хотя и не освещен дол-
жным образом. Им описаны новые виды Entomophthora, которые признаются и
поныне, несмотря на перенесение их в другие роды согласно новой классифика-
ции. Это широко распространенные виды: Entomophthora conglomerata (теперь
Entomophaga conglomerata), Е. rimosa (теперь Entomophaga culicis), а также виды
Entomophthora aulicae и E. colorata, которые отнесены в синонимы (Balazy, 1993).
При изучении формирования репродуктивных органов у этих видов энтомофтор
Н. Сорокин впервые наблюдал образование специфических спор, на что обратил
особое внимание и назвал их покоящимися. Этот термин употребляется и сейчас,
а подобные структуры рассматриваются как стадии жизненного цикла энтомоф-
торовых.
Интерес к энтомофторовым грибам после работы Н. Сорокина не прекра-
тился, а исследования были продолжены великим русским микологом А. Ячев-
ским, который с 1912 г. начинает публиковать сведения о видах, обнаруженных в
России, особенно акцентируя внимание на эпизоотиях саранчи, вызываемых En-
tomophthora grylli. Это было продиктовано острой необходимостью снизить чис-
ленность саранчи, опустошавшей хлебные поля Поволжья (Ячевский, 1913а,б,
1914, 1917).
В 1911 г. А. Ячевский впервые в России обнаружил Entomophthora sphaeros-
perma на капустной белянке (Pieris brassicae L.), которая впоследствии была ука-
зана еще на яблонной медянице (Psilla mali Schm.) и наездниках (Ichneumonidae)
из разных местонахождений (Ячевский, 1917; Еремеева, 1925; Евлахова, 1974).
Обобщенные сведения об известных к тому времени энтомофторальных на раз-
ных видах насекомых включены в созданный А. Ячевским "Определитель гри-
бов", т. I (Ячевские А.А. и П.А., 1931).
В дальнейшем, уже в 30-е гг., возникли школы исследователей, главной те-
матикой которых становится разработка биометода. Однако, его основой счита-
ются более перспективные патогены из гифомицетальных грибов, поскольку они
значительно легче обнаруживаются в природе, идентифицируются и культивиру-
ются. Эти исследования возглавил В.П. Поспелов, к числу учеников которого
принадлежит и А.А. Евлахова. По ее инициативе, начиная с 50-х гг., стали прово-
диться разносторонние регулярные исследования энтомофторовых грибов во
Всесоюзном институте защиты растений (ВИЗР), Институте медицинской пара-
зитологии и тропической медицины (г. Москва), Куйбышевском педагогическом
108
институте, Сахалинской станции защиты растений, Сибирском отделении Ака-
демии наук СССР и т. д. (Воронина и др., 2001).
Поскольку саранча не перестала быть главной опасностью для посевов зер-
новых в Поволжье, А.А. Евлахова продолжила исследования, начатые А.А. Ячев-
ским. Были проведены важные для понимания патогенеза исследования по разви-
тию Entomophthora grylli в теле саранчи, изучена электрическая активность нер-
вной цепочки в условиях экспериментального микоза, что позволило обосновать
возможность практического применения этого патогена (Евлахова, 1954, 1974).
Наблюдения поражаемости энтомофторозом различных насекомых позволили
проанализировать особенности паразитизма энтомофтор, взаимоотношения в
системе "паразит-хозяин", обратить внимание на важность их свойства сохранять
жизнеспособность в неблагоприятных условиях, а также находиться длительный
срок в латентной форме существования в организме насекомых. А.А. Евлахова
продолжила исследования, основанные на теоретических положениях школы
В.П. Поспелова, и обогатила их новыми подходами к решению проблем биологи-
ческого метода, такими как повышение вирулентности, биологической активнос-
ти, использование метаболитов грибов в качестве инсектицидов и т. д. Перу
А.А. Евлаховой принадлежат не только многочисленные статьи по экологии, био-
логии и патогенезу энтомофторовых в России, но и первая монография по энто-
мопатогенным грибам, в которой обобщены данные по энтомофторозам, рас-
пространенным во всем мире (Евлахова, 1974). Не меньшая заслуга А.А. Евлахо-
вой и в том, что она создала школу исследователей, занимающихся энтомофторо-
зами тлей. Многие годы ее возглавляет Э.Г Воронина, под руководством которой
выполнены исследования по принципиально важным проблемам культивирова-
ния, биологии и экологии наиболее распространенных в России патогенов тлей -
Е. aphidis, Е. exitialis, Е. major, Е. thaxteriana. Территориально исследованиями бы-
ли охвачены центральные области России, Сибирь и Дальний Восток. На основа-
нии 20-летних исследований эпизоотий гороховой тли, вызванных Е. aphidis, сде-
ланы интересные и важные выводы о роли популяции патогена, ее плотности и
структуре, способах передачи и распространения инфекции, жизненных циклах,
патогенезе, эпизоотологии и т. д. В результате разработана технология изготовле-
ния препарата, а также режим применения его в различных агроклиматических
условиях (Воронина и др., 2001; Воронина, Мукамолова, 2002).
Благодаря этим исследованиям Россия стала центром изучения энтомофто-
розовтлей и единственной в мире страной, где возможно практическое примене-
ние биопрепаратов на значительных территориях возделывания соответствую-
щих сельскохозяйственных растений. В условиях экологического мониторинга
достигнутые результаты особенно важны и вселяют надежду на возможность сба-
лансированной регуляции численности популяций вредных насекомых как в ес-
тественных, так и искусственных агроценозах.
Кроме тлей, более детально изучены также энтомофторозы кровососущих
комаров и некоторых двукрылых в природе и в условиях города (Куприянова,
1966; Гольберг, 1969-1971; Куприянова и др., 1979). Такое целенаправленное исс-
ледование, включающее разработку методов выделения, культивирования и
практического применения этой важной группы патогенов в отношении гнуса
проведены также только в России.
109
Обобщение данных по видовому составу, приуроченности к артроподам и
распространению энтомофторальных грибов в России нашло отражение в "Опре-
делителе энтомофильных грибов СССР" (Коваль, 1974).
К концу XX ст. на территории России было известно 32 вида Entomophtho-
rales, из них 25 видов Entomophthora s. 1. и 7 видов рода Tarichium (табл. 9.2.1).
Таблица 9.2.1.
Список видов энтомофторовых, обнаруженных в России
Наименование видов Наименование видов по из- вестной системе (Humber, 1997) Таксоны насекомых- хозяев Местонахождение Литературный источник
1. Entomophthora aphidis * Pandora neoaphidis* Виды тлей: Acyrthosiphon pisurn Harris, Aphis fabae Scop., A. gossypii Glob., Brevicoryne brassicae L., Disaphis radicola Morav., Lisomaphis berberridis Kalt., Macrosiphum rosae L„ Megoura vici- ae Buckt., Myzodes persicae Sulz., Nasonovia ribicola Kalt., Phorodon humueli Schr., Rhopalosiphum padi L. (Homoptera) Воронежская, Гродненская, Кемеровская, Куйбышевская, Курская, Ленинградская, Магаданская. Новосибирская, Орловская, Южно- Сахалипская обл.; Приморский край, Северные и Южные Курильские о-ва Басова, 1971; Воронина и др., 2001; Евлахова, 1974; Коваль, 1974, 1995; Куликов, 1977; Леднев, 1997; Махова, 1981; Махова, Ракшаина, 1980
2. Е. apiuculata Batkoa apiculata Гусеницы Hyphantria tcxtor Harr., имаго Tortrix sp. (Lepidoptera), имаго разных видов мух (Diptera) Куйбышевская и Московская обл. Басова, 1971, 1972; Евлахова, 1974
3. Е. aquatica Zoophthora aquatica Куколки и личинки Aedes sp. (Diptera) Приморский край Коваль, 1995
4. Е. aulicae Entomophaga aulicae Гусеницы и куколки Arctia caja L., Euproctis chrysorrhoea L., Orgyia antiqua L., Panolis flammea Den. et Schiff., Porthetria dispar L. (Lepidoptera). Воронежская, Ростовская обл.; Приморский край Евлахова, 1974; Коваль, 1995
5. Е. conica Zoophthora conica Мошки и мелкие комары, Chaoborus sp., Chironomus sp. (Diptera) Подмосковье Гольберг, 1969; Евлахова, 1974
* Авторы видов и их синонимы приведены в табл. 9.3.1.
НО
6. E. conglomerata Entomophaga conglomerata Комары Culex annula- tus L., C. nemorosus, C. pipiens, Theobaldia annulata, Chironomus sp. (Diptera) Куйбышевская, Московская, Ростовская обл.; Приморский край Куприянова, 1966; Басова, 1971; Гольберг, 1969; Евлахова, 1974; Ильченко, 1968; Коваль, 1995
7. E. coronata Conidiobolus coronatus Виды тлей (Aphis fabae и др.), Musca sp. (Diptera) Куйбышевская, Ленинградская, Московская, Орловская обл. Басова, 1971; Евлахова, 1974; Леднев, 1997
8. E. culicis Entomophthora culicis Имаго, личинки, куколки комаров и мошек (Aedes, Anopheles, Culex, Chaeoborus, Chironomus, Simulium; отр. Diptera) Приморский край Гольберг, 1969; Коваль, 1974, 1995
9. E. curvispora Zoophthora curvispora Имаго и личинки мошек (Boophthora erythrocephala, Simulium morsitans, S. latipes, Chaoborus sp., Melusinasp., и др., Diptera) Амурская, Московская, Ленинградская обл.; Приморский и Хабаровский края Гольберг, 1969, 1971; Евлахова, 1974; Коваль, 1974, 1995; Рубцов, 1967
10. E. dipterigena Zoophthora dipterigena На имаго и личинках различных мух из сем. Mycetophilidae и двукрылых из се- мейств Calliphoridae, Rhagionidae, Tipulidae и др. (Diptera) Куйбышевская обл., Приморский край Басова, 1971; Евлахова, 1974; Коваль, 1962, 1995
11. E. exitialis Entomophthora exitialis На тлях Aphis fabae Scop., Therioaphis maculata Buckt. и других видах (Homoptera) Куйбышевская, Ленинградская обл. Басова, 1971; Воронина, 1989; Евлахова, 1974
12. E. fresenii Neozygites fre- senii На тлях Aphis fabae и других видах (Homoptera) и сирфидах Syrphus balteatus Deg. (Diptera) Куйбышевская, Ленинградская обл. Басова, 1971; Воронина 1989; Евлахова, 1974
13. E. grylli Entomophaga grylli На различных саранчовых (Calliptamus italicus L„ Chortippus scalaris F.W., Dociostaurus maroccanus Thub., Московская, Саратовская обл.; Алтайский, Краснодарский, Приморский и Хабаровский края Андреев, 1895; Видгальм, 1884; Архангельский, 1941; Батко, 1957; Бенуа, 1928; Евлахова, 1954,
Ill
Gomphocerus sibiricus L., Locusta migratoria L., Oedipoda coerulescens L., Podisma sp., Stenorothrus sp., Orthoptera) 1974; Жуковский, 1946; Коваль, 1974, 1995; Ячевский, 1913а,б, 1917
14. E. major Batkoa major На имаго мух из сем. Cecidomyiidae (Diptera), тлей (Macrosiphum rosae, Homoptera), личинках жуков (Coleoptera) Ленинградская обл. Воронина, 1966, 1989; Евлахова, 1974
IS. Е. muscae Entomophthora muscae На имаго и личинках домашней и зеленой падальной мух, на дрозофиле и других видах мух (Calliphora vomitoria L, Drosophila melanogaster L., Lucilia caesar L., L. sericata Meig., Musca domestica L., Pollenia rudis Fabr., Diptera) Повсеместно; найден также за полярным кругом Яковлев, 1902; Ячевский, 1913; Евлахова, 1974; Коваль, 1974, 1995
16. E. obscura Conidiobolus obscurus На тлях Acyrthosiphon pisum Harr. (Homoptera) Ленинградская, Новосибирская, Орловская обл. Махова, Ракшаина, 1980; Леднев, 1997
17. E. ovispora Erynia ovispora На мухах Lonchaea vaginalis Meig., Sap- romyzasp., Sarcophaga carnaria L., сирфидах, некровососущих ко- марах Culicoides nu- beculosus Meig., кро- вососущих мошках Boophthora erytrocep- hala, Simuliuni morsi- tans (Diptera) Куйбышевская, Ленинградская, Московская обл. Рубцов, 1967; Евлахова, 1974; Коваль, 1974
18. E. papillata Batkoa papillata На имаго мелких и цветочной мух (Sciara sp., Scatophaga sp., Diptera) Приморский край Коваль, 1995
19. E. pyrifortnis Entomophaga pyriformis На тлях Acyrthosiphon pisum, Rhopalosiphum padi (Homoptera) Новосибирская обл. Махова, Ракшаина, 1980
20. E. sorokiniana Entomophaga sorokiniana На комарах Culex pip- iens L., Diptera Подмосковье Гольберг, 1971
112
21. E. sphaerosper- ma Zoophthora rad- icans ? На нимфах и личин- ках пшеничного и других видов трипсов (Haplothrips triticus Kurdjumov, Limothrips sp., Thrips sp., Teniot- hripssp., Thysanopte- ra), щелкунах, ябло- невом и щавелевом цветоедах (Agriotes obscurus Т, A. sputator L., Anthononius pomo- rum L., Gastridea vi- . ridula Deg., Psylla mali Schmogg., Coleopte- ra); наездниках (Ichneumon sp., Hymenoptera); типу- лидах (Tipula simulans Sav., Diptera); тлях (Aphis fabae, Homop- tera); капустнице, бражниках, златогуз- ках (Pieris brassicae L., Euproctis chrysorrhoea L., Deilephila sp., Lepidoptera) Воронежская, Курская, Куйбышевская, Ленинградская, Московская, Новосибирская, Орловская, Саратовская, Сахалинская обл., Краснодарский, Ставропольский и Приморский края Шевырев, 1903; Ячевский, 1917; Еремеева, 1925; Дурново, 1935; Басова, 1971; Пентах, 1974; Евлахова, 1974; Коваль, 1974, 1995; Куликов, 1977; Махова, 1981; Воронина, 1989; Воронина и др., 2001
22. E. thaxteriana Conidiobolus obscurus ? На тлях Acyrthosiphon pisum, Megoura viciae, Myzodes persicae (Homoptera) Воронежская, Курская, Куйбы- шевская, Ленин- градская, Москов- ская, Новосибир- ская, Орловская, Саратовская обл., Краснодарский, Красноярский, Приморский и Хабаровский края Евлахова, 1974; Коваль, 1974, 1995; Ракшаина, Ивановская, 1984; Воронина, 1989; Ракшаина, Лобанова, 1995; Леднев. 1997; Воронина и др., 2001
23. E. tenthredinis Entomophaga tenthredinis На личинках, нимфах и имаго пилильщи- ков (Tenthredinidae, Hymenoptera) Приморский край Коваль, 1995
24. E. virescens Furia virescens В гусеницах и кукол- ках совки-гамма и других видов совок (Agrotis fennica Tausch., Autographa gamma L., Lepidoptera) Воронежская, Ленинградская обл. Евлахова, Швецова, 1967; Евлахова, 1974; Коваль, 1974, 1995
25. E. virulenta Conidiobolus thromboides На тлях Acyrtosiphon pisum и других видов (Homoptera), на Куйбышевская и Ленинградская обл. Басова, 1971; Евлахова, 1974
113
различных дву- крылых (Diptera) и чешуекрылых (Lepidoptera)
Род Tarichium I.T. bereshkoveanum T. bereshko- veanum В гусеницах капустной совки Barathra brassicae (Lepidoptera) Западная Сибирь (г. Томск), Краснодарский край Лавров, 1949; Евлахова, 1974; Коваль, 1974
2. T. gammae Zoophthora gammae В гусеницах капустницы, совки- гамма, капустной совки (Pieris brassicae L., Plusia gamma L., Barathra brassicae L., Lepidoptera) Воронежская, Курская, Ленинградская, Московская, Рязанская обл. Рыбина, Трубочкина, 1966; Евлахова, 1974; Коваль, 1974
3. T. hylemyiae T. hylemyiae В имаго озимой и лу- ковой мух (Leptoh- ylemya coarctata F1L, Delia antiqua Meig.; Diptera) Сахалинская обл. Евлахова, 1974; Куликов, 1974
4. T. inexpectatum T. inexpectatum В личинках совки- гамма Autographa (Plusia) gamma, Lepidoptera) Ленинградская обл., Краснодарский край Евлахова, 1974; Коваль, 1974
5. T. lavrovium T. lavrovium В гусеницах большой земляной совки (Eurois occulta L., Lepidoptera) Сибирь Гукасян, 1966; Евлахова, 1974; Коваль, 1974
6. T. megaspermum T. megaspermum В гусеницах озимой совки, совки-гамма, кольчатого шелкоп- ряда (Agrotis segetum, Autographa (Plusia) gamma, Malacosoma disstria Hbn.; Lepidoptera) Воронежская, Курская, Ленинградская, Московская обл., Краснодарский край Евлахова, 1974; Коваль, 1974
7. T. punctatum T. punctatum- compiex В личинках люцернового листового слоника (Phytonomus variabilis Hbst., Coleoptera) Воронежская, Курская, Ленинградская, Московская обл. Коваль, 1974
114
В отличие от зарубежных исследований, посвященных преимущественно
таксономии, инвентаризации возбудителей энтомофторозов, их биологии и эко-
логии, основным направлением исследований в России были проблемы интро-
дукции патогенов тлей в естественные популяции насекомых и изготовление
препаратов, что обусловило тщательное установление физиологических и эколо-
гических особенностей ряда видов энтомофтор.
Исследования энтомофторовых, проводившиеся в России, оказывали зна-
чительное влияние и на интерес к ним в других республиках. Основным направ-
лением исследований в них было обнаружение в природе возбудителей эпизоо-
тий и установление их биологических особенностей. Только в Литве и Грузии
исследовали физиологические и биологические свойства ряда видов энтомофтор
на тлях и паутинных клещах с целью практического применения (Егина, Цинов-
ский, 1980; Чударе, Добровольский, 1980; Чударе, Страдзиня, 1980; Чударе, 1984,
1987, 1988; Мжаванадзе, 1985).
Видовой состав энтомофторовых, обнаруженных в других странах (бывших
республиках СССР), мало отличается от известных в России (табл. 9.2.2). Преоб-
ладающими можно считать виды энтомофтор на тлях, в основном гороховой (Ap-
his fabae). Эпизоотии капустной тли (Brevicoryne brassicae L.), вызванные Ento-
mophthora aphidis, отмечены в 1971-1972 гг. в Бобруйском, Гомельском и Смоле-
вичском районах Беларуси. Энтомофторозом было поражено 10-50 % популяций
тли (Куневич, 1978).
Отличием энтомофторальных Карелии является наличие двух патогенов
слепней (Tabanidae, Diptera) - Entomophthora tabanivora и Tabanomyces milkoi
(Беспятова, Коваль, 1986, 1992; Беспятова, 1994). Оба вида известны из более
южных климатичных зон; первый из Италии и Украины, а второй был описан из
Украины и считался эндемом (Андреева, 1984). В условиях переходных болот и
заболоченных лугов Карелии Е. tabanivora избирательно поражает слепней Hybo-
mitra lundbeckii в личиночной стадии, достигая распространения в популяции до
6,9 %. Личинки и куколки другого вида слепня — Atylotus fulvus преимуществен-
но поражались Tabanomyces milkoi, приводя к гибели 30,0-57,1 % популяции. Ус-
тановлены экологические особенности развития этих видов и течения патологи-
ческого процесса в условиях Карелии (Беспятова, 1995).
В Прибалтике исследования энтомофторовых проводились только в Инсти-
туте биологии АН Латвийской ССР. Из природных популяций тлей был выделен
рижский штамм Е. thaxteriana, который впоследствии использовался в полевых и
тепличных условиях, а также устанавливали его вирулентность после длительно-
го хранения. При опрыскивании суспензией спор Е. thaxteriana видов тлей (бобо-
вой Aphis fabae Scop., зеленой яблонной тли A. pomi De Geer, сосновой Cinara pi-
niphila Ratz., подорожниковой Dysaphis mali L., сливово-тростниковой Hyalopte-
rus pruni Geoffr., зеленой розанной Macrosiphum rosae L., вишневой тли Myzus ce-
rasi Fabr.) в полевых условиях на соответствующих растениях достигалась гибель
особей в течение 48 часов до 80 %. Паутинные клещи (Tetranychus urticae Kalt.) в
этих же условиях погибали на 73,6 %, т.е. процент смертности был подобен тако-
вому для тлей (Егина, Циновский, 1980).
Отмеченная эффективность выделенного местного штамма Е. thaxteriana в
полевых условиях обусловила поиск рентабельного метода подготовки инфекци-
115
Таблица 9.2.2.
Видь! энтомофторальных грибов, обнаруженных в странах бывшего СССР
Страна Вид грибов Литературный источник
Азербайджан Entomophthora conglomerata Куприянова, Аксенова, 1973
Башкортостан Entomophthora aphidis, E. sphaerosperma Евлахова, 1974
Беларусь E. aphidis, E. conglomerata, E. culicis, E. sphaerosperma, E. thaxteriana, E. scatophagae, Tarichium pustulatum Осипау, 1968; Евлахова, 1974; Коваль, 1974; Куневич, 1978
Грузия E. adjarica, E. aphidis, E. apiculata, E. coni- ca, E. coronata, E. culicis, E. dipterigena, E. echinospora, E. exitialis, E. fresenii, E. lampyridarum, E. major, E. ovispora, E. parvispora, E. planchoniana, E. pyri- formis, E. sphaerosperma, E. thaxteriana, E. virulenta Евлахова, 1974; Цинцадзе, Вартапетов, 1976; Диконоидзе и др., 1983; Мжаванадзе, 1985
Казахстан E. sphaerosperma, Meristacrum milkoi Евлахова, 1974; Нам, Дубицкий, 1977; Андреева, 1984
Карелия E. sphaerosperma, E. tabanivora, Meristacrum milkoi Евлахова, 1974; Беспятова, Коваль, 1992; Беспятова, 1994
Киргизстан E. sphaerosperma Рудаков, 1965
Латвия E. thaxteriana, E. coronata, Entomophthora sp. Евлахова, 1974; Коваль, 1974; Циновский, Егина, 1978; Егина, Циновский, 1980; Петрова, Петров, 1980; Чударе, Добровольский, 1980; Чударе, Страдзиня, 1980; Чударе, 1984, 1987, 1988
Литва E. aphidis, E. thaxteriana, E, sphaerosperma Евлахова, 1974; Коваль, 1974
Молдова E. aphidis, E. fresenii, E. grylli, E. sphaeros- perma Евлахова, 1974; Коваль, 1974; Литвиненко, 1979, 1986
Татарстан E. aphidis, E. conglomerata, E. culicis, E. sphaerosperma Сорокин, 1883; Евлахова, 1974
Туркменистан E. aphidis, E. agrotiodes, E. virescens; Tarichium gammae, T. megaspermum Евлахова, 1974; Даричева, Коваль, 1983, 1992
Узбекистан Tarichium phytonomi, T. zabri Запрометов, 1928; Яхонтов, 1953; Щербак, Кадыров, 1978; Сидиков, 1981
Эстония E, aphidis, E. sphaerosperma, E. curvispora, E. tenthredinis Воронина, 1989; Коваль, 1974
* Названия видов приведены по цитируемой литературе.
116
онного материала. В лабораторных условиях изучена возможность культивирова-
ния этого гриба глубинным способом на среде подобного селективного состава
(Чударе, Добровольский, 1980).
Полученные положительные результаты позволили сделать интересный вы-
вод о сохранении патогенных свойств этого гриба, несмотря на культивирование
на искусственных питательных средах. Обычно это свойство четко выражено и от-
личается у штаммов, выделенных из почвы, где они находятся в латентном состо-
янии и при определенных условиях развития насекомого-хозяина служат источ-
ником инфекции, что установлено и для Entomophthora coronata. Гриб относится
к категории потенциально опасных, поскольку проявляет патогенные свойства по
отношению к теплокровным животным и даже человеку, являясь типичным эндо-
патогеном. С целью выяснения особенностей формирования и проявления пато-
генных свойств были проведены цитохимические исследования штаммов Е. thax-
teriana и Е. coronata, выделенных их разных видов тлей в местных полевых услови-
ях (Чударе, Страздиня, 1980). Показано, что по таким критериям, как наличие
ШИК-положительных полисахаридов, гликогена, метахроматина, рибонуклеоп-
ротеидов и специфических жиров у культивируемых штаммов различия незначи-
тельны, хотя общий характер метаболизма у этих видов значительно отличается.
В условиях Латвии значительное внимание уделялось энтомофторозам рас-
тительноядных клещей, которые наносят ощутимый вред овощным и декоратив-
ным культурам открытого и закрытого грунта. Установлена роль Entomophthora
sp. в стабильно наблюдающихся эпизоотиях паутинного клеща Oligonychus unun-
guis Jacobi, а также проведены испытания по использованию видов Е. thaxteriana,
Е. virulenta и Е. adjarica в полевых и тепличных условиях (Петрова, Петров, 1980).
На территории бывшего СССР природные очаги энтомофтороза раститель-
ноядных клещей отмечены впервые на территории Грузии (Аджария) в 1973 г.
(Цинцадзе и др., 1976). Эпизоотии клеща Tetranychus urticae Koch первоначально
были отмечены на посевах сои, но затем обнаружены и на других видах тетрани-
ховых клещей (красном цитрусовом, красном плодовом и еживичном), поража-
ющих огурцы и кукурузу, а также сорняки и бордюрные растения. В культуру гриб
не выделялся точно так же, как и другие виды энтомофтор, известные на паутин-
ных клещах в других странах, но прекрасно распространялся при интродукции
больных особей в здоровые популяции. Гриб был описан как новый, назван En-
tomophthora adjarica Tsintsadze et Vartapetov и предложен как перспективный для
практического применения (Цинцадзе, Вартапетов, 1976). Позже гриб был обна-
ружен и на табачном трипсе (Цинцадзе и др., 1994).
В Грузии, в отличие от других бывших союзных республик, была проведена
инвентаризация энтомофторовых грибов (Мжаванадзе, 1985). Всего идентифи-
цировано 19 видов рода Entomophthora s. 1. (табл. 9.2.2).
Распространение энтомофторовых на территории всей Средней Азии изуче-
но достаточно слабо и не дает представления о специфичности их видового соста-
ва (табл. 9.2.2). Это обычно отрывочные указания о нахождении отдельных, наи-
более распространенных видов (Запрометов, 1928; Яхонтов, 1953; Рудаков, 1965;
Евлахова, 1974; Коваль, 1974). Наиболее полно исследовались только энтомофто-
розы чешуекрылых Туркмении (Даричева, Коваль, 1983,1992). На белянках (Pieris
brassicae L., Р. rapae L.), а также на листогрызущих совках (Cornutipiusia circumfle-
117
xa L., Autographa gamma L., Trichoplusia ni Hbn., Mamestra oleaceae L.), которые
повреждают надземные органы растений, обнаружены одни и те же виды — Ento-
mophthora virescens и Tarichium megaspermum. На личинках совок, подгрызающих
подземные органы растений (Ochropleura flammatra Е, Agrotis segetum Den. et
Schiff.), обычным видом была E. agrotidis Jacz. Эту приуроченность можно объяс-
нить физиологическими и экологическими особенностями грибов, возникшими в
процессе специализации к определенным видам насекомых. Исключением была
только огородная совка (Mamestra oleracea), живущая открыто и поражающаяся
другим видом Tarichium - Т. gammae, известным из Чехословакии (Weiser, 1965).
Предполагают, что Т megaspermum является покоящейся стадией Е. virescens (Ев-
лахова, 1974; Weiser, 1966). В условиях Туркмении эта связь была очевидной, что
можно объяснить циклом развития насекомого-хозяина, поскольку Tarichium у
исследуемых видов совок формировался не только перед зимним периодом, но и
в экстремальных условиях всего вегетационного сезона, перед окукливанием. В
закрытом грунте гибель совки (Chrysodeixis chalcites Esp.) вызывал Т. gammae, для
которого этот вредитель был новым хозяином (Даричева, Коваль, 1992). Всего в
Туркмении было обнаружено 4 вида энтомофторальных грибов (табл. 9.2.2). При
этом следует отметить, что это результат комплексных исследований, а сбор мате-
риала проводился энтомологом-специалистом по группе совок (Noctuidae).
Если в Карелии Meristacrum milkoi, описанный как новый для науки в Укра-
ине, был обнаружен в природных экотопах, то в Казахстане этот патоген слепней
был искусственно внедрен в соответствующие места обитания личинок его хозя-
ина (Андреева, 1984). Спустя год было установлено массовое поражение личинок
разных видов слепней, что послужило основанием считать его перспективным
агентом биометода. В связи с этим был подробно изучен его жизненный цикл,
который в условиях его первичного местонахождения не отмечался. Полученные
данные по электронно-микроскопическому изучению покоящихся спор, на ос-
новании которых гриб был отнесен к роду Coelomomyces, позволили критически
рассмотреть его таксономическую принадлежность и перенести в новый род Pse-
udocoelomomyces (Нам, Дубицкий, 1977; Нам, 1986). Однако, описание не соот-
ветствовало правилам Международного кодекса ботанической номенклатуры и
не могло быть признанным. Дальнейшие исследования американских коллег,
проведение ими тщательной ревизии по ряду критериев позволили отнести этот
патоген к новому роду Tabanomyces, но принадлежность его к порядку Entomoph-
thorales не оспаривалась (Couch et al., 1979).
Таким образом, можно сделать выводы о фрагментарных исследованиях эн-
томофторальных грибов в большинстве стран, входящих в состав СССР. Однако,
нельзя не отметить влияние ведущих русских ученых, которое стимулировало
изучение энтомофторальных грибов в других республиках и соответствовало тем
же тематическим направлениям — выявлению основных патогенов тлей в при-
родных условиях, разработке методов их культивирования и технологии исполь-
зования. Спецификой можно считать выявление и углубленное изучение патоге-
нов растительноядных клещей, совок и других чешуекрылых, а также обнаруже-
ние патогена слепней в северных регионах и его интродукцию в более южные ес-
тественные биоценозы. В постсоветский период исследования энтомофторовых
грибов в этих странах пока не возобновлялись.
118
9.3. Итоги таксономических преобразований и инвентаризации
Entomophthorales, обнаруженных во всем мире
После критической ревизии, осуществленной на уровне современных пред-
ставлений о главных таксономических критериях разного классификационного
уровня, объем порядка Entomophthorales включает 224 вида, относящихся к 4 се-
мействам и 17 родам (табл. 9.3.1).
Количество семейств, родов и видов, относящихся к порядку
Entomophthorales (Humber, 1984а-с; Balazy, 1993)
Таблица 9.3.1.
Семейство Род Количество видов
1. Basidiobolaceae 1. Basidiobolus 4
2. Ancystilaceae 1. Ancylistes 3
2. Conidiobolus 31
3. Macrobiotophthora 2
3. Meristacraceae 1. Ballocephala 3
2. Meristacrum 2
3. Zygnenomyces 2
4. Entomophthoraceae 1. Batkoa 5
2. Completoria 1
3. Entomophaga 14
4. Entomophthora 15
5. Eryniopsis 3
6. Massospora 2
7. Neozygites II
8. Strongwellsea 2
9. Tarichium 75
10. Zoophthora 79
Всего: 4 17 224
Количество видов в каждом из этих родов принципиально отличается, и
нельзя не обратить внимания на то, что род Entomophthora, который историчес-
ки не только более древний, но и типовой для порядка, включает теперь всего 15
видов, тогда как Conodiobolus - 31, a Zoophthora — 79.
Количество видов в этих родах увеличивалось не только за счет описания
новых для науки, но и в итоге перемещения большинства из тех, которые ранее
относились к роду Entomophthora (табл. 9.3.2).
119
Таблица 9.3.2.
Распространение и приуроченность к насекомым Entomophthorales в мире и в Украине
(согласно современным представлениям; Balazy, 1993; Humber, 1997)
Таксоны энтомофторальных Таксоны насекомых-хозяев; другие субстраты Распространение в мире Распрос- транение в Украине
I. Семейство Basidiobolaceae Engler et Gild Род Basidiobolus Eidam 1. В. ranarum Eidam Экскременты амфибий и рептилий, почва, детрит; конечность лошади Космополит -
2. B. haptosporus Drechsler Лиственный опад Сев. Ам. -
3. B. meristosporus Drechsler Детрит, экскрименты тепло- кровных животных; причина подкожных микозов человека Во всех субтропиках и тропиках -
4. B. microsporus Benjamin На фекалиях мелких животных, гумусе возле нор крыс Сев. Ам. -
II. Семейство Ancylistaceae v.Tieghem Род Ancylistes Pfitzer 5. A. closterii Pfitzer Паразит водорослей рода Closterium Центр, и Юж. Евр., Центр. Аз., юж. штаты США +
6. A. netrii Couch В клетках водоросли Netrium digitus Сев. Ам. -
7. A. pfeifferi Beck et Tucker Syn.: A. berdani Sparrow Паразит в клетках водоросли Closterium sp. Евр., Сев. Ам. -
Род Conidiobolus Brefeld п/p.Conidiobolus Ben-Ze'evet Kenneth 8. C. destruens (Weiser et Batko) Ben-Ze'ev et Kenneth Syn.: Entomophthora destruens Weiser et Batko Diptera Центр, и Вост. Евр., Польша -
9. C. gustafssonii Baiazy Ectobius lapponicus De Geer ‘,’Orthopthera Польша
10. C. bangalorensis Srinivasan et Thirumalachar Почва, соломенная подстилка Индия -
11. C. eurymitis Drechsler Растительный детрит Сев. Ам. -
12. C. couchii Srinivasan et Thirumalachar Органический детрит Индия -
13. C. khandalensis Srinivasan et Thirumalachar Органический детрит Индия -
120
14. C. lamprauges Drechsler Органический детрит; мухи, инфицированные Entomophthora muscae Сев. Ам. —
15. C. paulus Drechsler Опавшие листья в ранней стадии разложения Сев. Ам. -
16. C. adiaeretus Drechsler Органический детрит Сев. Ам. -
17. C. lachnodes Drechsler Органический детрит, в почве, лиственный опад Сев. Ам., вост, штаты США -
18. C. osmodes Drechsler Органический детрит, мертвые Homoptera, Coleoptera Сев. Ам., Австрал., Израиль, Евр. -
19. C. thromboides Drechsler Syn.: Entomophthora virulenta Hall et Dunn Basidiomycetes (Craterellus cor- nucopioides), мертыве особи Homoptera, Diptera, Lepidoptera Сев. Ам., Аз., Австрал., Евр., Польша, Россия +
20. C. stromoides Srinivasan et Thirumalachar Органический детрит, мухи, инфицированные Entomophthora muscae s. 1. Индия -
21. C. multivagus Drechsler Гниющие остатки листьев Casuarina equisetifolia L. США (Флорида) -
22. C. obscurus (Hall et Dunn) Remaudiere et Keller Syn.: Entomophthora obscura Hall et Dunn Entomophthora thaxteriana Petch Entomophthora planchoniana Cornu Entomophthora ignobilis Hall et Dunn Homoptera В почве Космополит +
23. C. urticulosus Brefeld Плодовые тела Basidiomycetes (Exidia sp., Himeolasp.; nop. Tremellales) Центр. Евр. +
24. C. chlapowskii Balazy, Wisniewski et Kaszmarek Acarina (Pergamasus sp.) Польша -
п/p. Delacroixia (Saccardo et Sydow) Tyrrell et Mac Leod 25. C. brefeldianus Couch Плодовые тела Basidiomycetes (Septobasidium apiculatum Couch) Сев. Ам. ' -
26. C. coronatus (Costantin) Batko Syn.: Entomophthora coronata (Costantin) Kevorkian Детрит, отмирающие растения, мертвые Arthropoda, причина микозов теплокровных живот- ных и человека (Homoptera, Diptera, Hymenoptera) Евр., Аз., Сев. и Юж. Ам., Польша, Россия —
27. C. firmipilleus Drechsler Почва, опад Сев. Ам. -
28. C. incongruus Drechsler Почва, опад; причина микоза у ребенка Сев. Ам. -
121
29. C. humicolus Srinivasan et Thirumalachar Органический детрит Индия -
30. C. macrosporus Srinivasan et Thirumalachar Органический детрит, Diptera (сем. Sciaridae) Индия -
31. C. megalotocus Drechsler Детрит Сев. Ам. -
32. C. mycophilus Srinivasan et Thirumalachar Старые плодовые тела Basidiomycetes Индия -
33. C. polytocus Drechsler Детрит (растительный) Сев. Ам., США (Иллинойс, Индиа- на, Висконсин) -
34. C. pseudococci (Speare) Tyrrell et Mac Leod Orthoptera (сем. Coccidae, Pseu- dococcus calceolariae Maskell) Гавайские о-ва, Гонолулу -
п/p. Capillidium Ben-Ze'ev et Kenneth 35. C. heterosporus Drechsler Детрит (органический) Сев. Ам., Юго-Вост. Аз. -
36. C. lobatus Srinivasan et Thirumalachar Детрит (органический) Индия -
37. C. rhysosporus Drechsler Лиственный опад Сев. Ам. -
38. C. pumilus Drechsler Гниющие остатки растений Сев. Ам., США -
Род Macrobiotophthora Rekauf emend. flicker 39. M. vimariensis Rekauf Паразит пресмыкающихся (Hypsibius dujardinii Doyere) Центр. Евр. (Германия) -
40. M. vermicola (Me Culloch) Tucker Паразит нематод; в почве под культурами томатов, имбиря, земляного ореха Австрал. (Квинсленд) —
III. Семейство Meristacraceae Humber Род Meristacrum Drechsler emend. Tucker et Humber 41. M. asterospermum Drechsler Паразит почвообитающих нематод Сев. Ам. (США и Канада) -
42. M. milkoi (Dudka et Koval) Humber Syn.: Coelomomyces milkoi Dudka et Koval Tabanomyces milkoi (Dudka et Koval) Couch, Andreeva, Laird et Nolan Diptera (Tabanidae) Украина +
Род Ballocephala Drechsler 43. B. sphaerosperma Drechsler Пресмыкающиеся (Macrobiotes spp.) Сев. Ам. -
44. B. verrucospora Richardson Паразиты пресмыкающихся Великобритания -
122
45. В. pedicellata Pohlad et Bernard Паразиты пресмыкающихся (Hypsibius dujardinii Doyere, Diphascon pinguis Marcus, сем. Hypsibiidae) Покровы взрослых особей клеща Adoristes ovatus C.L. Koch (Acarina) Сев. Am., США (Джорджия), Евр. (Польша) -
Pon Zvgnemomvces Miura 46. Z. echinulatus Miura Nematoda Япония -
47. Z. pendulatus (Me Culloch) Tucker Nematoda в окультуренных почвах под культурой ананаса Австрал. (Квинсленд) -
IV. Семейство Entomophthoraceae Nowakowski Рол Entomophthora Fresenius s.s. Remaudiere et Keller 48. E. muscae (Cohn) Fres. Diptera Космополит +
49. E. brevinucleata Keller et Wilding Diptera (Cecidomyidae) Швейцария, Великобритания, Польша -
50. E. culicis (A. Braun) Fres. Diptera (Culicidae, Chironomidae, Simuliidae, Empididae) Евр., Аз., Сев. Ам., Польша +
51. E. erupta (Dustan) Hall 52. E. helvetica Keller et Ben- Ze'ev Heteroptera (Adelphocoris lineo- latus Goeze, Irbisia solani Heidemann, Lygus communis var. novascotiensis Knight, L. pabuli- nus L., Plagiognathus sp., сем. Miridae) Сев. Ам. (США) —
53. E. israelensis Ben-Ze'ev Diptera (Cecidomyiidae) Израиль -
54. E. planchoniana Cornu Homoptera (Aphididae) Космополит +
55. E. scatophagae Giard Diptera (Scatophagidae) Евр., Сев. Ам. +
56. E. schizophorae Keller et Wilding Diptera (Anthomyiidae) Вост, и Центр. Евр. (Швейцария, Великобритания, . Польша) +
57. E. syrphi Giard Diptera (Syrphidae) Вост, и Центр. Евр. (Чехия, Германия, Польша) +
58. E. thripidum Samson, Ramakers et Oswald Thysanoptera (Thripidae) Нидерланды -
59. E. trinucleata Keller Diptera (Sciaridae) Швейцария -
123
60. E. weberi (Lakon) Batko Rhaphidioptera (Rhaphidiidae) Германия -
61. E. sorokiniana Golberg Diptera (Culicidae) Россия -
62. E. terrestris Gres et Koval Homoptera (Aphididae) Украина 4-
Род Batkoa Humber 63. B. apiculata (Thaxter) Humbet Syn.: Entomophthora apiculata Thaxter Diptera (Anthomyiidae, Mycetophilidae, Psychodidae, Scatopsidae*, Sciaridae), Hymenoptera (Argidae), Lepidoptera (Oecophoridae), Coleoptera (Chrysomelidae) Космополит +
64. B. dysderci (Viegas) Humber Heteroptera (Pyrrochoridae) Юж. Ам. (Бразилия) -
65. B. gigantea (Keller) Humber Syn.: Entomophthora gigantea Keller Diptera (Tipulidae) Центр. Евр. (Швейцария) 4-
66. B. major (Thaxter) Humber Diptera, Homoptera, Coleoptera Евр., Аз., Сев. и Юж. Ам., Польша, Россия 4-
67. B. papillata (Thaxter) Humber Diptera Евр., Сев. Ам., Польша 4-
Род Completoria Lohde 68. C. complens Lohde Гаметофиты папоротника (сем. Completoriaceae) Центр. Евр. -
Род Entomophaga Batko 69. E. grylli (Fres.) Batko Orthoptera (Acrididae) Космополит 4-
70. E. calopteni (Bessey) Humber Orthoptera Сев. Ам. 4-
71. E. aulicae (Reichard in Bail) Humber Syn.: Entomophthora aulicae (Reichard in Bail) Sorokin Entomophthora egressa Mac Leod et Tyrrell Lepidoptera (Arctiidae, Geometridae, Lymantriidae, Noctuidae, Pyralidae, Tortricidae) Космополит 4-
72. E. maimaiga Humber, Shimazu et Soper Lepidoptera (Lymantriidae, Noctuidae, Arctiidae) Вост, и Юго-Вост. Аз., Сев. Ам. -
73. E. conglomerata (Sorokin) Keller Diptera (Culicidae, Chironomidae, Tipulidae) Евр. (Польша, Россия) 4-
74. E. pyriformis (Thoizon) Balazy Homoptera (Aphididae) Евр. (Франция, Россия) 4-
75. E. kansana (Hutchinson) Batko Diptera (Calliphoridae, Sarcophagidae, Muscidae, Tachinidae) Центр. Евр., США, Польша -
76. E. lagriae Balazy Coleoptera (Lagriidae) Швейцария -
124
77. E. saccarina (Giard) Batko Lepidoptera (Arctiidae) Франция -
78. E. tipulae (Fresenius) Humber Diptera (Tipulidae, Limoniidae) Центр. Евр. (Польша) 4-
79. E. tabanivora (Anderson et Magnarelli) Humber Diptera (Tabanidae) США, Карелия 4-
80. E. tenthredinis (Fres.) Batko Hymenoptera (Diprionidae, Tenthredinidae) Евр., Аз., Сев. Ам., Польша +
81. E. diprionis Balazy Hymenoptera (Diprionidae) Польша -
82. E. batkoi (Balazy) Keller Arachnida (Oligolophus tridens C.L. Koch, Leiobunum rotundum Latrielle, L. blackwalli Meade) Швейцария, Польша -
Род Eryniopsis Humber 83. E. lampyridarum (Thaxter) Humber Coleoptera (Cantharidae) Сев. Ам. -
84. E. caroliniana (Thaxter) Humber Syn.: Entomophthora caroliniana Thaxter Diptera (Tipulidae) Вост, и Центр. Евр., Сев. Ам., Польша +
85. E. longispora (Balazy) Humber Diptera (Chironomidae, Tipulidae, Limoniidae) Польша -
Род Neozygites Witlaczvl 86. N. fresenii (Nowakowski) Remaudiere et Keller Syn.: Entomophthora fresenii (Nowakowski) Gustafsson Homoptera (Aphididae) Космополит 4-
87. N. lageniformis (Thaxter) Remaudiere et Keller Homoptera (Aphididae) Юж. Ам. (Чили), США -
88. N. microlophii Keller Homoptera (Aphididae) Швейцария, Польша -
89. N. turbinata (Kenneth) Remaudiere et Keller Homoptera (Lachnidae) Швейцария -
90. N. fumosa (Speare) Remaudiere et Keller ?? Pseudococcidae Центр. Афр., Сев. Ам. (юго-вост, часть) -
91. N. lecanii (A. Zimmermann) Balazy Hemiptera (Lecanium viride) Юго-Вост. Аз. -
92. N. parvispora (Mac Leod, Tyrrell et Carl) Remaudiere et Keller Thysanoptera (Thripidae) Евр., Польша -
93. N. cucumeriformis Mietkiewski et Balazy Thysanoptera (Thripidae, Drepanothrips reuteri Uzel) Польша -
125
94. N. acaridis (Petch) Milner ??? Pergamasus crassipes L., Macrocheles peregrinus Krantz Великобритания, Австрал. -
95. N. floridana (Weiser et Muma) Remaudiere et Keller Syn.: Triplosporium floridanum (Weiser et Muma) Weiser Acarina (Tetranychidae: Eutetrany- chus banksi Me Gregor, Tetranychus urticae Koch*, Oligonychus hondo- ensis Ehara, Panonychus citri Risso, Eoteranychus sexmaculatus Riley) Евр., Сев. Am. (Флорида), Аз. (Израиль), Япония, Польша +
96. N. tetranychii (Weiser) Remaudiere et Keller Acarina (Tetranychidae, Teranychus altheae v. Hanstein) Чехия -
Роя Stronewellsea Batko et Weiser 97. S. castrans Batko et Weiser Diptera (Anthomyiidae) Чехия, Швейцария, Великобритания, Сев. Ам. -
98. S. magna Humber Diptera (Muscidae) США (Калифорния) -
Род Massospora Peck emend Sooer 99. M. bothynoderi Romanewitsch Coleoptera (Bothynoderes punc- tiventris Germ.) Украина, Россия 4-
100. M. cleoni Wize Syn.: Tarichium cleoni Lakon Coleoptera (Bothynoderes punc- tiventris Germ.) Украина, Россия 4-
Род Zoophthora Batko п/p. Erynia (Nowakowski) Batko 101. Z. ovispora (Nowakowski) Batko Syn.: Entomophthora ovispora Nowakowski Erynia ovispora (Nowakowski) Remaudiere et Hennebert Diptera (Calliphoridae, Lonchaeidae, Psychodidae, Sarcophagidae, Syrphidae, Tipulidae) Евр., Аз., Сев. Ам., Польша, Россия +
102. Z. aquatica (Anderson et Ringo ex Anderson et Anderson) Balazy Syn.: Entomophthora aquatica Anderson et Ringo Diptera (Culicidae) Центр. Евр., Сев. Ам., Польша 4-
103. Z. conica (Nowakowski) Batko Syn.: Entomophthora conica Nowakowski Diptera (Culicidae, Chironomidae) Евр., Аз., Сев. Ам., Австрал., Польша 4-
104. Z. curvispora (Nowakowski) Batko Syn.: Entomophthora curvispora Nowakowski Diptera (Chironomidae, Simuliidae) Евр. (Великобрита- ния, Швеция), Сев. Ам., Польша, Рос- сия, Белоруссия, Эстония +
105. Z. delpiniana (Cavara) Balazy Diptera (Muscidae) Италия -
106. Z. erinacea Ben-Ze'ev et Kenneth Homoptera (Aphididae) Израиль -
126
107. Z. gracilis (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora gracilis Thaxter Diptera Сев. Am. —
108. Z. montana (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora montana Thaxter Diptera (Chironomidae) Сев. Am. -
109. Z. plecopteri (Descals et Webster) Balazy Plecoptera (Nemoridae) Евр. (Великобрита- ния), Новая Зеландия -
110. Z. rhizospora (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora rhizospora Thaxter ex Lakon Diptera Евр. (Швеция), Сев. Ам. -
111. Z. sepulcharis (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora sepulcharis Thaxter ex Lakon Diptera (Ttpulidae, Rhagionidae, Syrphidae, Anthomyzidae) Центр. Евр., США (Сев. Каролина) Польша 4-
112. Z. variabilis (Thaxter) Batko Syn.: Entomoiphtora variabilis Thaxter ex Lakon Diptera (Psychodidae) Евр., Сев. Ам., Польша 4-
п/p. Furia Batko emend Li et Humber 113. Z. americana (Thaxter) Batko em. Balazy ex Humber Syn.: Entomophtora americana Thaxter Diptera (Muscidae, Calliphoridae) Евр. (Великобри- тания), Сев. Ам. -
114. Z. creatonoti (Gen in Humber) Batko em. Balazy ex Humber Lepidoptera (Arctiidae) Вост. Аз. (Тайвань) -
1 IS. Z. gastropachae (Raciborski) Balazy Syn.: Entomophthora gas- tropachae Raciborski Lepidoptera (Lasiocampidae) Центр. Евр., Сев. Ам. 4-
116. Z. ellisiana (Ben-Ze'ev) Balazy ex Humber Dermaptera (Forficulidae) Евр. (Великобрита- ния, Швейцария), Польша -
117. Z. fumimontana Balazy Diptera (Brachycerata) Польша -
118. Z. gammae (Weiser) Balazy Syn.: Tarichium gammae Weiser? Lepidoptera (Noctuidae) Центр, и Вост. Евр., Австрал., Польша -
119. Z. minutospora (Keller) Balazy Heteroptera (Myridae) Евр. (Швейцария, Богемия) -
120. Z. neopyralidarum (Ben- Ze'ev) Balazy ex Humber Lepidoptera (Pyraloidea) Вост, и Юж. Аз. -
127
121. Z. sciarae (Olive) Balazy ex Humber Diptera (Sciaridae) Евр. (Дания), США (Висконсин) +
122. Z. virescens (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora virescens Thaxter ex Lakon Lepidoptera (Noctuidae, Agrotinae) Евр., Сев. Ам., Польша 4-
123. Z. zabri (Rozsypal ex Ben- Ze'ev et Kenneth) Balazy ex Humber Syn.: Entomophthora zabri Rozsypal Coleoptera (Carabidae) Центр. Евр. (Чехия) —
124. Z. pieris (Li et Humber) Balazy ex Humber Lepidoptera (Pieridae) Homoptera (Cicadellidae) Diptera (Muscidae) Сев. Ам. (штат , Нью-Йорк) -
п/p. Neopandora Ben-Ze'ev et Kenneth 125. Z. neoaphidis (Remaudiere et Hennebert) Balazy Syn.: Erynia neoaphidis Remaudiere et Hennebert Homoptera (Aphididae) Космополит Польша, Россия 4-
126. Z. aleurodis Balazy et Manole Homoptera (Aleurodidae) Евр. (Румыния) -
127. Z. athaliae (Keller) Balazy Hymenoptera (Tenthredinidae) Евр. (Швейцария) -
128. Z. blunckii (Lakon ex Zimmermann) Balazy ex Humber Lepidoptera (Plutellidae) Евр. -
129. Z. brahminae (Bose et Mehta) Batko Syn.: Entomophthora brahminae Bose et Mehta Coleoptera (Scarabaeidae) Индия -
130. Z. bullata (Thaxter et Mac Leod) Balazy ex Humber Syn.: Entomophthora bullata Thaxter Diptera (Calliphoridae, Sarcophagidae) Евр.(Великобри- тания), Сев. Ам. -
131. Z. poloniaemajoris Balazy Homoptera (Jassidae) Польша 4-
132. Z. daenusae (Balazy) Balazy Hymenoptera (Braconidae) Польша -
133. Z. delphacis (Hori) Balazy ex Humber Homoptera (Delphacidae) Вост. Аз., Польша -
134. Z. dipterigena (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora dipterigena Thaxter Diptera (Mycetophilidae, Sciaridae, Tipulidae) Евр. (Великобрита- ния, Швеция), Сев. Ам.. Польша, Россия 4-
135. Z. echinospora (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora echinospo- ra Batko Diptera (Lauxaniidae) Евр. (Дания, Великобритания, Швеция), Сев. Ам., Польша + 1
128
136. Z. myrmecophaga Turian et West Syn.: Entomophthora myrme- cophaga Turian et West Hymenoptera (Formicidae) Евр. (Швейцария, Германия, Швеция, Югославия, Чехия), США, Польша, СССР (по Balazy, 1993)
137. Z. heteropteris Balazy Heteroptera (Corsidae) Польша -
138. Z. gloeospora (Vuillemin) Batko Syn.: Entomophthora gloeospora Vuillemin Diptera (Mycetophilidae, Sciaridae) Евр. (Франция), США (Пенсильвания) -
139. Z. ithacensis (Kramer) Balazy Syn.: Erynia ithacensis Kramer Diptera (Empididae, Rhagionidae) Центр. Евр., США (сев.-вост. штаты), Польша -
140. Z. lipai Balazy, Eilenberg et Papierok Coleoptera (Cantharidae) Польша -
141. Z. muscivora (Scroeter) Balazy Syn.: Entomophthora muscivora Scroeter Diptera (Brachycerata) Вост, и Центр. Евр. (Великобритания), Польша +
142. Z. nouryi (Remaudiere et Hennebert) Ben-Ze'ev et Kenneth Homoptera (Aphididae) Центр.. Сев. и Вост. Евр., Израиль, Польша -
143. Z. kondoiensis (Milner) Balazy Syn.: Erynia kondoiensis Milner Homoptera (Aphididae) Австрал. -
144. Z. phalangicida (Lagerheim) Batko Acarina (Opiliones, Pergamasus septentrionalis Oudemans) Центр, и Сев. Евр. (Швеция), Польша -
145. Z. philonthi Balazy Coleoptera (Phylonthus sp.) Польша -
146. Z. phyllobii Balazy Coleoptera (Curculionidae) Польша -
147. Z. suturalis (Ben-Ze'ev) Balazy Coleoptera (Galerucini; Lonchaea saturalis Thomson, Pyrrhalta lute- ola Muller) Великобритания, Франция -
148. Z. vomitoriae Rozsypal Diptera (Calliphoridae, Syrphidae, Stratiomidae) Центр, и Вост. Евр. (Богемия, СССР: цит. по Balazy, 1993), Польша -
п/p. Zoophthora Batko 149. Z. radicans (Brefeld) Batko Syn.: Entomophthora radicans Brefeld Lepidoptera (Pieris brassicae) Евр., Сев. Ам., Польша 4-
150. Z. anglica (Petch) Humber Coleoptera (Elateridae) Евр. (Франция. -
129
Syn.: Entomophthora anglica Petch E. sphaerosperma Fres. ssp. elateridiphaga Turian E. elateridiphaga Turian Румыния, Швейцария; СССР: цит. по Balazy, 1993), Польша
151. Z. anhuiensis (Li) Humber Homoptera (Aphididae) Китай -
152. Z. aphidis (Hoffmann in Fres.) Remaudiere et Hennebert Syn.: Entomophthora aphidis Hoffmann in Fres. Tarichium aphidis (Hoffmann in Fres.) Kohn Homoptera (Aphididae) Вост, и Центр. Евр. (Великобритания, Германия, Швеция, Дания, Испания), Сев. Ам., Юж. Афр., Польша, Россия, Татарстан +
153. Z. arginis Balazy Hymenoptera (Argidae, Arge berberidis Schrank) Евр. (Германия), Польша -
154. Z. autumnalis Balazy Diptera (Dryomyzidae) Польша -
155. Z. bialoviezensis Balazy Lepidoptera (Geometridae; Hibernia defoliaria CL, Cheimotobia brumata L.) Польша 4-
156. Z. brevispora Balazy Lepidoptera (Geometridae) Польша -
157. Z. canadensis (Mac Leod, Tyrrell et Soper) Remaudiere et Hennebert Homoptera (Lachnidae) Сев. Ам. (Канада) -
158. Z. crassispora Balazy Lepidoptera (Tortricidae) Польша -
159. Z. crassitunicata Keller Coleoptera (Cantharidae) Швейцария -
160. Z. falcata Balazy Hymenoptera (Myrmica laevin- odes Nyl.) Польша -
16). Z. forficulae (Giard) Batko Syn.: Entomophthora forficulae Giard Dermaptera (Fotficula auricularia L., Chelidurella acanthopygia L.) Вост, и Центр. Евр., Польша -
162. Z. geometralis (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora geome- tralis Thaxter Lepidoptera (Geometridae) Сев. Евр. (Швеция), Сев. Ам. (США) +
163. Z. giardii Balazy Orthoptera (Meconema thalass- inum) Вост, и Центр. Евр. (Франция, Герма- ния), Польша -
164. Z. humberi (Aruta et Carrillo) Balazy Diptera (Tipulidae) Юж. Ам. (Чили, Исла, Тайя)
165. Z. ichneumonis Balazy Hymenoptera (Ichneumonidae) Польша -
130
166. Z. lanceolata Keller Diptera (Empididae) Центр, и Вост. Евр., Польша 4-
167. Z. larvivora Balazy Coleoptera (Cantharidae) Польше -
168. Z. opomyzae Balazy et Mietkiwski Diptera (Opomyza florum L., Brachycerata) Польша -
169. Z. miridis Balazy et Mietkiwski Heteroptera (Miridae, Auche- norrhyncha, Dicyphus pallidus Herrich-Schafier, Stenodema vi- rens L„ S. laevigatus L.) Польша —
170. Z. nematoceris Balazy Diptera (Sciaridae, Fungiforidae, Bibionidae) Румыния, Польша -
171. Z. obtuza Balazy Diptera (Brachycerata) Польша -
172. Z. occidentalis (Thaxter) Batko Homoptera (Aphididae) Сев. и Юж. Ам., Евр., Аз., Польша -
173. Z. orientalis Ben-Ze'ev et Kenneth Homoptera (Aphididae) Израиль -
174. Z. petchii Ben-Ze'ev et Kenneth Homoptera (Psyllodea; Cercopidae, Delphacidae, Jassidae; Phylaenus spumarius, Javesella pellucida) Вост, и Центр. Евр., Польша -
175. Z. phalloides Batko Homoptera (Aphididae) Центр, и Вост. Евр., Сев. Ам., Польша -
176. Z. phytonomi (Arthur) Batko Syn.: Entomophthora phytonomi Arthur Coleoptera (Phytonomus puncta- tus E, Ph. variabilis Herbst.) Евр., Аз., Сев. Ам., Австрал., Польша +
177. Z. psyllae Balazy Homoptera (Psyllodea; Trioza urticae) Германия (Бавария), Польша -
178. Z. tachypori Balazy Coleoptera (Staphylinidae; Tachiporus sp.) Вост. Евр. (Швейца- рия, Юж. Германия) -
179. Z. viridis Keller Heteroptera (Miridae; Notostira elongata Geoffr.) -
Род Tarichium Cohn (Balazy, 1993; Mac Leod, Milller- Kflgler, 1970) 180. T. acaricolum Baizy et Wisniewski Acarina (Petgamasus sp.) Польша -
181. T. atrospermum (Petch) Balazy Syn.: Entomophthora atrosper- mum Petch Homoptera (Aphididae) Великобритания +
131
182. T. azygosporicum Balazy, Wisniewski et Koszmarek Acarina (Pergamasus brevicornis Berlese) Евр., Польша -
183. T. bereshkoveanum Lavrov et Smirnova Lepidoptera (Noctuidae) Россия (Сибирь) -
184. T. bullata Thaxter et Povah Diptera (Metopiidae) США (Мичиган) -
185. T. calliphorae (Giard) Balazy Diptera (Calliphoridae) Евр. (Франция) -
186. T. caloptenii Bessey Orthoptera (Acrididae; Caloptenus differntialis) США (Айова) -
187. T. cimbicis (Bubak) Lakon Syn.: Entomophthora cimbicis Bubak Hymenoptera (Cimbicidae; Cimbea sp.) Евр. (Германия, Богемия) -
188. T. coleopterorum (Petch) Balazy Syn.: Entomophthora colcoptcro- rum Petch Coleoptera; Curculionidae; Sitones flavescens Wick.) Великобритания -
189. T cyrtoneurae (Giard) Balazy Syn.: Entomophthora cyrtoneurae Giard Diptera (Muscidae) Евр. (Франция) -
190. T. dissolvens (Vossler) Lakon Syn.: Entomophthora dissolvens Vossler Lepidoptera (Noctuidae) Евр. (Германия) -
191. T. distinctum Balazy, Wisniewski et Kaszmarek Acarina (Pergamasus sp.) Евр., Польша -
192. T. fumosonigrum Balazy et Wisniewski Acarina (Pergamasus sp.) Евр., Польша -
193. T. gammae Weiser Lepidoptera (Noctuidae) Евр. (Чехия, Герма- ния), Россия, Турк- мения +
194. T. hyalinum Balazy, Wisniewski et Kaszmarek Acarina (Tectocepheus velatus Michael) Евр., Польша -
195. T. hylemiae Lakon Diptera (Anthomyidae) Евр. (Германия), Россия (о-в Сахалин) -
196. T. inexpectatus Jacz. Syn.: Entomophthora inexpectata Jasz. Lepidoptera (Noctuidae) Россия +
197. T. jaapianum (Bubak) Balazy Homoptera (Cicadellidae; Eucanthus interruptus) Евр. (Германия) -
198. T. jaczewskii Zaprometov Syn.: T. zabrae Jacz. Coleoptera (Carabidae; Zabrus gibbosus Goeze) Центр. Аз. (Узбекистан) -
132
199. T. lauxaniae Bubak Diptera (Lauxaniidae) Евр. (Германия, Богемия) -
200. T. lavrovium Gukasjan Lepidoptera (Noctuidae) Россия (Сибирь) -
201. T. megaspermum Cohn Lepidoptera (Noctuidae) Евр., Сев. Ам., Польша, Россия 4-
202. T. monokaryoticum Balazy, Wisniewski et Kaszmarek Acarina (Trichouropda szszecien- sis Wisn. et Hirschmann) Евр., Польша
203. T. obtusoangulatum Balazy et Wisniewski Acarina (Uropoda minima Kramer) Евр., Вост. Польша -
204. T. oplitides Balazy et Wisniewski Acarina (Oplitis alophora Berlese, Trichouropoda ovalis Koch) Польша -
205. T. pallidum Roivainen Diptera (Lauxaniidae) Евр. (Финляндия) -
206. T. phytoiiomi Jacz. Coleoptera (Curculionidae) Вост. Аз. Узбекистан) -
207. T. porteri (Soper) Balazy Diptera (Tipulidae) Сев. Ам. 4-
208. T. punctatum Garbowski Syn.: T. punctatum-complex Coleoptera (Curculionidae) Евр., Сев. Ам., Аз., Польша, Россия -
209. T. pusilium Balazy et Wisniewski Acarina (Pergamasus sp.) Евр., Польша -
210. T. pustulatum Weiser Lepidoptera (Noctuidae) Евр. (Чехия, Белоруссия) +
211. T. rhagonicharum Balazy Coleoptera (Cantharidae) Евр. (Дания, Швей- цария), Польша -
212. T. richteri (Bresadola et Staritz) Bubak Syn.: Massospora richteri Bresadola et Staritz Entomophthora lauxiana Bubak Diptera (Lauxaniidae) Евр. (Германия)
213. T. silesianum Balazy et Wisniewski Acarina (Ips typographus L.) Юго-Вост. Польша -
214. T. sloviniense Balazy et Wisniewski Acarina (Pergamasus sp.) Сев. Польша -
215. T. sphaericum Balazy et Wisniewski Acarina (Trachyuropoda coccinea Michael) Польша -
216. T. sphaerospermum-complex Hymenoptera (Braconidae, Pentatomidae), Atthropoda Космополит, Польша -
217. T. subglobosum Balazy et Wisniewski Acarina (Pergamasus sp.) Евр. Польша -
133
218. Т. subpunctulatum Balazy Diptera (Brachycerata) Евр. Польша -
219. Т. svalbardcnse-coniplcx Acarina (Pergamasus sp., Dinychus carinatus Berlese, Veigaia) Евр. Польша -
220. Т. tatricum Balazy et Wisniewski Acarina (Parasitiformes) Евр., Юж. Польша -
221. T. tenuiparietatum Balazy et Wisniewski Acarina (Oribatidae) Евр., Польша -
222. T. tenuisculpturatum Balazy et Wisniewski Acarina (Pergamasus sp., Veigaia sp., Eviphis ostrinus C.L. Coch; лесная подстилка, детрит) Евр., Польша -
223. T. uropodinis Balazy et Wisniewski Acarina (Trachyuropoda carcinea Michael) Евр. (Германия) -
224. T. verruculosum Balazy, Wisniewski et Kaszmarek Acarina (Galuminidae) Евр., Польша -
Можно прогнозировать и дальнейшие реконструкции системы энтомофто-
ральных не только на уровне рода, но и на уровне семейства. Поскольку каждая
новая ревизия осуществляется разными специалистами, ни один из них не смог
исследовать все образцы, собранные в разных странах, при помощи единого ме-
тода и обобщить накопленную информацию по таким важным критериям, как
экологический и специализация, которые позволяют составить представления об
амплитуде изменчивости морфологических структур и физиологических особен-
ностей, что особенно важно при установлении вида.
При составлении классификационной схемы не учитывается также такой важ-
ный критерий, как эволюция, и не рассматриваются основные линии адаптации
грибов к специфическому субстрату, для освоения которого происходит принципи-
альное изменение метаболизма и формируется способность перехода от гетеротро-
фии к биотрофии. Несмотря на то, что представители таких грибных организмов,
как Entomophthorales, отличающихся патогенными способностями, не могут рас-
сматриваться вне системы "гриб-насекомое", исследователи ограничиваются толь-
ко указанием таксономической принадлежности пораженного насекомого и не свя-
зывают функционирование гриба с особенностями жизнедеятельности насекомого
и его местообитанием. В этом аспекте многие вопросы могли бы быть выяснены,
если бы более продуктивно использовалось проведение комплексных исследований
микологами и энтомологами. Частично это успешно реализуется польскими специ-
алистами при описании новых видов на Acarina, сведения о которых чрезвычайно
скудны, а изучение и обнаружение их представляет значительные трудности. Обид-
но, что даже в этом случае учитывается лишь сам субстрат, без расшифровки циклов
развития и других особенностей данного специфического субстрата.
Пока приходится учитывать все недостатки существующей классификации,
но приводить количество известных видов, которые признаются современными
исследователями (Воронина и др., 2001; Воронина, Мукамолова, 2006; Balazy,
1993; Humber, 1997).
134
10. Исследования энтомофторальных грибов на территории
Украины
Энтомофторальные грибы достаточно широко распространены на террито-
рии Украины, о чем свидетельствует периодическое обнаружение их исследова-
телями, которые интересовались другими группами грибов или насекомыми и
собирали их случайно, обычно в период эпизоотий, т.к. не заметить подобные эк-
земпляры было невозможно. Сведения о выявлении энтомофторальных у нас в
стране относятся к началу XX ст.
Первое сообщение об обнаружении энтомофторальных грибов было опуб-
ликовано М.С. Wize в 1904 г. и посвящено интересному виду — Massospora cleoni
Wize, таксономическое положение которого до сих пор является дискуссионным
(Wize, 1904). Гриб был обнаружен в личинках и куколках свекловичного долгоно-
сика (Bothynoderes punctiventris Germ.) в период его массового развития на полях
в Смелянском районе Черкасской области, а спустя почти 60 лет — в Ахтырском
районе Сумской области и Хорольском районе Полтавской области (Бичук,
1965). Кроме нашей страны, гриб был обнаружен еще на этом же хозяине, пора-
жающем сахарную свеклу, в Краснодарском крае (Россия), что свидетельствует о
его специфическом ареале, связанном с распространением свекловичного долго-
носика. В мировой литературе приводится как Tarichium cleoni (Wize) Lakon, ку-
да его отнес G. Lakon (Lakon, 1915; Balazy, 1993). В 1961 г. в Хорольском районе
Полтавской области на этом же насекомом был обнаружен еще один вид — Mas-
sospora bothynoderi Romanewitsch (Бичук, 1965). Гриб был описан еще в 1940 г. как
новый возбудитель эпизоотии свекловичного долгоносика, но в последующие
годы не отмечался. От близкого вида М. cleoni, описанного раньше, хорошо от-
личается морфологически и течением патогенеза (Романевич, 1940). По непо-
нятным причинам сведения о выявлении этих важных агентов регуляции попу-
ляций опасного вредителя сахарной свеклы в настоящее время отсутствуют. Оче-
видно, в связи с этим невозможно провести ревизию таксономического положе-
ния обоих видов и окончательно выяснить их номенклатурные отличия.
Истинно энтомофторовый гриб, обнаруженный на территории Украины,
также оказался новым для науки и был описан М. Raciborski в 1910 г. как Empusa
(Entomophthora) gastropachae. Не обратить внимание на этот гриб было невоз-
можно, поскольку он вызывал эпизоотию гусениц коконопряда (Gastropachasp.),
поражающих зеленые насаждения в окрестностях г. Львова (Raciborski, 1910). Со-
общений о нахождении этого вида не появлялось до 1979 г., когда было установ-
лено, что он стал причиной массовой гибели гусениц из рода Malacosoma в Се-
верной Аляске (Mac Leod, Tyrrell, 1979).
В имеющихся публикациях начала столетия чаще других упоминается
Е. muscae, которая известна из западных и центральных областей Украины (П-
жицька, 1926; Rouppert, 1911; Wroblewski, 1913; Wize, 1926). Не менее часто обна-
руживали Е. aulicae Reich. - возбудителя эпизоотий златогузки (Euproctis chrysor-
rhoea L.) и хлебной жужелицы (Zabrus tenebrioides Goeze) в Киевской, Черкасской
и Закарпатской областях (Зерова, 1958; Францевич, 1962; Пономарчук, 1966).
Первая попытка осуществить инвентаризацию известных в Украине энто-
мофтор была сделана в 1965 г. Их список включал 6 видов: Е. aulicae, Е. gastropac-
135
hae, E. grylli, E. muscae, E. sphaerosprema, E. tipulae (Коваль, 1965a,б). Этот список
вскоре дополнился сведениями о выявлении в Херсонской области гриба Е. aphi-
dis на гороховой тле Acyrtosyphon pisum (Воронина, 1966), а также Е. scatophagae
на разных видах мух (Коваль, 1969).
Порядок Entomophthorales был представлен в I томе "Визначника гриб!в Ук-
раши" тремя видами: одним (Ancylistes closterii) из сем. Ancylistaceae - в клетках
водоросли Closterium sp. и двумя видами (Е. muscae и Е. sphaerosperma) из сем.
Entomophthoraceae (Дудка, Морочковский, 1967).
Более полные сведения о состоянии изученности энтомофторовых были
приведены спустя 10 лет в "Определителе энтомофильных грибов СССР" (Ко-
валь, 1974). Из рода Entomophthora указано 11 видов (Е. aphidis, Е. aulicae, Е. соп-
glomerata, Е. culicis, Е. grylli, Е. jaszewskii, Е. muscae, Е. scatophagae, Е. sphaerosper-
ma, Е. tipulae, Е. virescens); из рода Massospora - два (М. bothynoderi и М. cleoni);
из рода Tarichium - один (Т. atrospermum).
В монографии А.А. Евлаховой "Энтомопатогенные грибы" Для Украины
(иногда с указанием области) приведено 4 вида рода Entomophthora (Е. aulicae,
Е. exitialis, Е. grylli, Е. virescens) и один из рода Tarichium (Т. atrospermum). Только
Е. exitialis на тлях ранее не была известна (Евлахова, 1974).
В дальнейшем список энтомофторовых пополнялся видами, которыми ин-
тересовались специалисты-энтомологи, изучавшие возможности практического
применения наиболее распространенных биологически активных патогенов. От-
дельно можно выделить накопившиеся сведения об энтомофторозахтлей, совок,
комаров, слепней и т. д. Помимо этого, нами изучались коллекции исследовате-
лей отдельных групп насекомых, хранящихся в музеях Национального универси-
тета им. ТЕ Шевченко и Института зоологии им. И.И. Шмальгаузена НАНУ, а
также учитывались спорадические сборы микологов, проводивших инвентариза-
цию других таксонов, но обращающих внимание на пораженных насекомых.
Анализ накопившихся сведений и сопоставление их с имеющимися для дру-
гих стран значительно затрудняется в связи с отсутствием стабильного призна-
ния конкретно обоснованного понимания объемов семейств, родов, внутриродо-
вых и видовых таксонов всех энтомофторальных грибов.
Таксономия и объем внутриродовых и видовых критериев для энтомофторо-
вых, поражающих тлей, чрезвычайно запутаны и осложнены различными трак-
товками, предлагаемыми исследователями этой экологической группы. Соглас-
но последней классификационной схеме известно 20 видов представителей сем.
Entomophthoraceae, поражающих тлей на различных континентах (Humber, 1989,
1997; Balazy, 1993). Они относятся к 5 родам: Conidiobolus, Entomophthora, Ento-
mophaga, Neozygites, Zoophthora (табл. 10.1). Их представители отличаются раз-
ным уровнем специализации от моно— до полибиотрофов, известных на боль-
шинстве видов тлей. Наиболее изученными можно считать такие виды, как Coni-
diobolus coronatus, С. obscurus, С. thromboides, Entomophthora planchoniana, Neoz-
ygites fresenii, Zoophthora neoaphidis, Z. aphidis, хотя следует отметить, что у исс-
ледователей этой группы нет единого мнения об их объеме (Воронина и др.,
2001). Разногласия возникают вследствие несогласованности по поводу выбора
морфологических критериев, а также трактовки критерия специализации и дру-
гих экологических особенностей. Специализация к поражению растений отдель-
136
ними видами тлей не может не оказывать влияния на жизненный цикл, форми-
рование отдельных структурных элементов и распространение. Виды тлей, кото-
рые поражаются энтомофторовыми, отличаются приспособленностью к расте-
ниям различных семейств и родов, а к тому же еще и произрастающих в разных
естественных и агроценозах. Наиболее изучены виды энтомофторовых, поража-
ющих гороховую, люцерновую, бахчевую, капустную и персиковую тлей (Aphis
fabae, A. gossypii, Acyrthosiphon pisum, Brevicoryne brassicae, Myzus persicae), кото-
рые приурочены к агроценозам. Менее исследованы виды энтомофтор, обнару-
живаемые на тлях, поражающих лиственные и хвойные породы в естественных
ценозах (Drepanosiphum platanoideS, Schizolachnus piniradiate). Эта тенденция ха-
рактерна и для Украины: наибольшее количество сведений имеется об энтомоф-
торовых, поражающих тлей в агробиоценозах (Бичук, 1965; Евлахова, 1974; По-
сылаева, 1978; Хухрий, 1983; Воронина и др., 2001).
Таблица 10.1.
Виды энтомофторальных грибов, обнаруженные на тлях в разных странах и в Украине
(отряд Homoptera, сем. Aphididae)
Виды энтомофторальных Виды тлей Распространение Обнаруженные в Украине
Сем. Ancylistaceae 1. Conidiobolus (Delacroixia) coronatus (Costantin) Batko Syn.: Entomophthora coronata (Costantin) Kevorkian Acyrtosiphon pisum Harris Aphis fabae Scop. Brevicoryne brassicae L. Евр. (Россия, Польша), Аз., Сев. и Юж. Ам. -
2. Conidiobolus (Conidiobolus) obscurus (Hall et Dunn) Remaudiere et Keller Syn.: Entomophthora thax- teriana (Petch) Hall et Bell Entomophthora thaxteriana (Petch) Batko Entomopthtora obscura Hall et Dunn Entomophaga obscura (Hall et Dunn) Batko Acyrtosiphon pisum* Aphis fabae* Capitophorus similis v.d. Goot Impatientinum asiaticum Nevsky Euceraphis punctipennis Zett.* Macrosiphum prenanthidis Borner Microlophium evansi Theob. Sitobion avenae Fabr.* Uroleucon cirsii L. U. tussilaginis Walker Космополит Россия, Польша Харьковская, Черниговская, Киевская, Черновицкая обл.
3. Conidiobolus (Conidiobolus) thromboides Drechsler Syn.: Entomophthora virulen- ta Hall et Dunn Brevicoryne brassicae* Therioaphis maculata Buckton Сев. Ам., Аз., Австрал., Россия, Польша Полтавская, Киевская, Житомирская обл.
Сем. Entomophthoraceae 4. Entomophthora planchoni- ana Cornu Acyrthosiphon pisum* Aphis fabae* Aphis frangulae Kaltenbach in Koch Aulacorthum solani Kaltenbach Brevicoryne brassicae* Capitophorus similes Cryptomyzus ribis L. Космополит Россия, Польша Киевская, Черниговская, Волынская, Закарпатская обл.
137
5. Entomophthora terrestris Gres et Koval Drepanosyphum platanoides Schranke* Euceraphis punctipennis L.* Macrosophum rosae L.* Sitobion avenae Uroleucon cirsii Uroleucon hypochoeridis Hill Ris Lambers Uroleucon tussilaginis* Pemphigus betae Doane* - Киевская, Харьковская, Сумская, Полтавская, Черкасская, Ни- колаевская обл.
6. Entomophaga pyriformis (Thoison) Balazy Syn.: Entomophthora pyri- formis Thoison Rhopalosiphum insertum Walk. Rhopalosiphum padi L.* Sitobion avenae* Франция, Россия Черкасская, Сумская обл.
7. Neozygites fresenii (Nowa- kowski) Remaudiere et Keller Syn.: Entomophthora fre- senii (Nowakowski) Gustafsson Aphis fabae Aphis gossypii* Brevicoryne brassicae Microlophium evansi Космополит Россия. Польша, Молдова Черниговская, Киевская, Донецкая обл.
8. Neozygites lageniformis (Thaxter) Remaudiere et Keller Myzocalis coryli Goetze Вид c Betula populifolia США, Чили Черниговская обл.
9. Neozygites microlophii Keller Microlophium camosum Buckton Microlophium evansi Швейцария, Польша -
10. Zoophthora (Erynia) eri- nacea Ben-Ze'ev et Kenneth Aphis spp. Myzus spp. Израиль -
11. Zoophthora (Neopandora) neoaphidis (Remaudiere et Hennebert) Balazy Syn.: Erynia neoaphidis Remaudiere et Hennebert Acyrtosiphon pisum Amphorophora rubi Kaltenbach Aphis fabae Aphis frangulae Aphis nasturtii Kaltenbach Aulacorthum solani Brachycaudus cardui L. Brevicoryne brassicae* Capitophorus similes Cryptomyzus ribis* Drepanosiphum plantanoides Impatientium asiaticum Macrosiphum euphorbiae Thomas Macrosiphum prenanthidis Macrosiphum rosae Microlophium evansi Metopolophium dirhodum Walner Космополит (Польша, Россия) Киевская, Житомирская обл.
138
Myzus persicae Sitobion avenae Sitobion fragariae Uroleucon cirsii Uroleucon hypochaeridis Uroleucon tussilaginis
12. Zoophthora (Neopandora) nouryi (Remaudiere et Hennebrt) Ben-Ze'ev et Kenneth Aphis fabae Aphis umbrella Borner Pemphigus bursarius L. Pemphigus phenax Borner Центр, и Зап. Евр., Израиль, Польша —
13. Zoophthora (Neopandora) kondoinensis (Milner) Balazy Acyrtosiphon kondoi Shinyi Acyrtosiphon pisum Hyperomyzus lactucae L. Myzus persicae Therioaphis trifolii Monell f. maculata Buckton Австрал.
14. Zoophthora (Zoophthora) anhuinensis (Li) Humber Myzus persicae Китай -
15. Zoophthora (Zoophthora) aphidis (Hoffman in Fres.) Remaudiere et Hennebert Syn. Entomophthora aphidis Hoffman in Fres. Anoecia sp. Разные виды тлей Aphis fabae* Acyrthosiphon pisum* Brevicoryne brassicae* Сев. Ам., Юж. Афр Германия, Великобритания, Швеция, Дания, Испания, Польша, Россия, Татарстан , Винницкая, Житомирская, Закарпатская, Киевская, Одесская, Полтавская, Харьковская, Херсонская, Черкасская, Черниговская, Черновицкая обл.
16. Zoophthora (Zoophthora) occidentalis (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora occi- dentalis Thaxter Capitophorus similis Impatienticum asiaticum Sitobion fragariae Евр., Аз., Сев. и Юж. Ам., Польша —
17. Zoophthora (Zoophthora) orientalis Ben-Ze'ev et Kenneth Aphis citricola v.d. Goot Израиль -
18. Zoophthora (Zoophthora) phalloides Batko Microlophium evansi Разные виды тлей Центр, и Вост. Евр. Сев. Ам., Польша -
19. Zoophthora (Zoophthora) radicans (Brefeld) Batko Syn.: Entomophthora radi- cans Brefeld Entomophthora sphaeros- permum Fres. Aphis fabae Разные виды тлей Россия —
20. Tarichium atrospermum (Petch) Balazy Разные виды тлей; Brevicoryne brassicae* Великобритания Киевская обл.
*На этих видах тлей гриб обнаружен в Украине.
139
Энтомофтороз тли Acyrthosiphon pisum изучался в Херсонской области. Ос-
новное внимание уделялось патогенезу, распространению и биологии Е. aphidis в
естественных условиях (Воронина, 1966). В Черновицкой области этот же пато-
ген поражал преимущественно другой вид тли — Aphis fabae. На основании обоб-
щения результатов многолетних исследований сделаны выводы о том, что энто-
мофтороз является одним из важнейших регулирующих факторов динамики чис-
ленности разных видов тлей, при этом не только ограничивается плотность попу-
ляции вредителя, но и значительно снижается вредоносность. Поскольку опыты
проводились в течение 20 лет на территории, охватывающей разные климатичес-
кие зоны, данные, полученные в Черновицкой области, находящейся на крайнем
западе, использованы для установления зональных особенностей проявления и
течения энтомофтороза тлей (Воронина и др., 2001).
При изучении динамики численности гороховой тли (Acyrthosiphon pisum) в
условиях северо-востока Украины (Харьковская обл.) было выявлено два вида
энтомофтор — Е. aphidis1 и Е. thaxteriana, которые снижали численность популя-
ции тли, но только в период ее массового развития (летние месяцы), когда расте-
ния уже были ослаблены и поражены весенними популяциями вредителя. На
этом основании рекомендованы методы интегрированной борьбы с вредителем
(Посылаева, 1978).
В Винницкой, Житомирской, Киевской и Черкасской областях гороховая
тля на различных бобовых растениях поражалась Е. aphidis. Из десяти лет наблю-
дений развитие энтомофтороза отмечалось в течение восьми лет, причем на про-
тяжении трех сезонов заболевание имело хозяйственное значение в снижении
численности вредителя (Хухрий, 1983).
Распространение и биологические особенности 4 видов Entomophthora на
разных видах тлей в Черниговской области прослежено в 1983-1984 гг. И.Н. Ско-
пиной (неопубликованные материалы). Впервые в Украине обнаружены два ред-
ких вида — Е. fresenii Nowak, на Aphis gossypii и Е. planchoniana Cornu на Macro-
siphum rosae. Для E. aphidis и E. thaxteriana проведен учет 7 видов тлей, которых
они поражают. Особый интерес представляет поражение энтомофторозом бере-
зовой тли (Euceraphis punctipennis L.), о котором нет сообщений в доступной ли-
тературе, а вредитель распространен очагами в лесных массивах по всей Украине.
На неопределенном виде тли с листьев Betula populifolia в США отмечен очень
близкий вид энтомофторовых — Neozygites lageniformis (Thaxter) Remaudiere et
Keller, к которому, возможно, и относится выявленный в Черниговской области.
Этот вид имеет сложную синонимику, пререносился из родов Empusa, Entomoph-
thora, Triplosporium и еще окончательно не изучен, хотя отличается от других по
ряду признаков, не всегда стабильных. На выявленных нами образцах не все
признаки совпадали с имеющимися в диагнозе, что можно объяснить эклогичес-
кой изменчивостью, но послужило основанием для отнесения его к более изу-
ченному и распространенному виду Entomophthora planchoniana Cornu, положе-
ние которого в системе семейства не претерпевало изменений, хотя вид описан
еще в 1873 г., т. е. раньше N. lageniformis (Thaxter, 1888; Balazy, 1993). Entomoph-
1 Мы приводим здесь прежние названия этих видов, которые согласно современной номенклатуре
именуются как Zoophthora (Zoophthora) aphidis и Conidiobolus obscurus (табл. 10.1).
140
thora planchoniana была обнаружена еще несколько раз на тле Impatienticum asia-
ticum (г. Киев, возле Голосеевского пруда, собр. Б.А. Борисов) и на тле Drepano-
siphum platanoides (Киевская обл., дендропарк Александрия). Интересно было ее
нахождение на тле Uroleucon tussilaginis в середине мая, хотя обычно ее обнару-
живали в конце июня-июле (окр. г. Киева, Лысая гора).
Достаточно широко распространенный в Европе, Азии, Индии и США, а
также во многих областях России вид Entomophthora (Zoophthora) exitialis был
обнаружен в Херсонской области на Aphis fabae и Therioaphis maculata (Евлахова,
1974). На Th. maculata этот вид был отмечен нами в Винниикой и Черкасской об-
ластях, а на Aphis fabae и Acyrthosiphon pisum — в Закарпатье.
Всего несколько местонахождений установлено для Entomophaga pyriformis
на тлях Rhopalosiphon padi (Черкасская обл.) и Sitobion avenae (Сумская обл.), хо-
тя он считается распространенным во Франции и нескольких областях России
(Басова, 1970а,б; Balazy, 1993).
Если об энтомофторозах листогрызущих тлей накоплена обширная инфор-
мация на различных континетах, то о поражении корневой тли энтомофторовы-
ми грибами имеется всего несколько публикаций. Это, очевидно, связано с огра-
ниченным распространением самого вредителя и трудностями его обнаружения,
поскольку для этого необходимо проводить раскопки и специальные исследова-
ния. Впервые энтомофтороз свекловичной корневой тли (Pemphigus fuscicomis
Koch) был обнаружен в США в штате Колорадо еще в 1912 г., в штате Калифор-
ния — в 1941 г., а в Канаде (провинция Альберта) — в 1956 г. (Гресь, 1975; Гресь,
Коваль, 1982).
На территории Украины массовый энтомофтороз свекловичной корневой
тли отмечался впервые в 1966 г. (Гапонова, 1968), а затем во второй половине ав-
густа 1969 г. на полях Октябрьского сахарного комбината Кардовского района
Полтавской области (Гресь, 1981). В последующие годы эпизоотии энтомофторо-
за наблюдали и в других районах Полтавской области, а также в Сумской и Киев-
ской областях. По предварительному определению А.А. Евлаховой, возбудитель
энтомофтороза был условно отнесен к Entomophthora thaxteriana, а после тща-
тельных исследований и сравнения с поражением листовой свекловичной тли
(Aphis fabae) также условно отнесен к Е. aphidis, как наиболее близкому виду, ко-
торый одновременно массово поражал тлей в пределах одного растения (Гресь,
1975). Многолетние регулярные наблюдения, проведенные в Киевской, Киро-
воградской, Николаевской, Полтавской, Сумской и Харьковской областях поз-
волили сделать окончательные выводы о таксономической принадлежности об-
наруженного вида Entomophthora на корневой свекловичной тле и по ряду мор-
фологических, биологических и экологических признаков выделить его в отдель-
ный вид — Е. terrestris Gres et Koval (Гресь, Коваль, 1982). При этом сдедует под-
черкнуть, что в зарубежной литературе имеются сведения о поражении энтомоф-
торозом близких видов тлей (Pemphigus bursarius L. и Р. phenax Borner) на бурья-
нах из сем. маревых, но единого мнения о видовой принадлежности к Entomoph-
thora нет, в результате чего гриб относили к Е. aphidis (Pandora neoaphidis) или к
Zoophthora nouryi, описанной в 1980 г. (Balazy, 1993). Однако, все авторы считают
его наиболее близким к Е. exitialis, что совпадает и с нашими представлениями
(Гресь, Коваль, 1982). По непонятным причинам описание этого вида не стало
141
объектом дискуссии зарубежных исследователей, хотя гриб был описан еще в
1982 г., а монография по Entomophthorales вышла спустя 10 лет (Balazy, 1993). Об-
наруженный нами вид представляет интерес для дальнейшего изучения и уточне-
ния его положения в новой системе порядка Entomophthorales.
Сопоставление накопившихся данных относительно энтомофторальных на
тлях в Украине с данными, имеющимися в мировой литературе, согласно совре-
менным таксономическим представлениям позволяет сделать выводы о выявле-
нии на тлях двух видов из сем. Ancylistaceae (Conidiobolus obscurus и С. thromboi-
des) и восьми видов из сем. Entomophthoraceae (Entomophthora planchoniana, Е.
terrestris, Entomophaga pyriformis, Neozygites fresenii, Zoophthora neoaphidis, Z. ap-
hidis, Z. exitialis, Tarichium atrospermum), т.е. 10 видов из 21-го, известных для этой
группы насекомых. Обнаруженные виды отличаются широтой ареала и полиби-
отрофностью в отношении разных видов листовых тлей, за исключением Е. ter-
restris, выявленного нами на корневой тле (табл. 10.1).
Ареалы обнаруженных в Украине видов на тлях включают территории бли-
жайших соседних стран — Польши, Белоруссии, России. Но, если видовой состав
выявленных у нас видов почти идентичен с таковым России, то для Польши, где
исследования проводились более целенаправленно, видовой состав энтомофто-
ральных грибов на тлях несколько отличается (Евлахова, 1974; Коваль, 1974; Ba-
lazy, 1993). Окончательные выводы трудно сделать, поскольку не представляется
возможным выяснить достоверность трактовки таксономии отдельных сложных
полифункциональных видов. Это относится, прежде всего, к Conidiobolus сого-
natus, который у нас пока не обнаружен, но известен на тлях в России, как Ento-
mophthora coronata, а теперь трактуется как синоним и включен в род Conidiobo-
lus (Воронина и др., 2001). Подход к пониманию этого вида обстоятельно не
обоснован ни одним из авторов его новых перемещений, с которыми трудно сог-
ласиться (Воронина и др., 2001; Mac-Leod, Miiller-Kogler, 1973). Несомненно, что
это сборный вид, о чем свидетельствует выявление его на мертвых и живых субс-
тратах растительного и животного происхождения. Известен он как возбудитель
микоза человека (Hoog et aL, 2000), но обнаруживался и в детрите (Balazy, 1993).
Гриб был описан как Boudierella coronata Costantin, 1897 на насекомых неустанов-
ленного вида (но не на тлях!), позже перенесен в род Delacroixia (D. coronata
(Costantin) Sacc. et Sydow, 1899) и только спустя почти 40 лет — в род Entomoph-
thora (Е. coronata (Costantin) Kevorkian, 1937) после обнаружения его на тлях (Ke-
vorkian, 1937). В настоящее время трактуется польскими исследователями как
С. coronatus (Costantin) Batko, хотя в естественных ценозах Польши широко рас-
пространен на разных видах тлей (Balazy, 1993).
Невозможно согласиться и с трактовкой двух близких, но хорошо отличи-
мых по сумме критериев, видов Conidiobolus obscurus и С. thromboides, известных
как Entomophthora obscura и Е. virulenta (Евлахова, 1974). Эти виды поражают
многие виды тлей в различных климатических зонах, четко различимы и отнесе-
ние их только по одному критерию в род Conidiobolus не может приниматься как
окончательное. Несомненно, что при более тщательном анализе они будут перес-
мотрены, поскольку ряд морфологических и экологических признаков более со-
ответствует пониманию видовой принадлежности к роду Entomophthora s. 1. (Во-
ронина и др., 2001;Воронина,Мукамолова, 2006; Hall, Dunn, 1958).
142
Требуют более тщательного анализа и такие виды, как Zoophthora neoaphidis,
Z. radicans, Z, sphaerosperma. Все они являются сборными и обнаруживаются на
насекомых из разных отрядов, в том числе и на тлях (Евлахова, 1974; Коваль, 1974;
Balazy, 1993). Особенно это относится к двум последним видам, поскольку они те-
перь из рода Entomophthora перенесены в род Zoophthora и считаются синонима-
ми Z. radicans, хотя этот вид указан только на гусеницах чешуекрылых (Balazy,
1993; Humber, 1997). В публикациях русских специалистов виды Conidiobolus со-
ronatus, С. obscurus, С. thromboides, Z. radicans, Z. neoaphidis цитируются в новом
понимании (Леднев, 1997; Воронина и др., 2001; Леднев и др., 2003). Однако обоб-
щить сведения и избежать неточностей в подобной ситуации достаточно сложно,
поскольку возникшая путаница в разной трактовке объемов и таксономии на
уровне рода, подрода и вида значительно снижает достоверность полученных све-
дений. К сожалению, разные авторы придерживались раньше и придерживаются
сейчас разных взглядов, а принять единую точку зрения, более объективную и не-
зависимую, невозможно в связи с разной степенью изученности и отсутствием
стабильных критериев как морфологических, так и экологической изменчивости.
Приведенные в таблице виды были исследованы нами, что послужило основани-
ем критического отношения к объемам таких видов, как С. obscurus, С. thromboi-
des, Z. neoaphidis, и необходимостью ссылок на синонимы (табл. 10.1).
Степень изученности распространения и приуроченности энтомофторовых
к различным видам тлей на территории Украины достаточно различна. Наиболее
часто отмечались энтомофторозы тлей в Киевской, Черкасской, Черновицкой,
Полтавской, Житомирской, Сумской и Закарпатской областях (Евлахова, 1974;
Коваль, 1974; Колесниченко, 1974; Посылаева, 1978; Гресь, Коваль, 1982; Хухрий,
1983; Воронина и др., 2001).
Доминирующим видом, который обнаружен в 14 областях, можно считать
Zoophthora aphidis (табл. 10.1). Новый вид Entomophthora terrestris распространен
в шести областях, Zoophthora exitialis — в пяти, Entomophthora planchoniana — в
четырех, Conidiobolus obscurus и С. thromboides - в трех, Entomophaga pyriformis
и Z. neoaphidis — в двух, a Neozygites fresenii - только в одной. Сопоставить эти
данные с имеющимися для соседних стран можно только для нескольких видов
энтомофторовых, которые наиболее изучены как в России, так и в Польше. В ре-
зультате подобного сравнения можно сделать вывод о доминирующих для России
Conidiobolus obscurus и Zoophthora neoaphidis, а для Польши, кроме этих двух,
еще и Entomophthora planchoniana и Neozygites fresenii. В Польше обнаружены
еще и редкие, интересные виды Neozygites microlophii Keller и Zoophthora nouryi
(Remaudiere et Hennebert) Ben-Ze'ev et Kenneth, имеющие европейский и евроа-
зиатский ареал, а также Zoophthora occidentalis (Thaxter) Batko с более широким
европейско-азиатско-американским ареалом. Из Польши описан новый вид —
Z. phalloides Batko, который обнаружен и в Северной Америке (Balazy, 1993).
По критерию специализации к соответствующим видам тлей можно отме-
тить более узкий круг хозяев даже для наиболее распространенных в Украине ви-
дов: Conidiobolus obscurus известен для девяти видов тлей, а у нас обнаружен на
трех, Entomophthora planchoniana - на восьми из известных 16-ти, Zoophthora ne-
oaphidis на двух из известных 23-х, a Neozygites fresenii на одном из известных че-
тырех видов (табл. 10.1).
143
Нельзя не отметить, что наиболее изучены энтомофторозы тлей, распрос-
траненных в агробиоценозах на различных кормовых травянистых и овощных
культурах, менее - на видах тлей, поражающих плодовые кустарники и древес-
ные растения. Ограниченное количество данных имеется об энтомофторозах
тлей в лесных ценозах и совсем отсутствуют сведения о видах энтомофторовых
грибов на тлях, поражающих цветочные культуры.
Нельзя объяснить отсутствие сведений о поражении тлей соответствующи-
ми видами энтомофторовых в тепличных условиях промышленного культивиро-
вания овощных культур, для которых известны эпизоотии в полевых условиях.
Эта тенденция акцентирования внимания на энтомофторозах тлей в агроценозах
характерна не только для Украины и соседних стран, но и для всего мира (Воро-
нина и др., 2001; Воронина, Мукамолова, 2002; Леднев и др., 2003; Balazy, 1993;
Humber, 1997).
Таблица 10.2.
Виды энтомофторальных грибов, обнаруженных на представителях равнокрылых (Homoptera) в разных
странах и в Украине
Виды энтомофторальных Виды Homoptera Общее распространение Обнаруженные в Украине
1. Neozygites fumosa (Speare) Remaudiere et Keller Phenococcus citri Risso, Phc- nococcus sp. (Pseudococcidae) Юго-Вост, часть Сев. Ам., Центр. Афр. -
2. Neozygites turbinata (Kenneth) Remaudiere et Keller Pterochloroides persicae Cholodk., Tuberolachnus salignus Gmelin (Lachnidae) Евр. (Швейцария), Израиль -
3. Zoophthora (Neopandora) aleurodis Balazy et Manole Aleurodidae с листьев Aegopodium podagraria Евр. (Румыния)
4. Zoophthora (Neopandora) delphacis (Hori) Balazy et Humber Nilaparvata lugens Stol. (Delphacidae) Вост. Аз., Евр. (Бавария)
5. Zoophthora (Neopandora) poloniaeformis Balazy Jassidae с листьев Stachys sil- vatica L. и Acer platanoidcs L.* Евр. (Польша) Киевская обл.
6. Zoophthora (Zoophthora) canadensis (Mac Leod, Tyrrell et Soper) Remaudiere et Hennebert Schizolachnus piniradiatae Davidson (Lachnidae) Канада —
7. Zoophthora (Zoophthora) petchii Ben-Zi'ev et Kenneth Philaenus spumarius L., Javesella pellucida Fabr., и другие виды Cercopidac, Delphacidae, Jassidae Вост, и Центр. Евр. —
8. Tarichium jaapianum (Bubak) Balazy Eucanthus interruptus L. (Cicadellidae) Евр. (Германия) -
9. Conidiobolus pseudococci (Speare) Tyrrell et Mac Leod Pseudococcus calceolariae Maskell (Pseudococcidae) Гавайские о-ва -
144
Энтомофторозам тлей посвящено наибольшее количество публикаций, из
которых можно сделать выводы об их ареалах и функционировании в различных
биоценозах, что позволяет провести анализ их изученности и распространения в
Украине. Однако, почти не изучены энтомофторозы представителей насекомых
из других семейств этого отряда, хотя и не менее выраженных вредителей, рас-
пространенных в Европе, а сведения о них чрезвычайно ограничены (Воронина,
Мукамолова, 2002; Balazy, 1993; Humber, 1997). Между тем, четко прослеживают-
ся особенности поражения тлей из семейства Aphididae и кокцид, белокрылок,
листоблошек и т. д. из семейств Aleurodidae, Cercopidae, Cicadellidae, Delphacidae,
Jassidae, Lachnidae и Pseudococcidae (табл. 10.2). Мы не приводим здесь виды ро-
да Massospora, поскольку все 14 видов, которые признаются современными исс-
ледователями, поражают цикад исключительно в тропиках (Balazy, 1993). Нес-
мотря на то, что насекомые перечисленных семейств характеризуются высокой
плотностью популяций как в естественных, так и в тепличных условиях, их пора-
жение энтомофторозом отмечено только для единичных особей и ограничено
несколькими обнаружениями. В России эти виды энтомофторальных не отмеча-
лись, а в Польше обнаружен только один вид Zoophthora (Neopandora) poloniae-
majoris Balazy на листоблошках (сем. Jassidae), который недавно описан как но-
вый (Balazy, 1993). У нас в стране он отмечен лишь дважды, в одном и том же мес-
те, несмотря на то, что клены являются основными породами в лиственных на-
саждениях, а листоблошки — их распространенными вредителями.
У нас в стране наибольшее количество видов энтомофторальных отмечено
на представителях двукрылых (Diptera). Они поражают насекомых из 12 семейств
(Calliphoridae, Cretopogonidae, Cecidomyiidae, Chironomidae, Culicidae, Limonii-
dae, Muscidae, Mycetophilidae, Rhadionidae, Tabanidae, Tendepedidae, Tipulidae),
которые непосредственно связаны не только с деятельностью человека, но и его
организмом, доставляя неприятные ощущения от укусов и являясь переносчика-
ми опасных заболеваний. Значительный вред они приносят и животным, особен-
но сельскохозяйственным, снижая удои у коров, а у лошадей ухудшая их основ-
ные качества (табл. 10.3).
Таблица 10.3.
Виды энтомофторальных грибов, обнаруженных на представителях двукрылых (Diptera)
в разных странах и в Украине
Виды энтомофторальных Виды двукрылых (Diptera) Распространение Обнаруженные в Украине
Сем. Ancylistaceae 1. Conidiobolus destruens (Weiser et Batko) Ben-Ze'ev et Kenneth Syn.: Entomophthora destruens Weiser et Batko Culcx pipiens L., виды Culicidae Центр, и Вост. Евр. (Польша) -
2. Conidiobolus (Delacroixia) macrosporus Srinivasan et Thirumalachar Сем. Meristacraceae Мелкие мухи сем. Sciaridae Индия —
145
3. Meristacrum milkoi (Dudka et Koval) Humber Syn.: Coelomyces milkoi Dudka et Koval Tabanomyces milkoi (Dudka et Koval) Couch, Andreeva, Laird et Nolan Tabanus autumnalis L.*, Chrysops relictus Meigen*, Hybomytra sp., Atylotus fulvus Mg., Tabanus ntiki, T. mac- ulicomis, T. bromius (сем. Tabanidae) Россия (Карелия), Казахстан Киевская, Житомирская, Харьковская, Черкасская обл.
Сем. Entomophthoraceae 4. Entomophthora muscae (Cohn) Fres. Musca domestica L., Pollenia riedis Fabr., (Muscidae)*, виды сирфид (Syrphidae*; Cyclorrhapha Aschiza), дрозофил (Drosophilidae*; Cyclorrhapha, Schizophora, Acalyptrata), эмпидид (Empididae*; Orthorrhapha); имаго различных калиптрат (Calyptrata) и близких видов мух Космополит (Россия, Польша) Киевская, Жи- томирская, Во- лынская, Ива- но-Франков- ская, Львов- ская, Чернигов- ская, Полтав- ская, Сумская, Днепропетров- ская, Луганская, Крымская обл.
5. Entomophthora brevinuclea- ta Keller et Wilding Имаго Sitodiplosis phalarides Kieff., Contarinia pisi Winn., Mycodiplosis sp. (Cecidomyiidae) Вост. Евр. (Великобритания, Польша, Швейцария) —
6. Entomophthora culicis (A. Braun) Fres. На многих видах Culicidae, Chironomidae, Simuliidae, Empididae. Culex pipiens molestus*, C. p. pipiens*, Anopheles maculipennis*, Aedes cinereus*, Ae. cantans*, Ae. communis*, Ae. pucntor*, Chironomus sp.*, Simulium sp.*, Chaeborus sp.*, Tendipes sp. Евр. (Польша), Сев. Ам., Аз., Россия Киевская, Житомирская, Черкасская, Кировоград- ская, Винницкая, Черниговская, Закарпатская, Николаевская, Донецкая обл.
7. Entomophthora israelensis Ben-Ze'ev Имаго видов мошек (Cecidomyiidae) с листьев цитрусовых Израиль -
8. Entomophthora scatophagae Giard Scatophaga stercoraria L.* (Scatophagidae), Lispa sp.* Евр. (Беларусь, Германия, Дания, Польша, Франция, Швейцария), США, Россия Киевская, Полтавская, Черкасская, Харьковская, Закарпатская, Львовская обл.
9. Entomophthora schizophorae Keller et Wilding Hylemia (Delia) brassicae Bouche*, Hylemia (Delia) platura Meigen, Hylemia (Delia) florilega Zetterstedt, Polenia rudis Fabr. (Anthomyiidae) Евр. (Великобритания, Польша, Швейцария) Киевская, Закарпатская обл.
10. Entomophthora sorokiniana Golberg Culex pipiens pipiens Россия (Подмосковье)
146
11. Entomophthora syrphi Giard Melanostoma scalare Fabr., Platycheirus clypeatus Meig., Syrphus tricinctus Fallen*, Syrphus sp.* (Syrphidae) Вост, и Центр. Евр. (Чехословакия, Польша) Ивано- Франковская, Львовская, Киевская, Волынская обл.
12. Entomophthora trinucleata Keller Мелкие Sciaridae (на листьях маиса и Brassica тара L.) Швейцария Польша -
13. Batkoa apiculata (Thaxter) Humber Syn.: Culicicola apiculata (Thaxter) Batko Многие виды Anthomyiidae*, Mycetophilidae, Psychodidae*, Scatopsidae, Sciaridae. Полифаг: Lepidoptera*, Homoptera, Coleoptera, Hymenoptera, Diptera Великобритания, Польша, Швеция, США, Гавайские о- ва, Юж. Афр., Россия Киевская, Закарпатская обл.
14. Batkoa gigantea (Keller) Humber Syn.: Entomophthora gigan- tea Keller Tipula (Savtshekia) simulans Sav. Швейцария Ивано- Франковская, Винницкая обл.
15. Batkoa major (Thaxter) Humber Syn.: Entomophthora major (Thaxter) Gustafsson Tipula sp.; Cecidomyiidae. Полифаг: Coleoptera*, Homoptera, Hymenoptera Евр. (Польша), Аз., Юж. и Сев. Ам., Россия Киевская обл.
16. Batkoa papillata (Thaxter) Humber Syn. Entomophthora papil- lata (Thaxter) Gustafsson Sciara sp.* (Sciaridae) Великобритания, Польша, Швеция, США, Сев. Ам. Винницкая, Закарпатская обл.
17. Entomophaga conglomerata (Sorokin) Keller Syn.: Entomophthora con- glomerata Sorokin Culex pipiens molestus*, C. p. pipiens*, C. annulatus, C. nemorosus, Aedes flavescens*, Ae. communis*, Ae. cantans*, Ae. cataphylla*, Ae. cinereus*, Ae. vexans*, Ae. punctor*, Anopheles maculipennis*, Theobaldia annulata Schr., Chironomus sp.* Разные виды Culicidae, Chironomidae, Tipulidae Швеция, Франция, Польша, Россия, Азербайджан, Узбекистан Киевская, Житомирская, Винницкая, Черкасская, Одесская, Закарпатская, Донецкая обл.
18. Entomophaga kansana (Hutchinson) Batko Виды Calyptrata (семейства Calliphoridae, Sarcophagidae, Muscidae, Tachinidae) Центр. Евр., США, Польша
19. Entomophaga tipulae (Fres.) Batko Syn.: Entomophthora tipu- lae Fres. Limnophyla sepium Verr.*, Tipula truncorum Mg.*, T. alpi- um Berg.*, T. rubriceps Schum.*, T. pseudoirrorata Goegh.*, T. simulans Sav.*, Pales tenuipes Ried.* Разные виды Tipulidae и Limoniidae Центр. Евр., Польша Киевская, Ивано- Франковская, Закарпатская обл.
20. Entomophaga tabanivora Имаго и личинки Tabanus США, Россия Ивано-
147
(Anderson et Magnarelli) Humber Syn.: Entomophthora taban- ivora Anderson et Magnarelli nigrivittatus Zett., Tabanus maculicornis, Hybomitra bima- culata, H. arpadi, Atylotus bicolor, A. ohioensis A., A. tho- racicus Hune, Tabanus autum- nalis* (Карелия) Франковская, Киевская обл.
21. Eryniopsis caroliniana (Thaxter) Humber Syn.: Entomophthora carolini- ana Thaxter Tipula paludosa, виды Tipula, Nephrotoma (Tipulidae), Tipula truncorum, Tipula (Savtshenkia) goriziensis Str.* Вост, и Центр. Евр., Сев. Ам., Польша Ивано- Франковская обл.
22. Eryniopsis longispora (Balazy) Humber На представителях Chironomidae, Limoniidae, Tipulidae Польша -
23. Strongwellsea castrans Batko et Weiser Hylemia cilicrura Rd., виды Hylemia и других Anthomyiidae Евр. (Швейцария, Чехия, Великобри- тания), Сев. Ам. -
24. Strongwellsea magna Humber Fannia cunicularis L. (Muscidae) США -
25. Zoophthora ovispora (Nowakowski) Batko Syn.: Entomophthora ovispora Nowakowski Entomophthora henrici Molliard На различных видах мух и других двукрылых из семейств Calliphoridae, Lonchaeidae, Psychodidae, Sarcophagidae, Syrphidae, Lauxaniidae, Tipulidae, Culicidae. Lonchaea vaginalis Fallen*, Melanostoma mellinium L., Sapromyza sp. (Syrphidae)*, Sarcophaga camaria L., Culicoides nubeculosus Meig. (Culicidae), Culex pipiens pipi- ens*, Culex sp.*, Aedes flavescens Евр., Аз., Сев. Ам., Польша, Россия Киевская, Винницкая, Черкасская обл.
26. Zoophthora aquatica (Anderson et Ringo ex Anderson et Anagnostakis) Balazy На имаго, личинках и куколках представителей Culicidae; Aedes beklemishevi*, Ae. excrucians*, Ae. leucome- las*, Culex pipiens molestus L.* Центр. Евр., Сев. Ам., Польша Киевская, Одесская обл.
27. Zoophthora conica (Nowakowski) Batko Syn.: Entomophthora conica Nowakowski На имаго представителей Culicidae и Chironomidae Chaoborus sp., Chironomus sp.* Евр. (Швеция, Польша), Сев. Ам., Аз., Австрал. Донецкая обл.
28. Zoophthora curvispora (Nowakowski) Batko Syn.: Entomophthora curvis- pora Nowakowski Chaoborus sp., Simulium lati- ceps*, Simulium sp.*, Melusina sp.* На представителях Chironomidae и Simuliidae Евр. (Великобрита- ния, Швеция, Поль- ша), Сев. Ам., Рос- сия, Белоруссия, Эс- тония Киевская, Донецкая, Днепропетровр кая. Одесская обл.
148
29. Zoophthora delpiniana (Cavara) Balazy Syn.: Entomophthora delpiniana Cavara Polietes lardaria Fabr. (Muscidae), на различных видах калиптрат Евр. (Италия) —
30. Zoophthora gracilis (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora gracilis Thaxter На мелких комарах и мошках (гнусе) Сев. Ам. —
31. Zoophthora montana (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora mon- tana Thaxter На видах Chironomidae Евр. (Дания, Швеция), Сев. Ам. -
32. Zoophthora rhizospora (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora rhi- zospora Thaxter ex Lakon На мелких Diptera Евр. (Швеция), США —
33. Zoophthora sepulchralis (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora sepul- chralis Thaxter ex Lakon Представители Anthomyzidae, Rhagionidae, Syrphidae* и других семейств Brachycerata Центр. Евр. (Польша), США (Сев. Каролина) Закарпатская обл.
34. Zoophthora variabilis (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora vari- abilis Thaxter ex Lakon На разных видах мух (сем. Psychodidae); Tetanocera sp.* Евр., Сев. Ам., Польша Киевская обл.
35. Zoophthora americana (Thaxter) Batko em. Balazy et Humber Syn.: Entomophthora americana Thaxter Musca domestica, Calliphora vomitoria L., Lucilia caesar L., на других видах мух Евр. (Велико- британия), Сев. Ам. —
36. Zoophthora fumimontana Balazy На имаго видов Brachycerata Польша -
37. Zoophthora sciarae (Olive) Balazy Syn.: Erynia sciarae (Olive) Ben-Ze'ev et Kenneth Furia sciarae (Olive) Humber Личинки и имаго Sciaria sp.* Евр. (Дания), Сев. Ам. Винницкая обл.
38. Zoophthora bullata (Thaxter et Mac Leod in Humber) Balazy ex Humber Sarcophaga adrichi Parker (Sarcophagidae); Phormia regi- na Meigen, Phaenicia sericata (Calliphoridae) Евр. (Велико- британия), Сев. Ам. —
39. Zoophthora dipterigena (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora dipterigena Thaxter et Lakon Lycoriella solani Winn, Sciaria sp. (Sciaridae), Lonchaea vagi- nals L.*, Sapromyza sp. * (Syrphidae), Lypersia irritans L.* (Muscidae); на разных видах Mycetophilidae, Евр. (Швеция, Великобритания, Польша), Сев. Ам., Россия Киевская, Кировоград- ская, Луганская, Полтавская, Харьковская,
149
Tachinidae*, Calliphoridae, Rhagionidae и Tipulidae Одесская обл.
40. Zoophthora echinospora (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora echi- nospora Thaxter Lyciella decipiens Loew.*, L. rorida Fallen, L. subfasciata Zetterstedt, Minnetia fasciata Fallen, Sapromyza longipennis Fabr.* (Lauxaniidae) Евр. (Дания, Великобритания, Швеция, Польша), Сев. Ам. Киевская, Черкасская, Полтавская, Закарпатская обл.
41. Zoophthora gloeospora (Vuillemin) Batko Syn.: Entomophthora gloeospora Vuillemin Mycetophyla sp.* (Mycetophilidae), Lycoriella mali Fitch (Sciaridae) Евр. (Франция), Сев. Ам. (США) Киевская обл.
42. Zoophthora ithacensis (Kramer) Balazy Rhagio conspicuous Meigen, Rh. Mystaceus L., Rh. Scolopaceus L., Symphoromyia sp. (Rhagionidae), Platypalpus sp. (Empididae) Центр. Евр. (Польша), сев. штаты США —
43. Zoophthora muscivora (Schroeter) Balazy Syn.: Entomophthora mus- civora Schroeter Calliphora vomitoria L.*, Lypersia sp.*, Tachina sp.*, Drosophila melanogaster L.*, на представителях видов Brachycerata Вост, и Центр. Евр. (Великобритания, Польша) Киевская, Черкасская обл.
44. Zoophthora vomitoria (Rozsypal) Calliphora vomitoria L., C. ery- throcephala Meigen (сем. Calliphoridae), на представителях Syrphidae, Stratiomyidae Центр, и Вост. Евр. (Богемия, Польша), Россия (? СССР) —
45. Zoophthora autumnalis Balazy На имаго представителя Dryomizidae (мухи- дриомизиды) Польша -
46. Zoophthora humberi (Anita et Carillo) Balazy На имаго видов Tipulidae Чили -
47. Zoophthora lanceolata Keller На представителях Empidi- dae* и других мелких мухах. Drosophila melenogaster Центр, и Вост. Евр., Польша Киевская обл.
48. Zoophthora opomyzae Balazy et Mietkiewski Opomyza florum L. Польша -
49. Zoophthora nematoceris Balazy На представителях сем. Sciaridae, Fungiphoridae; на имаго Babio marci L. (Babionidae) Румыния, Польша —
50. Zoophthora obtusae Balazy На представителях различных Brachycerata Польша
51. Tarichium calliphorae (Giard) Balazy Calliphora vomitoria var. dunensis Франция -
150
Syn.: Entomophthora cal- liphorae Giard
52. Tarichium hylemiae Lakon Ha Leptohylemia coarctata Fll., Delia antiqua Meig. Anthomyiidae Евр. (Германия), Россия (о. Сахалин) —
53. Tarichium ported (Soper) Balazy Syn.: Massospora tipulae Porter Tipula triplex colei Alexander, T. rubripes Shum.* Сев. Ам. (США) Ивано- Франковская, Закарпатская, Киевская обл.
54. Tarichium subpunctulatum Balazy На представителях видов мух Brachycerata Польша Волынская обл.
Проблема борьбы с гнусом, компоненты которого (комары, мошки, слепни
и т. д.) массово распространены и на территории Украины, считается приоритет-
ной и решается исследователями различных профессий, в основном, энтомоло-
гами, специалистами в области биометода, санитарными врачами. Это способс-
твует более полной инвентаризации, оценке распространения и поражаемое™
разных видов насекомых в зависимости от специфики биогеоценозов, но не всег-
да позволяет достоверно характеризовать видовую принадлежность обнаружен-
ных энтомофторальных грибов.
Несмотря на то, что энтомофторозы комаров широко распространены во
всем мире, а в соседних странах - Польше и России изучены достаточно полно,
на территории Украины их обнаружению не уделялось должного внимания
(Гольберг, 1969-1971; Евлахова, 1974; Рыбальченко, Гопкало, 1980),
Изучение энтомофторозов комаров не отличается такой стабильностью и
полнотой, как энтомофторозов тлей. Интерес к ним периодически возобновля-
ется, что отражено в соответствующих обзорах (Евлахова, 1974; Balazy, 1993). На-
иболее полное обобщение информаци по видовому составу энтомофторовых на
комарах, обнаруженных в Европе и Америке с 1855 по 1952 гг,, почти за 100 лет,
относится еще к 1964 г. (Jenkins, 1964), а в последующие годы появлялись лишь
отдельные региональные публикации (Куприянова, 1966; Гольберг, 1969-1971;
Gustafsson, 1965a,b; Weiser, Batko, 1966; Teernestra-Eeken, Engel, 1967).
Количество видов энтомофторовых, обнаруженных на комарах к 1952 г. ог-
раничивалось девятью видами, которые согласно таксономическим представле-
ниям того периода относились к роду Entomophthora (Е. conglomerata, Е, culicis,
Е. gracilis, Е. henrici, Е. papillata, Е. rhizospora, Е. schroeteri, Е. sphaerosperma,
Е. variabilis). За последующие годы количество этих видов возросло на два -
Е. destruens (Weiser, Batko, 1966) и Е. sorokiniana Golberg (Гольберг, 1971). В насто-
ящее время их систематическое положение критически пересмотрено и они от-
несены в роды Conidiobolus (С. destruens), Zophthora (Z. aquatica, Z. conica, Z. cur-
vispora, Z. ovispora); в роде Entomophthora остались только E. culicis и E. sorokini-
ana, а остальные упразднены и отнесены в синонимы (табл. 10.3). В современных
сводках на комарах сем. Culicidae приводится 13 видов энтомофторовых, из кото-
рых в Украине обнаружено только шесть: Entomophthora culicis, Entomophaga
151
conglomerata, Zoophthora aquatica, Z. conica, Z. curvispora, Z. ovispora. Все эти ви-
ды по критерию специализации к насекомым на уровне семейства значительно
отличаются и обычно обнаруживаются на представителях и других близких се-
мейств (Ceratopogonidae, Chironomidae, Tendepenidae и др.), включающих все
компоненты гнуса - комаров (кровососущих и некровососущих), мошек, мокре-
цов, звонцов и т. д. Обнаруженные в Украине виды энтомофторовых также обла-
дают различной широтой специализации. Только Z. aquatica отличается узкой
специализацией к видам комаров родов Aedes и Culex, хотя преимущественно по-
ражает С. pipiens molestus. Остальные виды встречались не только на кровососу-
щих комарах родов Aedes, Anopheles, Culex, но и на некровососущих — Culicoides
nubeculosus, Chaoborus sp., Theobaldia annulata; мошках из родов Chironomus и Si-
mulium, а также видах мокрецов (сем. Ceratopogonidae) и звонцов (сем. Tendepe-
nidae). Наиболее обследованными можно считать Винницкую, Донецкую, Жито-
мирскую, Закарпатскую, Киевскую и Одесскую области, в которых проводились
постоянные сезонные наблюдения (Куприянова, Аксенова, 1973; Рыбальченко,
Гопкало, 1980). Это дало возможность более тшательно исследовать особенности
процесса патогенеза и установить круг хозяев. Сведения о видах комаров в име-
ющихся публикациях обычно ограничиваются родовым названием. Впервые бы-
ли указаны многие виды комаров, поражаемых грибами, что позволяет сформи-
ровать более достоверное представление о специализации отдельных видов энто-
мофтор. Так, например, Z. aquatica обнаружена на редких видах Aedes beklemishe-
vi, Ae. excrucians, Ae. leucomelas, адля E. conglomerata список хозяев значительно
расширился (табл. 10.3).
Помимо этого, выявлен энтомофтороз у комаров комплекса Culex pipiens,
осваивающих антропогенные микроценозы в технических помещениях высот-
ных зданий, подземных гаражей, подпольев и т. д. на новых жилых массивах в г.
Киеве. В этих условиях отмечены очаги эпизоотий, вызванные Entomophaga con-
glomerata, которая характеризуется высокой экологической валентностью и была
обнаружена также в аналогичных условиях в г. Москве (Куприянова и др., 1979).
По сравнению с комарами, энтомофторозы более мелкого гнуса — мошек
почти не изучены, сведения о них отрывочны и ограничены общими указаниями
(Balazy, 1993). Возможно, поэтому на них обнаружено только несколько видов
энтомофторовых, являющихся общими для комаров и других двукрылых. Сведе-
ния о поражении энтомофторовыми грибами представителей семейств Simuliidae
и Chironomidae составлены на основе изучения сборов энтомолога проф.
З.В. Усовой (Донецкий университет). На видах Simulium latipes и Simulium sp.,
Melusina sp., Chironomus sp. указано 7 видов Entomophthoraceae (Entomophthora
culicis, Entomophaga conglomerata, Eryniopsis longispora, Zoophthora conica, Z. cur-
vispora, Z. gracilis, Z. montana). В Украине (Донецкая, Днепропетровская, Одес-
ская, Киевская области) обнаружены четыре из них, а преобладали Z. curvispora
и Е. culicis (табл. 10.3). Интересно, что Z. curvispora на этих насекомых отмечена
в России, Белоруссии, Эстонии и Польше, хотя поражение во всех случаях не но-
сило характер эпизоотии (Евлахова, 1974; Коваль, 1974). Такие виды, как наибо-
лее распространенный на комарах Е. conglomerata и достаточно редкий Z. conica,
отмечались в ограниченном количестве и лишь на видах Chironomidae в Донец-
кой области.
152
Следует отметить, что микозам насекомых этого семейства специалисты
уделяли минимальное внимание, что, очевидно, связано с трудностями их выяв-
ления в природе и отсутствием пособий по определению.
В Украине микозами табанид заинтересовались энтомологи, проводившие
целенаправленные исследования этой группы насекомых по приоритетной те-
матике поиска патогенов для разработки биологического метода борьбы со
слепнями крупного рогатого скота. Оказалось, что личинки, находящиеся в
почве, достаточно часто были заражены микромицетами, а это оказывало ощу-
тимое влияние на численность популяции (Андреева, 1984, 1990). Несмотря на
выявление на погибших особях до 20 видов почвенных гифомицетов, домини-
ровал неизвестный гриб, который по строению спорангиев был предваритель-
но отнесен к роду Coelomomyces (Дудка и др., 1973). Однако его патогенные и
экологические свойства способствовали более тщательному изучению цикла
развития, на основании которого необходимо было добиться максимального
образования инфекционного материала (Андреева, 1984). Внесение в почву по-
раженных личинок Tabanus autumnalis и Chrysops relictus при наличии необхо-
димой влаги приводило к эпизоотии и обеспечивало приживаемость этого па-
тогена в даном месте. Опыты по интродукции были продолжены не только в
Украине, но и в Казахстане (Дубицкий и др., 1970; Дзержинский, Дешевых,
1979). Успешная акклиматизация его в геобиоценозах Казахстана повлекла не-
обходимость дополнительных исследований, особенно, установления более
четких признаков, как морфологических, так и цитологических и биологичес-
ких. В результате было доказано, что отнесение гриба к роду Coelomomyces
ошибочное, и он был перенесен в новый род Pseudocoelomomyces, который
предположительно поместили в порядок Entomophthorales (Нам, Дубицкий,
1977). Однако, его описание было неполноценным и не соответствовало приня-
тым правилам Международного кодекса ботанической номенклатуры. По-
скольку интерес к этому грибу возрастал, то при первой возможности он был
исследован более тщательно специалистами-микологами и на соответствую-
щих приборах (Couch et al., 1979). На основании полученных данных гриб был
окончательно отнесен в порядок Entomophthorales сем. Entomophthoraceae и
описан как новый род Tabanomyces Couch, Andreeva, Laird, Nolan с типовым ви-
дом T. milkoi (Dudka et Koval) Couch, Andreeva, Laird et Nolan (Couch et al., 1979).
В дальнейшем этот вид опять подвергся ревизии, согласно результатам которой
его перенесли в род Meristacrum Drechsler em. Tucker et Humber (Humber, 1997),
а на его основании описали новое семейство — Meristacraceae Humber (Humber,
1989). Больше M. milkoi ревизии не подвергался и пока остается в этом статусе
(Balazy, 1993; Humber, 1997).
В Украине М. milkoi обнаружен в г. Киеве (Китаево, Голосеево, Феофания),
Киевской, Житомирской и Черкасской областях, т.е. там, где проводились соот-
ветствующие исследования по экологии слепней (Андреева, 1984). Гриб поража-
ет преимущественно два вида слепней - Tabanus autumnalis и Chrysops relictus, ко-
торые были объектом изучения и при экспериментальном инфицировании в ла-
бораторных и природных условиях. Необходимо подчеркнуть, что это единствен-
ный энтомопатоген, который интродуцировали в биоты других климатических
зон, где он акклиматизировался (Дубицкий и др., 1970).
153
В естественных экотопах М. milkoi обнаружен также в низинных болотах и
низинных берегах таежной зоны Карелии, где вызывал гибель личинок и куколок
Atylotus fulvens (поражение достигало 57,1 %). В меньшей степени поражались
также слепни рода Tabanus - Т miki, Т. bromius, Т. maculicornis (Беспятова, Ко-
валь, 1986; Беспятова, 1994). Эти данные значительно расширили представления
о круге хозяев М. milkoi из семейства табанид и его возможном распространении
в различных климатических зонах (Беспятова, 1995).
В те же годы интенсивного изучения экологии и биологии слепней в Украи-
не, на них, кроме М. milkoi, была обнаружена и Entomophthora sp. Поскольку на
слепнях в 1976 г. виды энтомофторовых не были известны, а пораженные особи
составляли менее одного процента по сравнению с пораженными М. milkoi, то
уточнением этого вида не стали заниматься и возвратились к нему только после
ознакомления с диагнозом нового вида Entomophthora tabanivora (Anderson, Mag-
narelli, 1979). Сравнение признаков показало, что они идентичны й принадлеж-
ность обнаруженного нами гриба к этому виду сомнений не вызывала. В после-
дующие годы, кроме Киевской области (сборы Р.В. Андреевой, 1980, 1982 гг.),
Е. tabanivora была найдена в Ивано-Франковской области (сборы Е.Н. Савченко,
1963, 1983 гг.). Ареал этого вида достаточно интересен, т. к. он выявлен и описан
из Северной Америки, обнаружен в Украине и в Карелии, но всюду на разных ви-
дах табанид (Беспятова, Коваль, 1992; Anderson, Magnarelli, 1979; Mullens et al.,
1983). На представителях этого семейства насекомых известен еще один вид —
Z. dipterigena (Balazy, 1993), но на территории Украины встречался только на ви-
дах семейств Muscidae, Sciaridae и Syrphidae (табл. 10.3).
Несмотря на трудности, возникающие при выявлении микозов удлинноно-
жек (сем. Tipulidae и Limoniidae), связанных с жизненным циклом, стадии кото-
рого проходят в почве и наземных условиях, информация об энтомофторозах
этой группы насекомых отличается полнотой по сравнению с комарами и слеп-
нями. Согласно современным таксономическим представлениям на различных
длинноножках и лимониидах указывается 11 видов Entomophthorales, относя-
щихся к шести родам: Batkoa, Entomophaga, Erynia, Eryniopsis, Zoophthora, Taric-
hium (табл. 10.3). Подобное обилие и разнообразие родов энтомофторальных
грибов в пределах довольно узкой группы насекомых объяснить невозможно без
тщательного анализа условий жизнедеятельности насекомых-хозяев и можно
лишь предположить, что это связано с экологическим фактором. Из 11 указан-
ных видов энтомофторальных только пять (Batkoa gigantea, Entomophaga tipulae,
Erynia caroliniana, Zoophthora humberi, Tarichium porteri) являются узкоспециали-
зированными патогенами насекомых этой группы семейств, остальные отмечены
и на других двукрылых.
Изучению таксономии и экологии долгоножек и лимониид в Украине мно-
гие годы посвятил известный энтомолог проф. Е.Н. Савченко. Благодаря ему бы-
ли обнаружены энтомофторовые и на представителях Tipulidae и Limoniidae, ви-
довая принадлежность которых не вызывала сомнений, что давало возможность
более достоверно анализировать и связанные с ними Entomophthorales.
На территории нашей страны эти насекомые поражаются четырьмя видами
энтомофторальных: Batkoa gigantea, Entomophaga tipulae, Erynia caroliniana,
Tarichium porteri. Все они являются узкоспециализированными паразитами, а по-
154
ражение ими отмечается на разных стадиях развития долгоножек: Entomophaga
tipulae легко можно заметить у живых и еще летающих особей, а остальные виды
обнаружены только в личинках. Batkoa gigantea найдена только на личинках Ti-
pula (Savtshenkia) simulans Sav., Eryniopsis caroliniana - в личинках T. (Savtshenkia)
goriziensis Str., a Tarichium porteri — в личинках T (Savtshenkia) subnodicornis Zett.
Более широкая специализация отмечена для Е. tipulae, которая поражала типу-
лид Т. (Savtshenkia) alpium Bergr., Т. (Pterelachisus) pseudoirrorata Geotgh., T. (Ore-
omyza) truncorum Mg., T. (Vestiplex) rubripes Schum. и Pales tenuipes Ried., а также
лимониид — Limnophila (Pseudolimnophila) sepium Ver. (Коваль, Савченко, 1965;
Коваль, 1974). Если поражение взрослых особей было отчетливо заметно в естес-
твенных условиях при сборе материала, то поражение личинок можно было об-
наружить только впоследствии, при исследовании их в лаборатории.
Нельзя не отметить, что за исключением нескольких находок Е. tipulae в
г. Киеве (Ореховатские пруды), Киевской области и Закарпатье остальные виды
пока обнаружены только в Ивано-Франковской области на высоте 1200-1800 м
н.у.м. О распространении представителей порядка Entomophthorales на такой вы-
соте, особенно в субальпийской и альпийской зонах, сведения отсутствуют (Ba-
lazy, 1993).
Наибольшее видовое разнообразие энтомофторальных, поражающих предста-
вителей Diptera, отмечено на мухах различной таксономической принадлежности.
Сейчас известно 33 вида грибов из двух семейств — Basidiobolaceae и Entomophtho-
raceae (табл. 10.3). Единственный представитель семейства Basidiobolaceae — Conidi-
obolus macrosporus, описанный из Индии, - наиболее редкий, а самым распростра-
ненным и часто встречающимся убиквистом можно считать Entomophthora muscae.
Преобладают виды, относящиеся к роду Zoophthora, их насчитывается 20.
Энтомофторовые отмечены на 20 семействах мух, в основном из подгрупп
Calyptrata и Brachycerata (Anthomyiidae*, Bibionidae, Calliphoridae*, Drosophili-
dae*, Empididae*, Fungiforidae, Lauxanidae, Lonchaeidae*, Muscidae*, Mycetophili-
dae*, Psychodidae*, Ragionidae, Sarcophagidae, Scatophagidae*, Scatopsidae, Sciari-
dae*, Stratiomyiidae, Syrphidae*, Tabanidae*).
По критерию специализации к отдельным таксонам мух энтомофторовые
можно разделить на монофагов, т.е. четко приуроченных только к одному се-
мейству (18 видов); полифагов, поражающих представителей разных семейств в
пределах Diptera (14 видов), и полифагов, способных инфицировать насекомых
из других отрядов (Coleoptera, Homoptera, Hymenoptera, Lepidoptera), - это всего
один вид Batkoa apiculata (табл. 10.3).
В Украине обнаружено 11 видов энтомофторовых, т.е. третью часть извест-
ных, которые поражали мух из 12 семейств (Коваль, 1969, 1974). Доминировали
монофаги: Entomophthora scatophagae на видах Scatophagidae, Е. schizophorae на
видах Anthomyiidae, Е. syrphi на видах Syrphidae, Zoophthora echinosperma на ви-
дах Lauxaniidae, Z. gloeospora на видах Mycetophilidae, Z. lanceolata на видах Dro-
sophilidae и Empididae, Z. variabilis на видах Psychodidae. Остальные 4 вида —
Z, dipterigena, Z. muscivora, Z. ovispora, B. papillata отмечались еще и на других се-
мействах двукрылых (Culicidae и Tipulidae).
Несмотря на то, что среди остальных двукрылых мухи (s.L) выделяются ши-
роким распространением и обильностью популяций в самых различных биогео-
155
ценозах, хорошо заметны и легко отличимы от других насекомых, их энтомофто-
розы изучены слишком мало, а сведения о них ограничиваются анализом незна-
чительного количества сборов из девяти областей: Винницкой, Закарпатской,
Киевской, Кировоградской, Луганской, Одесской, Полтавской, Черкасской и
Харьковской. Наиболее полно эта группа грибов на двукрылых исследована в
Киевской области, в которой обнаружено 9 видов из 11, а остальные два приуро-
чены к западным областям (табл. 10.3).
Чешуекрылые (Lepidoptera), к которым относятся многие вредители возделы-
ваемых и дикорастущих растений, а также и деструкторы пищевых продуктов, изго-
товляемых материалов — тканей, кож, меха и т. д., известных даже в быту, достаточ-
но широко и обильно распространены почти во всех климатических зонах. Популя-
ции их бывают особенно многочисленными в некотрые годы, а проблема прогнози-
рования и предотвращения их массового развития актуальна во всем мире. Энто-
мофторозы ряда этих опасных вредителей отмечаются постоянно; иногда они носят
характер эпизоотий, однако, использование регуляторной способности возбудите-
лей пока остется нереализованной (Воронина и др., 2001). Процесс тормозится
вследствие сложности проведения исследований, что связано с необходимостью
знания цикла развития и местообитания, поскольку стадийность превращения
включает яйцо, личинку (гусеницу), куколку, имаго, а каждая из этих стадий проис-
ходит в разных условиях окружающей среды (почва, опад, высшие растения и т. д.).
Информация о поражении чешуекрылых энтомофторовыми грибами, по
сравнению с тлями, комарами и т.д., достаточно скудная. Во всем мире известен
лишь 21 вид, причем 9 из них указываются только один раз для тех стран, где бы-
ли обнаружены впервые и описаны как новые и больше нигде не отмечались
(табл. 10.4).
Таблица 10.4.
Виды энтомофторовых, обнаруженных на чешуекрылых (Lepidoptera) во всем мире и в Украине
Виды энтомофторовых Виды чешуекрылых Распространение Обнаруженные в Украине
1. Entomophaga aulicae (Reichard in Bail) Humber Гусеницы и куколки Panolis flammea Den. et Schiff., Lymantria dispar L., Euproctis chrysorrhoea L.*, Malacosoma neustria L., Orgya antiqua L., Arctia caja L. и другие представители семейств Arctiidae, Geometridae, Lymantriidae, Noctuidae, Pyralidae, Tortricidae Зап. Евр. (Чехия), США, Канада, Афр., Польша, Россия Киевская, Черкасская, Закарпатская обл.
2. Entomophaga saccharina (Giard) Batko Syn.: Entomophthora sac- charina Giard Гусеницы Tyriajacobaeae (Arctiidae) Евр. (Франция) ~~
3. Batkoa apiculata (Thaxter) Humber Syn.: Entomophthora Гусеницы Hyphantria textor Harr., имаго Tortrix sp., Harpella forficella Scop., Евр. (Великобри- тания, Швеция), США, Юж. Афр., -
156
apiculata Thaxter Diptera, Hymenoptera, Coleoptera Гавайские о-ва, Польша, Россия
4. Zoophthora (Furia) creatoni (Gen in Humber) Batko em. Balazy ex Humber Гусеницы Creatonotus gangis (Arctiidae)' Вост. Аз. (о-в Тайвань) -
5. Z. (Furia) gastropachae (Raciborski) Balazy Syn.: Entomophthora gas- tropachae Raciborski Гусеницы Gastropacha sp.*, Malacosoma neustria L., M. diss- tria Hbn., M. americanum F. (Lasiocampidae) Центр. Евр. (Украина), Сев. Ам. Львовская обл.
6. Z. (Furia) gammae (Weiser) Balazy Syn.: Entomophthora (Tarichi- um) gammae Weiser ex Mac Leod et Mtiller-Kogler Гусеницы Autographa gamma L., Agrotis segetum L. (Noctuidae) Вост, и Центр. Евр., Австрал., Польша —
7. Z. (Furia) neopyralidarum (Ben-Ze'ev) Balazy ex Humber Имаго Spilosoma imparalis Butler, Hyphantria cunea Drury, Homona magnanima Diakonoff (Pyralidae) Вост, и Юж. Аз. -
8. Z. (Furia) virescens (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora virescens Thaxter Гусеницы Agrotis fennica Tausch., Phytometra gamma L., Amphipyra pyramidea L. Гусеницы и предкуколки Amathes c-nigrum L.*, Agrotis segetum Den. et Schiff. Куколки и личинки Phytometra gamma Евр. (Франция, Германия, Чехия), Сев. Ам., Польша, Россия
9. Z. (Furia) pieris (Li et Humber) Balazy Гусеницы Pieris rapae и других Pieridae; Diptera, Homoptera Сев. Ам. Донецкая, Запорожская, Киевская обл.
10. Z. (Neopandora) blunckii (Lakon ex Zimmermann) Ba- lazy ex Humber Гусеницы Plutella xylostella L. (Plutellidae) Евр., Польша -
11. Z. (Zoophthora) bialoviezensis Balazy Гусеницы Erannis defoliaria Cl., Cheimatobia brumata L., Hybemia sp.* (Geometridae); Loxostege sticticalis* Польша Винницкая Киевская обл.
12. Z. (Zoophthora) brevispora Balazy Куколки Geometridae Польша -
13. Z. (Zoophthora) crassispora Balazy Имаго Celypha flavipalpana L. (Tortricidae) Польша -
14. Z. (Zoophthora) geome- tralis (Thaxter) Batko Syn.: Entomophthora geome- tralis Thaxter Личинки Incurvaria sp.*, Hyponomeuta sp.*, разные виды Geometridae Сев. Евр. (Швеция), Сев. Ам. (США) Тернопольская, Черниговская обл.
157
15. Z. (Zoophthora) radicans (Brefeld) Batko Syn.: Entomophthora radicans Brefeld Гусеницы Pieris brassicae L.*, P. rapae L., Pieris sp. Куколки и личинки Carpocapsa pomonella L.* (Tortricidae) Евр., Сев. Am., Польша Киевская обл.
16. Tarichium bereshkoveanum Lavrov et Smirnova Гусеницы Barathra brassicae (Noctuidae) Россия (Сибирь, Краснодарский край) -
17. Tarichium dissolvens (Vossler) Lakon Syn.: Entomophthora dissol- vens Vossler Гусеницы Cerastis satellitia L.* (Noctuidae) Евр. (Германия) Закарпатская обл.
18. Tarichium gammae Weiser Гусеницы Agrotis explanation- is*, A. ypsilon*, Pieris brassi- cae*, Plusia gamma*. Куколки Agrotis segetum*, Mamestra suasa* Евр. (Германия, Словакия, Польша) Киевская, Днепропет- ровская, Житомирская, Черкасская, Полтавская, Донецкая, Сумская обл.
19. Tarichium inexpectatum Jacz. В гусеницах и куколках Amanthes c-nigrum*, Autographa gamma Россия (Ленинградская обл.) Донецкая, Днепропетров- ская, Запорож- ская, Кирово- градская, Киев- ская, Луганская, Черкасская обл., Горный Крым
20. Tarichium lavrovium Gukasjan Гусеницы Eurois occulta L. (Noctuidae) Россия (Сибирь) -
21. Tarichium megaspermum Cohn Гусеницы Agrotis segetum*, Malacosoma disstria Hbn., Mythimna pallens L.*, Acronicta rumicis L.* Евр. (Великобрита- ния, Венгрия, Гер- мания, Польша, Россия, Швейца- рия), Сев. Ам. (Ка- нада), Афр. (Кения) Киевская, Харьковская, Житомирская, Донецкая, Луганская обл.
22. Tarichium pustulatum Weiser Гусеницы и куколки Barathra brassicae*, Acronicta psi L.*, Enargia ypsilon Den. et Schiff.* Евр. (Польша, Беларусь) Донецкая, Житомирская, Черкасская, Харьковская оба.
Таксономическая структура энтомофторовых, известных для чешуекрылых,
специфична и представлена 4 родами с разным количеством видов: Entomophaga
(1 вид), Batkoa (1), Zoophthora (12), Tarichium (7 видов). В роде Zoophthora прева-
лируют виды, отнесенные к п/роду Furia (5 видов) и Zoophthora (4 вида). Три ви-
да (Z. bialoviezensis, Z. brevispora и Z. crassispora) впервые обнаружены в Польше
и описаны как новые (Balazy, 1993).
158
Все известные из разных стран энтомофторовые на чешуекрылых отличают-
ся разной степенью специализации: Batkoa apiculata поражает еще представите-
лей Diptera, Coleoptera и Hymenoptera; Z. pieris - представителей Diptera и Ho-
moptera. Остальные виды можно отнести к узкоспециализированным на чешуек-
рылых, хотя даже на этом уровне ряд видов отмечены на представителях несколь-
ких семейств - Entomophaga aulicae (Arctiidae, Geometridae, Lymantriidae, Noctu-
idae, Pyraloidea, Tortricidae); Zoophthora virescens (Noctuidae, Pyraloidea). Только к
чешуекрылым одного семейства приурочены виды Z. creatoni (Arctiidae), Z. gas-
tropachae (Lasiocampidae), Z. neopyralidarum (Pyraloidea), Z. blunckii (Plutellidae),
Z. brevispora (Geometridae), Z. crassispora (Tortricidae), Z. geometralis (Geometri-
dae), a Z. gammae, Z. radicans — Noctuidae.
Несмотря на то, что в стадии имаго (бабочки) чешуекрылые прекрасно за-
метны и в случае их поражения это не осталось бы без внимания, только три ви-
да энтомофторовых отмечены на бабочках - Batkoa apiculata, Z. neopyralidarum и
Z. crassispora. Остальные обнаружены на насекомых в стадии гусеницы или ку-
колки.
Особенностью энтомофторовых, поражающих чешуекрылых, является обна-
ружение многих видов, относящихся к роду Tarichium (табл. 10.4). Из 22 видов, из-
вестных на чешуекрылых, они составляют примерно третью часть (7 видов).
Объяснить это явление однозначно не представляется возможным и, скорее всего,
оно связано как с трудностями обнаружения чешуекрылых, отличающихся мно-
гостадийностью развитиия и обитающих в разнообразных биоценозах, так и со
значительной адаптационной способностью отдельных видов энтомофторовых.
В настоящее время в Украине известно 11 видов энтомофторовых, поража-
ющих чешуекрылых (табл. 10.4). Среди них преобладают виды родов Tarichium и
Zoophthora (по 5 видов). Изучением энтомофторозов насекомых этого отряда ми-
кологи специально не занимались, а имеющиеся сведения представлены в от-
дельных статьях и посвящены только нескольким видам (Коваль, 1974). Это от-
носится к Entomophaga aulicae, вызывающей эпизоотии златогузки (Euproctis
chrysorrhoea L.) в Киевской, Черкасской и Закарпатской областях (Зерова, 1958;
Францевич, 1962; Евлахова, 1974), а также и к Zoophthora gastropachae, которая
была причиной эпизоотии коконопряда (Gastropacha sp.) в парках г. Львова (Ra-
ciborski, 1910). Интересно, что это единственный вид, описанный как новый для
науки с Украины на чешуекрылых, а потом обнаруженный и в Северной Амери-
ке на кольчатом шелкопряде (Balazy, 1993). Сведения о нем по непонятным при-
чинам отсутствуют в имеющихся сводках по энтомофторовым бывшего Союза
(Евлахова, 1974; Коваль, 1974).
Виды рода Zoophthora, обнаруженные в Украине в агроценозах, поражают
опасных вредителей сельскохозяйственных и плодовых культур: Z. bialoviezensis
- лугового мотылька (Loxostege sticticalis), Z. virescens - кукурузного мотылька
(Ostrinia nubilalis) и совок, Z. geometralis — яблоневую горностаевую и минно-чех-
ликовую моль (Hyponomeuta sp. и Incurvaria sp.), Z. radicans — яблоневую плодо-
жорку (Carpocapsa pomonella) и совок. Чаще остальных отмечалась Z. virescens на
разных видах совок в Донецкой, Запорожской и Киевской областях; Z. bialovie-
zensis, описанная на гусеницах различных видов чешуекрылых в Польше, была
впервые обнаружена на многочисленных куколках лугового мотылька в Винниц-
159
кой области; Z. geometralis выявлена наличниках яблоневой горностаевой моли,
скопившихся в необычайных местообитаниях — при входе в сталактитовую пе-
щеру "Кришталеву" (Тернопольская обл.) и на нескольких личинках минно-чех-
ликовой моли в Черниговской области; Z. radicans поражала незначительное ко-
личество гусениц капустной белянки, а также один раз выявлена на куколках яб-
лоневой плодожорки в садах Киевской области.
Виды рода Tarichium обнаруживались преимущественно на представителях
семейства Noctuidae (Коваль, 1965, 1974). Из семи известных на чешуекрылых
видов у нас в стране обнаружено пять, которые в основном поражали совок
(табл. 10.4). Это виды широко распространенные в Европе, два из них были опи-
саны еще в конце XIX и начале XX ст. (Т. megaspermum и Т. dissolvens), а осталь-
ные — в середине XX ст.
Т. gammae и Т. pustulatum описаны чешским энтомологом J. Weiser, а Т. inex-
pectatum — русским микологом А.А. Ячевским (Ячевские, 1931; Weiser, 1965). Еще
два вида, описанные русскими микологами из Сибири: Т. lavrovium на гусеницах
большой земляной совки (Eurois occulata L.) и Т. bereshkovianum на гусеницах ка-
пустной совки, пока не обнаружены (Лавров, 1949; Гукасян, 1966). Наиболее рас-
пространенным оказался Т. gammae, который известен из Европы и Австралии,
но не обнаружен в России, у нас в стране отмечен в девяти областях. Впервые он
указывается не только на видах совок, благодаря которым получил свое видовое
название, но еще и на куколках хмелевого тонкопряда (Hepialis humuli L.). Извес-
тный во многих странах Европы и Белоруссии Т pustulatum обнаружен еще и на
куколках совки-капюшонницы (Cucullia argentea Hufn.).
Более подробные сведения по энтомофторовым совок были получены бла-
годаря комплексным исследованиям, проведенным в 1976-1985 гг. совместно с
энтомологами д.б.н. З.Ф. Ключко (Киевский национальный университет им. Т. Г.
Шевченко) и специалистом в области защиты растений И. В. Бабчуком (Управле-
ние защиты растений). Кроме этого, были обобщены данные по изучению кол-
лекций, собранных в 1965-1990 гг. и хранящихся на кафедре зоологии КНУ.
На территории Украины зафиксировано более 650 видов совок, однако, за-
метной численности достигает лишь несколько десятков, ежегодно обнаружива-
емых в различных областях. Окончательные выводы сделаны нами на основании
исследований более 450 экземпляров с видимым поражением грибами и точно
установленной видовой принадлежностью. Их оказалось 12 видов (Ключко, Ко-
валь, 1981). Все они относятся к группе опасных вредителей: озимая совка (Agro-
tis segetum Den. et Schiff.), восклицательная (A. exclamationis L.), капустная (Ma-
mestra brassicae L.), отличная (M. suasa Den. et Schiff.), огородная (M. oleracea L.),
бледная полосатая (Mythimna pallens L.), щавелевая (Acronycta rumices L.),
стрельчатка ольховая (A. psi L.), ивовая (Enargia ypsilon Den. et Schiff.), совка-гам-
ма (Autographa gamma L.).
Исследованные экземпляры насекомых находились в разных стадиях разви-
тия — гусеницы, предкуколки, куколки. Следует отметить, что энтомофторозы
обнаруживали у разных видов совок, находящихся в стадии гусеницы и куколки,
реже — предкуколки, и не разу на стадии яйца.
Таксономический анализ выявленных энтомофторовых на исследуемых эк-
земплярах 12 видов совок позволяет сделать следующие выводы:
160
1. На совках в Украине доминируют виды р. Tarichium. Из других энтомоф-
торовых обнаружен только один вид Zoophthora virescens на куколках и предку-
колках совки с-черное.
2. Прослеживается определенная тенденция поражаемости видов совок
соответствующими видами Tarichium:
Т gammae — совка гамма, озимая совка, восклицательная совка, ивовая, от-
личная;
Т. inexpectatum — совка с-черное, капустная, огородная;
Т megaspermum — бледная, полосатая совка, щавелевая совка;
Т pustulatum — стрельчатка ольховая, ивовая совка.
Наиболее интенсивное заражение энтомофторовыми грибами отмечено для
совки с-черное. Ее гусеницы и куколки особенно часто поражались Т. inexpecta-
tum (до 30 % популяции). Этот же вид совок поражался Z. virescens, но пораже-
ние составляло не более 10 %. В Донецкой и Киевской областях оба эти гриба от-
мечены в одних и тех же популяциях, но всегда в различных особях, поражение
которых разграничивалось даже внешне: Z. virescens проявлялась только у гусе-
ниц, которые обычно заползали на верхнюю часть растения и характерно прик-
реплялись последними нижними парами ног. Такие экземпляры быстро теряют
цвет, становятся бурыми, покрываются серо-зеленым бархатистым налетом, сос-
тоящим из конидиеносцев. Только дважды гриб был обнаружен в стадии предку-
колки. Tarichium inexpectatum преимущественно отмечался в куколках, которые
были мумифицированы, а внешне — буро-черными, без налета на поверхности.
Обычно предполагается связь видов рода Tarichium, как покоящейся стадии,
с видами других родов Entomophthoraceae, которые образуют спороносящие ста-
дии иного типа. Однако, при анализе собранного материала без дополнительных
исследований установить это почти невозможно, если одновременно не представ-
лены и не прослеживаются обе эти стадии в одном и том же насекомом. В данном
конкретном случае эту связь нельзя считать доказанной, но и не учесть ее невоз-
можно, особенно, при трактовке понимания процесса инфицирования и функци-
онирования этих грибов в одной и той же популяции насекомых. Ситуация доста-
точно запутанная, поскольку нет четкого представления об объеме близких видов
— Т. gammae и Т. megaspermum. Сравнивая опубликованные данные о видах Taric-
hium, современные исследователи решили, что Т gammae более целесообразно
перенести в род Zoophthora и цитируют его теперь как Z. gammae (Balazy, 1993;
Humber, 1997). Однако, это может быть оправдано лишь в том случае, если имеют-
ся экземпляры совок с соответствующим поражением. Если же в течение почти 20
лет нами отмечался Т. gammae с типичными признаками, сформулированными
автором вида, то считаем невозможным проигнорировать наблюдения и результа-
ты, тем более, что для каждого из обнаруженных нами видов Tarichium прослежи-
валась четкая специализация. Нельзя не отметить также, что за годы исследова-
ний погодные условия были разнообразными и часто отклонялись от нормы, что
сказывалось на численности и состоянии популяций насекомых, но морфологи-
ческие признаки Т. gammae оставались стабильными. Это же можно утверждать и
для Т. megaspermum, который всегда имел постоянные признаки, однако никогда
не встречался совместно с Z. virescens, как этого хотелось бы некоторым исследо-
вателям. Диагноз Z. gammae, приводимый в современном понимании, не совпа-
161
дает с диагнозом Z. virescens, что позволяет нам разграничивать эти виды, которые
были прослежены нами на достаточном количестве пораженных насекомых. Все
приведенные нами виды Tarichium на совках четко отличались, а их объем не вы-
зывал сомнений, что и послужило основанием трактовать эти виды в понимании
Mac Leod, Muller-KOgleг, 1970, а не в понимании Balazy, 1993.
Обитающие преимущественно на растениях гусеницы отличной и бледной
полосатой совок, несмотря на значительную численность популяций, оказались
мало зараженными энтомофторовыми грибами.
Особого внимания заслуживает обнаружение пораженных экземпляров со-
вок в разных стадиях развития, которые связаны с почвой. Очевидно, этим
объясняется наибольшая поражаемость почвообитающей совки с-черное, чьи гу-
сеницы с третьего возраста проводят преимущественно в верхних слоях почвы
или в ризосфере растений, что и является постоянным источником инфекции
(Бабчук, Ключко, Коваль, 1978; Ключко, Коваль, 1978, 1981, 1985). Довольно
часто во время сбора гусениц в природных условиях не удается обнаружить оче-
видные признаки поражения и источник первичного инфицирования. Явные
признаки заболевания обнаруживаются лишь при достижении гусеницами сред-
них и особенно старших возрастов. Отмечены случаи, когда пораженные гриба-
ми гусеницы окукливались и их гибель наступала на стадии куколки или имаго.
В последнем случае на экзувии оставались участки, покрытые конидиеносцами
или группами спор, а отрожденные мелкие, уродливые бабочки не могли распра-
вить крылья и погибали через 20-30 часов. Это наблюдалось для совки с-черное и
отличной (Ключко, Коваль, 1981).
Совок можно рассматривать как модель для изучения функционирования
энтомофторовых грибов в различных биогеоценозах и под влиянием экологичес-
ких условий. Наибольшее влияние на численность массовых видов совок имеют
климатические факторы, как непосредственно через изменение температуры и
влажности в местах обитания, так и опосредованно — через создающиеся благоп-
риятные условия для развития энтомофторовых грибов, способных адаптиро-
ваться к любым изменениям. Очевидно, это и способствует стабильности систе-
мы "энтомофторовые грибы — совки", что проявляется в преобладании стадий
типа Tarichium и поражаемое™ видов совок, связанных с почвой. Обитающие
преимущественно на растениях виды совок, несмотря на значительную числен-
ность популяций таких фитофагов, как бледная полосатая, ивовая, стрельчатка
ольховая и т. д., сравнительно мало поражены энтомофторозом.
Эта особенность четко прослеживается и при анализе результатов исследо-
вания поражаемое™ совок в заповедниках Каневском, Тростянецком, "Хомутов-
ская степь", "Стрелецкая степь", "Аскания-Нова" (Ключко, Коваль, 1981, 1985;
Коваль, 1984а,б). В условиях естественно сохранившихся биогеоценозов высокой
численности достигают популяции фитофагов, трофически связанных с расти-
тельностью на необработанных почвах. Массовыми оказываются 10-15 видов,
потребляющих дикорастущие травянистые растения, а также листву деревьев и
кустарников. Поражаемость совок в таких биоценозах была в 2-3 раза меньше,
чем в агроценозах, а инфицированные особи отмечались преимущественно в ста-
дии гусеницы. Во всех заповедниках, несмотря на разницу их климатических и
геоботанических характеристик, преобладал Т gammae, независимо от вида по-
162
ражаемых совок. Очевидно, в таких условиях гриб, как и инфицированное насе-
комое, зимует не в почве, а в слое опавшей листвы и остатков травянистых расте-
ний, что не может не сказываться на его функционировании. Возможно, это
обуславливает снижение количества перезимовавших жизнеспособных спор и не
обеспечивает тот уровень инфекционного начала, который необходим для воз-
никновения эпизоотий, а также исключает роль энтомофторовых грибов как ре-
гулирующего фактора численности популяций насекомых.
Несмотря на то, что к жесткокрылым (Coleoptera) относятся всем известные
вредители плодовых, декоративных и сельскохозяйственных культур, лесных на-
саждений, а также такие интересные насекомые, как скарабеи, жуки-усачи, хру-
щи и т. д., сведения о поражаемое™ их энтомофторальными грибами крайне ог-
раничены, преимущественно включают данные о единственном обнаружении и
часто без дополнительных указаний о характеристике поражения и экологичес-
кого анализа. Всего известно 22 вида энтомофторовых грибов на жесткокрылых,
пораженные особи которых обнаруживаются в стадиях имаго, личинок и куко-
лок, относящихся к разным семействам и обитающих в многочисленных биогео-
ценозах, преимущественно умеренной зоны. За исключением Batkoa apiculata и
В. Major, это узко специализированные паразиты. У нас в стране обнаружено
только 9 видов Entomophthorales на жесткокрылых из семейств Carabidae, Chryso-
melidae, Curculionidae, Elateridae и Scolytidae (табл. 10.5).
Таблица 10.5.
Виды энтомофторовых, обнаруженных на жуках (Coleoptera) в разных странах н в Украине
Виды энтомофторальных Виды Coleoptera Общее распространение Обнаружение в Украине
1. Conidiobolus osmodes Drechsler Phytonomus sp. Почва, детрит, тли Сев. Am., Австрал., Израиль, Евр., Польша -
2. Batkoa apiculata (Thaxter) Humber Имаго и куколки Polygraphus polygraphus L.*, Acanthoderes clavipes Schrank* (Scolytidae), Chrysomelidae Lepidoptera, Diptera, Hymenoptera Космополит Киевская, Черкасская обл.
3. Batkoa major (Thaxter) Humber Личинки Agelastica sp.*, Clytra sp.*, Ptylodactyla serri- collis L. Diptera, Homoptra Евр., Аз., Сев. и Юж. Ам., Польша Киевская обл.
4. Entomophaga lagriae Balazy Имаго Lagria hirta L. (Lagriidae) Швейцария -
5. Eryniopsis lampyridarum (Thaxter) Humber Syn.: Entomophthora lampyri- darum Thaxter Имаго Chauliognathus penn- sylvanicus De Geer (Cantharidae) Сев. Ам. —
163
6. Massospora bothynoderi Romanewitsch Личинки и куколки Bothynoderes punctiventris Germ*. (Curculionidae) Россия Полтавская обл.
7. Massospora cleoni Wize Syn.: Tarichium cleoni (Wize) Lakon Entomophthora (Tarichium) cleoni (Wize) Bubak ex Mac Leod et Mtiller- K Ogier Личинки, куколки, имаго Bothynoderes punctiventris Germ. (Curculionidae) Россия (Краснодарский край) Черкасская, Сумская, Полтавская обл.
8. Zoophthora (Furia) zabri (Rozsypal ex Ben-Ze'ev et Kenneth) Balazy et Humber Личинки Zabrus tenebrioides L,, личинки и имаго Carabus sp.*, Harpalus sp.* (Carabidae) Евр. (Чехословакия) Ивано- Франковская обл.
9. Zoophthora (Neopandora) brahminae (Bose et Mehta) Batko Имаго Brachmina sp., Anomala rufiventris Redt. (Scarabaeidae) Индия -
10. Zoophthora (Neopandora) lipai Balazy, Eilenberg et Papierok Имаго Cantharis livida L., C. rustica Fallen, Malthinus flave- olus Paykull, Rhagonycha lig- nosa Muller (Cantharidae) Евр. (Дания, Франция), Польша —
11. Zoophthora (Neopandora) philonthi Balazy Имаго Philonthus sp. (Staphilinidae) Польша -
12. Zoophthora (Neopandora) phyllobii Balazy Имаго Phyllobius sp. (Curculionidae) Польша -
13. Zoophthora (Neopandora) suturalis (Ben-Ze’ev) Balazy Имаго Lochmaea suturalis Thomson, Pyrrhalta luteola Muller (Chrysomelidae) Евр. (Великобритания, Франция) -
14. Zoophthora (Zoophthora) anglica (Petch) Humber Syn.: Entomophthora ela- teridiphaga Turian Entomophthora anglica Petch Entomophthora sphaeros- perma Fus. var. elateridiphaga Turian Имаго и куколки Agriotes sputator L.*, A. ustulatus Schall., A. lineatus L., A. obscurus L. (Elateridae) Евр. (Франция, Румыния, Швейцария), Польша, Россия Киевская, Житомирская, Сумская обл.
15. Zoophthora (Zoophthora) crassitunicata Keller Имаго Malthodes sp. (Cantharididae) Евр. (Швейцария) -
16. Zoophthora (Zoophthora) larvivora Balazy Имаго Cantahrididae Польша -
17. Zoophthora (Zoophthora) phytonomi (Arthur) Batko Syn.: Entomophthora phytonomi Arthur Личинки и куколки Phytonomus punctatus F.*, Ph. variabilis Herbst Евр., Аз., Австрал., Сев. Ам., Польша, Россия Черниговская, Киевская, Черкасская, Полтавская, Винницкая обл.
164
18. Zoophthora (Zoophthora) tachypori Balazy Имаго Tachyporus sp. (Staphilinidae) Польша -
19. Tarichium coleopterorum (Petch) Balazy Syn.: Entomophthora (Tarichium) coleopterorum Petch Личинки и куколки Anthonomus pomorum L.*, Gastridea viridula Deg.*, Byturus tomentosus E*. Неидентифицированный экземпляр, имаго Великобритания Киевская, Винницкая, Черкасская обл.
20. Tarichium jaczewskii Zaprometov Личинки Zabrus gibbosus Goeze (Carabidae) Центр. Аз. (Узбекистан) -
21. Tarichium punctatum Garbowski Syn.: Tarichium phytonomi Jacz. Личинки и куколки Phytonomus sp., Ph. variabilis* Евр., Аз., Сев. Ам., Польша Львовская, Волынская обл.
22. Tarichium rhagonicharum Balazy Имаго Rhagonicha lignosa Mull., Rh. fulva Scop. (Cantharidae) Евр. (Дания, Швейцария) Польша -
Наибольшее внимание было уделено выяснению таксономической принад-
лежности видов Massospora bothynoderi и М. cleoni, которые значительно снижа-
ли численность свекловичного долгоносика (Бичук, 1965). Положение видов ро-
да Massospora в системе Entomophthoraceae остается дискуссионным и по сей
день, поскольку они описаны на представителях жесткокрылых, распространен-
ных в тропических регионах, и обнаружены в стадии покоящихся спор, что мог-
ло бы быть основанием для включения их в род Tarichium (Mac Leod, Muller-Kog-
ler, 1970). В Украине виды Massospora впервые обнаружены не только в стадии
покоящихся спор, но и в конидиальной. Возможно, согласно современным
взглядам, эти виды были бы отнесены к другому роду, но, к сожалению, они боль-
ше не обнаруживались. Более детальные исследования их новыми методами по-
ка неосуществимы. Совместно с фитопатологами, занимающимися культурами
сахарной свеклы, мы пытались найти эти грибы, но их поиск в тех районах, где
они были найдены, а также стабильные наблюдения в течение почти 10 лет на по-
лях Верхнятской опытной селекционной станции (Черкасская область) не увен-
чались успехом. Это объясняется применением интенсивных технологий, пре-
дусматривающих внесение фунгицидов и удобрений.
Если Massospora cleoni считается синонимом Tarichium cleoni, то М. both-
ynoderi осталась непрокомментированной зарубежными монографами этой
группы грибов, что, очевидно, является результатом игнорирования русской ли-
тературы (Mac, Leod, Mtlller-Kbgler, 1970; Balazy, 1993). Мы считаем необосно-
ванным и некорректным приводить эти виды в понимании тех авторов, которые
их не исследовали, и исходим из данных, опубликованных Ю.П. Бичук (1965).
Нами впервые в Украине были обнаружены интересные виды: Zoophthora
zabri, поражающая жужелиц (Carabus sp. и Harpalus sp.), описанная из Чехослова-
кии и более не отмечавшаяся (Rozsypal, 1951); Z. anglica, вызывающая эпизоотии
щелкунов, известная из разных стран Европы и России (Евлахова, 1974); Z. phyto-
165
nomi в личинках люцернового долгоносика, значительно снижающая числен-
ность его популяций и распространенная во многих странах мира (Balazy, 1993).
Необходимо отметить, что по непонятным причинам эта узкоспециализи-
рованная группа энтомофторовых исследована крайне недостаточно, а отсутс-
твие единых критериев для разграничения видов не позволяет сделать достовер-
ные выводы. О слабой изученности может свидетельствовать факт описания се-
ми новых видов, найденных недавно в Польше (табл. 10.5). Мы испытывали зна-
чительные трудности при установлении видовой принадлежности ряда видов эн-
томофторовых, обнаруженных на жуках-короедах (Polygraphus polygraphus), жу-
ках-усачах (Acanthoderes claviceps), малинном жуке (Byturus tomentosus), яблоне-
вом и щавелевом цветоедах (Anthonomus pomorum и Gastridea viridula), листоедах
(Agelastica sp., Clytra sp.) и др., и были вынуждены отнести их к уже известным
полифагам — Batkoa apiculata, В. major, Tarichium coleopterorum (табл. 10.4).
Существующая неопределенность в понимании Z. phytonomi и Т. phytonomi
не позволяет однозначно трактовать эти виды и предполагать связь их жизненно-
го цикла. Для Z. phytonomi указаны покоящиеся споры, морфологическая харак-
теристика которых совпадает с описанием Т. phytonomi, но почему-то современ-
ные исследователи в диагнозе Z. phytonomi не упоминают об этом совпадении,
как и вообще не обсуждают возможность связи с каким-либо видом Tarichium
(Balazy, 1993). Между тем, Т. phytonomi указан как синоним для Т. punctatum, ко-
торый теперь трактуется как многовидовой Т. punctatum-complex, без указания
связи с другими видами энтомофторовых и указания специализации к опреде-
ленным артроподам (Mac, Leod, Mtlller-KGgler, 1970; Balazy, 1993). Сравнениеди-
агонозов Т. phytonomi и Т. punctatum позволяет сделать вывод об их идентичнос-
ти, но поскольку Т. punctatum был описан в 1927 г. (Garbowski, 1927), а Т. phytono-
mi в 1931 г. (Ячевские, 1931), то приоритет остается за Т. punctatum. Несмотря на
все изложенные факты, считаем необходимым приводить отдельно Z. phytonomi
и Т. punctatum, поскольку они были обнаружены нами в разных областях в раз-
ных биоценозах, а у Z. phytonomi покоящиеся споры никогда не отмечались, хо-
тя сборы проводились в различные сезоны.
Достаточно часто отмечался и Т. coleopterorum. По морфологическим дан-
ным он четко отличается от остальных, был описан из Великобритании и больше
не упоминался (Petch, 1932; Balazy, 1993). Мы обнаружили его на пораженных на-
секомых разных родов жесткокрылых (табл. 10.4). Количество пораженных им
особей в популяции малинного жука в Винницкой области достигало 30 %. По-
ражение яблоневого цветоеда было обнаружено в 1988 и 1989 гг. в окрестностях
г. Киева (Феофания), но оно носило очаговый характер на незначительной пло-
щади фруктового сада. На щавелевом цветоеде Т. coleopterorum был найден толь-
ко один раз в 1989 г. на нескольких особях в Черкасской области (окрестности г.
Канева). Во всех этих случаях основные диагностические признаки совпадали с
авторским описанием, однако он всегда обнаруживался только на личинках и ку-
колках, а не на имаго, как указано в диагнозе (Petch, 1932). Отмечались также
незначительные колебания в размере и форме спор, стабильных для каждого ви-
да пораженных насекомых, на которых энтомофторовые в литературе не указа-
ны. Возможно, при более внимательном последующем исследовании этого вида,
который был указан для жука, неидентифицированного даже для рода, по крите-
166
F
рию специализации, характерного для всех энтомофторовых, можно будет сде-
лать более достоверные выводы. Интересно, что S. Balazy, автор Z. larvivora, опи-
санного на основании пораженной куколки Cantharidae, предполагает связь его с
Т. coleopterorum (Balazy, 1993).
Таблица 10.6.
Энтомофторовые грибы, обнаруженные на перепончатокрылых (Hymenoptera)
во всем мире и в Украине
Виды энтомофторовых Виды перепончатокрылых Общее распространение Обнаруженные в Украине
1. Batkoa apiculata (Thaxter) Humber Arge melanochroa Gmel. (Argidae) Diptera, Lepidoptera, Coleoptera Космополит -
2. Entomophaga tenthredinis (Fres.) Batko Dolerus sp., Selandria sp., Strongylogaster lineata Erichson, личинки Tenthredinidae* Евр. (Великобрита- ния, Дания, Шве- ция), Сев. Ам., Аз., Польша, Эстония Киевская, Черкасская обл.
3. Entomophaga diprionis Balazy Личинки Diprion simile Hartig, личинки Diprionidae* Евр. (Польша) Киевская обл.
4. Zoophthora (Furia) athaliae (Keller) Balazy Личинки Athalia rosae L. (Tenthredinidae) Евр. (Швейцария) -
5. Zoophthora (Neopandora) dacnusae (Balazy) Balazy Dacnusa sp. (Braconidae) Польша -
6. Zoophthora (Neopandora) myrmecophaga Turian et Wuest Имаго Formica rufa L.*, Formica polyctena Forst. Евр. (Германия, Швеция, Швейца- рия, Югославия, Чехословакия), Польша, Россия Киевская обл.
7. Zoophthora (Zoophthora) arginis Balazy Arge berberidis Schrank, личинки (Argidae) Польша -
8. Zoophthora (Zoophthora) falcata Balazy Рабочие особи Myrmica laevinodis Nyl. Польша -
9. Zoophthora (Zoophthora) ichneumonis Balazy Имаго Cratichneumon lanius Gravenhorst., Lissonota sp. (Ichneumonidae, Scolobatini), Ichneumon sp.* Польша Донецкая обл.
10. Tarichium cimbicis (Bubak) Lakon Куколки Cimbex sp. (Cimbicidae) Германия, Богемия -
11. Tarichium sphaerosper- mum-complex Имаго (Braconidae, Pentatomidae) Польша -
167
Несомненно, заслуживает дальнейшего исследования энтомофтороз листо-
еда, массово размножающегося вредителя калины. Нам удавалось его обнару-
жить в Киевской области на листьях разного яруса в стадии личинки и в стадии
куколки на почве вокруг куста. Заражение было ощутимо заметно в зарослях ка-
лины вдоль водоемов. Мы отнесли этот вид энтомофторового гриба к Batkoa ma-
jor, но уверены в том, что его следовало бы выделить отдельно.
Энтомофторовые, обнаруженные на представителях перепончатокрылых
(Hymenoptera), насчитывают 11 видов, из которых только один - Batkoa apicula-
ta относится к полифагам, а остальные — узкоспециализированные патогены та-
ких распространенных в разных биоценозах насекомых, как муравьи (Formica,
Myrmica), пилильщики (сем. Tenthredinidae), наездники (сем. Ichneumonidae),
чернотелки (Tenebrionidae). Несмотря на то, что эти перепончатокрылые доста-
точно хорошо изучены энтомологами, сведения об их поражаемое™ грибами
чрезвычайно ограничены и требуют более тщательного анализа.
У нас в стране на перепончатокрылых обнаружено только 4 вида энтомоф-
торовых (табл. 10.6). Наиболее часто встречалась Entomophaga tenthredinis на ли-
чинках пилильщиков, заселяющих различные травянистые растения во влажных
луговых стациях в период после затяжных дождей в июне-июле. Нами она отме-
чалась в незначительных количествах в пределах одной популяции. Этот вид из-
вестен не только в Европе, но и в Азии, и в Северной Америке, но сведения о его
патогенности ограничены указанием о значительном поражении личинок в
Польше (Balazy, 1993).
Близкий вид Е. diprionis был отмечен лишь однажды на достаточно ограни-
ченной площади в верхнем слое опада смешанного леса (окрестности г. Киева,
Пуща-Водица). Насекомые находились в стадии личинки, начинающей окукли-
ваться, что, очевидно, обуславливалось сезоном - первой декадой ноября. Мор-
фологически гриб почти не отличается от Е. tenthredinis, но экологические свойс-
тва отчетливо различны (Balazy, 1993).
Только на двух особях погибших муравьев (Formica sp.) была обнаружена
Zoophthora myrmecophaga. Пораженные насекомые характерно прикреплялись
торакальной частью к листьям травянистых растений невдалеке от муравейника,
расположенном на поляне в смешанном лесу. Поиски вокруг него пораженных
особей не увенчались успехом, что можно объяснить особенностью муравьев
убирать больных и погибших. Очевидно, это следует учитывать при желании соб-
рать Z. myrmecophaga и проводить наблюдения по возможности стабильно с не-
большим интервалом в летние месяцы. Гриб характеризуется достаточно широ-
ким ареалом, как и поражаемые им насекомые.
Не менее редким у нас является и Z. ichneumonis, поражающий наездников
Ichneumon sp., которые относятся к энтомофагам и оказывают значительное вли-
яние на численность вредных насекомых. Поражение наездников грибами пред-
ставляет особый интерес при изучении многоступенчатого регулирующего фак-
тора и вторичного паразитизма.
Z. ichneumonis отмечена нами на двух особях имаго, которые были извлече-
ны из погибших куколок совки с-черное. Они казались немного разбухшими от
формирующихся внутри покоящихся спор, а участки конидиального спороноше-
ния сохранились лишь в нескольких местах. Интересно, что совки в районе об-
168
наружения Z. ichneumonis (Донецкая обл., Ясиноватский р-н) в значительной
степени поражались Tarichium inexpectatum, но особи, в которых обнаружены на-
ездники, инфицированы не были (Ключко, Коваль, 1981). Гриб описан из Поль-
ши, но, возможно, был обнаружен и в России и определен как Entomophthora
sphaerosperma (Евлахова, 1974).
Таблица 10.7.
Видовой состав энтомофторальных грибов, обнаруженных в Украине в разных геоботанических зонах
Семейство, род, вид Специализация к отрядам несекомых и разным субстратам Распространение в геоботанических зонах
Сем. Basidiobolaceae Engler et Gilg Род Basidiobolus Eidam 1. Basidiobolus ranarum Eidam Почва, экскременты рептилий, амфибий Расточско-Опольские Леса
Сем. Ancylistaceae v. Tieghem Род Ancylistes Pfitzer 2. Ancylistes closterii Pfitzer Algae (Closteriaceae) 9
Род Conidiobolus Brefeld 3. Conidiobolus obscurus (Hall et Dunn) Remaudiere et Keller Homoptera Правобережное Полесье, Левобережное Полесье, Харьковская Лесостепь, Западноукраинские Леса
4. Conidiobolus thromboides Drechsler Homoptera Правобережное Полесье, Левобережное Полесье
5. Conidiobolus urticulosus Brefeld Fungi (Tremellales) Правобережная Лесостепь
Сем. Meristacraceae Humber Род Meristacrum Drechsler em. Tucker et Humber 6. Meristacrum milkoi (Dudka et Koval) Humber Diptera (Tabanidae) Левобережное Полесье, Правобережное Полесье, Правобережная Лесостепь, Левобережная Лесостепь
Сем. Entomophthoraceae Nowakowski Род Entomophthora Fres. s.s. Remaudiere et Keller 7. Entomophthora culicis (A. Braun) Fres. Diptera (Culicidae, Chironomidae, Chaeboridae, Simulidae, Empididae) Левобережное Полесье, Правобережное Полесье, Правобережная Лесостепь, Правобережная Злаковая Степь, Правобережная Злаково-Луговая Степь, Закарпатье, Левобережная Злаково-Луговая Степь
8. Entomophthora muscae (Cohn) Fres. Diptera Правобережное Полесье, Левобереж- ное Полесье, Левобережная Лесо- степь, Донецкая Злаково-Луговая Степь, Правобережная Злаково- Луговая Степь, Волынская Лесо- степь, Карпатские Леса, Закарпатье, Полынная Степь, Горный Крым, Южный берег Крыма
169
9. Entomophthora planchoniana Cornu Homoptera Правобережное Полесье, Левобережная Лесостепь, Левобережное Полесье, Закарпатье, Западное Полесье
10. Entomophthora scatophagae Giard Diptera Правобережное Полесье, Правобережная Лесостепь, Западная Лесостепь, Закарпатье, Левобережное Полесье
11. Entomophthora schizophorae Keller et Wilding Diptera Правобережное Полесье, Левобережная Лесостепь, Закарпатье
12. Entomophthora syrphi Giard Diptera Правобережное Полесье, Правобережная Лесостепь, Западное Полесье, Карпатские Леса
13. Entomophthora terrestris Gres et Koval Homoptera Правобережная Лесостепь, Левобережная Лесостепь, Харьковская Лесостепь, Право- бережная Злаково-Луговая Степь
Род Batkoa Humber <4. Batkoa apiculata (Thaxter) Humber Diptera Lepidoptera Правобережное Полесье, Закарпатье
15. Batkoa gigantea (Keller) Humber Diptera Западная Лесостепь, Карпатские Леса
16. Batkoa major (Thaxter) Humber Coleoptera Правобережная Лесостепь
17. Batkoa papillata (Thaxter) Humber Diptera Западная Лесостепь, Закарпатье
Род Entomophaga Batko 18. Entomophaga aulicae (Reichard in Bail) Humber Lepidoptera Правобережная Лесостепь, Закарпатье
19. Entomophaga conglomerate (Sorokin) Keller Diptera Правобережная Злаковая Степь, Правобережное Лесостепь, Левобережная Лесостепь, Правобережное Полесье, Закарпатье
20. Entomophaga diprionis Balazy Hymenoptera Правобережное Полесье
21. Entomophaga grylli (Fres.) Batko Orthoptera Левобережное Полесье, Правобережное Полесье, Харьковская Лесостепь, Левобереж- ная Лесостепь, Полынная Степь, Правобережная Злаковая Степь
22. Entomophaga pyriformis (Thoizon) Balazy Homoptrea Правобережная Лесостепь, Левобережная Лесостепь
23. Entomophaga tabanivora (Anderson et Magnarelli) Humber Diptera Правобережное Полесье, Правобережная Лесостепь
170
24. Entomophaga tenthredinis (Fres.) Batko Hymenoptera Харьковская Лесостепь, Расточские Леса, Южный Берег Крыма, Правобережная Лесостепь
25. Entomophaga tipulae (Fres.) Humber Diptera Правобережная Лесостепь, Карпатские Леса
Род Eryniopsis Humber 26. Eryniopsis caroliniana (Thaxter) Humber Род Neozygites Witlaczil Diptera Карпатские Леса
27. Neozygites fresenii (Nowakowski) Remaudiere et Keller Род Massospora Peck, em Soper Homoptera Левобережное Полесье, Правобережная Лесостепь, Донецкая Злаково-Луговая Степь, Левобереж- ная Злаково-Луговая Степь
28. Massospora bothynoderi Romaniewitsch Coleoptera Левобережная Лесостепь
29. Massospora cleoni Wize Coleoptera Правобережная Лесостепь, Левобережная Лесостепь
Род Zoophthora Batko п/род Erynia Nowakowski et Batko 30. Zoophthora (Erynia) aquatica (Anderson et Ringo ex Anderson et Anagnostakis) Balazy Diptera Правобережная Злаковая Степь, Правобережная Лесостепь, Левобережная Лесостепь
31. Zoophthora (Erynia) conica (Nowakowski) Batko Diptera Донецкая Злаково-Луговая Степь
32. Zoophthora (Erynia) curvispora (Nowakowski) Batko Diptera Донецкая Злаково-Луговая Степь, Правобережная Злаково-Луговая Степь, Правобережная Лесостепь, Правобережное Полесье, Левобережная Лесостепь, Правобережная Злаковая Степь
33. Zoophthora (Erynia) ovispora (Nowakowski) Batko Diptera Правобережная Лесостепь, Западная Лесостепь, Левобережное Полесье
34. Zoophthora (Erynia) sepul- chralis (Thaxter) Batko Diptera Закарпатье
35. Zoophthora (Erynia) variabilis (Thaxter) Batko Diptera Правобережное Полесье, Левобережное Полесье
п/род Furia Batko em. Li et Humber 36. Zoophthora (Furia) gas- tropachae (Raciborski) Balazy Lepidoptera Западноукраинские Леса
37. Zoophthora (Furia) sciare (Olive) Balazy ex Humber Diptera Западная Лесостепь
171
38. Zoophthora (Furia) virescens (Thaxter) Batko Lepidoptera Донецкая Злаково-Луговая Степь, Левобережная Злаковая Степь, Правобережное Полесье, Левобережное Полесье
39. Zoophthora (Furia) zabri (Rozsypal ex Ben-Ze'ev et Kenneth) Balazy ex Humber Coleoptera Карпатские Леса
п/род Neopandora Ben-Ze'ev et Kenneth 40. Zoophthora (Neopandora) dipterigena (Thaxter) Batko Diptera Правобережная Злаковая Степь, Правобережная Лесостепь, Левобережное Полесье, Левобереж- ная Лесостепь, Правобережная Злаково-Луговая Степь, Старобельская Злаково-Луговая Степь, Харьковская Лесостепь
41. Zoophthora (Neopandora) echi- nospora (Thaxter) Batko Diptera Правобережная Лесостепь, Левобережная Лесостепь, Закарпатье
42. Zoophthora (Neopandora) gloeospora (Vullemin) Batko Diptera Правобережное Полесье
43. Zoophthora (Neopandora) neoaphidis (Remaudiere et Hennebert) Balazy Homoptera Правобережное Полесье, Левобережная Лесостепь
44. Zoophthora (Neopandora) mus- civora (Schroeter) Balazy Diptera Правобережное Полесье, Правобережная Лесостепь
45. Zoophthora (Neopandora) myrmecophaga Turian Hymenoptera Правобережная Лесостепь, Левобережная Лесостепь, Левобережное Полесье
46. Zoophthora (Neopandora) poloniaemajoris Balazy Homoptera Правобережная Лесостепь
п/род Zoophthora Batko 47. Zoophthora (Zoophthora) angelica (Petch) Humber Coleoptera Правобережное Полесье, Правобережная Лесостепь, Левобережная Лесостепь
48. Zoophthora (Zoophthora) aphidis (Hofmann in Fres.) Remaudiere et Hennebert Homoptera Западная Лесостепь, Правобережное Полесье, Правобережная Лесостепь, Харьковская Лесостепь, Левобереж- ная Злаковая Степь, Карпатские Леса, Левобережное Полесье
49. Zoophthora (Zoophthora) bialoviezensis Balazy Lepidoptera Правобережная Лесостепь, Левобережное Полесье
50. Zoophthora (Zoophthora) geometralis (Thaxter) Batko Lepidoptera Западная Лесостепь, Левобережное Полесье
51. Zoophthora (Zoophthora) ich- neumonis Balazy Hymenoptera Донецкая Злаково-Луговая Степь
172
52. Zoophthora (Zoophthora) lanceolata Keller Diptera Правобережная Лесостепь
53. Zoophthora (Zoophthora) phytonomi (Arthur) Batko Coleoptera Правобережная Лесостепь, Левобережная Лесостепь, Левобережное Полесье
54. Zoophthora (Zoophthora) radi- cans (Brefeld) Batko Род Tarichium Cohn Lepidoptera Правобережная Лесостепь, Левобережное Полесье
55. Tarichium atrospermum (Petch) Balazy Homoptera Правобережное Полесье
56. Tarichium coleopterorum (Peth) Balazy Coleoptera Левобережная Лесостепь, Правобережная Лесостепь, Западная Лесостепь, Правобережное Полесье
57. Tarichium dissolvens (Vossler) Lakon Lepidoptera Закарпатье
58. Tarichium gammae Weiser Lepidoptera Правобережная Лесостепь, Левобережная Злаково-Луговая Степь, Правобережное Полесье, Левобережная Лесостепь, Левобережное Полесье
59. Tarichium inexpectatum Jacz. Lepidoptera Харьковская Лесостепь, Донецкая Злаково-Луговая Степь, Левобережная Злаково-Луговая Степь, Правобережная Злаково- Луговая Степь, Правобережная Лесостепь, Левобережная Лесостепь, Горный Крым
60. Tarichium megaspermum Cohn Lepidoptera Левобережная Лесостепь, Харьковская Лесостепь, Правобережное Полесье, Донецкая Злаково-Луговая Степь, Старобельская Злаково-Луговая Степь
61. Tarichium porteri (Soper) Balazy Diptera Карпатские Леса, Закарпатье, Левобережное Полесье
62. Tarichium punctatum Garbowski Coleoptera Западное Полесье, Расточские Леса
63. Tarichium pustulatum Weiser Lepidoptera Правобережная Лесостепь, Харьковская Лесостепь, Левобережная Злаково-Луговая Степь, Правобережное Полесье
64. Tarichium subpunctatum Balazy Diptera Западное Полесье, Карпатские Леса
173
На представителях прямокрылых (Orthoptera) описано всего 4 вида энто-
мофторальных грибов, но один из них — Entomophthora grylli является самым
распространенным на всех континентах, кроме Антарктиды и Арктики (Balazy,
1993). На территории Украины незначительно поражает местные виды кузнечи-
ков, но на юге (Одесская обл.) в некоторые годы наблюдалось массовое пораже-
ние мигрирующих итальянской и марокканской саранчи (Calliptamus italicus L.,
Dociostaurus maroccanus Thub.), что отмечалось и в Саратовской области России
(Батко, 1957; Евлахова, 1974). Нами гриб отмечался крайне редко, в основном, в
период дождей после сильной засухи. Остальные три вида (Entomophaga calopte-
ni, Zoophthora giardii и T calopteni), известные на прямокрылых, у нас в стране
пока не обнаружены.
Невозможно даже предположить, что насекомые из отрядов Dermaptera,
Heteroptera, Plecoptera, Thysanoptera и Trichoptera, к которым относятся такие из-
вестные и распространенные вредители, как трипсы, клопы и т.п., не поражают-
ся в Украине энтомофторовыми грибами. Если на представителях Plecoptera,
Trichoptra, Dermaptera, Thysanoptera известно всего 1-3 вида, то на представите-
лях Heteroptera - около 10 (Balazy, 1993). Еще больше видов (24) описано на раз-
ных Acarina, а тетраниховые клещи вредят не только большинству агрокультур,
но заселяют и комнатные растения. Можно предположить, что на Tetranychus бу-
дет выявлено поражение грибами Neozygites tetranychi и N. floridana, тем более,
что они известны в Чехословакии и Польше (Weiser, 1966; Weiser et Muma, 1966;
Balazy, 1993).
По накопившимся данным более чем 40-летних сборов в Украине, энто-
мофторальных грибов насчитывается 64 вида (табл. 10.7). Это составляет пример-
но третью часть признаваемых видов во всем мире (Humber, 1989, 1997; Balazy,
1993). Преимущественное большинство обнаруженных видов относится к се-
мейству Entomophthoraceae - 59, к семейству Ancylistaceae - 4, а к Meristacraceae
- только один. Распределение их по родам также неравномерное: наибольшее
количество составляют виды Zoophthora — 26, а всего обнаружены представители
11 родов (рис. 10.1).
Наиболее распространенными и часто встречаемыми можно считать 16 ви-
дов: Meristacrum milkoi, Entomophthora muscae, Entomophthora scatophagae, Ento-
mophthora terrestris, Entomophthora culicis, Entomophaga conglomerata, Zoophthora
aphidis, Zoophthora dipterigena, Zoophthora curvispora, Zoophthora phytonomi, Zo-
ophthora virescens, Traichium coleopterorum, Tarichium gammae, Tarichium inexpec-
tatum, Tarichium megaspermum, Tarichium pustulatum. Наибольшее количество ви-
дов энтомофторальных обнаружено на насекомых из отрядов Diptera и Homopte-
ra (рис. 10.2). Эти выводы основаны на обобщении информации, имеющейся на
период написания монографии. Приведенные данные можно рассматривать как
первый результат инвентаризации, из которого можно сделать заключение о сте-
пени изученности Entomophthorales, поражаемое™ энтомофторозами отдельных
видов насекомых, о регионах, где проводились исследования, а также сформули-
ровать намечающиеся проблемы выявления и познания этой группы грибов, ко-
торая остается важной, несмотря на почти столетний срок изучения.
174
11. Систематика и таксономия порядка Entomophthorales
в современной трактовке. Выбор системы для написания
"Флоры"
Классификация Entomophthorales не отличается стабильностью, постоянно
изменяется, что отражает общую ситуацию в микологии и свидетельствует о раз-
витии и прогрессе познания общих эволюционных законов. Этому способствуют
разработка и применение новых методов исследования, позволяющих устано-
вить различия соответствующих структур на молекулярном уровне. Однако не
всегда новые данные обеспечивают усовершенствование существующей систе-
мы, поскольку изменения не позволяют воссоздать эволюционные взаимосвязи
и сделать достоверные выводы, для которых необходимо использовать систему
критериев, а не один, кажущийся исследователю доминирующим. В результате
значительно усложняется установление таксономической принадлежности обна-
руженного гриба, что часто приводит к ошибочным выводам.
Классификация предусматривает не только построение схемы эволюции
царства грибов, но и обеспечение идентификации выявляемых конкретных гриб-
ных организмов (Белогуров, 1981). Для идентификации принято использовать
мало варьирующие признаки, которые обозначаются как ключевые. Значимость
отдельных признаков для диагностики и разграничения таксонов разного уровня
принадлежности основана на соответствующих критериях для определенных
систематических групп. Обычно они оцениваются по степени частоты и стабиль-
ности встречаемости каждого признака, их суммы у всех или максимально боль-
шого числа представителей рода или вида. Исторически сложилось так, что при
составлении классификационных схем исходят не из практической цели уста-
новления конкретного вида гриба, а пытаются при этом выяснить различия тон-
кой структуры и использовать их даже в том случае, когда для идентификации
было бы достаточно макроморфологических признаков. Основу современных
филогенетических схем также составляет незначительное количество трудно раз-
личимых признаков, особенно, на внутриродовом и внутривидовом уровнях.
Очевидно, что в практике использования классификационных схем следует учи-
тывать данные всех категорий признаков, но ориентироваться на проявляющие-
ся не только при исследованиях на молекулярном уровне, а отражающие единс-
тво формы и типа метаболизма, экологическую валентность и т.п. особенности
каждого организма, обнаруженного в природе. Нельзя не согласиться с А.А. Лю-
бишевым, который подчеркивал, что "Трудности решения задач практической
систематики и огромное количество фактов, не укладывающихся в прокрустово
ложе господствующего биологического мировоззрения, ставит вопрос о необхо-
димости пересмотра всех аспектов общей таксономии: практической системати-
ки, теории биологической системы в эволюционном плане, общей логики систе-
матики и философии систематики" (Любищев, 1982). Как вывод, напрашиваю-
щийся из имеющихся данных о Entomophthorales, можно сформулировать необ-
ходимость четкого разграничения значения и объема каждого признака для уста-
новления класса, семейства, рода и вида, т.е. всех уровней зависимости в иерар-
хии классификационной системы. Тормозом в разработке классификационных
175
критериев и разграничении объема отдельных таксонов, особенно, на уровне се-
мейства, рода и внутривидовых, является неодинаковая степень изученности ци-
тологии, физиологии, биохимии и экологии представителей всех известных ви-
дов. Обилие новых видов, описанных в последнее время, заставляет обратить
внимание на важность разграничения их от близких, уже известных, поскольку
при этом обычно не учитывается естественная изменчивость вида, что влияет на
толкование значимости одного или даже нескольких признаков и отражается на
понимании объема и характеристики обнаруженных конкретных представителей
энтомофторальных. При установлении ценности таксономического признака
следует учитывать его стабильность, которая отмечается многими исследователя-
ми в разных климатических зонах в течение всего периода выявления вида, т.е.
"возраст" признака. У энтомофторовых известна группа видов, изменчивость ко-
торых на протяжении столетий почти незаметна и включается в амплитуду, при-
веденную в авторском диагнозе. Особенно это относится к представителям рода
Entomophthora (в понимании автора рода).
Существование и функционирование энтомофторальных грибов неразрывно
связано со специфическим трофическим субстратом — артроподами, которые так-
же подвергаются влиянию различных естественных и антропогенных факторов и
соответствующим образом реагируют на них, что проявляется не только в измене-
нии морфологических признаков, но и в более существенных. Появление новых
свойств, изменения в метаболизме и циклах развития, приуроченности к биогеоце-
нозам и т.д. у насекомых приводит к соответствующей изменчивости и у энтомоф-
торальных грибов. При этом наблюдается изменение морфометрических призна-
ков, специализации (от узкой к более широкой и наоборот), ареалов (что не может
не совпадать с ареалами насекомых) и т. д. Нельзя не заметить, что и классифика-
ция артропод также подвергается ревизии и усовершенствуется, а значит, сведения
о специализации энтомофторальных нуждаются в пересмотре и уточнении.
Если на ранних этапах исследования Entomophthorales ученые исходили
преимущественно из морфологических критериев, то современные микологи все
чаще придерживаются физиолого-биохимических и экологических характерис-
тик. К сожалению, при этом не акцентируется внимание на обязательной корре-
ляции всех групп признаков, что является одним из главных законов в биологии.
При рассмотрении употребляемых в настоящее время в микологии терми-
нов, названий таксонов, понимании их объема следует исходить из последнего из-
дания соответствующей сводки-словаря для микологов (Ainthworth, Bisby, 1995).
Несмотря на важность этих правил для единой трактовки обнаруживаемых видов,
придерживаться и выполнять их для энтомофторальных грибов не всегда удается,
что обусловлено значительной вариабельностью большинства видов, сведения о
которых не отражены в диагнозе. Это необоснованно приводит к выделению но-
вых таксонов, которые при очередной ревизии переносятся в синонимы.
Классификация Entomophthorales претерпевала принципиально важные из-
менения на всех таксономических уровнях в течение двух предыдущих столетий,
этот процесс продолжается и, очевидно, никогда не будет завершен.
В XIX ст., когда был обнаружен первый энтомофторальный гриб и назван
Sporendonema muscae Fr. (Fries, 1829), о положении его в системе не упоминалось
и никаких дополнительных сведений не приводилось. После детального изуче-
176
ния на основании научно обоснованных критериев гриб был описан и отнесен к
впервые названному роду - Empusa muscae (Cohn, 1855). Однако, это название
оказалось недействительным вследствие нарушения правил ботанической но-
менклатуры, т.к. уже имелось растение с таким названием. В связи с этим, гриб
переносят в род Entomophthora, который признается и сейчас (Fresenius, 1858;
Hall, Bell, 1962). Однако этот вид не был отнесен ни к одному из известных тогда
таксонов на уровне класса и только почти двадцатилетие спустя выделен отдель-
но в группу, близкую к Ustilaginalis класса Basidiomycetes (Brefeld, 1870, 1884). Ос-
нованием для этого послужило сходство конидиегенных клеток с моноспоровы-
ми базидиями, покоящихся спор с телиоспорами, наличие псевдоцистид, а гиме-
ноподобный слой конидиегенных клеток рассматривался как аналог гименея.
Кроме того, подчеркивался и одинаковый тип жизнедеятельности, который
трактовался как паразитический.
Сравнительный анализ строения морфологических структур, цикла разви-
тия и связь с насекомыми позволили подвергнуть сомнению положение Ento-
mophthora muscae в классе Basidiomycetes. Основываясь на структуре мицелия,
сексуальной репродукции, особенностях конидиального спороношения L. No-
wakowski (1877) переносит его в класс Phycomycetes, помещая в предложенное им
семейство Entomophthoraceae (Nowakowski, 1881, 1883).
В этот же период количество видов энтомофторовых значительно увеличи-
вается, а сведения о них представляются в соответствующих сводках из разных
стран: Швеции (Fresenius, 1858), Германии (Hoffmann, 1860: цит. по Remaudiere,
Hennebat, 1980), Франции (Cornu, 1873), России (Сорокин, 1883), Польши (No-
wakowski, 1883), США (Thaxter, 1888), Италии (Mattirola, 1898: цит. по Воронина
и др., 2001). Огромное количество накопившегося материала требовало его сис-
тематизации и помещения в соответствующие таксоны. Возникает необходи-
мость четко определить положение семейства Entomophthoraceae в классе
Phycomycetes, который в то время еще не подвергался ревизии и гораздо позже
был трансформирован в ряд новых таксонов. На основании ряда признаков и
особенностей репродуктивного процесса был выделен подотдел Zygomycotina и
класс Zygomycetes, к которому отнесены порядки Entomophthorales, Mucorales и
Zoopagales. Эта классификация пока не изменилась, и в ранге класса Entomoph-
thorales относят к Zygomycetes (Hawksworth et al., 1995).
Порядок Entomophthorales был выделен в бывшем тогда еще классе
Phycomycetes L. Nowakowski в 1883 г. и включал лишь одно семейство - Ento-
mophthoraceae, описанное им (Nowakowski, 1881, 1883). Хотя хронологически ав-
торство семейства Entomophthoraceae и порядка Entomophthorales принадлежит
L. Nowakowski, по мнению G. Waterhouse, автором семейства должен быть War-
ming (Waterhause, 1975). Однако, это не правомочно, поскольку он только орфо-
графически исправил написание окончания названия семейства, которое в пер-
вом варианте цитировалось как "Entomophthoreen", но позже уже приводилось с
окончанием, общепринятым для семейства (Nowakowski, 1883; Balazy, 1993).
Объем порядка подвергался неоднократной ревизии и реконструкции. Кри-
терием его самостоятельности является сумма диагностических признаков, мор-
фологии, биологии и экологии. В отличие от Mucorales и Zoopagales, гифы энто-
мофторальных разделяются на одно— или многоядерные сегменты и распадают-
177
ся на отдельные клетки, из которых образуются гифенные тельца, выполняющие
репродуктивную функцию. Кроме процесса гаметангогамии, типичного для
класса, у энтомофторовых известны конидии особого строения, которые образу-
ются на простых или разветвленных конидиеносцах. Для них характерны нали-
чие псевдоцистид и ризоидов, а также субстратная приуроченность, преимущес-
твенно к представителям артропод.
Хотя раньше семейства Basidiobolaceae и Entomophthoraceae часто относили
в порядок Mucorales или Zoopagales, в настоящее время достоверно доказано их
место в порядке Entomophthorales (Batko, 1974; Humber, 1989, 1997; Balazy, 1993).
Исходя из ключевого признака активного освобождения конидий, Н. Kreisel по-
местил в порядок Entomophthorales и семейство Pilobolaceae, но это предложение
не было поддержано, поскольку остальные признаки не совпадали (Kreisel, 1969;
Batko, 1974; Balazy, 1993).
Почти одновременно с семейством Entomophthoraceae на основании мно-
жественного рода Acylistes Pfitzer, 1872 было установлено семейство Ancylistaceae
V. Tieghem, 1884 (Balazy, 1993). Однако, его положение в системе было непостоян-
ным, чему способствовала субстратная связь с водорослями и обитание в гидро-
биоценозах. Более того, его признавали не все микологи, а род Ancylistes, исходя
из нескольких морфологических признаков, типичных для энтомофторовых, по-
мещали в семейство Entomophthoraceae (Couch, 1949). Подобная миграция родов
в различные семейства и близкие порядки характерна для всех представителей
энтомофторальных. В настоящее время согласно наиболее новой системе в поря-
док Entomophthorales предлагается включать 6 семейств: Ancylistaceae, Basidiobo-
laceae, Completoriaceae, Entomophthoraceae, Meristacraceae и Neozygitaceae
(табл. 11.1).
Таблица 11.1.
Классификация порядка Entomophthorales, предложенная Humber, 1989,1997
Семейство Род Кол- во видов Основные критерии морфологической характеристики Специализация
1. Ancylistaceae 1. Ancylistes 2. Conidiobolus 3. Macro- biotophthora 32 Конидиеносцы без субспоран- гиальных вздутий, с одной конидией на вершине. Кони- дии гиалиновые. Зигоспоры об- разуются на концах двух гиф в результате конъюгации между прилегающими клетками или ступенчатой конъюгации между двумя гифами. Ядра 2-5 мкм; гетерохроматина мало; ацето-арсеином не окрашива- ются, во время митоза не замет- ны. Ядрышки имеются в незна- чительном количестве. Клетки гиф многоядерные. Конидии отстреливаются Сапротрофы, облигатные пара- зиты водорослей и беспозвоночных; возбудители фа- культативных ми- козов млекопита- ющих
178
2. Basidiobolaceae 1. Basidiobolus 4 Конидиеносцы с субспорангиаль- ными вздутиями. Гаметангии, если имеются, то с мелкими клювооб- разными сопутствующими клетка- ми. Содержимое вторичных спор и гиф может распадаться на протоп- ластоподобные клетки. Все клетки одноядерные, ядра более 10 мкм, не окрашиваются ацето-арсеином. Ядрышки хорошо заметны Сапротрофы или факульта- тивные парази- ты беспозвоноч- ных и млекопи- тающих
3. Completoriaceae 1. Completoria 1 Конидиеносцы простые, неразвет- вленные. Клетки не все только од- ноядерные. Ядра хорошо заметны при митозе, менее 10 мкм дл., с гранулированной нуклеоплазмой, окрашиваются ацето-арсеином; ядрышки не заметны. Конидии отстреливаются Облигатные внутриклеточ- ные паразиты папоротниковых
4. Entomo- phthoraceae 1. Batkoa 2. Entomophaga 3. Erynia 4. Eryniopsis 5. Entomophthora 6. Furia 7. Massospora 8. Pandora 9. Strongwellsea 10. Tarichium 11. Zoophthora 131 Конидиеносцы без субспоранги- альных вздутий. Клетки много- ядерные. Ядра четко видны во вре- мя митоза, 2-5 мкм дл., с большим количеством метахроматина; окра- шиваются ацето-арсеином; ядрыш- ки не отмечены. Конидии отстре- ливаются Облигатные па- разиты членис- тоногих
5. Meristacraceae 1. Ballocephala 2. Meristacrum 3. Zygnemomyces 6 Конидиеносцы без субспоранги- альных вздутий, каждый имеет несколько конидий. Клетки не только одноядерные. Ядра 2-5 мкм дл., с небольшим количеством ге- терохроматина, не окрашиваются ацето-арсеином; не заметны во время митоза. Конидии освобож- даются пассивно, не отстрелива- ются Облигатные па- разиты почвен- ных беспозво- ночных
6. Neozygitaceae 1. Neozygites 2. Taxterosporium 10 Конидиеносцы без субспоранги- альных вздутий, каждый на верши- не несет одну конидию. Конидии и покоящиеся споры меланизиро- ванные (от светло-серых до чер- ных). Зигоспоры образуются путем конъюгации двух гифальных тел. Клетки многоядерные. Ядра 2-5 мкм дл., с небольшим коли- чеством гетерохроматина, не окра- шиваются ацето-арсеином, не за- метны во время митоза. Конидии отстреливаются Облигатные па- разиты клещей и насекомых
179
Их выделение основано на критериях строения конидиеносцев, морфоло-
гии и кариологии конидий, способе их освобождения и субстратной специфич-
ности (Humber, 1997). Хронологически они были выделены в разное время, а
объем их на уровне рода, вида и внутриродовых таксонов многократно изменял-
ся, поскольку при этом учитывались критерии различного плана и значимости,
что отражает степень изученности, новизну применяемых методов, а также тен-
денции трактовки значимости отдельных признаков:
1. Entomophthoraceae Nowakowski, 1877
1) Entomophthora Fresenius, 1856 — 15 видов
2) Massospora Peck, 1879 - 15 видов
3) Entomophaga Batko, 1964 - 14 видов
4) Zoophthora Batko, 1964 — 79 видов
п/p Erynia (Nowakowski, 1881) Batko, 1964 — 12 видов
п/p Furia Batko, 1966 — 12 видов
п/p Zoophthora Batko, 1966 - 31 вид
п/p Neopandora Ben-Ze'ev et Kenneth, 1982 - 24 вида
5) Strongwellsea Batko et Weiser, 1965 — 2 вида
6) Eryniopsis Humber, 1984 - 3 вида
7) Batkoa Humber, 1989 - 5 видов
2. Ancylistaceae v.Tiegh., 1884
1) Ancylistes Pfitzer, 1872 — 3 вида
2) Conidiobolus Brefeld, 1884 - 31 вид
п/p Delacroixia (Sacc. et Sydow, 1899) Tyrrell et Mac Leod, 1972 — 10 видов
п/p Capillidium Ben-Ze’ev et Kenneth, 1982 - 4 вида
п/p Conidiobolus Ben-Ze'ev et Kenneth, 1982 — 17 видов
3. Basidiobolaceae Engler et Gilg., 1924
Basidiobolus Eidam, 1886 — 4 вида
4. Neozygitaceae Ben-Ze'ev et Kenneth, 1986; 1987
Neozygites Witlaczyl, 1885 - 10 видов
5. Completoriaceae Humber, 1989
Completoria Lohdl, 1874 — 1 вид
6. Meristacraceae
1) Meristacrum Drechsler, 1940 — 2 вида
2) Ballocephala Drechsler, 1951 — 3 вида
3) Zygnemomyces Miura, 1977 - 2 вида
Синонимика перечисленных таксонов чрезвычайно запутана и разобраться
в ней не представляется возможным, поскольку исследователи не всегда руко-
водствовались достаточно обоснованными критериями и мотивами для выделе-
ния этих таксонов или их перекомбинации. Более достоверно, с учетом совре-
менных данных, она сведена и указана для каждого обнаруженного нами вида.
Наиболее изученным и, возможно, вследствие этого подвергающемся бес-
конечным ревизиям на основании различных категорий критериев, является се-
мейство Entomophthoraceae. По представлениям различных исследователей ро-
довой состав его значительно изменяется и колеблется: то уменьшается, то неоп-
равданно опять увеличивается. Это объясняется отсутствием понятий ключевых
отличительных признаков, мнение о которых разделяли бы все исследователи.
180
Классификация на уровне рода и подрода в сем. Entomophthoraceae услож-
нялась в соответствии с определенными периодами поиска и формирования
взглядов на важность морфологических и физиолого-биохимических, а также
экологических критериев, которые можно использовать для более надежного
различия рода и вида.
. Первые классификационные схемы базировались на применении морфоло-
гических критериев, включающих форму, размер, способ распространения кони-
дий, а также строение конидиеносцев. Наиболее обстоятельную систему предло-
жил R. Thaxter (1888). Необходимо подчеркнуть, что основа этой первой системы
не потеряла своего значения и сейчас, многие ее принципы и элементы исполь-
зуются и современными исследователями, несмотря на продолжающиеся дис-
куссии, которые стали возникать с тех пор, когда вместо рода Empusa (Cohn,
1855) был предложен взамен еще один род — Entomophthora (Fresenius, 1856). В
последующие годы даже знаменитые микологи часто пренебрегали правилами
таксономии и употребляли родовое название Empusa, оказавшееся недействи-
тельным, для обозначения подродового ранга (Thaxter, 1888) или даже семейства
Empusaceae (Clements, Shear, 1931).
Первая классификационная схема, созданная L. Nowakowski, включала 4
рода, которые отличались на основании строения конидиеносцев, наличия ризо-
идов и покоящихся спор (Nowakowski, 1883).
Ключи для определения были сформулированы следующим образом:
1. Конидиальное спороношение преобладает .....................2
— Имеются только покоящиеся споры ............Tarichium Cohn, 1870
2. Конидиеносцы простые.......................................3
- Конидиеносцы разветвленныеЕШоторЫЬога Fres. (sensu Nowakowski, 1856)
3. Ризоиды отсутствуют ........................Empusa Cohn, 1855
- Ризоиды имеются .....'..................Lamia Nowakowski, 1883
Перед опубликованием этой классификации ее автор описал еще один род
Erynia Nowak., 1881, но позже сам же отнес в синонимы к роду Entomophthora
Fres. (Nowakowski, 1881, 1883).
Вскоре эта классификация была подвергнута ревизии и пересмотрена
(Thaxter, 1888). В результате критической оценки объемов родов Empusa Kohn,
1855 и Entomophthora Fres., 1856 R. Thaxter приходит к выводу, что оба таксона
правомочны, но трактует их, исходя из иного понимания подчиненности и ис-
пользуя критерии пигментации первичных конидий (бесцветные или окрашен-
ные), выделяет тип капиллоконидии, учитывает изогамный способ образования
зигоспор. На этом основании все виды энтомофторовых были объединены в
один род Empusa Kohn и установлены два его подрода — Entomophthora (Fres.)
Thaxter и Triplosporium Thaxter. Подрод Triplosporium был выделен исходя из общ-
ности признаков Empusa fresenii Nowak, и Е. lageniformis Thaxter, чье развитие бы-
ло тщательно изучено. В этой классификации признак наличия только покоя-
щихся спор считался правомочным критерием для утверждения самостоятель-
ности родов Massospora Peck, 1879 и Tarichium Cohn, 1870, что нашло отражение
не только в последующих системах, но и в современных.
181
Признак морфологии репродуктивных структур использовался в дальней-
шем многими микологами (Nieuland, 1916; Lakon, 1919а,b; Mac Leod, 1956). На-
иболее универсальная классификация, в которой в комплексе указаны основные
морфологические признаки и, кроме того, биологическая и субстратная приуро-
ченность, была составлена J. Couch (Couch, 1939). Автор признает в порядке En-
tomophthorales два семейства — Entomophthoraceae и Basidiobolaceae, а в семейс-
тве Entomophthoraceae - роды Delacroixia Sacc. et Sydow, Conidiobolus Brefeld, En-
tomophthora Fres., Empusa Cohn, Massospora Peck, Completoria Lohde, Ancylistes
Pfitzer (табл. 11.2). Методом сравнения характеристик выделяются пять основных
критериев различий, которые обобщены и сформулированы на данных цитоло-
гии и экологии. Впервые акцентировано внимание на таких важных критериях
отличий, как строение оболочки клеток и наличие в них определенных компо-
нентов, а также трофические связи. Этот анализ сыграл значительную роль для
дальнейших исследований и усовершенствования системы Entomophthorales.
Морфологические критерии были использованы для классификации видов
рода Entomophthora, обнаруженных в Западном полушарии (Hutchinson, 1963).
С целью идентификации 33 видов энтомофтор составлены ключи, основанные
на форме первичных конидий, которые распределены в 12 типах (рис. 11.1).
В пределах каждого типа
учитывалась сумма призна-
ков, специфических для со-
ответствующего типа: строе-
ние и окраска конидиенос-
цев, наличие цистид, ризои-
дов, вторичных конидий,
покоящихся спор, форма ги-
фальных телец, размер ко-
нидий и наличие в них жи-
ровых включений, а также
способ прикрепления к на-
секомому. Несмотря на ка-
жущуюся убедительность и
достоверность такой класси-
фикации, она не всегда оп-
равдана, поскольку форма
конидий не является абсо-
лютно постоянной и подвер-
жена изменениям в зависи-
мости от воздействия различных экологических факторов, что доказано рядом
исследователей (Коваль, 1979; Remaudiere, Latge, Papierok, 1979; Latge, King, Pa-
pierok, 1980; Remaudiere, Keller, 1980; Balazy, 1993). Однако, невозможно не учи-
тывать этот критерий, четко выделяющий группы видов и упрощающий иденти-
фикацию, тем более, что в новых сводках для построения ключей также исполь-
зуются морфологические признаки, но такие, которые можно установить только
при помощи современных приборов, а не доступной световой микроскопии.
Классификация, предложенная J. Hutchinson, в переводе на русский язык
влажный
тип дубняки смешанный долинный _ ,ти" _
"grylli” (сухие) лес лес apiculata
в. Entomophaga grylli
тип
тип "lampyridarum"
г. Neozygites fresenii
Рис. 11.1. Изменение формы конидий в зависимости от эколо-
гических условий: а - типы конидий, предложенные для клас-
сификации Entomophthorales (Hutchinson, 1963); б — измене-
ние формы конидий в разных биотопах; в — у Entomophaga
grylli; г - у Neozygites fresenii (Коваль, 1979)
182
Роды Entomophthorales и их характеристики (Couch, 1939)
Basidiobolaceae Basidiobolus Сапротрофы на экскрементах лягушки, культивируются на различных субстратах Мицелий обильный. Клетки одноядерные. В клеточных оболочках имеется целлюлоза । Конидиеносцы разветвленные 1 Конидии шаровидные, освобождаются пассивно, но не как у Conidiobolus Зигоспоры образуются в одной из конъюгирующих клеток
Entomphthoraceae । . . .... I Ancylistes Паразиты десмидиевых водорослей | Мицелий лимитированн ый; клетки ! многоядерные. В клеточных оболочках ! целлюлоза отсутствует । Конидиеносцы неразветвленн ые, с конической , колумеллой । Конидии шаровидные, освобождаются пассивно, как у Conidiobolus М “ ! » к 5 о я 3 Й 2 Ё « о В * = stlis'gflgs.g S'? § § go's s § i 8
I Completoria Паразиты папоротн и ко вы X Мицелий скудный Конидиеносцы неразветвленн ые | Конидии шаровидные, ос вобождаются пассивно Азигоспоры имеются !
I Massospora Паразиты насекомых Конидиеносцы неразветвленн ые Конидии яйцевидные, с утолщенной шероховатой оболочкой. Образуются в локулах Азигоспоры образуются почкованием
I Empusa Паразиты насекомых 11 ! видов; 1 культивируется на । лабораторных средах Мицелий обильный. ' Клетки многоядерные. В 1 клеточных . оболочках целлюлоза отсутствует । Конидиеносцы 1 неразветвленные Конидни шаровидные или широкояйцевидные, многоядерныс 1 _ .... Азигоспоры 1 образуются почкованием из гифальных телец. Капли жира центральные или эксцентрические
I Entomophthora я S к гл 2 л X Ь Я Г- S Си Си 5 Й-z, s О н х m са н м о - s д X Q « са н Си я Й и о «а о ч & О К КО О я S Л о. С s а к с; и Мицелий обильный. Ядра в клетках немногочисленные. В клеточных оболочках целлюлоза отсутствует Конидиеносцы разветвленные Конидии продолговатые, одноядерные 1 Зигоспоры или азигоспоры образуются почкованием из одного или обоих гаметангиев. Капли жира центральные или эксцентрические
Г Conidiobolus Преимущественно сапротрофы 1 Гифы хорошо j развиты, клетки многоядерные; в । клеточных оболочках целлюлоза отсутствует Конидиеносцы неразветвленные, с отличающейся конической колумеллой | Конидии шаровидные или яйцевидные, освобождаются пассивно Зигоспоры образуются по одной из конъюгирующих клеток, окружены гаметангиальной оболочкой. Капли । жира эксцентрические
I Delacroixia Преимущественно сапротрофы Гифы хорошо развиты, клетки многоядериые; в клеточных оболочках целлюлоза отсутствует Конидиеносцы неразветвленные, с остающейся конической колумеллой Конидии шаровидные с сосочком, освобождаются пассивно 8 з з з" « я 5 5 й s о й S ч s 5 g | и § g | OMSnSKtoCu (- X м СиХ V Си О 3 g 8*8 §&S S
183
А. А. Евлаховой, была единственной до 2002 г., пока на смену ей не появилась
современная, интерпретированная Э. Г. Ворониной (Евлахова, 1974; Воронина,
Мукамолова, 2002, 2006).
Кардинальные изменения классификации рода Entomophthora были осу-
ществлены A. Batko (1964а-е). В основу этой классификации были положены
также морфологические критерии, но для разделения родов в семействе были пе-
ресмотрены объем и значимость таких признаков, как форма конидий, количес-
тво ядер в них, наличие зигоспор, характер освобождения конидий, характер
прикрепления хозяина к субстрату. Большинство исследователей предпочитали
мнение о единственном, хорошо распознаваемом роде Entomophthora (Mac Leod,
1956, 1963; Hall, Bell, 1962; Gustafsson, 1965a,b). Схема, предложенная A. Batko,
была первой попыткой проанализировать систему рода, обосновать критерии для
внутриродовых и родовых таксонов, на основании которых были описаны новые
и восстановлены ранее признаваемые роды: Zoophthora Batko, Triplosporium
Thaxter, Tarichium Cohn, Entomophaga Batko, CulicicolaNiewl., Lamia Nowak., Ery-
nia Nowak., Pandora Batko, Furia Batko.
Ключ для распознавания 5родов был составлен с учетом таких признаков:
1. Конидиеносцы простые, конидии многоядерные, унитуникатные.......2
- Конидиеносцы разветвленные, конидии одноядерные, битуникатные,
ризоиды всегда имеются ...................................Zoophthora
2. Ризоиды имеются..........................................Culicicola
— Ризоиды отсутствуют................................................3
3. Первичные конидии 4-ядерные, с усеченной папиллой, зигоспоры
формируются путем изогамии, имеются капиллоконидии . .Triplosporium
— Первичные конидии одно- или двуядерные, капиллоконидии
отсутствуют ..................................................4
4. Первичные конидии колоколообразные, с заостренной верхушкой,
у основания усеченные, 10-12-ядерные ................Entomophthora
— Первичные конидии шаровидные или грушевидные, с закругленной
верхушкой, папилла округлая, ядра мелкие,
многочисленные .......................................Entomophaga
Особое внимание уделялось новому роду Zoophthora Batko, который на ос-
новании морфологии первичных конидий, псевдоцистид, ризоидов и капилло-
конидий был разделен на 4 подрода: Zoophthora s.s. Batko, Erynia Nowak., Pando-
ra Batko, Furia Batko (Batko, 1966a,b).
Значительные метаморфозы претерпел род Triplosporium, который R. Thax-
ter обозначил как подрод Empusa и включил в него Е. fresenii Nowak, и Е. lageni-
formis Thaxter, поскольку морфологические признаки и цикл развития этих видов
соответствовали и роду Empusa, и роду Entomophthora (Thaxter, 1888).
При этом уверенно подчеркивалось, что подрод Triplosporium имеет вполне
родовые критерии и они не согласуются с признаками, употребляемыми для рода
Entomophthora ни О. Brefeld (1870), ни L. Nowakowski (1883). Можно предполо-
жить, что R. Thaxter не подозревал о существовании статьи, в которой Е. Witlaczyl
184
описал новый род Neozygites и новый вид N. aphidis (Witlaczyl, 1885). Сравнивая
рисунки этого нового вида с иллюстрациями для Е. fresenii Nowak. (Thaxter, pl. 16.
fig. 106-140), A. Giard сделал вывод о их идентичности (Giard, 1888). Синонимика
Neozygites aphidis и Entomophthora fresenii основывалась на второстепенных приз-
наках, предлагаемых авторами для этих видов: Е. fresenii с 4-ядерными конидиями
и простыми конидиеносцами соответствовала роду Empusa в предлагаемых схе-
мах. Решение A. Batko возвести подрод Triplosporium в род привело к номенкла-
турным неточностям и ошибкам, поскольку хронологически род Neozygites был
предложен ранее, чем Triplosporium. Эта ошибка исправлена почти 20 лет спустя
(Remaudiere, Keller, 1980), а за этот период род Triplosporium признавался почти
всеми микологами и упоминался во многих публикациях (Balazy, 1981).
Несмотря на дискуссионность многих положений системы A. Batko, ее не-
завершенность, включение рода Conidiobolus в род Entomophthora s.l. и т. п. так-
сономические погрешности, все последующие ревизии объема родов в сем. Ento-
mophthoraceae исходят именно из положений этой системы, которая послужила
началом дробления рода Entomophthora на основании комплекса критериев.
Вопреки некоторым представлениям, что конидии Zoophthora и Strongwellsea яв-
ляются гомологами моноспоровых спорангиол и что строение клеточной оболоч-
ки не может быть таксономическим критерием, A. Batko разграничил по этому
признаку группы видов, имеющих уникальные поликариотические конидии, и
выделил их в ранг семейства (Batko, 1974). В дальнейшем эта идея была поддер-
жана, и на основании кариологического критерия теперь выделяют семейства
(Tucker, 1981; Humber, 1981а,b; Ben-Ze'ev et al., 1986a,b, 1987; Balazy, 1993).
Принцип создания классификаций с использованием морфологических крите-
риев различной степени сложности был раскритикован и отвергнут, а при выясне-
нии понимания отдельных таксонов стали исходить из данных по ультраструктуре,
содержанию ДНК, составу оболочек, цитохимических показателей, серологических
свойств, а также различных физиологических и биохимических особенностей.
Проведенные исследования состава жирных кислот ряда видов Entomoph-
thora, Conidiobolus и Basidiobolus показали, что он определяется филогенетичес-
кими отношениями, а не образом жизни, и коррелирует с морфологическими и
ростовыми особенностями (Tyrrell, 1966; Попова и др., 1980а,б, 198ба,б). Было ус-
тановлено, что энтомофторальные грибы, выделенные из насекомых или из рас-
тительных остатков, содержат g-изомер линоленовой кислоты, свойственной
составу жирных кислот у организмов животного происхождения, тогда как у гри-
бов из других классов и отрядов доминируют жирные кислоты а-изомеров, обна-
руживаемых в растениях (Tyrrell, 1967, 1968, 1970).
По составу жирных кислот виды рода Conidiobolus оказались сходными с
Entomophthora, хотя многим исследователям положение Conidiobolus в порядке
Entomophthorales и семействе Entomophthoraceae не совсем ясно и по сей день
(Humber, 1997).
Изучение углеводного состава клеточных оболочек этих же представителей
показало, что роды отличаются по качественному составу, а виды одного рода —
по количественному. Критерием может служить соотношение глюкозы и манно-
зы (Hoddinott, Olsen, 1972). Необходимо подчеркнуть, что различия в составе
жирных кислот коррелируют с изменениями в составе углеводов клеточных обо-
185
лочек, а также с наличием гликолитических ферментов в покоящихся спорах и в
вегетативном мицелии (Tyrrell, 1979). Однако, установление возможности поль-
зоваться надежными критериями, имеющими качественное и количественное
выражение, не решило проблему классификации энтомофторальных грибов. Для
того, чтобы располагать подобной характеристикой всех видов из близких родов
необходимо провести сложные исследования, что связано с культивированием. А
именно это и представляет пока большие затруднения, поскольку в культуру вы-
деляется слишком незначительное количество видов (Евлахова, 1974; Воронина,
Мукамолова, 2002; Агх, 1970; Zimmermann, 1978).
В связи с тем, что применение хемотаксономических методов оказалось не-
реальным для большинства видов энтомофторовых и не могло обеспечить необ-
ходимые сведения для классификационной схемы на уровне рода и семейства,
исследователи вынуждены были пересмотреть отношение к морфологическим
критериям и возвратиться к ним, но уже с позиций учета данных электронной
микроскопии и новых подходов к характеристике тонкой структуры репродук-
тивных органов.
Несмотря на то, что систему, предложенную A. Batko, раскритиковали, мно-
гие ее положения стали использовать при составлении новых классификаций на
уровне семейства Entomophthoraceae, которые дополнялись последними данны-
ми. Критерии для понимания и разделения родов, их объема становятся ком-
плексными и более совершенными, а классификация после пересмотра и перео-
ценки приобретает обновленную структуру. Наиболее четко эти изменения были
сформулированы и представлены в системе G. Remaudiere и S. Keller (1980), а пе-
ремещение родов в системе, основанное на различных критериях, изображено
графически (рис. 11.1).
Для установления признаваемых ими родов предложен следующий ключ:
1. Конидии обычно орнаментированные, бородавчатые, распространяются
пассивно...............................................Massospora
— Первичные конидии одноклеточные, распространяются активно
или пассивно..................................................2
2. Первичные конидии колоколообразные, с заостренной
верхушкой ......................................Entomophthora
— Первичные конидии иной формы ................................3
3. Первичные конидии полушаровидные, грушевидные, унитуникатные,
конидиеносцы простые .........................................4
- Первичные конидии удлиненные, яйцевидные, цилиндрические
или веретено видные, битуникатные, конидиеносцы более или менее
разветвленные ................................................5
4. Первичные конидии с усеченной папиллой; капиллоконидии
билатеральные, симметричные, с дисковидной или каплевидной
верхушкой ......................................... Neozygites
— Первичные конидии с конической или закругленной папиллой,
капиллоконидии отсутствуют или на верхушке
некаплевидные....................................Conidiobolus
186
5. Капиллоконидии имеются, билатеральные, миндалевидные
или серповидные; первичные конидии почти цилиндрические
или веретеновидные, со слабо выраженной папиллой в виде
вздутия.................................................Zoophthora
— Капиллоконидии отсутствуют, первичные конидии яйцевидные или
веретеновидные, без выраженного вздутия на верхушке ........Erynia
При выборе критериев для составления этого ключа авторы исходили из
анализа групп признаков не столько всего семейства, сколько для отдельных ро-
дов (Remaudiere, Keller, 1980). Они не согласились с системой J. Агх (1970), в ко-
торой все энтомофторовые были разделены по критерию патогенности: предста-
вителем неэнтомопатогенных считался род Conidiobolus, а к патогенным отнесе-
ны роды, отличающиеся формой конидий, - Entomophthora с типовым видом
Е. sphaerosperma (конидии эллиптические или грушевидные) и Myiophyton с ти-
повым видом Е. muscae (конидии колокольчатые). Помимо этого, были крити-
чески оценены критерии, используемые предыдущими исследователями (Nowa-
kowski, 1881, 1883; Thaxter, 1888; MacLeod, 1963; Batko, 1964a-e, 1966a,b; Gustaff-
sson, 1965a,b; Batko, Weiser, 1965; Waterhouse, 1972; Remaudiere, Hennebert, 1980).
Несовершенство предыдущих систем они обосновывали такими погрешностями:
1. Виды с колокольчатой формой конидий объединены в два рода — Ento-
mophthora Fres. и Culicicola Nieuwland, которые отличаются по критерию нали-
чия или отсутствия ризоидов.
2. Подобные виды с шаровидными многоядерными конидиями с учетом тех
же критериев представлены в родах Entomophaga Batko и Culicicola Nieuwland.
3. В результате такого подхода в роде Culicicola оказались виды с колокольчаты-
ми конидиями, со сплющенной папиллой, мелкими рассеянными ядрами, и виды с
шаровидными многоядерными конидиями и закругленной папиллой. Объединяю-
щим признаком было наличие ризоидов. Исправляя эту аномалию, A. Batko и J. We-
iser в роде Entomophaga выделили подрод Lichia, для которого отличиями считали
наличие ризоидов и многоядерность (до 20) конидий, в то время как для Culicicola
характерны 1-4-ядерные конидии. Поскольку описание не было составлено по пра-
вилам, его можно признать только как nomen nudum (Batko, Weiser, 1965). Спустя 24
года эту комбинацию описали как новый род Batkoa Humber (Humber, 1989).
4. Граница размежевания родов Entomophaga Batko и Conidiobolus Brefeld
также была указана на несостоятельных критериях — формировании покоящих-
ся спор: наружных у Entomophaga и внутренних у Conidiobolus, хотя наличие по-
коящихся спор у представителей этих родов оставалось недоказанным.
5. Род Strongwellsea Batko et Weiser выделен из рода Zoophthora sensu Batko (Zo-
ophthora + Erynia sensu Remaudiere et Hennebert, 1980). По критерию непатогеннос-
ти он отличается от других близких представителей на уровне рода, но, хотя осталь-
ные признаки достаточно специфичны, утверждение его не совсем убедительно.
В связи с этим необходимо пересмотреть номенклатуру многих видов и отнес-
ти их в синонимы. Критерии для такого толкования основаны на кариологическом
признаке, наличии и строении ризоидов, капиллоконидии, вторичных конидий,
наличии и форме папилл, а также связи с субстратом (Remaudiere, Keller, 1980).
187
Таким образом, после ревизии предлагается признавать следующие роды и
отнесенные к ним виды:
1. Род Conidiobolus Brefeld. Типовой вид — Conidiobolus urticulosus Bref.
Syn.: Entomophaga Batko; Entomophthora grylli Fres.
Виды:
Conidiobolus grylli (Fres.) comb. nova.
C. apiculatus (Thaxter), comb, nova: syn. Empusa apiculata Thaxter
C. batkoi (Balazy) comb, nova: syn. Entomophthora batkoi Balazy
C. carpentieri (Giard) comb, nova: syn. Entomophthora carpentieri Giard
C. conglomeratus (Sorokin) comb, nova: syn. Entomophthora conglomerata So-
rokin
C. giganteus (Keller) comb, nova: syn. Entomophthora gigantea Keller
C. major (Thaxter) comb, nova: syn. Empusa apiculata var. major Thaxter
C. obscuras (Hall et Dunn) comb, nova: syn. Entomophthora obscura Hall et
Dunn
C. papillatus (Thaxter) comb, nova: syn. Empusa papillata Thaxter
C. tenthredinis (Fres.) comb, nova: syn. Entomophthora tenthredinis Fres.
C. tipulae (Fres.) comb, nova: syn. Entomophthora tipulae Fres.
2. Род Neozygites Witlaczyl. Битовой вид - Neozygites aphidis With
Syn.: Empusa subg. Triplosporium Thaxter, syn. n.
Neozygites fresenii (Nowak.) Remaudiere et Keller:
syn. Entomophthora fresenii (Nowak.) Gustaffsson.
Виды:
Neozygites adjarica (Tsintsadze et Vartapetov) comb, nova: syn. Entomophthora
adjarica Tsintsadze et Vartapetov
Neozygites floridana (Weiser et Muma) comb, nova: syn. Entomophthora florida-
na Weiser et Muma
Neozygites fumosa (Speare) comb, nova: syn. Empusa fumosa Speare
Neozygites lageniformis (Thaxter) comb, nova: syn. Empusa lageniformis Thaxter
Neozygites parvispora (Mac Leod et Carl.) comb. Nova: syn. Entomophthora
parvispora Mac Leod et Carl.
Neozygites tetranychi (Weiser) comb, nova: syn. Triplosporium tetranychi Weiser
Neozygites turbinata (Kenneth) comb, nova: syn. Entomophthora turbinata Ken-
neth
3. Род Entomophthora Fres. Типовой вид - Entomophthora muscae (Cohn) Fres.
Syn.: Empusa Cohn, Myiophyton Lebert, Lamia Nowak.,
(non Lamium Linn.), Culicicola Niewl.
Этот род включает виды, которые отличаются патогенностью для насеко-
мых: Е. culicis (A. Braun) Fres., Е. erupta (Duston) Hall, Е. planchoniana
Cornu, E. thripidum Samson et al., E. weberi Lakon et Samson
188
4. Род Erynia Nowakowski. Типовой вид - Erynia ovispora Nowak.
Syn.: Zoophthora subg. Erynia Batko, Zoophthora subg. Furia Batko,
Strongwellsea Batko et Weiser
Виды:
Erynia castrans (Batko et Weiser) comb, nova
Erynia magna (Humber) comb, nova: syn. Strongwellsea magna Humber
Erynia virescens (Thaxter) Remaudiere et Hennebert
К этому роду авторы отнесли еще 23 вида (Remaudiere et Hennebert, 1980).
5. Род Zoophthora Batko. Типовой вид — Zoophthora radicans (Brefeld) Batko
Syn.: Zoophthora subg. Zoophthora Batko; Zoophthora subg. Pandora Batko
Виды:
Zoophthora aphidis (Hoffm. in Fres.) Batko
Zophthora radicans (Bref.) Batko: syn. Empusa radicans Bref., Entomophthora
aphidis Hoffm. in Fres., Entomophthora sphaerosperma Fres.
6. Род Massospora Peck. Типовой вид — Massopsora cicadina Peck.
Основной критерий отличия — специфический патоген цикад (сем. Cicadi-
dae) в тропиках.
Однако, нельзя не отметить, что эта классификация составлена под влияни-
ем классификации A. Batko и представляет собой ее модифицированную версию
"neoBatkoan classifications" (Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982).
Множество различных толкований объемов родов и видов вынуждает рас-
сматривать каждого их представителя с новых позиций важности классификаци-
онных признаков. Это приводит к созданию обособленных схем таксономии
группы видов, выделяемых по доминирующему признаку, который разные авто-
ры понимают, исходя из собственного опыта идентификации. К ним можно от-
нести предложенные D. Mac Leod и Е. Mtlller-Kbgler схемы для различия видов
рода Entomophthora с грушевидными и шаровидными конидиями (Mac Leod,
Muller-Kogler, 1973), группы видов с конидиями типа Е. muscae (Mac Leod, Mul-
ler- Kogler, Wilding, 1976), а также рода Tarichium (Mac Leod, M tiller-Kogler, 1970).
Эти схемы явились усовершенствованными по сравнению с ранее предложенной
J. Hutchinson, в которой использовался только критерий морфологических отли-
чий по форме спор (Hutchinson, 1963). В новых схемах также акцентируется вни-
мание на важности критерия формы спор, но впервые обобщены накопившиеся
сведения о патогенности ряда видов и их связи с определенными насекомыми, на
основании чего сделана попытка выяснить возможность корреляции морфологи-
ческих и биологических признаков.
Критический анализ диагностических признаков 48 видов рода Entomoph-
thora, отличающихся формой конидий от грушевидных до шаровидных, а также
приуроченностью к насекомым соответствующих отрядов, позволил сформули-
ровать объем критериев на уровне рода и вида (Mac Leod, М tiller-Kogler, 1970).
Критерии внутриродового уровня должны включать такие параметры: наличие и
189
диаметр гиф; размер и форму гифальных телец; размер, форму и ветвление кони-
диеносцев; наличие ризоидов и цистид, а также их фому и размер; размер, фор-
му, цвет и т.п. данные морфологии конидий; наличие и образование покоящихся
спор; цитологические характеристики (в том числе и кариологические) для всех
структур. Особое значение придавалось связям с насекомыми, а анализ накопив-
шихся данных позволил составить таблицы, иллюстрирующие приуроченность
энтомофтор к насекомым как на уровне вида, так и отряда.
На основании использования перечисленных критериев из 46 рассмотрен-
ных видов 10 были отнесены в синонимы, а три вида исключены из этой группы
(табл. 11.3).
Таблица 11.3.
Состав видов Entomophthora с грушевидными и почти шаровидными конидиями
(Mac Leod, MUller-KOgler, 1973)
Признаваемые виды Виды, отнесенные в синонимы Виды, которые исключены из этой группы
1. Е. apiculata (i haxt.) Gustafs. 2. E. aquatica Anderson et Ringo 3. E. aulicae (Reich.) Sorok. 4. E. blissi (Lacon) Mac Leod et Milller-KOgler 5. E. carpentieri (Giard.) Turian 6. E. conglomerata Sorokin 7. E. creatonotus Gen 8. E. destruens Weiser et Batko 9. E. dysderci (Viegas) Mac Leod et Muller-Kogler 10. E. floridana Weiser et Muma 11. E. fresenii (Nowak.) Gustafs. 12. E. gloeospora Vuill. 13. E. grylli Fres. 14. E. jassi (Cohn) Mac Leod et Muller-Kogler 15. E. kansana Hutchinson 16. E. lageniformis (Thaxt.) Mac Leod et Milller-KOgler 17. E. lampyridarum (Thaxt.) Mac Leod et Muller-Kogler 18. E. lecanii (Zimm.) Mac Leod et Muller-Kogler 19. E. major (Thaxt.) Gustafs. 20. E. montana (Thaxt.) Gustafs. 21. E. myrmecophaga Turian et Wuest 22. E. obscura Hall et Dunn 23. E. papillata (Thaxt.) Gustafs. 24. E. pyralidarum Petch 25. E. pyriformis Thoizon 26. E. saccharina Gaird 27. E. schroeteri Brumpt 28. E. tenthredinis Fres. 29. E. tetranychi (Weiser) Mac Leod et Muller-Kogler 30. E. thaxteri (Brumpt) Mac Leod et Muller-Kogler 31. E. thaxteriana (Petch) Hall et Dunn 32. E. virulenta Hall et Dunn 1. Empusa acridii Cope = Mucor racemosus 2. Entomophtho- ra anticae Reich. = E. aulicae 3. E. calopteni Bessey = E. grylli 4. E. colorata Sorok. = E. grylli 5. Empusa elegans Maymone = Entomophtho- ra aulicae 6. Entomophtho- ra ignobilis Hall et Dunn = E. thaxteri- ana 7. E. muscivora Schroet. = E. calliphorae 8. E. neri Shcroet. = E. fresenii 9. E. rimosa Schroet. = E. schroeteri 10. Empusa sciarae Olive = Entomophtho- ra montana 1. Entomophthora coronata (Cost.) Kevork. 2. E. pseudococci Speare 3. E. phrygaenae Sorok.
190
Критерий приуроченности патогена к хозяину при этом не был использован
как ключевой в связи с невозможностью сделать четкие выводы. Представители
этой группы энтомофтор отмечены на насекомых из 8 отрядов, а чаще всего на
видах из Diptera, Lepidoptera, Homoptera и Hymenoptera (табл. 11.4). Среди них
можно объединить в группы виды, специализация которых проявлялась на уров-
не видов, родов, семейств, отрядов и даже классов артропод, например, на уров-
не вида насекомых — Е. blissi, Е. carpentieri, Е. destruens, Е. disderci и т.д.; на уров-
не рода — Е. gloeospora, Е. lageniformis и т. д.; на уровне семейств одного отряда —
Е. aulica, Е. creatonotus и т.д.; а Е. apiculata отмечена на представителях 6 семейств
из 5 отрядов; Е. fresenii — на 3 семействах из разных классов (Insecta и Arachnida).
Несмотря на убежденность авторов в правомочности использования для
идентификации суммы морфологических признаков, вряд ли всегда можно дос-
товерно установить форму конидий в интервале от грушевидных до шаровидных.
Между тем, самый первый пункт предлагаемого ключа для установления вида на-
чинается с трудности вывода о форме конидий: тезис — конидии грушевидные до
обратнояйцевидных, а антитезис - конидии грушевидные до широкогрушевид-
ных и почти шаровидных (Mac Leod, Mtlller-Kogler, 1973).
Таблица 11.4.
Группы видов Entouiophthora с грушевидными или почти шаровидными конидиями, выделяемые по
критерию специализации к отдельным таксонам насекомых (Mac Leod, MUIIer- Kogler, 1973)
Виды Entomophthora Таксономическая принадлежность насекомых
Вид Семейство Отряд
1. Е. apiculata Deltocephalus sp., Jassargus sp., Typhloryba sp., Xanthorhoe sp., Hyphantria sp., Tbrtrix sp. He определено до вида He определено до вида Cicadellidae Geometridae Arctiidae Tortricidae 9 Cecidomyiidae Homoptera Lepidoptera Lepidoptera Lepidoptera Psocoptera Diptera
2. Е. aquatica Aedes sp., Culiseta sp. Culicidae Diptera
3. Е. aulicae Apantesis sp., Arctia sp., Diacrysia sp., Hyphantria sp., Hyphorariasp., Euproctissp., Panolis sp. Arctiidae Lymantriidae Noctuidae Lepidoptera Lepidoptera Lepidoptera
4. Е. blissi Bissus sp. Lygaeidae Homoptera
5. Е. carpentieri Agriotes sp. Elateridae Coleoptera
6. Е. conglomerata Aedes sp., Culex sp., Culiseta sp. Culicidae Diptera
7. Е. creatonotus Creatonotus sp., Pseudaletia sp. Arctiidae Lymantriidae Lepidoptera Lepidoptera
8. Е. destruens Culex sp. Culicidae Diptera
9. Е. dysderci Dysdercus sp. Pyrrhocoridae Homoptera
191
10. E. floridana Eotetranychus sp., Eutetranychus sp., Panonychus sp. Tetranychidae Arachnida
11. Е. fresenii Aphis sp., Brevicoryne sp., Hyalopterus sp., Longiungulus sp., Schizolachnis sp., Lecanium sp., Panonychus sp. Aphididae Coccidae Tetranychidae Homoptera Homoptera Arachnida
12. Е. gloeospora Mycetophila sp. Mycetophilidae Diptera
13. Е. grylli Camnula sp. Chorthippus sp. Dissosteira sp. Melanoplus sp. Nomodacris sp. Omithacris sp. Gryllus sp. Ceuthophilus sp. Acrididae Gryllidae Rhaphidophoridae Orthoptera Orthoptera Orthoptera
14. Е. jassi Jassus sp. Cicadellidae Homoptera
15. Е. kansana Phaenicia sp. Phormia Вид и род не установлены Вид и род не установлены Вид и род не установлены Calliphoridae Muscidae Sarcophagidae Tachinidae Diptera Diptera Diptera Diptera
16. Е. lageniformis Aphis sp. Aphididae Homoptera
17. Е. lampyridarum Chauliognathus sp. Cantharidae Coleoptera
18. Е. lecanii Longuinguis sp. Lecanium sp. Aphididae Coccidae Homoptera Homoptera
19. Е. major Ptylodactyla sp. Myzodium sp. Tipula sp. Ptylodactylidae Aphididae Tipulidae Coleoptera Homoptera Diptera
20. Е. montana Chironomus sp. Chironomidae Diptera
21. Е. myrmecophaga Lasius sp. Formicidae Hymenoptera
22. Е. obscura Therioaphis sp. Aphididae Homoptera
23. Е. papillata Operophtera sp. Sciara sp. Вид и род не установлены Geometridae Sciaridae Tipulidae Lepidoptera Diptera Diptera
24. Е. pyralidarum Вид и род не установлены Pyraloidea Lepidoptera
25. Е. pyriformis Macrosiphum sp. Rhopalosiphum sp. Aphis sp. Aphididae Homoptera
26. Е. saccharina Hypocrita sp. Arctiidae Lepidoptera
192
27. Е. schroeteri Chironomus sp. Chironomidae Diptera
28. Е. tenthredinis Diprion sp. Dolerus sp. Prisiphora sp. Diprionidae Tenthredinidae Hymenoptera Hymenoptera
29. Е. tetranychi Tetranychus sp. Tetranychidae Arachnida
30. Е. thaxteri Tipula sp. Tipulidae Diptera
31. Е. thaxteriana Therioaphis sp. Aphididae Homoptera
32. Е. virulenta Therioaphis sp. Acleris sp. Вид и род не установлены Aphididae Tortricidae Tipulidae Homoptera Lepidoptera Diptera
И все же, стиль анализа, стремление к комплексности оценки признаков от-
ражают необходимость и важность свести в определенную систему данные, полу-
ченные наиболее доступными методами, путем элиминации неясностей, создаю-
щихся в результате противоположных взглядов исследователей. Однако, как бы
не отвергали морфометрические признаки репродуктивных структур, они не мо-
гут не учитываться и не приниматься во внимание при установлении вида. Воз-
можно, следует исходить не просто из констатации размера конидий (длины и
ширины отдельно), а ориентироваться на их соотношение (Remaudiere, Henne-
bert, 1980). На основании этого критерия достаточно убедительно доказаны отли-
чия трех близких видов, поражающих тлей, - Erynia nouryi, Е. neoaphidis, Zooph-
thora aphidis.
Для выяснения таксономии энтомофторальных грибов морфология и мор-
фометрия являются обязательными критериями, но не менее важными следует
считать патофизиологические и экологические свойства, связанные с функцио-
нированием системы "патоген-хозяин", что нельзя оставлять без внимания. На
основании учета этого критерия была проведена ревизия Entomophthora grylli
(Fres.) Batko. Конидиальное спороношение у этого вида формируется только в
условиях повышения влажности в скоплениях саранчи на степных и пустынных
растениях (Batko, 1974; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982). Более тщательно были иссле-
довании штаммы Erynia (Zoophthora) radicans (Bref.) Batko, выделенные из гусе-
ниц бабочек Pieris brassicae L., Rhopobota naevana Hbn., Tortrix viridana L., листоб-
лошки Psylla mali Schm., некоторых цикадовых (Auchenoryncha sp.), видов клопов
(Heteroptera) и мух (Diptera). В результате была отмечена изменчивость и ампли-
туда колебаний размеров конидий в зависимости от видов хозяина (Balazy, 1993).
Первичное описание вида, имеющееся в работах О. Brefeld, содержит данные о
морфологии и развитии гриба в гусеницах капустной белянки, но их трактовка в
настоящее время отличается, в результате чего виды, определенные как Ento-
mophthora radicans и Е. Sphaerosperma, оказались самостоятельными видами дру-
гих таксонов — Erynia (Zoophthora) phytonomi (Arthur) Humber et Ben-Ze'ev; E.
(Zoophthora) elateridiphaga (Turian) Humber et Ben-Ze'ev; E. (Zoophthora) petchi
(Ben Ze'ev et Kenneth) Humber et Ben-Ze'ev (Brefeld, 1884; Ben-Ze’ev, Kenneth,
1982). Границы между этими видами неясны, т.к. дискретинионные признаки
накладываются либо отличаются по критериям размеров конидий, покоящихся
193
спор, морфологии гиф, конидиеносцев и ризоидов, а также культуральными осо-
бенностями и часто оказываются зависимыми от хозяина (Balazy, 1993).
Таксономические критерии уровня рода, подрода и вида предлагались мно-
гими исследователями (Remaudiere, Hennebert, 1980; Remaudiere, Keller, 1980;
Humber, 1981a,b; Tucker, 1981; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982). Несмотря на значитель-
ный прогресс в понимании объема таксонов разного ранга, пока преждевремен-
но утверждать окончательный выбор критериев для идентификации. Подобные
критерии трудно установить, поскольку в природе существует масса патотипов и
штаммов сильно отличающихся морфологически и биологически. На основании
исследований in vitro, особенно экзоэнзимов, при помощи электрофореза обна-
ружены принципиальные отличия у морфологически подобных экземпляров
(Humber, 1981; Milner et al., 1983; Soper et al., 1988). Параллельно проведенное би-
отестирование для установления патогенности выделяемых штаммов из различ-
ных артропод может помочь более точно установить объем таксономических
критериев и их значение для разных уровней классификационных систем (Papie-
roket al., 1984; Balazy, 1984a,b; Balazy et al., 1987).
Видовой состав энтомофторальных беспрерывно пополняется. Потребность
в четких критериях для разграничения таксонов ощущается все острее, однако
они остаются на стадии разработки. Каждый из исследователей ограничен свои-
ми представлениями о видовой принадлежности. Такое состояние можно объяс-
нить естественной изменчивостью, зависящей от многих факторов, а значимость
различных признаков трактуется, исходя из личных, субъективных позиций.
Существующие современные классификации Entomophthorales невозможно
воспринимать однозначно, поскольку противоречивость их конструкции очевид-
на. Прежде всего, это относится к критериям, позволяющим составить представ-
ление об объеме семейства и принципах его выделения, а ключевые признаки дол-
жны отражать весь объем характеристик, на основании которых порядок энто-
мофторальных разграничивается от остальных порядков класса. Он был выделен
на основании особенностей конидиального спороношения, включая не только
морфологию репродуктивных структур, но и механизм освобождения и распрос-
транения конидий. Несмотря на некоторые разногласия по поводу конидиеобра-
зования, преобладает мнение, что конидии Entomophthorales являются разновид-
ностью трансформированных спорангиев, образующихся на конидиеносцах, их
ответвлениях или прямо из гифальных телец. Они могут быть подобными вегета-
тивным гифам, но часто отличаются формой, толщиной и типом ветвления. Их
строение имеет таксономическое значение и играет роль ключевого признака. У
большинства видов они неразветвленные и являются терминальной частью отно-
сительно удлиненной эндогенной гифы, которая пробивает хитиновый покров
насекомого и выходит на поверхность. У представителей некоторых родов, пара-
зитирующих на мелких вертебратах либо растительных клетках, конидиеносцы
могут формироваться прямо из гифальных телец как относительно утолщенные,
дифференцированные структуры, снабженные иногда латеральными выростами
или зубчиками, на которых зарождаются конидии. У рода Meristacrum Drechsler
терминальная часть конидиеносца разделяется последовательно клеточными пе-
регородками в базипетальном расположении, и одноклеточные сегменты фун-
кционируют как спорогенные клетки. У рода Ballocephlala Drechsler шаровидные
194
и ампуловидные конидии образуются симподиально на терминальной, несепти-
рованной части конидиеносца. Отличительным признаком рода Tabanomyces Co-
uch, Andreeva, Laird et Nolan является формирование из прорастающей зигоспоры
4-клеточного конидиеносца, каждая из клеток которого продуцирует шаровид-
ную конидию, которая освобождается по типу рода Conidiobolus.
Еще более редкий и интересный тип конидиеносцев - нитчатый, на верши-
не которого образуются конидии специфической формы (капиллоконидии), на
основании чего был установлен род Erynia Batko.
Многочисленные различные типы конидиального спороношения, распоз-
наваемые на разнообразных типах конидиеносцев, морфология конидиеносцев и
конидий, а также механизм освобождения конидий можно считать наиболее ста-
бильным критерием для идентификации представителей этого порядка. Однако,
пока не представляется возможным утверждать значимость каждого из них при
установлении таксонов разного уровня — семейства, рода и вида. Нельзя пренеб-
регать и значимостью более универсального критерия, который не может не вли-
ять на грибной компонент системы "насекомое-патоген". Но и для него невоз-
можно установить четких границ использования, поскольку достаточно широко
распространенные виды энтомофторовых отмечены на значительном количестве
видов насекомых из разных отрядов. Однако специализация в отношении пред-
ставителей различных царств может быть убедительным критерием при установ-
лении объема семейств и родов всего порядка Entomophthorales.
Отсутствие четко сформулированных критериев приводит к тому, что при
необходимости идентифицировать собранный материал исследователь попадает
в тупик, поскольку существующие системы не обеспечивают достоверность по-
нимания многих видов, особенно тех, положение которых постоянно изменяет-
ся и остается дискуссионным. Все имеющиеся монографические сводки носят
региональный характер, вследствие чего ни один из их авторов не ознакомлен с
материалом в более широком диапазоне и не может учитывать изменчивость на
уровне вида (Воронина, Мукамолова, 2002; Thaxter, 1888; Petch, 1926, 1931, 1932,
1935, 1937, 1940, 1944, 1948; Hutchinson, 1962, 1963; Batko, 1964a-e, 1966a,b, 1974;
Gustaffsson, 1965a,b, 1969; Mac Leod, Muller-Kogler, 1970,1973,1976; Remaudiereet
al., 1976, 1979; Humber, 1976, 1981a,b, 1984a-c, 1989, 1997; Ben-Ze’ev, Kenneth,
1982, 1986; Balazy, 1993).
В связи с индивидуальным пониманием значения критериев и их объема
для разграничения таксонов разного уровня в пределах порядка Entomophthora-
les возникла проблема выбора системы, которая наиболее соответствовала бы
возможностям достоверной идентификации собранного материала. Мы так же,
как и предыдущие исследователи, исходили из регионального материала, но
многолетние сборы в зоне Дальнего Востока, Центральных черноземных облас-
тей России, Прибалтики и Средней Азии, ознакомление с личной коллекцией А.
Batko (Польша), а также консультации с J. Weiser (Чехия) позволили составить
определенное мнение о понимании видовой принадлежности собранных в Укра-
ине энтомофторальных грибов. В результате тщательного изучения существую-
щих взглядов на выбор классификационных критериев для этой группы мы
пришли к выводу, что ни одна из современных систем не соответствует нашим
представлениям. Поэтому при окончательном выборе системы мы решили исхо-
195
дить из наиболее полной изученности видового состава Entomophthorales в пре-
делах климатической зоны, что давало возможность использовать для большей
достоверности еще и метод сравнения. Поскольку Украина не только граничит с
Польшей, а некоторые ее западные области подвергались территориальному раз-
делу между этими странами, то вполне обоснованно можно было проанализиро-
вать наличие общих или близких видов. Кроме того, именно в Польше проводи-
лась многолетняя инвентаризация видового состава, разрабатывались и уточня-
лись внутриродовые классификации, а некоторые сведения обобщены в томе
"Flora Polska" (Balazy, 1993). При написании этой сводки S. Balazy не полностью
признал систему R. Humber (1981), прокомментировал свое несогласие с отдель-
ными ее положениями и расположил материал согласно этим взглядам (Balazy,
1993). Исходя из этих обстоятельств, мы также решили использовать систему,
приведенную в этой сводке. В конечном итоге она выглядит следующим образом:
в порядок Entomophthorales включено 4 семейства: Ancylistaceae, Basidiobolaceae,
Entomophthoraceae и Meristacraceae. Не признаются семейства Neozygitaceae и
Completoriaceae, которые предлагает R. Humber (1989). Кроме того, оригиналь-
ный статус автономного рода позволил выделить его в ранг семейства и рассмат-
ривать отдельно род Tarichium (Balazy, 1993), который обычно включают в сем.
Entomophthoraceae как соответствующую стадию покоящихся спор. Мы прини-
маем общие положения этой классификации, а свои комментарии приводим от-
дельно в диагнозе соответствующего вида.
1. Сем. Ancylistaceae v. Tieghem, 1884
Ancylistes Pfitzer, 1872
Conidiobolus Bref., 1884
subgenus Capillidium Ben-Ze'ev et Kenneth, 1982
subgenus Conidiobolus Ben-Ze'ev et Kenneth, 1982
subgenus Delacroixia (Sacc. et Sydow) Tyrrell et Mac Leod, 1899; 1972
2. Сем. Basidiobolaceae Engler et Gilg, 1924
Basidiobolus Eidam, 1886
3. Сем. Entomophthoraceae Nowakowski, 1877
Batkoa Humber, 1989
Completoria Lohde, 1874
Entomophaga Batko, 1964
Entomophthora Fresenius ss. Remauidiere et Keller, 1856; 1980
Eryniopsis Humber, 1984
Massospora Peckem. Soper, 1879; 1974
Neozygites Witlaczyl, 1885
Strongwellsea Batko et Weiser, 1965
Zoophthora Batko, 1964
4. Сем. Meristacraceae Humber, 1989
Ballocephala Drechsler, 1951
Meristacrum Drechsler em. Tucker et Humber, 1940; 1981
Zygnemomyces Miura, 1977
5. Род Tarichium Cohn, 1870
196
СПЕЦИАЛЬНАЯ ЧАСТЬ
ТАКСОНОМИЯ И СИСТЕМАТИЧЕСКОЕ ПОЛОЖЕНИЕ
64 ВИДОВ ENTOMOPHTHORALES, ОБНАРУЖЕННЫХ
НА ТЕРРИТОРИИ УКРАИНЫ
ПОРЯДОК ENTOMOPHTHORALES SCHROET
In Rab., Kr.-Fl. Deutsch., 1896; 2:67.
Вегетативный мицелий состоит из цилиндрических гиф, утолщенных, сла-
бо или обильно разветвленных; редко септированных в незрелом состоянии или
удлиненных, с многочисленными перегородками и начинающейся фрагмента-
цией на сегменты при созревании, которые превращаются в гифальные тельца
различной формы — полушаровидные, яйцевидные, амебоидно-удлиненные и
т.д. Отдельные клетки обычно поли- или олигокариотные, реже монокариотные.
Размножение разнотипное; преобладает конидиальное, половое - зигогамия или
гаметангиогамия. Конидии продуцируются на конидиеносцах, формирующихся
на отдельных и часто морфологически дифференцированных ответвлениях гиф,
или из гифальных телец. При активном процессе конидиеобразования наблюда-
ется несколько последовательных поколений конидий: первичные, вторичные и
т.д. Первичные конидии одноклеточные, моно-, олиго- или мультиядерные; об-
разуются одиночно как терминальные вздутия отдельных конидиегенных клеток,
простых или разветвляющихся у вершины, либо на специализированных клет-
ках, располагающихся под углом или латерально на конидиеносцах. Зрелые ко-
нидии активно освобождаются при помощи специфического механизма, осно-
ванного на возникающей разнице осмотического давления между конидиями и
конидиегенными клетками. Вторичные конидии различного типа: баллоспоры,
мало отличающиеся от первичных или различной формы; микроконидии - про-
долговатые с редуцированным механизмом распространения; капиллоконидии.
У представителей рода Basidiobolus некоторые клетки вегетативного мицелия или
вторичные конидии типа капиллоспор выполняют функцию спорангия, проду-
цирующего большое количество монокариотных спорангиоспор. Покоящиеся
споры образуются в результате гаметангиогамии; при этом отдельные клетки
гиф, гифальные тельца или специальные конъюгирующие выросты выполняют
функцию гаметангия. Зигоспоры шаровидные, эллиптические или в виде поли-
эдра; с утолщенной, гладкой или орнаментированной, шероховатой, шиповатой
либо бородавчатой оболочкой. У многих видов половой процесс не отмечен и по-
коящиеся споры образуются по типу азигоспор, которые морфологически не от-
личимы от зигоспор. Покоящиеся споры прорастают одной или несколькими ги-
фами, которые образуют конидии, у некоторых видов имеющие форму капилло-
конидий. У многих видов отмечены хламидоспоры. Ризоиды разного типа.
197
Патогены инвертебрат, преимущественно, артропод, как исключение - вер-
тебрат, в том числе теплокровных животных и человека; реже — патогены водо-
рослей, гаметофитов папоротников, базидиальных грибов или же сапротрофы на
растительных остатках и экскрементах пресмыкающихся.
Основным местообитанием энтомофторальных грибов, как и большинства
поражаемых ими артропод, являются почва и геоценозы с повышенной влажнос-
тью. Виды рода Ancylistes обитают только в гидробиоценозах.
Известно более 200 видов, встречающихся на всех континентах земного ша-
ра, за исключением Антарктиды.
Типовое семейство — Entomophthoraceae Nowakowski.
Классификационные критерии для разграничения семейств: морфология
гиф, конидиеносцев и конидий, способ образования и тип распространения ко-
нидий, наличие в них ядер разных типов, образование покоящихся спор, поража-
емый субстрат.
Ключ для определения семейств
1. Конидиегенные структуры и конидии имеются всегда; покоящиеся
споры в цикле развития отмечаются иногда для немногочисленных
видов ..........................................................2
— Известны только покоящиеся споры...........Род Tarichium (стр. 316)
2. Гифы распадаются на монокариотные сегменты; конидиеносцы не-
разветвленные, раздутые в субапикальной части; конидии одиночные,
освобождаются вместе с терминальной частью конидиеносца; ядра
базидиоболюсного типа; сапротрофы и только иногда паразиты
животных ..............................Сем. Basidiobolaceae (стр. 199)
— Гифы разделены перегородками неравномерно, обычно олиго- или
поликариотные, реже монокариотные; ядра другого типа ...........3
3. Конидии простые, вильчато или пальчаторазветвленные на верхушке;
первичные конидии образуются терминально, освобождаются по типу
механизма отбрасывания спорофоров ..............................4
— Первичные конидии образуются латерально на отдельных клетках
септированных конидиеносцев и соединены в пучки, или же на
спорогенных клетках в акропетальных рядах, или на коротких
стеригмоподобных зубчиках; ядра анцилистоидного типа; паразиты
почвенных беспозвоночных (нематод, насекомых) и пресмыкающихся .
.....................................Сем. Meristacraceae (стр. 213)
4. Ядра окрашиваются ацето-арсеином, энтомофтороидного типа;
облигатные паразиты членистоногих
.................................Сем. Entomophthoraceae (стр. 220)
— Ядра не окрашиваются ацето-арсеином, ацилистоидного типа; сапротро-
фы или облигатные паразиты водорослей и беспозвоночных, иногда
факультативные паразиты и возбудители микозов млекопитающих ....
.....................................Сем. Ancylistaceae (стр. 201)
198
СЕМЕЙСТВО BASIDIOBOLACEAE ENGLER ET GILG. -
БАЗИДИОБОЛОВЫЕ
Syll. Pflanzenfam., 1924:45
Типовой род - Basidiobolus Eidam
Гифы вегетативного мицелия более или менее регулярно разделены на мо-
нокариотные сегменты или гифальные тельца, образующиеся многократным ми-
тозисом и плазмотомией. Ядра крупные, шаровидные, с диаметром более 5 мкм,
или удлиненные, со слабо заметными и относительно большими ядрышками;
слабо окрашиваются ацето-арсеином и коричневым Бисмарка. Конидиеносцы
неразветвленные, в субапикальной части сильно раздутые, при созревании осво-
бождаются вместе с конидиями по типу механизма "взлета спорофора". Первич-
ные конидии шаровидные, со слегка выпуклой и относително короткой папил-
лой, одноядерные, с однослойной или с неяснодвуслойной оболочкой. Вторич-
ные конидии (баллоспоры) подобны первичным; капиллоспоры, микроконидии
типа В и спорангиоспоры. Зигоспоры формируются внутри клеток-рецепторов;
процесс конъюгации совершается между двумя соседними клетками с клювопо-
добными выростами той же гифы (рис. 3.4, 3.5г).
Сапротрофы на различных органических остатках, обычно на ранних стади-
ях распада; в алиментарных каналах и экскрементах лягушек и ящериц; иногда
патогены насекомых, теплокровных животных и человека; особенно в субтропи-
ческой и тропической зонах.
Известен пока только один род, но в дальнейшем его таксономия будет пе-
ресмотрена.
РОД BASIDIOBOLUS EIDAM - БАЗИДИОБОЛЮС
Beitr. Biol. Pflanz., 4,1886: 183-251.
Характеристика рода совпадает с характеристикой семейства.
Типовой вид BasidiobolusranarumEidam.
Всего известно 4 вида: В. haptosporus Drechsler, В. meristosporus Drechsler, В.
microsporus Benjamin, В. ranarum Eidam. На территории Украины обнаружен
только один вид — В. ranarum.
Basidiobolus ranarum Eidam,
Beitr. Biol. Pflanz., 4(2), 1886: 194-239. - Базидиоболюс лягушачий (рис. 1).
Icon.: "Визн. гриб!в Украши", 1967, рис. 196; Balazy, Flora of Poland, Ento-
mophthorales, 1993, fig. 2,12.
Выделенные штаммы значительно варьировали в зависимости от состава
среды и источника выделения. Колонии на среде Сабуро (SDA) и среде с добав-
лением дрожжевого автолизата (SAEY) плотные, мозговидно- или радиально-
бороздчатые; сначала белые, кремовые или желтоватые, с возрастом становятся
199
светло-коричневыми; широкорастущие, 6-10 см через 2 недели при 20 °C. Ревер-
зум неокрашенный. Конидиеносцы простые, достигают 150-200 мкм над ком-
пактным слоем субстратного мицелия. Колонии на картофельно-декстрозном
агаре (PDA) распростертые, тонкие, без борозд, но с более многочисленными ко-
нидиеносцами, придающими поверхности колонии бархатистость, более мелкие,
3-4 см в диам. после 2 недель роста. Мицелий состоит из умеренно ветвящихся
гиф 8-15 мкм толщ., разделенных перегородками на одноядерные сегменты 50-
130(150) х 12-28 мкм дл. Край молодой колонии состоит из гиф слабо ветвящих-
ся и более длинных, 150-300 х 8-15 мкм. Ядра крупные, типично базидиоболюсо-
вого типа, шаровидные, 6-9 мкм в диам., с многочисленными ядрышками 4-5
мкм в диам., или удлиненные (эллиптические или веретеновидные), 8-12 х 5-8
мкм, с яйцевидными ядрышками 4,0-7,5 х 3,5-5,5 мкм. Конидиеносцы простые,
300-400 мкм дл. (иногда длиннее) и 4-7 мкм толщ., за исключением раздутой су-
бапикальной части 2535 х 12-15 мкм. Первичные конидии шаровидные, 23-48
мкм в диам., со слабо обозначенной папиллой, обычно намечающейся в центре
впадины. Вторичные конидии такие же, но уменьшаются с каждой последующей
серией, и образуются на более коротких конидиеносцах. Капиллоконидии удли-
ненные, билатерально симметричные с терминальным утончением, 3-5 мкм дл.,
65-85 х 21-24 мкм, а последние серии уменьшаются до 25 х 10 мкм. Конидиенос-
цы, на которых формируются капиллоконидии, простые, 60,0-200,0 х 2,0-2,5 мкм
у основания и 1,0-1,5 мкм у вершины. Покоящиеся споры (зигоспоры) 31-38 мкм
в диам., с оболочкой 3-4 мкм толщ., с шероховатой поверхностью, обычно фор-
мируются в материнской клетке горизонтально по направлению к оси.
На экскрементах лягушки.
Рис. 1. Basidiobolus ranarum: а — одноядер-
ный сегмент гифы; б — конидиеносцы с
образующимися конидиями; в - капил-
лоспоры; г - баллоспоры; д - конъюгиру-
ющие гифы; е - образующаяся зигоспора
200
Распространение в Украине. Расточско-Опольские Леса
(Визн. гриб!в Украши, т. 1, 1967).
Общее распространение. На всех континентах с умеренным,
субтропическим и тропическим климатом.
Примечание. Сведений об этом виде не так уж много, хотя он относится к
космополитам, что, очевидно, связано с трудностями его обнаружения и выделе-
ния (Giard, 1888). Наиболее полные сведения о распространении его в пределах
одной страны приведены для Польши, где он был обнаружен на экскрементах
жабы Bufo bufo L. в Силезии, около Кракова, Беловежской пуще, Познани, Ве-
ликопольском национальном парке и Турево возле Лесно (Balazy, 1993). Помимо
этого, гриб был идентифицирован и трактовался как контаминант других видов
энтомофторальных грибов, выделяемых из двукрылых и других насекомых (Zo-
ophthora sp., Eryniopsis caroliniana, Entomophaga tipulae и др.). Один из таких
штаммов, выделенных из большой мухи, инфицированной Zoophthora ovispora,
был отнесен к Basidiobolus haptosporus Drechsler, который известен из лесной
подстилки.
Basidiobolus ranarum был обнаружен не только на экскрементах амфибий и
рептилий, в почве, детрите и совместно с другими грибами на насекомых. В нас-
тоящее время указан как патоген, выделяющийся при микозах животных и чело-
века (Hoog et al., 2000).
В Украине обнаружен только однажды, поскольку его исследованием не за-
нимались.
СЕМЕЙСТВО ANCYLISTACEAE V. TIEGHEM
Ancylistaceae v. Tieghem, Traite de Botanique, 1884, 1007.
Мицелий состоит из сплошных или септированных гиф, с возрастом часто
распадающихся на несоприкасающиеся многоядерные сегменты или полимор-
фные гифальные тельца. Конидиеносцы гифоподобные, более или менее разду-
тые в субапикальной части, неразветвленные, спорадически вильчатые или с оди-
ночным неправильным и нетипичным разветвлением. Первичные конидии полу-
шаровидные или шаровидные, с конусообразной или выпуклой папиллой либо
обратнояйцевидные до грушевидных, обычно многоядерные, образуются одиноч-
но терминально на конидиеносцах и активно освобождаются на расстояние до 3
см. Вторичные конидии — баллоспоры такого же типа, как и первичные, и микро-
конидии, удлиненные, не прилипающие, с замедленным механизмом освобожде-
ния. Имеются и капиллоконидии. Зигоспоры округлые, эллиптические, удлинен-
ные или менее правильной формы, с гладкой или орнаментированной оболочкой,
бесцветные или окрашенные; образуются внутри гаметангия, располагаются
вдоль оси или латерально по отношению к конъюгирующим гифальным сегмен-
там. Первичные или вторичные баллоспоры могут трансформироваться в разно-
видность покоящихся спор (лориконидии) путем утолщения их оболочки и поте-
ри папиллы. Хламидоспоры иногда отмечаются. Ядра анцилистоидного типа, ме-
нее 3 мкм в диам., не окрашиваются коричневым Бисмарка, слабо окрашиваются
ацето-арсеином и другими известными ядерным красителями.
201
Паразиты водорослей, сапротрофы в почве, подстилке и детрите, патогены
артропод и мелких инвертебрат; были изолированы из старых плодовых тел бази-
диальных грибов; есть случаи выделения при системных микозах и дерматомико-
зах теплокровных животных и человека.
В составе семейства три рода: Ancylistes Pfitzer, Conidiobolus Brefeld, Macro-
biotophthora Rekauf em. Tucker.
На территории Украины обнаружены представители 2 родов — Ancylistes и
Conidiobolus, всего 4 вида.
Ключ для определения родов
1. Паразиты в клетках десмидиевых водорослей; выступающие на поверх-
ность гифы; трансформируются в конидиеносцы .. .Ancylistes (стр. 202)
- Сапротрофы или паразиты артропод, теплокровных вертебрат,
базидиальных грибов; мицелий обильный, трансформируется
в различные конидиегенные структуры; обитатели геобиоценозов
...........................................Conidiobolus (стр. 203).
РОД ANCYLISTES PFITZER
Ancylistes Pfitzer, Monatsb. Konigl. Preuss. Acad. Wiss., Berlin, 1872: 396.
Мицелий развивается внутри клеток водорослей; гифы вначале удлинен-
ные, с возрастом септированные, обычно у перегородок слегка зауженные, с от-
дельными слегка отделяющимися сегментами. Некоторые гифы способны про-
рывать оболочку клетки хозяина и после контакта с водной поверхностью тран-
сформируются в увеличенные спорогенные клетки. Конидии с папиллой, осво-
бождаются активно. Зигоспоры шаровидные или яйцевидные, формируются
внутри клеток хозяина путем анизогаметангиогамии; коричневые, с гладкой обо-
лочкой. Паразиты десмидиевых водорослей.
Типовой вид — Ancylistes closterii Pfitzer.
На территории Украины пока известен один вид - Ancylistes closterii Pfitzer.
Ancylistes closterii Pfitzer,
Monatsb. Konigl. Preuss. Acad. Wiss., Berlin, 1872:396. -
Анцилистес клостериевый.
Icon.: Визначник гриб1в Украши, 1967: 228, рис. 192.
Гифы внутри клеток водоросли сначала удлиненные, одноклеточные, 7-11
мкм толщ., позже становятся септированными с отдельными сегментами 12,5-
55,0 ? 11,0-15,0 мкм. При прорастании через клетки хозяина и контакте с водой и
воздухом выполняют функцию спорофоров, каждый из которых терминально
продуцирует первичную конидию 13,5-17,5 мкм в диам., с папиллой около 5 мкм
дл. Зигоспоры гладкие, шаровидные, 14,5-20,0 мкм в диам., коричневые, с утол-
щенной оболочкой.
Облигатный паразит Closterium sp.
202
Распространение в Украине. Точное местонахождение и даты
обнаружения не указаны (Визначник гриб!в Укратни, 1967: 228). Дудка, Мороч-
ковський, 1967: 226-232.
Общее распространение. Центральная и Южная Европа, Цен-
тральная Азия, США (южные штаты).
РОД CONIDIOBOLUS BREFELD
Untersuch. Ges. Mycologie, 1884; 6: 35-72, 75-78.
Мицелий состоит из гиф, сначала несептированных или слабо септирован-
ных, и только с возрастом появляются перегородки, отделяющие сегменты, из ко-
торых формируются удлиненные, амебоидные или полиморфные гифальные
тельца. Конидиеносцы неразветвленные либо в виде исключения с одним или
двумя неправильными разветвлениями, гифоподобные или более утолщенные в
апикальной части. Первичные конидии многоядерные, унитуникатные или крип-
тобитуникатные, шаровидные, полушаровидные, яйцевидные или грушевидные с
полушаровидной выпуклой тупой или конической заостренной папиллой. Вто-
ричные конидии подобны первичным, микроконидиям и капиллоспорам. Зигос-
поры округло-яйцевидные, эллиптические или более-менее правильной формы;
гладкие, шероховатые или шиповатые; бесцветные или окрашенные, образуются
в результате анизогаметангиогамии внутри воспринимающего гаметангия. У не-
которых видов гаметангиогамия не наступает и покоящиеся споры могут рассмат-
риваться как азигоспоры. Хламидоспоры часто образуются в вегетативном мице-
лии, особенно, в старых колониях. У отдельных энтомопатогенных видов ризои-
ды моногифальные или сплетаются в псевдоризоморфноподобные структуры, что
обычно наблюдается в живом материале, собранном в природе.
Сапротрофы в почве, подстилке, детрите; паразиты плодовых тел базиди-
альных грибов; патогены артропод, реже теплокровных животных и человека.
Тип: Conidiobolus utriculosus Brefeld.
Большинство видов этого рода известны из Северной Америки и Юго-Вос-
точной Азии, где в последнюю половину столетия более внимательно исследова-
лись (King, 1977; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982). В результате ревизии к установлен-
ным 28 видам рода Conidiobolus прибавили еще 3 вида, которые перенесли из ро-
дов Empusa и Entomophthora (Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982). После детального срав-
нительного изучения кариологических характеристик два вида Conidiobolus от-
несены в род Batkoa Humber (В. apiculata, В. major), a Entomophthora destruens
Batko et Weiser, наоборот, перенесена в род Conidiobolus.
И по сей день объем рода, трактовка понимания его отдельных видов явля-
ются дискуссионными. В своем обзоре G. Remaudiere и S. Keller (1980) предложи-
ли включать в этот род все виды энтомофторальных, отличающихся по критерию
формы конидий - шаровидных, яйцевидных, грушевидных, унитуникатных или
мультитуникатных. В результате все виды Entomophaga Batko et Humber были от-
несены в род Conidiobolus, с чем согласиться невозможно (Balazy, 1993).
Особенно принципиально важны критерии, позволяющие различать сап-
ротрофные и патогенные виды, но и о них нет единого мнения. Основной при-
203
чиной разногласий является оценка значимости признака сапротрофности и па-
тогенности. В род Conidiobolus относили только сапротрофные виды и факульта-
тивные патогены, проявляющие способность развиваться in vitro на относитель-
но простых и обычных лабораторных средах (Srenivasan, Thirumalachar, 1976;
King, 1976а,b, 1977). Однако в последующие годы стали культивировать ряд ви-
дов, патогенность которых не вызывала сомнения, и это сыграло окончательную
роль в трактовке понимания рода и разделения его на подроды на основании
формы вторичных конидий (Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982; Balazy, 1993; Humber, 1997).
По этому признаку род разделен на 3 подрода: Capillidium Ben-Ze'ev, Kenneth,
1982; Conidiobolus Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982; Capillidium (Saccardo et Sydow) Tyrrell
et Mac Leod, 1972.
На территории Украины отмечено 3 вида этого рода — все из подрода Coni-
diobolus: Conidiobolus obscurus, С. thromboides, С. utriculosus.
Ключ для определения видов
1. На тлях; пораженное насекомое прикрепляется к растению хоботком,
ризоиды отсутствуют. Первичные и вторичные конидии шаровидные,
29-34 мкм в диам., с выпуклой папиллой
....................................1. Conidiobolus obscurus (стр. 204).
- Признаки иные.................................................2
2. На тлях и других артроподах, реже в почве или на базидиальных грибах.
Пораженное насекомое прикрепляется к растению ризоидами.
Первичные и вторичные конидии 20-32 х 16-28 мкм; покоящиеся
споры 15-27 мкм в диам...........2. Conidiobolus thromboides (стр. 209).
— На дрожалковых грибах (пор. Tremellales). Первичные и вторичные
конидии грушевидные или яйцевидные, 37,5-51,0 х 25,0-35,0 мкм;
покоящиеся споры шаровидыне или эллиптические, 40-73 х 33-60 мкм
.................................3. Conidiobolus utriculosus (стр. 211).
1. Conodiobolus obscurus (Hall et Dunn) Remaudiere et Keller,
Mycotaxon, 11, 330, 1980. — Entomophthora obscura Hall et Dunn, Hilgardia, 27,
1957: 162. — Entomophaqga obscura (Hall et Dunn) Batko, Bull. Acad. Pol. Sci., Ser.
Sci. BioL, 12, 1964: 404. — Empusa thaxteriana Petch, Trans. Brit. Mycol. Soc., 21,
1937: 34 (nom. inval.). — Entomophthora thaxteriana (Petch) Hall et Bell, J. Insect
Pathol., 5,1963: 186. - Entomophaga thaxteriana (Petch) Batko, Bull. Acad. Pol. Sci.,
Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 404. - Empusa planchoniana sensu Thaxter, Mem. Boston
Soc. Nat. Hist., 4, 1888: 165 (nec Entomophthora planchoniana Cornu, Bull. Soc.
Bot. France, 20, 1873: 189-190). — Entomophthora ignobilis Hall et Dunn, Hilgardia,
27, 1957: 162. — Конидиоболюс сомнительный (рис. 2, фото 4, 5).
Icon.: Entomophthora obscura Hall et Dunn, Hilgardia, 27:162,1957, fig. 4,5. En-
tomophthora thaxteriana (Petch) Trans. Brit. Mycol. Soc., 21: 34, 1937, fig. 1; Евлахо-
ва, Энтомопат. грибы, 1974, рис. 9; Чударе, Добровольский, Биол. метод борьбы
с вредн. насеком. и клещами, 1980, рис. 1-8; Воронина и др., Патогены насеко-
мых, 2001, рис. 5а,б, рис. 6д,е, рис. 96, рис. 106, рис. 11а,б, рис. 13.
204
Пораженные насекомые прикрепляются к субстрату хоботком. Мицелий
нитевидный, разветвленный, выполняет полость тела насекомого, легко распада-
ется на отдельные клетки, из которых формируются удлиненные, яйцевидные
или иногда полиморфные гифальные тельца около 50-100 мкм дл. и 8-18 мкм
шир., часто с разнообразно располагающимися вздутиями и отростками. Гифы
могут не только выполнять полость тела, но даже распространяться в наружные
органы насекомого — антенны и ножки; часто и в них образуются гифальные
тельца. Конидиеносцы располагаются небольшими группами, реже одиночные,
скученные, по всей поверхности насекомого; конидиегенные клетки булавовид-
ные или незначительно расширены в субапикальной части, около 10 мкм дл. и
13-20 мкм толщ, в расширяющейся части. Первичные конидии обычно шаровид-
ные, 29-34 мкм.в диам., но одиночные могут быть крупнее; с выступающей тупо
выпуклой папиллой 6-8 х 12-16 мкм; содержимое центральной части конидии
гранулированное, отдельные гранулы около 6-7 мкм в диам. вторичные конидии
такие же. Покоящиеся споры шаровидные, реже полушаровидные, 35-41 мкм в
диам., с оболочкой 2,5-4,0 мкм толщ., с грубо гранулированным содержимым по-
ка незрелые и вакуолизированным после созревания. Ризоиды и цистиды отсутс-
твуют.
Рис. 2. Conidiobolus obscurus: а - гифальные тельца (хЮО); б — первичные конидии (х700);
в - вторичные конидии (х700); г - покоящиеся споры (х500)
На тлях Acyrthosyphon pisum Harris, Aphis fabae Scop., Sitobion avenae Fabr.,
Euceraphis punctipennis.
Распространение в Украине. Ha Acyrthosyphon pisum: Харь-
ковская Лесостепь: Харьковская обл., Купянский р-н, колхоз им. 8 Марта; Лозов-
ский р-н, совхоз "Комсомолец", июнь-август 1975-1977 гг. (Посылаева, 1978);
205
Змиевский р-н, с. Гайдары, биостанция, 20.08.1979; 05.06.1981. - Правобережное
Полесье: Киевская обл., Киево-Святошинский р-н, Пуща-Водица, смешанный
лес, 28.05.1966; 11.07.1967; 03.06.1968; 05.09.1974; 11.06.1976; 20.08.1985;
08.07.1990; Мироновский р-н, колхоз им. К. Маркса, июнь-август, 1980-1982 гг.
(Хухрий, 1985). - Западноукраинские Леса: Черновицкая.обл., июнь-июль 1969,
1970 гг. (Воронина, 1971). — Левобережное Полесье: Киевская обл., Вышгород-
ский р-н, окр. г. Вышгорода, 05.05.1985; Бориспольский р-н, лесничество,
16.08.1966 (З.Г. Лавитская); Барышевский р-н, поля с. Волошиновка, 12.06.1990;
Черниговская обл., окр. г. Чернигова, май 1983 г. (И.Н. Скопина).
Фото 4. Прикрепление Aphis
fabae, пораженной Conidiobo-
lus obscurus, к субстрату хобот-
ком (хЮ) (по Евлахова, 1974)
Фото 5. Conidiobolus obscurus (по Vanderberg,
Soper, 1978): а - первичная конидия; б — вторич-
ная конидия; в - покоящиеся споры
206
Ha Aphis fabae: Харьковская Лесостепь: Харьковская обл., Купянский р-н,
колхоз им. 8 Марта; Лозовский р-н, совхоз "Комсомолец", июнь-август 1975-
1977 гг. (Посылаева, 1978); Правобережное Полесье: Киевская обл., Киево-Свя-
тошинский р-н, Пуща-Водица, смешанный лес, 05.09.1974; г. Киев, Голосеево,
04.06.1975; 17.08.1980; Лысая гора, 11.05.1981; 20.06.1984; 05.09.1991; 04.08.1998
(Б.А. Борисов).
На Euceraphis punctipennis. Левобережное Полесье: Черниговская обл., окр.
г. Чернигова, опытное хозяйство, май 1983 г. (И.Н. Скопина).
На Sitobion avenae. Правобережное Полесье: Киевская обл., г. Киев, склоны
Мариинского парка, 03.08.1988 (Б.А. Борисов).
Общее распространение. Повсеместно, в разных странах и кли-
матических зонах (Balazy, 1993).
Примечание. Исследованиям таксономии, культивирования и биологии
этого гриба уделяется особое внимание в связи с перспективой успешного ис-
пользования его с целью регулирования численности популяции тлей разных ви-
дов, распространенных в агроценозах (Евлахова, 1974; Воронина и др., 2001).
Большинство штаммов этого гриба выделяются и растут на лабораторных
средах, особенно, содержащих яичный желток, соевый шрот, белковые компо-
ненты, жирные кислоты и т.д. J.M. Hall и Р.Н. Dunn (1957), Э.Г. Воронина и др.
(2001), М. Gustafsson (1965а,b) успешно неоднократно изолировали гриб на пита-
тельные среды разного состава, на которых он не только формировал колонии, но
продуцировал конидии и покоящиеся споры. При этом нельзя не подчеркнуть,
что авторы, несомненно, исследовали разные штаммы, но все они были выделе-
ны из пораженных тлей и отнесены к виду Entomophthora thaxteriana. Однако,
несмотря на значительное количество накопившейся информации, единого мне-
ния о понимании и объеме этого вида пока нет. Как Empusa thaxteriana гриб был
описан Т. Petch (1937), а впоследствии перенесен в род Entomophthora, как и ос-
тальные виды, известные в роде Empusa, с сохранением приоритета описания.
Двадцать лет спустя был описан новый вид Е. obscura Hall et Dunn (1957), кото-
рый в 1980 г. на основании исследования ядерной системы конидиальных клеток
был перенесен в род Conidiobolus Brefeld (Remaudiere, Keller, 1980). Нельзя не
подчеркнуть, что ни один из близких видов в роде Conidiobolus на тлях в то вре-
мя известен не был, и синонимика базировалась на основании трактовки одного
критерия — кариологического, хотя Е. obsura, Е. ignobilis и Е. thaxteriana четко от-
личаются по ряду других, не менее важных признаков. В результате отсутствия се-
рьезного обсуждения и веских доказательств все исследователи приняли эту си-
нонимику, не различают Е. obscura, Е. thaxteriana и спокойно относятся к поме-
щению их в род Conidiobolus (Balazy, 1993). Э.Г. Воронина более 40 лет исследова-
ла энтомофторозы тлей, вызываемые Е. thaxteriana, что позволило собрать огром-
ный материал и провести сравнительный анализ многочисленных нативных, а
также выделенных в культуру штаммов. На основании результатов этих исследо-
ваний доказано, что объединение Е. obscura и Е. thaxteriana не достоверно и не
корректно. Это четко видно при сравнении ряда морфологических и кариологи-
ческих признаков. Конидии Е. obscura значительно крупнее, чем у Е. thaxteriana,
в среднем их величина составляет, соответственно, 45 х 40 мкм и 35 х 30 мкм. По-
коящиеся споры у Е. obscura также значительно крупнее, 44-82 х 24-31 мкм, в то
207
время как у Е. thaxteriana не превышают в среднем 42-33 мкм. Отличия проявля-
лись также в форме покоящихся спор: у Е. obscura они неправильной формы, ре-
же шаровидные, а у Е. thaxteriana образуются только шаровидные (Воронина и
др., 2001). Методом прижизненного люминисцентного анализа установлено, что
у Е. obscura ядра крупные, угловатой формы, располагаются в гифах и гифальных
тельцах в один ряд. У Е. thaxteriana клеточные ядра очень мелкие, располагаются
без четкого порядка (Воронина и др., 2001). На основании этих критериев
Э.Г. Воронина делает выводы о самостоятельности видов Е. obscura и Е. thaxteri-
ana и считает, что отнесение их в род Conidiobolus Brefeld также ошибочно, а бо-
лее правильно включать оба вида в род Batkoa Humber семейства Entomophthora-
ceae, но не оставлять в семействе Ancylistaceae (Воронина и др., 2001).
Нам кажется, что это вполне правильное отношение к пониманию таксоно-
мической принадлежности четко отличимых видов Е. obscura и Е. thaxterina, ес-
ли еще использовать критерий субстратных связей, то в род Conidiobolus следо-
вало бы включать только те виды, для которых более свойственно сапротрофное
функционирование в почве, на растительных остатках и которые не обнаружива-
ются на артроподах, проявляя соответствующие патогенные свойства.
Мы полностью разделяем мнение Э.Г. Ворониной о таксономическом поло-
жении Е. obscura и Е. thaxterina и о необходимости исследователей придережи-
ваться единой системы, наиболее современной, несмотря на отдельные крити-
ческие замечания, которые помогут уточнить объем и трактовку сложных, воз-
можно полибиотрофных видов, патогенные расы которых находятся в стадии
формирования. В связи с такими взглядами приводим Е. obscura и Е. thaxterina по
системе, принятой в наиболее полной сводке по энтомофторальным грибам, сос-
тавленой S. Balazy (1993).
Нельзя не отметить, что по форме конидий эти виды относились к единому
типу "Е. apiculata", выделяемого в классификации М. Gustafsson, которая была
наиболее разработанной в 60-70-е годы прошлого столетия (Gustafsson, 1965а,b).
В более поздней обработке энтомофтор с грушевидными и почти шаровидными
конидиями (аналог "типа apiculata") оба вида признаются самостоятельными с
четкими отличиями по морфологическому критерию (Mac Leod, Muller-Kogler,
1973). Сравнительный анализ ряда штаммов Е. obscura, Е. thaxterina и Е. ignobilis
по морфологическим, физиологическим, патологическим и биохимическим кри-
териям позволил сделать вывод о принципиальной разнице и самостоятельности
Е. obscura и Е. thaxterina, а также идентичности Е. ignobilis и Е. thaxteriana (Rema-
udiere, Latge, Papierok, 1979). Это противоречит мнению R. Humber, благодаря ко-
торому и происходит эта эпопея синонимики (Humber, 1984).
О выделении в культуру Е. thaxteriana, культивировании на питательных
средах (формирование колоний, продуцирование обильного спороношения и
покоящихся спор), имеются сообщения разных авторов (Воронина, 1989; Евла-
хова, 1974; Тарурина и др., 1976; Добровольский, Чударе, 1978; Ракшина, 1980;
Чударе, Добровольский, 1980, Кочкина и др., 1986; Hall, Dunn, 1957; Gustafsson,
1965а). При выращивании в культуре наблюдалась конъюгация между концами
двух разных гиф или их участков, превращающихся в гаметангии разной формы:
один из них был вздутый, более крупный, а другой — слабо или почти не утолшен
(Gustafsson, 1965b).
208
Для более четкого понимания объема Е. thaxteriana определенное значение
имеет также информация о встречаемости этого вида совместно с другими вида-
ми энтомофтор, от которых он отличается отсутствием ризоидов, цветом и фор-
мой конидий, а в культуре - светло-желтым мицелием, волнистой или слабо
складчатой структурой колонии (Gustafsson, 1965а,b). Для Е. obscura подобные
сведения отсутствуют.
Оба вида указаны преимущественно на видах тлей (Евлахова, 1974; Ворони-
на, Мукамолова, 2002).
2. Conidiobolus thromboides Drechsler,
J. Wash. Acad. Sci., 43, 1953: 38. — Entomophthora virulenta Hall et Dunn, Hilgardia,
27, 1957: 159. - Culicicola virulenta (Hall et Dunn) Batko, Bull. Acad. Pol. Sci., Ser.
Sci. Biol., 12, 1965: 405. - Конидиоболюс тромбовидный (рис. 3, фото 6).
Icon.: Drechsler, J. Wash. Acad. Sci., 43, 1953, fig. 2; King, Canad. J. Bot., 55,
1977, fig. 6.
Рис. 3. Conidiobolus thromboides:
a — гифальные тельца; б — конидиено-
сец; в - первичные конидии; г - вто-
ричные конидии; д - покоящиеся спо-
ры; е — ризоиды.
Налет на погибших насекомых светло-коричневый, иногда с красноватым
оттенком. Погибшее насекомое прикрепляется к нижним частям стеблей расте-
ний ризоидами. Конидиеносцы простые, 35-150 х 10-15 мкм. Конидии шаровид-
ные, 20-32 х 16-28 мкм, в среднем 26-22 мкм. Гифальные тельца образуются деле-
нием гиф, ветвящихся при старении. Цистиды встречаются редко. Покоящиеся
споры шаровидные, бесцветные, 15-31 мкм, в среднем 22 мкм в диам.
209
Колонии на картофельно-декстрозной агаризованной среде при температу-
ре 21 °C на четвертый день роста достигают 40-60 мм в диам., пушистые, просве-
чивающиеся, с расплывчатыми краями. Вегетативные гифы слабо ветвятся, сос-
тоят из удлиненных клеток, в виде сегментов 50-200 х 6-13 мкм. Конидиеносцы
простые, 35-150 х 10-15 мкм, в массе светло-коричневые. Первичные конидии
шаровидные до грушевидных, 24,0-32,0 х 17,5-26,5 мкм, в центре с несколькими
большими каплями (глобулами), окруженными зернистой протоплазмой, с ко-
роткой, тупой папиллой. Вторичные конидии не отличаются от первичных. По-
кояшиеся споры (зигоспоры) шаровидные, реже неправильной формы, гладкие,
15-27 мкм в диам., с оболочкой 1,5-3,0 мкм толщ. Гифальные тельца неправиль-
ной формы, часто ветвящиеся, 30-60 х 8-12 мкм (Mac Leod, Muller, Kogler, 1973;
Balazy, 1993).
На тлях (Brevicoryne brassicae, Therioaphis maculata), чешуекрылых (Peronea
minuta Robinson, Tortricidae), двукрылых (Diptera).
Распространение в Украине. HaBrevicorynebrassicae: Право-
бережная Лесостепь: Киевская обл., г. Киев, урочище Лысая гора, 12.06.1978;
21.08.1974; 10.10.1988; Голосеево, 13.05.1966; 25.04.1971; 10.06.1990; Белоцерков-
ский р-н, г. Белая Церковь, дендропарк Александрия, 02.05.1982; с. Пархомовка,
11.09.1984. Житомирская обл., окр. г. Бердичева, сад монастыря Кармелиток,
16.06.1983. - Левобережная Лесостепь: Полтавская обл., Диканьский р-н, окр.
с. Диканька, 15.05.1981.
Фото 6. Конидии Conidiobolus thromboides (по Latge et al., 1980); электронное микрофото (х!500)
Общее распространение. Европа (Швеция, Польша), США
(Калифорния), Россия (Куйбышевская, Ленинградская обл.), Австралия, Азия.
210
Примечание. Гриб легко изолировался в культуру на мальтозно-пептонной
среде. Поверхность колонии складчатая; реверзум одноцветный, темнеющий
(Евлахова, 1974). Покоящиеся споры образуются внутри большого гаметангия;
конъюгация осуществляется латерально или между окончаниями фрагмегнтов
гиф. Однако, единого мнения о типе образования покоящихся спор нет: их отно-
сят к азигоспорам (Hall et Dunn, 1957) и к зигоспорам (Gustafsson, 1965а).
Указываются также различные размеры покоящихся спор: 15-31 мкм в ди-
ам., в среднем 22 мкм (Hall et Dunn, 1957) и 18-28 мкм в диам., в среднем 23 мкм
(Gustafsson, 1965а).
Объем этого вида не может не вызывать определенных сомнений, посколь-
ку существует ряд противоречий, касающихся отнесения его к роду Conidiobolus.
Это связано с недостаточно полным авторским описанием С. thromoboides и от-
сутствием данных о кариологии и цитологии Е. virulenta (Hall, Dunn, 1957). В ла-
боратории исследования агентов биометода борьбы с вредными насекомыми при
Институте микробиологии им. Пастера в Париже проводили сравнение Е. viru-
lenta и С. thromboides по ряду критериев: размеру первичных конидий и покоя-
щихся спор, количеству ядер в конидиях, составу жирных кислот, нейтральных и
полярных липидов, электрофоретических значений изоферементов, вирулен-
тности в отношении тлей (Aphididae). С целью сравнения исследовали штаммы,
выделенные из тлей (Е. virulenta), заплесневелых органических остатков и разло-
жившихся плодовых тел гриба Craterellus comucopioides (С. thromboidees). По-
скольку результаты не отличались, авторы пришли к выводу об идентичности
этих видов и признали основным тот, который был описан раньше (Latge, King,
Papierok, 1980). Несмотря на такие выводы, полученные экспериментальным пу-
тем, нельзя не заметить их некорректность, поскольку исследовались разнотип-
ные штаммы, отличающиеся дивергентностью в отношении субстрата. На терри-
тории Украины мы обнаруживали гриб только в конидиальной стадии на одном
виде тлей, однако считаем, что, если не признавать этот вид в роде Entomophtho-
ra, то более обоснованно относить его в род Culicicola, как это было сделано А.
Batko (Batko, 1965). Остается дискуссионной и его специализация: большинство
исследователей обнаруживали его исключительно на тлях (как Е. virulenta), но
есть ссылки на его выявление в детрите, мертвых насекомых, выделении из ста-
рых плодовых тел базидиомицета Craterellus comucopioides (L. ex Fr.) Pers. (Balazy,
1993).
3. Conidiobolus urticulosus Brefeld,
Unters. Ges. Mycol., 6, 1884: 37. - Конидиоболюс многопузырчатый (рис. 4).
Icon.: Brefeld, Unters. Ges. Mycol., 1884, taf. 3; Визначник гриб!в Украши, 1967:
230, рис. 195.
Гифы вегетативного мицелия умеренно ветвящиеся, слабо септированные,
7,5-25,0 мкм толщ., с многочисленными выростами на концах. Конидиеносцы
135-270 мкм дл., равномерно утолщающиеся к вершине до 11-25 мкм толщ. Пер-
вичные конидии грушевидные или яйцевидные, 37,5-51,0 х 25,0-35,0 мкм, с чет-
кой конусовидной папиллой 4,5-8,5 мкм дл. и 9,5-16,0 мкм шир. у основания.
Вторичные конидии такой же формы, но могут быть несколько меньших разме-
211
ров. Зигоспоры шаровидные до эллиптических, 40-73 х 33-60 мкм, с шерохова-
тым эписпорием, бесцветные или светло-желтые; гаметангии яйцевидные или не
отличающиеся.
Рис. 4. Conidiobolus utriculosus: а - гифальные тельца; б - конидиеносцы; в - первичные конидии;
г - вторичные конидии; д — покоящиеся споры
На плодовых телах Exidia sp., Himeola sp. (Basidiomycetes,nop. Tremellales)
Распространение в Украине. На усыхающих плодовых телах
Tremellus sp.: Правобережная Лесостепь: Киевская обл., смешанный лес в окр. ж,-
д. станции Спартак, 13.06.1976; г. Киев, лиственный лес вокруг озера, урочише
Феофания, 18.09.1984; Черкасская обл., Каневский биогеографический заповед-
ник, 19.08.1988 (В.М. Соломахина).
На плодовых телах Exidia tomentosa. Киевская обл., Барышевский р-н, сме-
шанный лес в окр. с. Коржи, 04.09.1974 (З.Е Лавитская).
Общее распространение. Центральная Европа (Польша).
Примечание. Возможно, ареал этого вида более широкий, поскольку пред-
лагается считать С. minor Brefeld синонимом С. urticulosus (Srinivasan, Thiruma-
lachar, 1967а,b). Гриб представляет интерес как специализировавшийся микофил
к представителям порядка Tremellales; на насекомых и в почве не отмечен. Изу-
чен слишком мало, что не позволяет делать выводы о его принадлежности к дру-
гому таксону.
В анализируемом нами материале все необходимые для идентификации
структуры были четкими и сомнения не вызывали.
212
СЕМЕЙСТВО MERISTACRACEAE HUMBER
Meristacraceae Humber, Mycotaxon, 34, 1989: 456-457.
Типовой род - Meristacrum Drechsler emend. Tucker et Humber
Мицелий эндобиотический, состоящий из гифальных телец, обычно удли-
ненных, иногда образуются гифы с клеточными перегородками. Ядра анцилисто-
идного типа. Конидиеносцы одноклеточные или септированные, формируются
из гифальных телец и выступают на поверхность тела насекомого, прорывая ку-
тикулу. Первичные конидии образуются в незначительном или умеренном коли-
честве латерально на септированной терминальной части конидиеносца, или на
ампуловидных конидиегенных клетках, или на коротких сужающихся ножках,
возникающих акропетально в симподиальных рядах по всей длине конидиенос-
ца и располагающихся латерально (рис. 5). Первичные конидии шаровидные или
овальные, иногда шероховатые или шиповатые, освобождаются активно, за иск-
лючением представителей рода Zygnemomyces. Конъюгация ступенчатая или не-
известна. Зигоспоры шаровидные, удлиненные или в форме полиэдра с округ-
лым контуром, с утолщенной оболочкой. Патогены мелких инвертебрат во влаж-
ных местообитаниях; один вид известен как патоген слепней (сем. Tabanidae).
Известны из Европы, Северной Америки, Японии и Австралии.
Относят три рода — Ballocephala Drechsler, Meristacrum Drechsler em. Tucker
et Humber и Zygnemomyces Miura.
В Украине обнаружен представитель только одного рода — Meristacrum.
РОД MERISTACRUM DRECHSLER EMEND. TUCKER ET HUMBER - ME-
РИСТАКРУМ
Meristacrum Drechsler, J. Wash. Acad. Sci., 40, 1940: 250-251. -
Tucker, Mycotaxon, 13, 1981: 481-505.
Типовой вид — Meristacrum atrospermum Drechsler.
Вегетативный мицелий развивается внутри тела насекомого; в молодом сос-
тоянии сначала простой или почти неразветвленный, с возрастом гифы стано-
вятся разветвленными и септированными, распадаются на отдельные клетки.
Конидиеносцы выступают из гифальных сегментов через кутикулу и разделяют-
ся на отдельные клетки, каждая из которых образует одиночную спору, освобож-
дающуюся активно путем механизма внутреннего давления на папиллу. Вторич-
ные споры такие же, но могут распространяться пассивно. Покоящиеся споры
(зигоспоры) образуются путем конъюгации шаровидных, одноядерных гаметан-
гиев, а азигоспоры происходят из сегментов гиф. Паразиты нематод или личинок
насекомых.
Всего известно два вида - М. atrospermum Drechsler на нематодах в Север-
ной Америке и Канаде и М. milkoi (Dudka et Koval) Humber, описанный из Укра-
ины в 1973 г. как патоген слепней (Дудка, Коваль, Андреева, 1973).
213
Meristacrum milkoi (Dudka et Koval) Humber,
Mycotaxon, 13, 1981: 232. - Coelomomyces milkoi Dudka et Koval; Дудка, Коваль,
Андреева, Новости систем, низших раст., 10, 1973: 89. — Pseudocoelomomyces
milkoi (Dudka et Koval) Namet Dubitskii, Бюл. ВИНИТИ, № 1309, 1977 (comb,
invalid.). - Tabanomyces milkoi (Dudka et Koval) Couch, Andreeva, Laird et Nolan,
Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 76, 5, 1979: 2299-2302. — Меристакрум Милька
(рис. 5, фото 7, 8).
Мицелий внутри насекомого в стадии личинки первоначально удлиненный,
при старении становится септированным, образует удлиненные гифальные тель-
ца, из которых формируются шаровидные или полушаровидные, бесцветные, с
гладкой оболочкой гаметангии. Зигоспоры одноядерные, яйцевидные, 23-30 х
12-20 мкм, бесцветные, с гранулированной цитоплазмой, двуслойной гладкой
оболочкой 2-4 мкм толщ. Образующиеся из прорастающих зигоспор простые
спорофоры обычно состоят из четырех клеток, каждая из которых продуцирует
одну одноядерную грушевидную спору 10-12 х 10-13 мкм, освобождающуюся ак-
тивно по принципу механизма внутреннего давления на папиллу. Вторичные
споры подобного типа.
В личинках слепней Tabanus autumnalis и Chrysops relictus Meigen (Tabanidae,
Diptera).
Рис. 5. Meristacrum milkoi (x985): a-e - прорастание покоящихся спор (зигоспор); ж, з — образова-
ние конидиеносца; и — конидиеносец с конидиями; к — первичные конидии; л — образование
вторичных конидий
214
Распространение в Украине. Правобережное Полесье: Киев-
ская обл., окр. г. Киева, Китаево, 12.05.1970 (Р.В. Андреева); Голосеево (возле Оре-
ховатских прудов) 10.05, 16.06, 05.07.1972 (Р.В. Андреева); Житомирская обл., Ра-
домышльский р-н, луг возле г. Радомышль, 07.1975. - Левобережное Полесье: Ки-
евская обл., Барышевский р-н, окр. с. Веселиновка, старый затапливаемый луг,
17.06.1999. - Правобережная Лесостепь: Черкасская обл., Каневский биогеогра-
фический заповедник, 10.09.1980 (Р.В. Андреева). - Левобережная Лесостепь: Ки-
евская обл., окр. г. Киева, Феофания, около озер, 11.06.1975 (Р.В. Андреева). —
Харьковская обл., луг вдоль Северского Донца (Шевцова, Андреева, 1975).
Общее распространение. Карелия, Казахстан, Россия (Томское
Приобье).
Примечание. Таксономическое положение и объем этого вида остаются
окончательно невыясненными. Трудности его идентификации возникли сразу
после обнаружения и отличались дискуссионностью, поскольку сомнительным
было отнесение его к какому-либо известному таксону даже на уровне класса.
История его описания такова: впервые гриб был обнаружен энтомологом
Р.В. Андреевой, специализирующейся на изучении слепней (Tabanidae), их эко-
логии и, особенно, на поиске естественных регуляторов численности популяций.
Внимание исследователя привлекло значительное количество пораженных личи-
Фото 7. Личинка слепня Tabanus
autumnalis, пораженная Meristac-
rum milkoi (фото Р.В. Андреевой)
нок, которые находились на глубине 20-25 см в почве на берегу пруда. Личинки
отличались от обычных нетипичной для них розовой окраской, которая впос-
ледствии становилась кремовой, а сами личинки затвердевали. Микроскопичес-
кое исследование таких личинок показало, что полость их тела целиком заполне-
на эллипсоидными образованиями, больше всего напоминающими спорангии
грибов рода Coelomomyces, которые являются узкоспециализированными пато-
генами комаров разных видов, относящихся к тому же отряду двукрылых, что и
слепни, и характеризующихся подобными экологическими свойствами. Форма и
размеры структур, выполняющих полость личинок слепней двух видов — Tabanus
autumnalis и Chrysops relictus, полностью соответствовали описанию спорангиев
отдельных видов Coelomomyces, а главным отличием было обнаружение их у но-
вого хозяина, стадии развития которого приурочены к геобиоценозам, а не гид-
робиоценозам, как у комаров. На этом основании гриб был отнесен к роду Coe-
lomomyces и описан как новый - С. milkoi (Дудка, Коваль, Андреева, 1973).
Провести экспериментальное исследование с целью выяснения его полного
цикла развития не представилось возможным, а поскольку гриб был обнаружен в
значительном количестве в подобных экотопах различных регионов Украины, то
его описание было продиктовано необходимостью присвоить название этому па-
тогену. Численность пораженных личинок одной популяции составила 20-50 %,
что вызвало определенный интерес и возможность прогнозировать перспектив-
215
ность его практического использования, тем более, что первые попытки интро-
дуцировать гриб в новые экотопы, где естественное заражение не отмечалось,
оказались успешными. Искусственное инфицирование осуществлялось путем
внесения спорового материала, получаемого из пораженных личинок, а дальней-
шее течение процесса постоянно контролировалось. Полученные результаты за-
интересовали энтомологов Казахстана, которые провели подобные опыты по ис-
кусственному инфицированию в естественных условиях и получили также обна-
деживающие результаты (Дубицкий и др., 1970). В связи с этим возникла потреб-
ность выяснить возможность искусственного культивирования гриба в лабора-
Фото 8. Meristactrum milkoi: а — покоящие-
ся споры (х900); б - начало прорастания
покоящейся споры (х900); в-е - образова-
ние конидиеносца и начало формирования
конидий (х400)
торных условиях с целью получения необходимого количества инфекционного
материала. Экспериментально было прослежено прорастание структур, именуе-
мых нами спорангиями, отмечено появление перегородок у образующихся при
прорастании гиф и образование специфических зигоспор. На этом основании
гриб был перемещен в новый род Pseodocoelomomyces (Нам, Дубицкий, 1977;
Щербак и др., 1977). Хотя эти результаты и были опубликованы, но их новизна не
оформлена принятыми международными правилами, поэтому описание трибуне
было признано законным, а в дальнейшем отнесено в синонимы (Humber, 1977).
Однако эти исследования помогли выяснить главное — принадлежность гриба к
216
порядку Entomophthorales, хотя отнести его к известным семействам было доста-
точно сложно. Кроме этого, положительные результаты экспериментальных ис-
следований стимулировали дальнейшее изучение циклов развития гриба, что бы-
ло необходимо для принятия достоверного решения. Поэтому, когда предостави-
лась возможность проконсультироваться у всемирно известных специалистов,
занимающихся родом Coelomomyces, собранный в природе материал был пере-
дан для исследования группе ученых из Института ботаники при Университете
штата Северной Каролины (США) и Института биологии при Университете шта-
та Ньюфаундленд (Канада).
Предварительный просмотр содержимого полости пораженных личинок
слепней подтвердил подобие находящихся там структур спорангиям видов рода
Coelomomyces (Couch et al., 1979). Исходя из этого, для проращивания споранги-
ев применили методы, которые были разработаны и успешно использованы для
изучения представителей этого рода. Уже на третьи сутки опыта стало ясно, что
процесс прорастания, сопровождавшийся образованием вегетативных и репро-
дуктивных структур, характерен для Entomophthorales, а не для Blastocladiales.
Исследуемая зигоспора (а не спорангий) прорастала типичной гифой, выходя-
щей из ее более узкого конца, а при прорастании спорангиев Coelomomyces обо-
лочка спорангия лопается в нескольких местах, и зигоспоры выходят в окружаю-
щую водную среду. В дальнейшем ростковая гифа из прорастающей зигоспоры
делится перегородками на четыре клетки (рис. 5), что напоминает тип прораста-
ния у базидиомицетов, в частности у ржавчинного гриба Gymnosporangium mac-
ropus. Однако потом, когда зигоспора будет покрыта 1-2 мм воды, ростковая ги-
фа поднимается над поверхностью воды и образует спороносные структуры.
В прорастающей зигоспоре протоплазма начинает отделяться от основания
клетки и подниматься вверх, постепенно переходя в растущую гифу. Когда рост
гифы прекратится, а вся протоплазма окажется в ней, то содержимое гифы раз-
делится равномерно на четыре части, каждая из которой будет одноядерной и от-
делится перегородкой. Подобный процесс J. Couch наблюдал у Conidiobolus bre-
feldianus (Couch, 1939).
Результаты этих экспериментов полностью опровергли возможность при-
надлежности этого гриба к роду Coelomomyces и порядку Blastocladiales и послу-
жили убедительным аргументом рассматривать его в порядке Entomophthorales,
одним из таксономических критериев которого является подобный тип спороно-
шения (Couch et al., 1979). Однако, установление таксономической принадлеж-
ности на уровне семейства и рода оказалось не менее проблематичным, посколь-
ку система четких разграничительных критериев отсутствовала и каждый из пос-
ледующих исследователей субъективно трактовал соответствующие признаки.
На основании сравнения цикла развития, наличия, морфологии и способа обра-
зования репродуктивных структур у известных видов энтомофтор было установ-
лено, что гриб более всего подобен Е. fresenii и Е. aphidis (Couch et al., 1979). Толь-
ко у Е. fresenii зигоспоры имеют такую же эллиптическую форму, в отличие от
всех остальных, для которых характерны шаровидные зигоспоры, а содержимое
зигоспоры включает многочисленные мелкие липоидные тельца, тогда как для
других энтомофтор характерно наличие одного крупного. Образуются зигоспоры
путем конъюгации двух маленьких шаровидных гифальных телец с утол щен ны-
217
ми оболочками, а в процессе развития участки оболочек остаются в виде почко-
образных придатков (Thaxter, 1888).
По способу прорастания зигоспоры иссдедуемый гриб наиболее близок к
Entomophthora aphidis, у которой ростковая гифа септирована, а конидии форми-
руются по одной из каждой клетки (Tyrrell, Mac Leod, 1972).
Однако, эти отдельные признаки хотя и были сходны дая исследуемого гри-
ба, более принципиальными были отличия, которые состояли в специфическом
процессе конъюгации, прорастании зигоспор, строении конидиеносцев, морфо-
логии конидий. Кроме этого, цикл развития гриба был связан только с личиноч-
ной стадией насекомого, находящейся в почве. В отличие от близких видов, с ко-
торыми проводили сравнение, — Е. aphidis и Е. fresenii, поражающих только тлей
(отр. Homoptera), исследуемый гриб отмечен исключительно на слепнях (отр.
Diptera), т.е. отличается трофической специализацией. Перечисленные виды En-
tomophthora после многократных ревизий теперь относятся к разным родам:
Е. aphidis к роду Zoophthora, а Е. fresenii - к роду Neozygites (Balazy, 1993), что
подтверждает принципиальное отличие этих энтомофторовых.
Шесть лет спустя после обнаружения исследуемого гриба в Италии на има-
го слепней была описана Entomophthora tabanivora (теперь - Entomophaga), кото-
рая впоследствии обнаружена в Украине и Карелии (Беспятова, Коваль, 1992;
Anderson, Magnarelli, 1979). Таким образом, обнаруженный нами гриб принципи-
ально отличается от известных на слепнях. Нельзя не согласиться с выделением
его в отдельный род Tabanomyces (Couch et al., 1979). Однако, авторы почему-то
не указали принадлежности его к какому-либо семейству и не сформулировали
отличий от монотипного рода Meristacrum Drechsler, который был описан в
1940 г. на нематодах в Северной Америке с типовым видом М. atrospermum
(Drechsler, 1940). Это послужило поводом при последующей ревизии Entomoph-
thorales отнести вновь описанный род Tabanomyces в синонимы к роду Meristac-
rum, дополнив его и расширив объем морфологических и экологических призна-
ков (Tucker, 1981; Humber, 1989). Более того, род Meristacrum Drechsler emend.
Tucker et Humber был отнесен в новое семейство Meristacraceae Humber, включа-
ющее еще два рода: Ballocephala Drechsler и Zygnemomyces Miura (Humber, 1989).
Несмотря на принципиальную разницу репродуктивных процессов у всех этих
родов, их объединял экологический признак — субстратная приуроченность к не-
матодам и пресмыкающимся. Несоответствие признаков обнаруженного нами
вида на слепнях подчеркнуто R. Humber (1989) в примечании, поскольку в общем
диагнозе не согласовались такие особенности, как диплоидные унитуникатные
зигоспоры, специфическое формирование конидий по типу Uredinales, наличие
мейоконидий, паразитирование на слепнях в личиночной стадии. Интересно
также, что специфику и типы формирования конидиеносцев и конидий S. Balazy
выделяет отдельно, как высокий диагностический критерий, и как частный слу-
чай приводит пример Meristacrum milkoi (Balazy, 1993, рис. 6). Это еще раз свиде-
тельствует об отсутствии существенных критериев, которые позволили бы отли-
чать таксоны разного классификационного уровня и прекратили бы беспредмет-
ные дискуссии. Подтверждением этого может быть сравнение авторских описа-
ний родов Meristacrum и Tabanomyces (табл. 1).
218
Таблица 1.
Сравнение морфологических и экологических признаков, приведенных в авторских диагнозах
родов Meristacrum и Tabanomyces
Tabanomyces (Couch et al., 1979) Meristacrum Drechsler emend. Tucker et Humber (Humber, 1989)
Созревающий мицелий сначала слабо септиро- ванный, затем с перегородками; выполняет тело личинки насекомого, разветвленный, червеоб- разный, Половой процесс - зигогамия; гаметы шаровидные или полушаровидные. Зигоспоры яйцевидные, овальные или грушевидные, бес- цветные, с утолщенной оболочкой; содержимое их гранулированное, одноядерное; прорастают только в воде. Конидиеносцы с четырьмя пере- городками, напоминают структуры Uredinales. Конидии образуются только в воздушной среде; с базальной папиллой; активно освобождаются путем выталкивания, иногда сразу прорастают и образуют мейоконидии. Паразиты табанид. Тип: Tabanomyces milkoi (Dudka et Koval) emend. Couch, Andreeva, Laird et Nolan. Вегетативный мицелий развивается внутри хо- зяина, сначала простой или слаборазветвлен- ный; удлиненные гифы с возрастом разделяют- ся перегородками и распадаются. Конидиенос- цы выступают между сегментами кутикулы на- секомого, состоят из нескольких клеток, каждая из которых продуцирует одну спору, активно ос- вобождающуюся путем механизма "папиллы". Вторичные споры такого же типа или освобож- даются пассивно. Покоящиеся зигоспоры обра- зуются в результате конъюгации шаровидных, одноядерных гаметангиев, или же азигоспоры формируются из сегментов гиф. Паразиты не- матод или личинок насекомых. Тип: Meristacrum atrospermum Drechsler
Если учесть, что: 1) род Meristacrum Drechsler был описан еще в 1940 г., до-
полнен В. Tucker в 1981 г. и окончательно сформулирован R. Humber в 1989 г.;
2) С. Drechsler и В. Tucker подчеркивали способность гриба поражать не насеко-
мых, а нематод, т.е. представителей разных типов; 3) R. Humber делал свои заклю-
чения, исходя из теоретических заключений на необоснованных критериях, пос-
кольку сам экспериментально эти виды не исследовал, — то принимать положи-
тельное решение о синонимике родов Tabanomyces и Meristacrum без критическо-
го анализа просто невозможно. Сравнение авторских диагнозов типовых видов,
на основании которых были описаны эти роды, может только подтвердить нали-
чие противоречий и несовпадений в трактовке их объемов и самостоятельности
(табл. 2). Главным критерием можно считать цикл развития и способ формирова-
ния конидиеносцев, образование специфических зигоспор, наличие гаметангога-
мии, приуроченность к табанидам. По нашему мнению, эти роды должны быть
признаны как самостоятельные, хотя лучше бы их разместить в разные семейства.
Таблица 2.
Сравнение морфологических признаков Tabanomyces milkoi и Meristacrum asterospermum
Tabanomyces milkoi Meristacrum asterospermum
Конидиеносцы образуются из зигоспор, 110-120 мкм дл., 4-клеточные, реже — 1-2-клеточные; конидии почти шаровидные 10-12x10-13 мкм, формируются по одной на выступах из каждой клетки конидиенос- ца, освобождаются активно, обычно одновременно; зигоспоры яйцевидные или овальные, реже груше- видные, 12-20 х 23-30(40) мкм, с двуслойной оболоч- кой 2-4 мкм толщ. Гаметангии шаровидные или полу- шаровидные, 12-18 мкм в диам., образуются из ги- фальных телец.На личинках слепней, в почве. Конидиеносцы 5 х 5-9 мкм образуются из гифальных телец, спирально закручивают- ся на конце; гифальные тельца 25-60 мкм в диам.; конидии овальные, усеченные у основания (7,0)8,0-11,0(17,5) х 6,0- 8,0(10,0) мкм; образуются по 2-15 на каж- дом конидиеносце, располагаются в бази- петальном направлении.Конъюгация не- известна.На нематодах в почве.
219
СЕМЕЙСТВО ENTOMOPHTHORACEAE NOWAKOWSKI -
ЭНТОМОФТОРОВЫЕ
Entomophthoraceae Nowakowski, Bot. Ztg., 34(14), 1877: 216-222.
Empusaceae Clements et Shear, Gen. Fung., 1931: p. 37.
Типовой род Entomophthora Fres. ss. Remaudiere et Keller
Вегетативный мицелий развивается внутри полости тела хозяина или его от-
дельных клеток, образует олигокариотные шаровидные, яйцевидные, удлинен-
ные, или полиморфные гифальные тельца с гранулированным содержимым, или
слабо септированные гифы, обычно легко распадающиеся на отдельные сегмен-
ты. Конидиеносцы обычно дифференцированы от вегетативного мицелия, обра-
зуются из гифальных телец или полупогруженных гиф как цилиндрические, бу-
тылковидные или булавовидные неразветвленные структуры, заканчивающиеся
одиночной конидией; или дихотомически, или пальцевидно разветвленные в
верхней части, продуцирующие одну конидию на конце каждого верхушечного
ответвления. Первичные конидии моно- или поликариотические; шаровидные,
колоколовидные, грушевидные, яйцевидные, кеглевидные или удлиненные; с
усеченным выпуклым или коническим сосочком; наружная оболочка одно- или
двухслойная. Механизм освобождения первичных конидий активный, реже -
пассивный (род Massospora). Вторичные конидии — различные варианты актив-
но освобождающихся баллоспор или пассивно освобождающихся капиллокони-
дий; удлиненные конидии освобождаются рудиментарным способом. Покоящи-
еся споры шаровидные, полушаровидные, или яйцевидные; бесцветные или ок-
рашенные; гладкие или орнаментированные; образуются путем зигогамии (зи-
госпоры) или апогамии (азигоспоры).
Специализированные патогены артропод, преимущественно, насекомых из
12 отрядов; один вид — фитопатоген гаметофитов папоротников; несколько ви-
дов — вторичные паразиты базидиальных грибов.
На всех континентах земного шара, кроме Антарктиды.
Примечание. Объем семейства окончательно не установлен. В настоящее
время в него включают 9 родов, из которых у нас в стране обнаружены представи-
тели из 7 родов. Отсутствие четких критериев затрудняет понимание многих родов
и установление их таксономической принадлежности в ранге рода и подрода.
Ключ для установления родов
1. Конидиальное спороношение поверхностное, более или менее обильное,
хорошо заметное в виде налета................................3
— Конидиальное спороношение отсутствует или образуется внутри полости
насекомого, а внешне поражение проявляется в изменении структуры и
окраски .....................................................2
2. Конидиальное спороношение образуется только внутри полости насеко-
мого, конидии обычно двуядерные..............Massospora (стр. 263).
— Конидиальное спороношение отсутствует, а внутренняя полость насеко-
мого выполнена покоящимися спорами...........Tarichium (стр. 316).
220
3. Конидиеносцы простые, неразветвленные, только иногда вильчато
разветвленные у основания, конидии унитуникатные или криптобиту-
никатные, дву-, олиго- или многоядерные ........................5
- Конидиеносцы разветвленные ...................................4
4. Конидиеносцы дихотомически или дигитально разветвленные; конидии
унитуникатные ..............................Zoophthora (стр. 270).
— Конидиеносцы вильчато разветвленные в апикальной части, часто
встречаются совместно с неразветвленными; конидии обратнояйцевид-
ные или удлиненные, унитуникатные ............Eryniopsis (стр. 261).
5. Конидиеносцы булавовидные или раздутые в апикальной части и посте-
пенно суживающиеся в удлиненную шейку..........................6
- Конидиеносцы особого нитчатого строения, на вершине которых име-
ются капиллоконидии; конидии дымчатые, тетра- или октоядерные, с
усеченной или выпуклой папиллой ..............Neozygites (стр. 267).
6. Конидиеносцы булавовидные, ризоиды имеются или отсутствуют, но без
утолщения на концах............................................7
— Конидиеносцы булавовидные или раздутые в апикальной части, посте-
пенно суживающиеся в удлиненную шейку; первичные конидии шаро-
видные, с четко выступающей полушаровидной папиллой; ризоиды с
дисковидным расширением...........................Batkoa (стр. 238).
7. Конидии колоколоподобные, с усеченной папиллой
............................................Entomophthora (стр. 221).
— Конидии шаровидные или полушаровидные, с тупо усеченной
папиллой.....................................Entomophaga (стр. 244).
РОД ENTOMOPHTHORA FRESENIUS SS. REMAUDIERE ET KELLER -
ЭНТОМОФТОРА
Entomophthora Fresenius ss. Remaudiere et Keller, Mycotaxon, 11, 1980: 332. - En-
tomophthora Fresenius, Bot. Ztg., 14, 1856: 14, p.p. (nec Nowakowski, Pam. Akad.
Umiej., Wydz. Mat.-Przyr., 8, 1883: 175-176). — Empusa Cohn, Nova Acta Acad. Ca-
es. Leop.-Carol. Germ. Nat. Curios. 25, 1855: 301-360 (nec Lindley, Bot. Regn. sub. t.
825, 1824). — Myiophyton Lebert, Neue Denkschr. Schweiz. Gesselsch. Naturwiss.,
15, 1856: 26; Virchow's Arch., 12, 1857: 69-79. - Lamia Nowakowski, Pam. Akad.
Umiej., Wydz. Mat.-Przyr., 8, 1883: 175-176 (nec Endlicher, 1841). - Culicicola Nie-
uwland, Am. Midi. Nat., 4, 1916: 378.
Вегетативный мицелий развивается в полости тела инфицированного хозя-
ина, иногда в его брюшной части; образует округлые, овальные, эллиптические
или иногда неправильной формы, удлиненные гифальные тельца. Конидиенос-
цы олигокариотные, неразветвленные, образуются из гифальных телец как не-
септированные, параллелепипедоподобные гифы, после проникновения через
кутикулу насекомого булавовидно расширенные на вершине. Первичные кони-
дии унитуникатные (криптобитуникатные), олигокариотные; колоколообраз-
ные, усеченно-колоколообразные (по классификации Lakon, 1919а,b), яйцепо-
221
добные; с усеченным или выпуклым сосочком (папиллой), с хорошо различаю-
щейся небольшой верхушечной или бородавкоподобной выпуклостью в центре
верхней части. Покоящиеся споры (азигоспоры) округлые, с утолщенной обо-
лочкой. Ризоиды имеются у некоторых видов.
Моно- или олигофаги, патогены насекомых.
Типовой вид - Entomophthora muscae (Cohn) Fresenius.
Примечание. К этому роду обычно относили всех представителей семейства
Entomophthoraceae, за исключением рода Massospora Peck. Критическая ревизия,
установление отдельных принципиальных отличий и критериев для их распозна-
вания позволили A. Batko (Batko, 1964a-e, 1960a,b, 1974) пересмотреть, значи-
тельно дополнить и изменить объем этого рода, отделив от него ряд новых. В нас-
тоящее время накопившаяся информация тщательно проанализирована и обоб-
щена, а на этом основании предложено в род Entomophthora относить виды, име-
ющие криптобитуникатные, олигокариотные, колоколоподобные с усеченной
папиллой первичные конидии, которые образуются на неразветвленных кониди-
еносцах. Критерий распределения видов по кариологическому признаку послу-
жил основой для отнесения в этот род 13 видов, из которых в Украине обнаруже-
но 7 видов (Remaudiere, Keller, 1980; Humber, 1981а,b, 1989, 1997; Ben-Ze'ev, Ken-
neth, 1982; Balazy, 1998).
Ключ для установления видов
1. Патогены тлей ................................................2
- Патогены двукрылых ............................................3
2. Первичные конидии 15-23 х 11-19 мкц, на листовых тлях (Acyrthosiphon
pisum, Aphia fabae, Brevicoryne brassicae, Drepanosiphum platanoides, Eu-
ceraphis punctipennis, Impotientium asiaticum, Uroleucon tussilaginis)
.........................................3. E. planchoniana (стр. 228).
- Первичные конидии 13,3-18,9 x 8,3-9,7 мкм, на корневой свекловичной
тле (Pemphigus betae).........................7. Е. terrestris (стр. 234).
3. На комарах. Первичные конидии 12-15 х 8-11 мкм, 2-3-ядерные
..............................................1. Е. culicis ( стр. 223).
— На мухах......................................................4
4. Конидии 5-7(10)-ядерные, с выпуклой папиллой, достигают почти поло-
вины диаметра конидии, 17-25 х 12-22 мкм, на Hylemia spp. и Polenia
rudis .....................................Е. schizophorae (стр. 232).
— Конидии содержат более 7 ядер ................................5
5. Конидии колоколоподобные, с заостренной верхушкой, (6)10-22(30)-
ядерные, окружены слизистым ореолом, 20-30 х 18-25 мкм. Обычно на
Musca domestica, редко встречаются на других видах мух из семейств
Muscidae и Calliphoridae....................2. Е. muscae (стр. 225).
— Признаки иные ................................................6
6. Конидии яйцевидно-грушевидные, (27)30(35)-(21)24(25) мкм, ступой
сосочкоподобной верхушкой, содержат 12-19 ядер. На навозных мухах
(Scatophagidae)............................4. Е. scatophagae (стр. 230).
222
— Конидии 27,5-31,0 х 22,0-24,0 мкм, с четкой сосочковидной шейкой до
4мкмдл.и 11,5-13,5 мкм шир., 16-24-ядерные. На видах мух из семейс-
тва Syrphidae .....................................6. Е. syrphi (стр. 233).
1. Entomophthora culicis (A. Braun) Fres.
Abh. Senckenberg. Naturf. Gesellsch., 2, 1858: 206. — Empusa culicis A. Braun, Alga-
rum unicellularum genera nova, Lipsie, 15, 1876: 105. — Entomophthora rimosa Soro-
kin, Hedurigia, 15, 1876: 147. - Lamia culicis (A. Braun) Nowakowski, Pam. Acad.
Umiej., Wydz. Mat. Przyr., 8, 1883: 173. - Culicicola culicis (A. Barun) Nieuwland,
Am. Midi. Nat., 4(8), 1916: 378. — Myiophyton culicis (A. Braun) v. Arx, The genera
of fungi, 1970: 51. — Энтомофтора комариная (рис. 6, фото 9).
Icon.: Balazy, Entomophthorales, 1993, fig. 14.
Погибшие насекомые плавают на поверхности воды в водоемах заплавного
типа, скапливаясь в береговой зоне. Налет на личинках и имаго белый, войлоч-
ный; при появлении спороношений становится серо-зеленым, желто-зеленым
или светло-зеленым. Конидиеносцы неразветвленные, на верхушке со слегка
расширенной конидиальной клеткой, 60-95 х 8-12 мкм. Первичные конидии ша-
ровидные или колоколоподобные, 11-16x7-12 мкм, чаще 13-9 мкм, обычно дву-
ядерные, реже трехядерные, с широким полуусеченным основанием 6-9 мкм
шир.; соотношение длины и ширины 2:1. Вторичные конидии такой же формы и
размера, иногда чуть меньшего размера. У свежеотброшенных конидий видна
прозрачная оболочка, состоящая из цитоплазмы конидиеносцев. Покоящиеся
споры (азигоспоры) формируются терминально или латерально из гиф, полуша-
ровидные, 21(24)-27(29) мкм в диам., с толстой, гладкой оболочкой до 2,5 мкм
Рис. 6. Entomophthora culicis: а — ги-
фальные тельца; б — конидиеносцы;
в — первичные конидии; г — вторич-
ные конидии; д - покоящиеся споры
223
толщ., с более темным эписторием. Гифальные тельца полушаровидные, непра-
вильно овальные или удлиненные, 1-16-ядерные, 25-45 х 12-25 мкм; иногда об-
разуются из удлиненных сегментов гиф. Ризоиды такой же толщины, как гифы,
без утолщений на концах.
Фото 9. Entomophthora culicis: б - на имаго
Culex sp.(x3); а — на Chironomidae
(по Balazy, 1993)
На имаго и личинках комаров Culex pipiens molestus, С.р. pipiens, Anopheles
maculipennis, Aedes cinereus, Ae. cantans, Ae. communis, Ae. punctator; на личинках
и имаго звонцов Chaeborus sp.; Chironomus sp. и других представителях семейств
Culicidae, Chironomidae, Simuliidae, Empididae.
Распространение в Украине. На Culex pipiens molestus: Лево-
бережное Полесье: Киевская обл., Броварской р-н, лесничество, 03.07.80; окр.
г. Киева, с. Осокорки, массив Нижние Сады, июнь-июль 1965-1975 гг., прибреж-
ная зона озер и канала; Барышевский р-н, с. Веселиновка, август 2000 г. — Пра-
вобережное Полесье: Житомирская обл., Брусиловский р-н, окр. с. Карабачин,
заплавный луг, 16.07.79; Макаровский р-н, окр. г. Макаров, смешанный лес, пе-
ресыхающие лужи, 05.08.89. — Правобережная Лесостепь: окр. г. Киева, Феофа-
ния, озеро у пансионата, июль-август 1990 г.; Черкасская обл., Каневский запо-
ведник, 16.08.87. — Правобережная Злаковая Степь: Николаевская обл., Березан-
ский р-н, пгт. Коблево, заплава, 29.06.78 (В.П. Орлик).
На Culex pipiens pipiens: Левобережное Полесье: Киевская обл., Переяслав-
ский р-н, музей, пруд, 16.07.79; Березанский р-н, посадки и заросли вокруг озе-
ра в пгт Березань, 11.07.2000; 20.06.02; Барышевский р-н, с. Веселиновка, август
1999 г.; с. Подолье, август 2003 г.; г. Киев, Русановские сады, август 1998-1999 гг.;
озеро Тельбин, 18.08.2000; с. Малая Александровка, сосновый лес, пересыхаю-
щие лужи, 13.06.02. — Правобережное Полесье: Киевская обл., Бородянский р-н,
ж/д станция Спартак, заболоченные участки соснового леса, 03.07.92. — Право-
224
бережная Злаково-Луговая Степь: Кировоградская обл., Долинский р-н, дендро-
парк "Веселая Боковенька", 29.07.74 (О.М. Рубцова).
На Anopheles sp. Левобережное Полесье: Черниговская обл., Козелецкий
р-н, г. Остер, посадка, 16.06.79.
На Aedes cinereus. Правобережная Лесостепь: Киевская обл., Киево-Свято-
шинский р-н, с. Круглик, 11.07.80 (В.М. Рыбальченко).
На Aedes cantans. Закарпатье: Ужгородский р-н, с. Середне, 05.07.2000
(Л.В. Молнар). Очаговая эпизоотия. Определил вид комара О. Шеремет.
На Aedes communis. Правобережное Полесье: Киево-Святошинский р-н,
с. Лесники, заросли вдоль озера, июнь 1984 г.
На Aedes punctor. Правобережная Лесостепь: г. Киев, Голосеево, 20.06.83
(Р.В. Андреева); Киево-Святошинский р-н, с. Гатне, 03.07.85 (Е. Гопкало).
На Chaeborus sp. Западное Полесье: Винницкая обл., дорога на г. Тульчин,
смешанный лес, пересыхающая лужа, 26.08.87.
На Chironomus sp. Правобережная Злаково-Луговая Степь: Николаевская
обл., Арбузинский р-н, окр. г. Южно-Украинка, 12.07.89 (З.В. Усова). — Левобе-
режная Злаково-Луговая Степь: Донецкая обл., Новоазовский р-н, пос. Примор-
ское, 20.07.89 (З.В. Усова).
Общее распространение. Европа (Великобритания, Германия,
Польша, Франция), Северная Америка, Азия; Россия (Московская, Куйбышев-
ская обл.. Приморский край).
Примечание. В Польше гриб обнаружен на видах Chironomidae и Culicidae в
прибрежной полосе рек, ручьев, озер, прудов, луж, на торфяниках и болотах;
обычно на водной поверхности. Первые инфицированные экземпляры появля-
лись во второй половине июня, а позже, уже через неделю, погибшие особи наб-
людались регулярно (Balazy, 1993).
Гриб выделялся в культуру на средах специального состава. Колонии белые,
сероватые, складчато-радиальные, со стекловидной поверхностью; варьируют по
морфологическим признакам и скорости роста (Gustafsson, 1965а,b).
Покоящиеся споры у этого вида были впервые описаны Н. Сорокиным (Со-
рокин, 1883). Более детально их исследовал L. Nowakowski, который установил,
что они являются азигоспорами, развивающимися терминально или латерально
из гиф или их фрагментов (Nowakowski, 1883). Позже было обнаружено, что по-
коящиеся споры содержат 4 ядра (Olive, 1906).
2. Entomophthora muscae (Cohn) Fres.
Bot. Ztg., 14, 1856: 882. — Sporendonema muscae Fries, Syst. myc., 3, 1829: 435. —
Empusa muscae Cohn, Nova Acta Acad. Caes. Leop.-Carol. Germ. Nat. Curios, 25,
1855: 310-360; Hedwigia, 1, 1855: 60. — Myiophyton cohnii Lebert, Neue Denksch.
Schweiz. Ges. Naturwissensch., 15, 1856: 1. — Myiophyton muscae (Cohn) Lebert ex
Krenner, Acta Bot. Acad. Sci. Hung., 7, 1861: 361. — Энтомофтора мушиная
(рис. 7, фото 10).
Icon.: Cohn, Hedwigia, 1855, fig. 1. - Thaxter, Boston Soc. Nat. Hist., 4,1888, fig.
7. — Gustafsson, Lantbrukshogskolans Annaker, 31, 1965, fig. 2.
225
Пораженные насекомые постепенно, в зависимости от скорости созревания
конидий, становятся малоподвижными и прикрепляются к субстрату. Налет поч-
ти незаметен, но вокруг тела погибшего насекомого образуется светло-зеленая
зона созревших распространяющихся конидий, что особенно отчетливо заметно
в случае прикрепления инфицированных особей к оконному стеклу.
Первичные конидии (азигоспоры) колоколовидные, 20-32 х 15-28 мкм,
обычно 10-22-ядерные, только иногда 6-9- или 23-30-ядерные, с усеченной или
слегка конусовидной папиллой, апикальная часть хорошо различима, но чаще
короткая. Вторичные конидии такие же, но обычно немного меньшего размера в
последующем образовании и без четкой апикальной части. Гифальные тельца,
образующиеся в абдоменальной части насекомого, полушаровидные или широ-
кояйцевидные, 20-40х 18-35 мкм; прорастают одной, реже двумя гифами 6-8 мкм
толщ., пробивают кутикулу в области склеры; трансформируются в булавовид-
ные конидиальные клетки 75-120 х 22-27 мкм. Гифальные тельца, образующиеся
в торакальной части и голове, удлиненные, реже шаровидные, 25-70 х 8-20 мкм,
иногда с одной перегородкой. Ризоиды выходят из ротовой части насекомого,
паутинистые, располагаются радиально вокруг его трупа. Покоящиеся споры ша-
ровидные, 30-41 мкм, чаще 34 мкм в диам., с
выступом в виде небольшого сосочка, желто-
коричневые.
На имаго домашней мухи (Musca domestica
L., Diptera, Calyptrata).
Распространение в Украине.
Правобережное Полесье: Киевская обл., г. Киев,
Ботанический сад (Галицька, 1926); Лысая гора,
03.09.85, 10.09.2000; Киево-Святошинский р-н,
Рис. 7. Entomophthora muscae: а — оре-
ол из отстрелявшихся конидий вокруг
комнатной мухи, прикрепившейся к
оконному стеклу; б - формирующийся
слой конидиегенных клеток на повер-
хности покровов мухи; в - гифальные
тельца; г — ризоиды; д — конидии; е —
покоящиеся споры; ж - мицелий из
ротовой полости Hylemia brassicae
вскоре после ее гибели (Balazy, 1984): 1
- гифальные тельца; 2 — выросты вок-
руг лабелл; 3 — гифы с утолщенными
окончаниями в виде присосок
226
г. Ворзель, 25.08.79 (А.С. Гукович). - Житомирская обл., г. Радомышль, 17.09.85
(ТИ. Редчиц), — Левобережное Полесье: Черниговская обл., г. Чернигов, 09.08.87
(И.Н. Скопина); Сумская обл., г. Шостка, 20.09.79 (Э.Г. Устюжанина); г. Тростя-
нец, дендропарк, 04.09.81. — Левобережная Лесостепь: Полтавская обл., г. Лубны,
03.09.93; г. Великие Сорочинцы, 02.09.93; г. Конотоп, 26.09.78. - Донецкая Злако-
во-Луговая Степь: Луганская обл., г. Краснодон, 09.09.81. — Правобережная Зла-
ково-Лугавая Степь: г. Кривой Рог, 15.10.89 (З.В. Усова). — Волынская Лесотепь:
Волынская обл., г. Луцк, 13.09.75. — Карпатские Леса: Львовская обл., Дрогобыч-
ский р-н, с. Трускавец, 07.10.67; Ивано-Франковская обл., г. Коломыя, 28.08.75. —
Закарпатье: Закарпатская обл., Ужгородский р-н, с. Середне, 20.09.82; 05.10.84;
16.10.79 (Л.В. Молнар). - Полынная Степь: Крымская обл., г. Джанкой, 29.09.81
(Б.И. Орлик). - Горный Крым: Крымская обл., Судакский р-н, Карадагский запо-
ведник, 16.10.89. - Южный берег Крыма: г. Ялта, 17.09.76 (А.С. Гукович).
Фото 10. Entomophthora ntuscae:
а — конидиеносцы с конидиями
(х800); б - покоящиеся споры
(х800); в - покоящиеся споры
(х200); г - пораженная муха из
п/отряда Cyclorrapha (а, б, в - по
Gustafsson, 1965; г - по Леднев и
др., 2003)
Общее распространение. Европа (повсеместно), Северная и
Южная Америка, Южная Африка, Россия (повсеместно, найден даже за Поляр-
ным кругом).
Примечание. Несмотря на древность описания этого вида и распространен-
ность в различных климатических зонах, его объем окончательно не установлен.
Дискуссионной является приуроченность к разным видам мух, поскольку име-
ются отдельные указания на обнаружение Е. muscae на Musca domestica (Cyclor-
rhapha, Schizophora, Calyptrata) и других представителях калиптрат, а также на ви-
дах брахицерат (Brachycerata), преимущественно из семейств Syrphidae (Cyclor-
rhapha, Aschiza), Drossophilidae (Schizophora, Acalyptrata) и даже Empididae (Ort-
horrhapha). На этом основании современные исследователи предлагают рассмат-
227
ривать Е. muscae как комплекс видов, которые следует различать по критерию
приуроченности к соответствующим видам мух, что обусловлено экологически-
ми особенностями - синхронизацией с насекомыми циклов развития, специфи-
кой местообитания в определенных ценозах и т.д. Для разграничения видов, сос-
тавляющих этот комплекс, который очень удобно принимать за один вид гриба в
связи с трудностями идентификации и установления таксономической принад-
лежности пораженных насекомых, необходимо располагать данными кариологи-
ческих исследований методом одновременного сравнения (Balazy, 1993).
Не существует единого мнения и о наличии покоящихся спор. Для Myioph-
yton cohnii Lebert, который отнесен в синонимы к Е. muscae, автор вида приводит
описание покоящихся спор и тип их прорастания. Они образуются терминально
на гифах и являются азигоспорами (Lebert, 1856). Более детальные цитологичес-
кие исследования подтвердили, что покоящиеся споры (азигоспоры) имеют ша-
ровидную форму, до 30 мкм в диам., с утолщенной оболочкой, многоядерные
(Goldstein, 1923). Более крупные споры обнаружены в Швеции; их размер коле-
бался в пределах 30-41 мкм, но чаще составлял 34 мкм в диам. Цвет обуславлива-
ла пигментация эписпория, которая была желтовато-коричневой (Gustafsson,
1965а).
Наличие ризоидов длительное время оспаривалось, в диагнозах приводи-
лись сведения об их отсутствии (Евлахова, 1974). Предположение об их наличии
было оправдано способностью имаго домашней мухи, пораженной этим видом
энтомофторы, прикрепляться к оконному стеклу. Специальное исследование
подтвердило их наличие, выявило локализацию и особенности строения (Balazy,
1984а,b).
Гриб удавалось изолировать из пораженных насекомых на мальтозо-пептон-
ный агар. Колонии формировались медленно; неправильно-складчатые, серова-
тые или желтоватые (Gustafsson, 1965b).
На территории Украины обычно появляется в августе-сентябре, при уста-
новлении более низких температур и периода дождей.
3. Entomophthora planchoniana Cornu
Bull. Soc. Bot. France, 20, 1873: 189. - Entomophthora chromaphidis Burger et Swa-
in, J. Econ. Entomol., 11, 1918: 288. - Culicicola chromaphidis (Burger et Swain)
Batko, Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 404. — Myiophyton planchonia-
num (Cornu) v. Arx, The genera of Fungi, 1970: 5 (nec Empusa planchoniana (Cor-
nu)? ex Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4, 1888: 165, 166). — Энтомофтора
дощечковая (рис. 8, фото 11).
коп.: Comer, Bull. Soc. Bot. France, 20, 1873, fig. 1.
Погибшие насекомые прикрепляются к субстрату ризоидами. Налет на тру-
пах заметен только на нижней части брюшка.
Конидиегенные клетки утолщенные на вершине, 12-18 мкмдл., 5(7)-8(10)-
ядерные. Первичные конидии расширены у основания, с заостренным сосочком
на вершине, 15-20 х 13-17 мкм, 6-8-ядерные. Вторичные конидии более мелкие,
без сосочка на вершине. Гифальные тельца эллиптические, 20-50 х 12-20 мкм, ча-
228
пос. Ворзель, сентябрь 2000 г. (Н.Н. Бо-
10 мкм
Рис. 8. Entomophthora planchoniana: а - гифальные
тельца; б - конидиегенные клетки с формирую-
щимися конидиями; в - первичные конидии;
г — вторичные конидии; д — покоящиеся споры;
е — ризоиды
ще 30 х 16 мкм, с многочисленными вакуолями, 3-12-ядерные, прорастают оди-
ночными гифами 6,0-7,5 мкм толщ. Ризоиды многочисленные, часто располага-
ются пучками. Покоящиеся споры шаровидные, 27(30)-37(42) мкм, с темной
оболочкой 2,5-3,0 мкм толщ.
На тлях разных видов (Acyrtosiphon pisum, Aphis fabae, Brevicoryne brassicae,
Drepanosiphum platanoides, Euceraphis punctipennis, Impatientium asiaticum, Mac-
rosiphum rosae, Uroleucon tussilaginis, отр. Homoptera).
Распространение в Украине. Ha Acyrtosiphon pisum: Право-
бережное Полесье: Киевская обл., частные огороды в пос. Ирпень, 16.05.1976;
20.07.1978; 08.07.1981 (Е.А. Волкова);
гуш); Житомирская обл., Брусилов-
ский р-н, с. Покрышев, 11.06.97;
г. Киев, Лысая гора, 09.05.88; Голо-
сеево, грабовый лес, 21.06.96.
На Aphis fabae: Правобережная
Лесостепь: Киевская обл., г. Кагар-
лык, частный огород, 18.09.67; Чер-
касская обл., Христиновский р-н,
с. Верхнячка, селекционная стан-
ция, 04.06.75; Маньковский р-н,
с. Буки, частный огород, 18.08.87
(И.Л. Удина).
На Brevicoryne brassicae: Лево-
бережное Полесье: Киевская обл.,
Барышевский р-н, с. Веселиновка,
частные огороды, конец июля - до
середины августа, эпизоотия,
2000 г.; Черниговская обл., опытные
поля с.-х. ин-та, июль 1984 г.
(И.Н. Скопина).
На Drepanosiphum platanoides:
Закарпатье: Ужгородский р-н, с. Се-
редне, 20.05.86.
На Euceraphis punctipennis: За-
падное Полесье: Волынская обл.,
г. Луцк, городской парк, 09.10.1982.
На Impatientium asiaticum:
Правобережное Полесье: г. Киев,
склоны гор Первомайского парка,
12.09.1989 (Б.А. Борисов).
На Macrosiphum rosae: Левобережное Полесье: Черниговская обл., окр.
г. Чернигова, июль 1984 г. (И.Н. Скопина).
На Uroleucon tussilaginis: Правобережная Лесостепь: Киевская обл., г. Белая
Церковь, дендропарк Александрия, 10.05.66.
Общее распространение. Повсеместно.
Примечание. Гриб предпочитает сухие и умеренно влажные местообитания,
229
Фото 11. Entomophthora planchoniana: массо-
вое проявление поражения популяции тли
Macrosiphum rosae после помещения инфици-
рованных особей в чашку Петри (х2) (фото
И.Н. Скопиной)
не отмечен в сырых ценозах. Часто яв-
ляется причиной эпизоотий.
Объем вида окончательно не уста-
новлен, поскольку Е. chromaphidis Bur-
ger et Swain, отнесенный A. Batko в си-
нонимы, предлагается рассматривать
самостоятельным видом на основании
более мелких конидий и ограниченного
ареала (Humber, Feng, 1991). Однако,
эти критерии не совсем убедительны
(Balazy, 1993).
В Польше гриб распространен по
всей территории, отмечался поздним
летом и ранней осенью, считается од-
ним из основных возбудителей эпизоо-
тий тлей и таких видов, как Aphis fran-
gulae Kaltenbach in Koch, Aulacorthium
solani Kaltenbach, Capitophorus similis
v.d. Goot, Cryptomyzus ribis L., Microlop-
hium evansi Theob., Uroleucum cirsii L.,
U. hypochoeridis Hille Ris Lambers, на
которых у нас не обнаружен (Balazy,
1993).
4. Entomophthora scatophagae Giard
Bull. Sci. France Belgique, 19, 1888: 308. — Энтомофтора скатофаговая (рис. 9,
фото 12).
Icon.: Steinkraus, Kramer, Mycotaxon, 35, 1988, fig, 1. - Коваль, Опр. энтом.
гриб., 1974, рис. 46.
Погибшие насекомые имеют характерный вид: брюшко вздутое, выполнен-
ное, мягкое, поднятое кверху в задней части, кремовато-белое. Конечности очень
напряженные, согнуты в колене под тупым углом, или насекомое прочно прик-
репляется к субстрату, а крылья странно расправлены. Позже брюшко становит-
ся сухим, между сегментами выступает темно-серый налет в виде поперечных ко-
лец. Конидиеносцы (конидиегенные клетки) простые, неразветвленные, булаво-
видные, до 100 мкм дл. и до 25 мкм толщ, в терминальной части, скученные. Пер-
вичные конидии яйцевидно-грушевидные, по периметру шаровидные, с корот-
кой широкой сосочкоподобной шейкой и четко выступающей тупой вершиной;
27-31 мкм дл. и 21-24 мкм в поперечнике; содержат 12-19 ядер, диаметр которых,
как и в гифах, не превышает 4 мкм; бесцветные или в массе желтоватые, со мно-
гими жировыми каплями. Вторичные конидии обычно без или со слабо выра-
женным апикальным выпячиванием, 20 х 17 мкм. Папилла составляет половину
230
ширины максимального диаметра конидии. Гифальные тельца шаровидные или
полушаровидные, 20-30 мкм в диам., после смерти насекомого прорастают одной
сравнительно утолщенной гифой около 9 мкм ширины. Ризоиды отсутствуют.
Покоящиеся споры неизвестны.
На имаго навозных мух (Scatophaga stercoraria R, S. merdaria L., Lispa sp.,
сем. Scatophagidae). В лесных биоценозах; часто возле ручьев и небольших озер, в
июне-августе; обычно встречается на отдельных особях.
Распространение в Украине. На Scatophaga stercoraria: Пра-
вобережное Полесье: Киевская обл., г. Киев, Пуща-Водица, 16.08.66; 27.07.70;
18.08.76; 25.07.89. — Правобережная Лесостепь: Киевская обл., окр. г. Киева, Фео-
фания, возле озер, 10.06.66; 26.06.82.
На Scatophaga merdaria: Западная Лесостепь: Винницкая обл., окр. г. Винни-
ца, посадка вокруг озера в пансионате "Академический", 16.08.87 (В.Д. Канев-
ская). — Закарпатье: Закарпатская обл., Ужгородский р-н, с. Середнее, в посадке
на горе, где выпас скота, 15.08.78; 16.08.82; г. Ужгород, Ботанический сад,
06.09.72.
На Lispa sp.: Правобережное Полесье: Киевская обл., Киево-Святошин-
ский р-н, с. Масловка, 02.07.1967. — Левобережное Полесье: Киевская обл., Ба-
рышевский р-н, с. Волошиновка, возле озера в центре села (рядом заливной луг,
выпас скота).
Рис. 9. Entomophthora scatophagae: а — гифальные
тельца; б — формирование конидии на конидиенос-
це; в — первичные конидии; г — вторичные конидии
Фото 12. Entomophthora scatophagae:
а - налет между сегментами брюшка;
б — налет между сегментами грудной части
231
Общее распространение. Европа: Белоруссия, Дания, Герма-
ния, Польша, Франция, Швейцария; Северная Америка. Россия (Московская
обл., Краснодарский и Приморский края).
Примечание. Вид не исследован в цитологическом и кариологическом ас-
пектах, что порождает дискуссии о его таксономическом положении. Сравнение
его с близким видом Е. muscae показало, что существуют принципиальные отли-
чия, состоящие в наличии или отсутствии ризоидов, способах прикрепления к
субстрату, приуроченности к определенным видам мух с различной экологичес-
кой характеристикой (Batko, Kmitova, 1962; Mac Leod et al., 1976; Steinkraus, Kra-
mer, 1988; Balazy, 1993).
5. Entomophthora schizophorae Keller et Wilding
Sydowia, 40, 1987: 160. — Энтомофтора шизофоры (рис. 10, фото 13).
Icon.: Keller, Sydowia, 50, 1987, fig. 1.
Налет на насекомом почти незаметен, выступает тоненькими полосочками
между сегментами брюшка; светло-серый. Погибшие насекомые прикрепляются
к растительному субстрату хоботком. Конидиеносцы цилиндрические или була-
вовидные, 80-110 х 17-21 мкм, 5-10-ядерные. Первичные конидии шаровидные
или полушаровидные, 17-25 х 12-22 мкм, с отчетливо заметной короткой сосоч-
кообразной шейкой, достигающей по размеру половины диаметра конидии; апи-
кальная часть четкая, коническая или удлиненная. Вторичные конидии почти не
отличаются от первичных, но могут иметь более тупо закругленную верхушку. Ги-
Рис. 10. Entomophthora schizophorae: а — гифальные
тельца; б — конидиеносцы; в - первичные конидии;
г — вторичные конидии; д - ризоиды
Фото 13. Entomophthora
schizophorae (х10)
232
фальные тельца формируются в период предсмертной агонии насекомого, разно-
го размера: в абдоменальной области 20-30 х 17-25 мкм, округлые, а в торакаль-
ной — 30-70 х 10-20 мкм, удлиненные. Округлые прорастают обычно одной ги-
фой, реже двумя. Гифы около 6 мкм толщ., проникают на поверхность тела насе-
комого через кутикулу в области брюшка и грудной части. Покоящиеся споры не
обнаружены. Ризоиды образуются во время агонии, перед формированием кони-
дий; выходят на поверхность в области хоботка.
На капустной мухе (Hylemyia (Delia) brsassicae (сем. Anthomyiidae).
Распространение в Украине: Правобережное Полесье: Киев-
ская обл., Киево-Святошинский р-н, заплава р. Ирпень, 18.06.01; с. Лесники,
08.07.92. - Левобережная Лесостепь: Киевская обл., Барышевский р-н, с. Весе-
линовка, 27.08.99; 16.07.2001. - Закарпатье: Закарпатская обл., Ужгородский р-н,
с. Середне, частный огород, 28.07.2000 (Л.В. Молнар).
Общее распространение. Восточная и Центральная Европа
(Великобритания, Польша, Швейцария).
Примечание. Гриб предпочитает влажные местообитания, может вызывать
эпизоотии в пределах незначительного участка. Описан сравнительно недавно —
только в 1987 г., хотя обнаруживался и раньше, но его идентифицировали как ва-
риетет Е. muscae, несмотря на четкие отличия (Balazy, 1993). В Украине обнару-
жен только на капустной мухе, но может поражать и другие виды родов Hylemyia
и Pollenia. Однако нельзя не подчеркнуть его узкую специализацию к представи-
телям семейства Anthomyidae, что отличает его от других близких видов, поража-
ющих двукрылых.
6. Entomophthora syrphi Giard
Bull. Sci. France Belg., 19, 1888: 308. - Энтомофтора сирфид (рис. 11, фото 14).
Icon.: Giard, Bull. Sci. France Belg., 19, 1888, fig. 14. - Balazy, Entomophthora-
les, 1993, fig. 75.
Налет на погибшем насекомом красновато-розовый, выступает тоненькими
полосочками между сегментами брюшка. Конидиеносцы булавовидные, 100 х
18-25 мкм у вершины. Первичные конидии 27,5-31,0 х 22,0-24,0 мкм с сосочко-
видной шейкой 11,5-13,5 х 4,0 мкм. Вторичные конидии обычно без апикально-
го острого окончания, часто грушевидные, с удлиненной базальной частью. Ги-
фальные тельца шаровидные или полушаровидные, 22-31 мкм в диам., содержат
20-30 ядер, 3,0-3,5 мкм в диам., прорастают одной гифой 8-12 мкм толщ., с мно-
гочисленными ответвлениями, лишенными протоплазмы. Покоящиеся споры не
обнаружены. Ризоиды многочисленные, выступают на поверхность погибшего
насекомого в ротовой части, что придает ему характерную позу; по типу строения
не отличаются от таких у видов Entomophthora muscae-complex.
На имаго различных видов мух-сирфид Syrphus tricinctus Fallen, Syrphus sp.
(Syrphidae, Diptera).
Распространение в Украине. Ha Syrphus tricinctus: Правобе-
режное Полесье: г. Киев, Голосеево, возле пруда, 07.07.71; 13.08.76; 11.08.81;
12.08.82 (Р.В. Андреева); Лысая гора, грабовый лес, на склонах яра, выходящего к
233
Рис. 11. Entomophthora syrphi: a - гифаль-
ные тельца; б- первичные конидии
Фото 14. Entomophthora syrphi: а — на Syrphus tricin-
ctus (х5); б — на Melanosoma scalare (по Balazy, 1993)
р. Лыбидь, 18.08.2000; Центральный ботанический сад, склоны горы и спуск к
Выдубецкому монастырю, 20.07.2002. — Правобережная Лесостепь: Киевская
обл., Обуховский р-н, с. Плюты, 07.07.89. - Западное Полесье: Винницкая обл.,
Крыжопольский р-н, с. Заболотное, 06.09.88. - Карпатские Леса: Ивано-Фран-
ковская обл., Коломыйский р-н, с. Коломыя, лесная посадка, 22.09.78; Львов-
ская обл., Раховский р-н, окр. г. Рахов, хребет Свидовец, 11.08.81.
Общее распространение. Европа (Германия, Польша, Чехия).
Примечание. Этот вид признавался не всеми исследователями, которые
обычно включали его в Entomophthora muscae-complex (Keller, 1984, 1987). Одна-
ко после более детального изучения и сравнения основных признаков вид был
восстановлен в авторском понимании. Встречается только на представителях се-
мейства Syrphidae (Balazy, 1993).
7. Entomophthora terrestris Gres et Koval
Микробиол. журн., 44, 2, 1982: 64. - Энтомофтора земляная (рис. 12, фото 15).
Icon.: Гресь, Коваль, Микробиол. журн. 1982, рис. 1-9.
Налет на погибших насекомых белый, выступает вначале в отдельных местах
пучками, а затем становится сплошным. Тля сохраняет свои очертания, хотя нераз-
рушенными остаются лишь сильно хитинизированные части тела - ноги, стилеты
и т.д. Конидиеносцы простые, удлиненно-цилиндрические, с утолщенной закруг-
ленной верхушкой, до 130 мкм выс., до 30 мкм толщ. Конидии тонкостенные, яй-
цевидные, с хорошо заметным базальным сосочком, (13,3)18,9-20,0 х (8,3)9,7-
10,0(10,4) мкм, заполнены мелкозернистой протоплазмой, с одним или нескольки-
234
ми жировыми включениями до 3 мкм в диам. Образующиеся в массе конидии отб-
расываются на расстояние 1,5-2,0 см. Вторичные конидии не отличаются от пер-
вичных, а наблюдающиеся иногда конидии третьего порядка или такие же, или на
1-2 мкм меньше. Гифальные тельца удлиненно-шаровидные, 22-30 х 19-24 мкм.
Покоящиеся споры шаровидные, 30-32 мкм в диам., вначале со множеством круп-
ных и мелких включений, затем — с одной большой вакуолью. Образование их на-
чинается после прекращения вегетативного роста гриба и распада мицелия на ги-
фальные тельца в неблагоприятных условиях. Ризоиды не обнаружены.
На корневой свекловичной тле (Pemphigus fuscicornis Koch., Homoptera,
Aphidinea, Pemphigidae).
Рис. 12. Entomophthora terrestris: a - первичные ко-
нидии; б - вторичные конидии; в — покоящиеся
споры (хбОО); г — прорастание первичных кони-
дий; д — прорастание покоящихся спор
Фото 15. Entomophthora terrestris: а - пора-
женная свекловичная корневая тля, заселя-
ющая листья после выхода на поверхность
(х10); б - общий вид погибшей тли; в — оре-
ол из конидий вокруг погибшей тли, кото-
рую поместили на предметном стекле (Х15);
г - слой конидиеносцев на поверхности ку-
тикулы тли (х150) (фото Ю.А. Греся)
Распространение в Украине*. Правобережная Лесостепь: Ки-
евская обл., Васильковский р-н, с. Глеваха, опытное х-во ВНИС; Черкасская
обл., Золотоношский р-н, колхозы; Христиновский р-н, с. Верхнячка, опытное
поле селекционной станции. — Левобережная Лесостепь: Полтавская обл., Кар-
довский р-н, Охтырский сахкомбинат; Семеновский р-н, Веселоподолянская
опытная станция; Глобинский р-н, колхоз им. В.И. Ленина. — Сумская обл., Ива-
новская опытно-селекционная станция. - Харьковская обл., Краснолиманский
р-н, Ананьевский сахкомбинат. — Правобережная Злаково-Луговая Степь: Нико-
лаевская обл., Жовтневый р-н, свеклосовхоз им. К. Маркса; Кировоградская
обл., Долинский р-н, свеклозавод им. К. Маркса, колхоз им. ТГ. Шевченко.
* Все исследования выполнены с.н.с. Всесоюзного научно-исследовательского института сахарной
свеклы (г. Киев), к.б.н. Ю.А. Гресем. Наблюдения велись регулярно с июня по сентябрь 1972-1978 гг.
235
Общее распространение. Пока известен только из Украины.
Примечание. Гриб поражает особый вид тли — корневую свекловичную тлю
(Pemphigus fusicornis Koch), которая на европейском континенте была обнаруже-
на в 1857 г. на территории Германии, но не на сахарной свекле, а на бурьянах из
семейства маревых. На территории бывшего СССР как опасный вредитель сахар-
ной свеклы этот вид тли был выявлен в Украине на плантациях Киевской и Ки-
ровоградской областей почти 100 лет спустя - в 1969 г. (Гресь, 1975). В то же вре-
мя отмечено массовое поражение тли энтомофторозом. Вид возбудителя относи-
ли вначале к Entomophthora aphidis на основании данных американских исследо-
вателей, указывающих о поражении близкого вида тли — свекловичной листовой
(Pemphigus betae Doane) в штате Колорадо еще в 1912 г., в штате Калифорния - в
1914 г., а в штате Альберта, Канада, - в 1956 г. (Harper, 1958). Однако более тща-
тельные многолетние наблюдения за циклом развития гриба послужили основа-
нием для четких различий возбудителей энтомофтороза листовой и корневой
тли. Переданные А.А. Евлаховой материалы после исследования и сравнения ос-
новных морфологических и биологических характеристик были определены и
четко разграничены: возбудитель энтомофтороза листовой тли был отнесен к En-
tomophthora aphidis, а корневой - к Е. thaxteriana, но указывалось его сходство с
Е. exitialis, что совпадало и с нашими выводами.
Массовое развитие гриба, приводящее к эпизоотии корневой свекловичной
тли, наблюдается обычно в сентябре, после выпадания значительного количества
осадков, которые повышают влажность почвы. Температура почвы в этот период
на глубине 10 см достигает 10-15 °C. Пораженная грибом тля в массе выходит на
поверхность, заселяет листья и черешки свеклы с обеих сторон и погибает. Из
почвы на поверхность выходят пораженные грибом особи всех стадий — от личин-
ки первого возраста до взрослой партеногенетической самки. Особи, пораженные
в сильной степени, погибают на черешках и у основания листьев или же остаются
на поверхности почвы, а особи, пораженные в меньшей степени, успевают вы-
ползти на более высокие части растений. Во многих очагах гибель тли происходит
непосредственно в почве, и на поверхность такие особи не выползают, а служат в
дальнейшем резервуаром инфекции. Развитие гриба в теле свекловичной корне-
вой тли происходит при температуре 3-4 °C и влажности 95-100 %. Пораженные
энтомофторозом особи на ранних стадиях трудно отличимы от здоровых, а на бо-
лее поздних они теряют восковой налет, подвижность, прекращают питание. НаЗ-
4 день с момента заражения грибом насекомые мумифицируются. При повыше-
нии температуры до 10-15 °C процесс конидиеобразования значительно интенси-
фицируется, а конидии отбрасываются более активно. Конидиеносцы с конидия-
ми, в массе покрывающие тлю, придают ей белый цвет, а отброшенные конидии
образуют ореол, хорошо заметный даже невооруженным глазом.
Свекловичная тля живет в условиях значительно ограниченного пространст-
ва, поэтому распространение инфекции может происходить только от одной особи
к другой, питающейся рядом, а также при помощи активно передвигающихся в
почве личинок корневой тли первого возраста или других почвенных насекомых.
При снижении влажности до 50-60 % конидиеобразование и отбрасывание
конидий прекращаются, а гриб начинает продуцировать покоящиеся споры. Ес-
ли после снижения влажности происходит ее повышение до прежнего уровня, то
236
процесс образования конидий может возобновляться,- однако после следующей
двойной-тройной смены температуры и влажности образование конидий уже не
возобновляется, насекомое мумифицируется, тело его полностью заполняется
покоящимися спорами и при надавливании на него легко разрушается, распада-
ясь на мельчайшие частицы, которые также играют роль инфекционного начала.
Наиболее массовое поражение свекловичной корневой тли наблюдалось в
колониях с высокой численностью особей на глубине до 40 см. В местах вспыш-
ки эпизоотии свекла полностью освобождается от вредителя, лишь единичные
особи здоровых тлей могут сохраняться в горизонтах почвы ниже 40 см. В тех слу-
чаях, когда корнеплоды не засохли, они быстро восстанавливают корневую сис-
тему и продолжают развитие (Гресь, Коваль, 1982).
Детальное изучение конидий, покоящихся спор и гистологический анализ
погибших насекомых послужили основанием считать, что энтомофторовый
гриб, вызывающий поражение свекловичной корневой тли, наиболее близок к
Е. exitialis Hall et Dunn., если учитывать размеры конидий: у Е. exitialis они в сред-
нем значении 20 х 11 мкм, в то время как у Е. terrestris — 18,9 х 9,7 мкм. Это отно-
сится и к размерам покоящихся спор, которые составляют, соответственно,
27 мкм и 31 мкм. Однако, форма конидий, выделенных с корневой свекловичной
тли отличается достаточно четко, а погибшие от Е. terrestris особи тли покрыты
белым налетом, а не красным, что типично для тлей, пораженных Е. exitialis
(Hall, Dunn, 1957; Gustafsson, 1965 a,b). Сложность более детального сравнения
заключается в отсутствии четких критериев для понимания объема рода и вида. В
настоящее время взгляды на таксономию Е. exitialis, как и близких видов, пора-
жающих тлей, слишком противоречивы, что лишает возможности объективной
оценки (Воронина и др., 2001; Воронина, Мукамолова, 2002, 2006; Balazy, 1993).
К сожалению, мы не смогли осуществить исследования по установлению
особенностей ядерного аппарата у Е. terrestris, а при сравнении с другими близ-
кими видами исходили из доминирующего отличия — поражаемое™ вида корне-
вой тли, цикл развития которого происходит в почве, в противоположность ос-
тальным, листовым. Нельзя не акцентировать внимание на том факте, что за пе-
риод исследований с 1972 по 1980 гг. при самом тщательном поиске не удалось
обнаружить Е. terrestris на листовой свекловичной тле (Гресь, 1982). В большинс-
тве случаев гибель корневой свекловичной тли отмечалась в тех местах, где лис-
товой свекловичной тли не было или с ней вели борьбу, что исключало появление
больных особей.
Возможно, что при последующей ревизии энтомофторовых этот вид будет
перенесен в другой род, скорее всего, Zoophthora, но при описании его мы исхо-
дили из классических представлений о роде Entomophthora, а также из имеющих-
ся сведений, полученных экспериментальным путем (Гресь, Коваль, 1982).
Обнаруженный нами гриб интересен и в аспекте изучения эволюционной
адаптации к существованию в новых экологических условиях. Не исключена воз-
можность формирования особых свойств у одного из видов, поражающих свек-
ловичную листовую тлю, при переходе к поражению свекловичной корневой тли.
Подобный процесс наблюдается у фитопатогенных грибов (Хохряков, 1955; Бек-
лемишев, 1970; Белогрудов, 1981; Гуламов, 1982; Проблема вида и рода у грибов,
1986; Дьяков, 1993, 1999).
237
РОД BATKOA HUMBER - BATKOA
Humber, Mycotaxon, 34, 1989: 446-447. — Entomophaga subg. Lichia Weiser et
Batko, J. Invertebr. pathology, 7, 1965: 461 (nom. nud.)
Типовой вид - Batkoa apiculata (Thaxter) Humber
Вегетативный мицелий нитчатый или состоит из удлиненных гифальных те-
лец. Ядра энтомофтороидного типа, хорошо окрашиваются ацето-арсеином или
коричневым Бисмарка, содержат многочисленные гранулы гетерохроматина,
располагаются не только в центре клетки. Конидиеносцы неразветвленные, тер-
минальная конидиегенная клетка сильно раздутая в подверхушечной части, рав-
номерно суживающаяся в удлиненную шейку. Первичные конидии шаровидные
или полушаровидные, с отчетливым сосочком, полушаровидным или тупокони-
ческим, часто с выступом в центре. Псевдоцистиды отсутствуют. Ризоиды име-
ются или отсутствуют, моногифальные или гроздьями, с дископодобными крюч-
коподобными расширениями на концах. Покоящиеся споры образуются путем
деления клеток вегетативного мицелия.
Патогены артропод.
Все виды включенные в этот род, кроме Batkoa dysdercii (Viegas) Humber, ра-
нее относились к роду Conidiobolus (Remaudiere, Keller, 1980; Ben-Ze’ev, Kenneth,
1982).
К этому роду сейчас относят 5 видов: В. apiculata (Thaxter) Humber, Batkoa
dysdercii (Viegas) Humber, B. gigantea (Keller) Humber, B. major (Thaxter) Humber,
B. papillata (Thaxter) Humber. В Украине известно 4 вида (кроме В. dysdercii).
Ключ для определения видов
1. Тело пораженного насекомого вздутое, желто-коричневое, слегка
воскоподобное; конидии грушевидные, с длинной шейкой,
47,0-52,0 х 32,5,0-35,5 мкм.................4. В. papillata (стр. 243).
— Тело пораженного насекомого покрыто пушистым или паутинистым
налетом; конидии шаровидные, почти шаровидные, почти грушевид-
ные, но с короткой шейкой.........................................2
2. Налет светло-серый, пушистый, хорошо заметный; конидии
не превышают 40 мкм в диам., почти
шаровидные..................................1. В. apiculata (стр. 239).
— Налет еле заметный, паутинистый, конидии более крупные ..........3
3. Налет светло-серо-коричневый, конидии широко-грушевидные,
(38,0)47,5-52,0(58,0) х (32,0)40,5-47,0(55,0) мкм .. .3. В. major (стр. 242).
- Налет светло-серый, конидии почти грушевидные или почти
шаровидные, 57-123 х 46-105 мкм ..............2. В. gigantea (стр. 241).
238
1. Batkoa apiculata (Thaxter) Humber
Mycotaxon, 34, 1989: 446. — Empusa apiculata Thaxter, Mem. Boston Sci. Nat. Hist.,
4, 1888: 163-164. - Lamia apiculata (Thaxter) Lakon, Z. angew. Entomol., 5, 1919:
173-174. — Culicicola apiculata (Thaxter) Batko, Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol.,
12, 1964: 404. — Entomophthora apiculata (Thaxter) Gustafsson, Lantbrukshogsk.
Ann., 31, 1965: 131-133. — Conidiobolus apiculatus (Thaxter) Remaudiere et Keller,
Mycotaxon, 11, 1980: 330. - Entomophaga domestica Keller, Sydowia, 40, 1987: 141-
143. — Баткоа остроконечная (рис. 13).
Icon..-Thaxter, Mem. Boston Sci. Nat. Hist., 1888.
Налет на погибшем насекомом светло-серый, слегка пушистый; насекомое
прикреплено к растению хорошо заметными ризоидами, образующими паутинис-
тую зону вокруг брюшка, а в случае созревших и отстреливающихся конидий ок-
ружено ореолом из них. Внутри тела насекомого гифы распадаются на гифальные
тельца яйцевидной или удлиненной формы, иногда полиморфные, 25-70 х 12-
20 мкм, прорастающие нитевидными гифами 5,0-9,5 мкм толщ., которые прони-
кают через кутикулу на поверхность и образуют слой конидиеносцев. Конидие-
носцы неразветвленные и только иногда проявляют тенденцию к ветвлению у ос-
нования. Конидиегенные клетки раздутые в апикальной части, 70-90 х 22-27 мкм,
четко суживающиеся к вершине до 10-15 мкм. Первичные конидии почти шаро-
видные, (25,7)29,0-34,0(45,0) х 28,0-35,0 мкм, с выступающим заостренным со-
сочкоподобным основанием, многоядерные; папиллы 9,0-10,0 х 4,5-6,2 мкм,
обычно с небольшим коническим мыском. Вторичные конидии не отличаются от
первичных, отстреливаются на расстояние до 1 см. Покоящиеся споры образуют-
ся латерально или терминально из гиф, шаровидные или полушаровидные, 32-
45 мкм вдиам., бесцветные, с зернистым содержимым и гладкой утолщенной обо-
лочкой 2-4 мкм толщ. Ризоиды моногифальные, лентообразные, заканчиваются
закругленным дископодобным выступом. Цистиды не обнаружены.
На имаго мух из семейства Anthomyiidae, Diptera (возможно Anthomyia sp.,
определил Е.Н. Савченко) и полуразрушенной гусенице, возможно, Hyphantria
sp., Lepidoptera (определила З.Ф. Ключко).
Распространение в Украине. На Anthomyia sp.?: Правобе-
режное Полесье: Киевская обл., Дымерский р-н, смешанный лес, 27.07.67; эпи-
зоотия на участке около 2 м2.
На Hyphantria sp.?: Закарпатье: Закрапатская обл., Ужгородский р-н, сме-
шанный лес в окр. с. Середне, 29.06.1978.
Общее распространение. Обнаружен на всех континентах на
насекомых из различных отрядов (Coleoptera, Diptera, Homoptera, Hymenoptera,
Lepidoptera).
Примечание. Объем вида окончательно не установлен, что осложнено обна-
ружением его на насекомых различного таксономического положения. Просмат-
ривая коллекции, собранные и идентифицированные R. Thaxter, и стараясь соот-
нести эти виды к современным таксонам, R. Humber пришел к выводу, что Em-
pusa apiculata Thaxter является базионимом Conidiobolus apiculatus Thaxter, а срав-
нение диагнозов этих видов с диагнозом Entomophthora domestica Keller показа-
239
ло и их идентичность (Humber, 1989). Главным критерием для объединения Е.
apiculata и Е. domestica и выделение их в новый род Batkoa Humber было наличие
ядер энтомофтороидного типа. Однако, сравнительное изучение изоэнзимати-
ческой активности штаммов этих видов свидетельствовало о значительной раз-
нице, что не учитывалось при их объединении (Latge, Boucias, 1984). Если исхо-
дить из способности Е. apiculata к полибиотрофии, то разница между штаммами,
выделенными из пораженных насекомых разного таксономического положения,
неизбежна, и только этот признак не может рассматриваться как принципиально
решающий. Скорее всего, это "сборный" вид, который при более тщательном
изучении может быть разделен на соответствующие патовары или вариететы.
Рис. 13. Batkoa apiculata: а — гифальные тельца; б — конидиеносцы и формирующиеся конидии;
д — покоящиеся споры; е — ризоиды
При установлении этого сложного и спорного вида на насекомых, собран-
ных нами, мы решили исходить из субстратного признака и сравнивали весь ком-
плекс уже установленных видов, соответственно, на мухах и чешуекрылых. Эк-
земпляр Е. apiculata, обнаруженный нами на мухе, четко отличался от всех видов,
отмеченных раньше на двукрылых, а экземпляр, собранный на гусенице чешуек-
рылых, — аналогично, от видов, идентифицированных на чешуекрылых. Между
тем, внешний характер поражения и морфология конидиегенного аппарата были
абсолютно идентичными.
Гриб выделялся в культуру и хорошо рос на лабораторных средах, особенно
содержащих яичный желток, но только на картофельно-декстрозном агаре обра-
240
зовывал бело-кремовый воздушный мицелий и септированные гифы, способс-
твующие появлению гифальных телец на погруженном мицелии. Конидиеносцы
были не столь обильны, как на насекомых, но конидии не отличались по форме,
хотя часто были крупнее (Gustafsson, 1965 a,b). Размеры конидий, приведенные
для этого гриба в Западном полушарии, 32-60 ? 28 -35 (Hutchinson, 1963), что зна-
чительно превышает данные авторского диагноза (Thaxter, 1888; Gustafsson,
1965а,b). А.П. Басова культивировала Е. apiculata, выделенную из Musca sp. (Ба-
сова, 19706).
К сожалению, автор нового рода Batkoa R. Humber никак не комментирует
мнение одного из известных исследователей энтомофторовых грибов М. Gustaf-
sson, что Е. apiculata, Е. coronata, Е. muscae, Е. thaxteriana и Е. virescens составля-
ют одну морфологическую группу (Gustafsson, 1965а,b). В настоящее время все
эти виды отнесены в разные роды (Balazy, 1993).
Хотя считается, что В. apiculata является одним из распространенных видов,
на территории Украины отмечен только дважды, с интервалом почти 10 лет и в
разных геоботанических зонах.
2. Batkoa gigantea (Keller) Humber
Mycotaxon, 34, 1989: 446. - Entomophthora gigantea Keller, Sydowia, 31, 1978:
89. - Conidiobolus giganteus (Keller) Remaudiere et Keller, Mycotaxon, 11, 1980: 381.
- Entomophaga gigantea (Keller) Keller, Sydowia, 40, 1987: 142-244. - Баткоа ги-
гантская (рис. 14).
Icon.: Keller, Sydowia, 1978, fig. 1.
Налет сероватого цвета, паутинистый, еле заметный, снизу на брюшке. Ко-
нидиеносцы простые, бутылевидные, в верхней части 27-35 мкм, с узкой шейкой.
Первичные конидии бычно шаровидные, 57-123 х 46-105 мкм (чаще 92,2 ± 8,8-
76,6 ± 8,6 мкм), с зернистым содержимым, 50-100-ядерные, с коническим сосоч-
ком, закругленным или круто выступа-
ющем на конце, 20 х 15-17 мкм. Вторич-
ные конидии отличаются только более
мелкими размерами. Покоящиеся спо-
ры шаровидные (47)58-70(93) мкм, бес-
цветные, с гладкой оболочкой 1-3 мкм
толщ., образуются из гифальных телец
или гиф по типу азигоспор. Гифальные
тельца неправильно амебоидной фор-
мы, 30-120 х 20-40 мкм или удлиненные,
40-130 х 16-27 мкм. Ризоиды простые,
моногифальные, с неясным утолщени-
ем на концах.
На имаго долгоножки Tipula (Savt-
shenkia) simulans Sav.
Распространение в Ук-
раине. Западная Лесостепь: Вин-
Рис. 14. Batkoa gigantea: а - первичные кони-
дии; б — покоящиеся споры
241
ницкая обл., Крыжопольский р-н, с Заболотное, заросли у пруда, 20.08.89. — Кар-
патские Леса: Ивано-Франковская обл., Надворнянский р-н, с Ворохта, июль
1966 г. (Е.Н. Савченко); Верховинский р-н, с. Черногоры, г. Пожижевская, в су-
бальпийской зоне на высоте около 1650 м н.у.м., июль 1963 г. (Е.Н. Савченко).
Общее распространение. Европа (Швейцария).
Примечание. Гриб хорошо рос и спороносил на лабораторных средах, содер-
жащих яичный желток. Конидии формировались так же, как и на насекомом, но
покоящиеся споры были немного крупнее (Balazy, 1993).
На территории Украины гриб обнаруживали в местообитаниях с повышен-
ной влажностью и достаточно сильным затемнением.
3. Batkoa major (Thaxter) Humber
Mycotaxon, 34, 1989: 446. - Empusa apiculata var. major Thaxter, Mem. Boston Soc.
Nat. Hist., 4, 1888: 164-165. - Lamia apiculata var. major (Thaxter) Lakon, Z. angew.
Entomol., 5, 1919: 174. — Entomophthora major (Thaxter) Gustafsson, Lantbrutk-
shosk. Ann., 31, 1965: 133-134. - Conidiobolus major (Thaxter) Remaudiere et Keller,
Mycotaxon, 11, 1980: 331 [пес. C. major (Thaxter) Remaudiere et Keller; Keller,
Sydowia, 40, 1987: 132-134]. - Баткоа большая (рис. 15, фото 16).
Icon.: Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 1888.
Налет на теле насекомого еле заметен, низкий, серо-светло-коричневый,
располагается участками, в основном в брюшной области. Конидиеносцы прос-
тые, булавовидные или бутылковидные, в наиболее широком месте 25-35 мкм, на
вершине с конической шейкой. Первичные конидии шаровидные или широко-
грушевидные, (38,0)47,5-52,0(58,0) х (32,0)40,5-47,0(55,0) мкм, многоядерные,
содержат 15-56 ядер. Сосочек полушаровидный, тупоконический 18 х 10 мкм,
часто с острием в центре. Гифальные тельца неправильно амебоидно-пузыревид-
ные или удлиненные, 50-80 х 18-45 мкм, с многочисленными ядрами (18-44), ди-
аметр которых 3,5-6,0 мкм. Ризоиды моногифальные, лентоообразные, 2-25 мкм
шир., с хорошо выраженным утолщением и зазубринками по краям. Покоящие-
ся споры шаровидные, до 63 мкм в диам., бесцветные.
На теле полуразрушенного, с отломанными надкрыльями жука (Coleoptera).
Распространение в Украине. Правобережная Лесостепь: Ки-
евская обл., Бориспольский р-н, г. Борисполь, центральный парк, 04.06.66 (З.Г.
Лавитская).
Общее распространение. Европа (Швеция, Польша, Россия -
Ленинградская обл.), Северная и Южная Америка, Азия.
Примечание. Объем этого вида, как и Batkoa apiculata, окончательно не ус-
тановлен, что объясняется его вариабельностью в отношении поражения насеко-
мых и приуроченности к определенным биоценозам. Гриб обнаруживали на раз-
личных видах двукрылых (сем. Tipulidae, Cecidomyiidae, отр. Diptera), жуков (Pti-
lodactyla serricollis Say, отр. Coleoptera), тлях (Myzodium modestum Hottes, отр. Ho-
moptera), перепончатокрылых (сем. Ichneumonidae, отр. Hymenoptera). В чистую
культуру легко выделяется и хорошо растет на средах с добавлением яичного жел-
тка и декстрозном агаре Сабуро; польский штамм, выделенный из неопределен-
242
ного до вида представителя сем. Ichneumonidae, хорошо рос и спорулировал на
картофельно-декстрозном агаре с добавлением яичного желтка, продуцируя ко-
нидии чуть большего размера (Balazy, 1993).
Покоящиеся споры автор вида описал очень скудно, и диагноз был впос-
ледствии дополнен данными других исследователей: из насекомых (Gustafsson,
1965а,b) и в культуре (Aruta, Carillo, 1989).
Рис. 15. Batkoa major: а - первичные кони- фото 16. Batkoa major (по Balazy, 1993): а - кониди-
дии; б — вторичные конидии; в — ризоиды еносцы и конидии; б - гифальные тельца и гифы
По форме конидий В. major больше всего близка к В. apiculata, но отличает-
ся размерами папиллы, на основании чего был выделен как вариетет последнего
(Thaxter, 1888). На основании большой разницы в форме и размерах конидий, а
также размеров покоящихся спор, выделенных у насекомых из разных отрядов —
двукрылых (Tipula sp.) и равнокрылых (виды тлей), гриб был представлен как но-
вый вид, а не разновидность Е. apiculata (Gustafsson, 1965а,b). При этом указыва-
лось сходство изолятов из тлей с видами Е. thaxteriana и Е. apiculata. Как вид En-
tomophthora major гриб был выделен Э.Г. Ворониной из цветочной тли (Евлахо-
ва, 1974).
4. Batkoa papillata (Thaxter) Humber
Mycotaxon, 34, 1989: 446. - Empusa papillata Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist.,
4, 1888: 166-167. - Entomophthora papillata (Thaxter) Gustafsson, Lantbrukshogsk.
Ann., 31, 1965: 130-131. — Conidiobolus papillatus (Thaxter) Remaudiere et Keller,
Mycotaxon, 11,1980: 331. - Entomophaga papillata (Thaxter) Keller, Sydowia, 40,
1987: 148. - Баткоа сосоочковидная (рис. 16).
Icon..-Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 1888, Pl. 15, fig. 84.
243
Тело погибшего насекомого взду-
тое, желто-кремового цвета, налет
почти незаметен. Гифы внутри полости
насекомого сильно вакуолизированы,
с ядрами 2,5-4,0 мкм в диам. Конидие-
носцы простые, слегка раздутые к вер-
шине; конидиегенные клетки широко-
яйцевидные (38,0)47,0 - 52,0(59,0) х
(26,0)32,5 - 35,5(45,0) мкм, с 50-80-тью
ядрами, с очень длинным конусовид-
ным сосочком. Вторичные конидии
отличаются только незначительно
меньшими размерами. Покоящиеся
споры (азигоспоры) шаровидные, 45-
55 мкм в диам., с толстой, светло окра-
шенной оболочкой до 4,5 мкм, при
созревании светло-коричневой. Цис-
тиды отсутствуют. Ризоиды моноги-
фальные, иногда ветвящиеся, с труб-
коподобным выступом на конце; нем-
ногочисленные, плохо отличающиеся.
На имаго мелких мух рода Sciaria
(Sciaria sp., Diptera), находящихся на
поверхности водоемов.
Распространение в Ук-
Рис. 16. Batkoa papillata: a — конидиеносец с
формирующейся конидией; б — первичные ко-
нидии; в — вторичные конидии; г - ризоиды;
д — покоящиеся споры
раине. Западная Лесостепь: Винницкая обл., Немировский р-н, с. Соколец,
лесопарк дома отдыха, 18.06.1965; г. Тульчин, сад у бывшей панской усадьбы, у за-
ростающего озера, июль 1989 г. — Закарпатье: Закарпатская обл., Мукачевский р-н,
окр. разваленного замка под г. Мукачево, 08.09.1987 г.
Общее распространение. Европа (Великобритания, Швеция,
Польша), Северная Америка.
Примечание. Гриб четко отличается от всех, обнаруженных на мухах, внеш-
ней картиной поражения и местообитаниями во влажных биотопах. Нами обна-
ружен на трупах мух, плавающих у береговой линии пруда и на нижней части
стебля растений, выступающих из воды озера. В культуру гриб не выделяется (Ев-
лахова, 1974).
РОД ENTOMOPHAGA BATKO - ЭНТОМОФАГА
Batko, Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 325-326.
Мицелий выполняет полость тела насекомого, состоит из нитевидных или
утолщенных гиф, из которых впоследствии образуются гифальные тельца — сфе-
рические, яйцевидно-амебоидные или неправильно удлиненные. Ядра энтомоф-
тороидного типа, многочисленные или малочисленные (до 10), располагаются в
определенной части клетки гифальных телец конидиеносцев и конидий. Кони-
244
диеносцы простые, отходят из гифальных телец как равные, ограниченные гифы,
пронизывающие кутикулу погибшего насекомого, и продуцируют терминальные
раздутые бутылковидные или булавовидные конидиегенные клетки, отделяющи-
еся перегородкой от материнской гифы. Первичные конидии грушевидные или
полушаровидные, с тупым или, реже, заостренным сосочком, с однослойной
оболочкой. Вторичные конидии такого же типа, но меньшего размера, или удли-
ненные и, возможно, не прилегающие, образуются на вторичных спорофорах с
рудиментарным механизмом освобождения. Покоящиеся споры (азигоспоры)
образуются экстрацеллюлярно из отдельных гифальных телец; обычно шаровид-
ные или полушаровидные, реже и только отдельные — яйцевидные или эллипти-
ческие. Ризоиды отсутствуют.
Монофаги или олигофаги артропод.
На всех континентах земного шара, кроме Антарктиды.
Объем рода находится в состоянии дискуссии, но в настоящее время приз-
нают 14 видов, из которых в Украине обнаружены 8.
Типовой вид — Entomophaga aulicae (Reichard in Bail) Humber
Ключ для определения видов
1. На имаго и личинках двукрылых (Diptera) .......................2
- На насекомых из других отрядов .................................4
2. На комарах разных видов и мошках........2. Е. conglomerata (стр. 247).
- На слепнях и долгоножках .......................................3
3. На слепнях ................................6. Е. tabanivora (стр. 255).
— На долгоножках................................8. Е. tipulae (стр. 259).
4. На гусеницах златогузки (Lepidoptera)........1. Е. aulicae (стр. 246).
— На насекомых из отрядов Orthoptera, Homoptera и Hymenoptera ....5
5. На имаго саранчовых (саранча, кузнечики, Orthoptera)
...............................................4. Е. grylli (стр. 251).
- На имаго, личинках и куколках Homoptera и Hymenoptera...........6
6. На тлях (Homoptera)........................5. Е. pyriformis (стр. 254).
— На пилильщиках (Hymenoptera) ...................................7
7. На имаго; налет не всегда заметен, сероватый, бархатистый. Конидие-
носцы 70-110 х 19-27 мкм; первичные конидии удлиненно-грушевидные
45,0-52,5 х 31,0-41,0 мкм, с выступающей узкой папиллой. Покоящиеся
споры шаровидные (45,0)52,0-58,0(70,5) мкм, с оболочкой до 3,5 мкм
толщ......................................7. Е. tenthredinis (стр. 257).
— На окукливающихся личинках; налет хорошо заметен, серовато-белова-
тый, войлочный. Насекомое постепенно мумифицируется. Конидиенос-
цы 130-190 х 22-27 мкм; первичные конидии широко-грушевидные,
41,0-56,0 х 36,5-43,5 мкм или шаровидыне, 41-55 мкм, с тупой папиллой.
Покоящиеся споры шаровидные, (50)55-75(83) мкм, яйцевидные или
коротко-эллиптические, 53-75(86) х 46-76 мкм, реже удлиненные или
полиморфные, 70-105 х 50-70 мкм по периметру, с клеточной оболочкой
5,5-7,5 мкм толщ..............................3. Е. diprionis (стр. 250).
245
1. Entomophaga aulicae (Reichard in Bail) Humber
Mycotaxon, 21, 1984: 270. — Empusa aulicae Reichard in Bail, Schrift. Naturf. Ge-
sellsch. Danzig, n. Ser., 2(2), 1869: 3. - Entomophthora aulicae (Reichard in Bail) Soro-
kin, Hedwigia, 15, 1876: 148. — Empusa anticae Reinchard ex Mitchell, Entomol. News,
30, 1919: 193. - Empusa elegans Majmone, Cetralbl. Bakteriol., 2, Abt. 40, 1914: 107. -
Entomophthora egressa Mac Leod et Tyrrell, in Otvos, Mac Leod et Tyrrell, Canad. En-
tomol., 105, 1973: 1436. - Энтомофага ауликовая (рис. 17, фото 17).
Icon.: Escherich, Die Forstinsecten Mitteleuropas. Bd. 3, Spez. Teil, Abt. 2, X(l),
1931, fig.; Евлахова, Энтомопат. грибы, 1974, рис. 12; Коваль, Опр. энтом. грибов,
1974, рис. 41; Леднев и др., Возб. микозов насек., 2003, рис. 27.
Пораженные гусеницы прикрепляются задними парами ножек, принимая
причудливую форму; темнеют и постепенно мумифицируются. Налет по всему
телу, сначала светло-желтоватый, затем становится оливковым; особенно темный
в брюшной части. Конидиеносцы простые, скученные, бесцветные, бутылковид-
ные или почти булавовидные; конидиегенные клетки 40,0-95,0 х 15,0-21,5(23,5)
мкм, иногда с зернистым содержимым. Первичные конидии одиночные или в
коротких цепочках, грушевидные, почти яйцевидные, шаровидно-овальные, ре-
же шаровидные, 20,7-36,4 х 17,2-25,0 или 27-38 х 20-27 мкм, к основанию сужен-
ные, с четко выраженным тупым сосочковидным основанием; на вершине пра-
Рис. 17. Entomophaga aulicae: а — гифальные тельца; б —
конидиеносец с формирующейся конидией; в - кони-
дии; г - покоящиеся споры; д - конидии, прикрепив-
шиеся к волоскам гусеницы; е - гифы из мумифициро-
ванного тела гусеницы (д, е: по Зерова, 1958)
Фото 17.Entomophaga aulicae: а — пора-
женные гусеницы сосновой совки,
прикрепляющиеся к дереву задними
сегментами (по Escherich, 1931); б - на
гусенице бабочки Lepidoptera (по Лед-
нев и др., 2003)
246
вильно закругленные, с 12-14-тью ядрами; бесцветные, дымчатые, при старении
с желтоватым или оливковым оттенком, с зернистым содержимым, часто с жел-
товатыми каплями масла. У молодых конидий оболочка в терминальной части
утолщенная, а у созревших содержимое клетки иногда разделяется на отдельные
участки. При прорастании конидий ростковые гифы образуются на их обоих
концах. Покоящиеся споры (азигоспоры) образуются внутри полости насекомо-
го, располагаются на гифах латерально или терминально, шаровидные, 30-45(59)
мкм в диам., с толстым гладким эписпорием. Гифальные тельца полушаровидные
27,0-35,0(45,0) х 21,5-27,0 мкм, или шаровидные, 22,5-27,5 мкм в диам., прорас-
тают обычно одной гифой 6,8-11,5 мкм толщ.
На гусеницах златогузки (Euproctis chrysorrhoea L., Lepidoptera).
Распространение в Украине. Правобережная Лесостепь: Чер-
касская обл., Каневский заповедник, июнь 1957 г. (М.Я. Зерова); июль 1961 г.
(Л. Францевич); 28.07.72 (В.М. Соломахина); Христиновский р-н, с. Россошки,
19.07.82. — Киевская обл., урочище Конча-Заспа, 11.07.89. — Закарпатье: Закар-
патская обл., Ужгородский р-н, с. Середне, 02.09.78 (Л.В. Молнар); Закарпатская
обл. (Евлахова, 1974).
Общее распространение. Западная Европа (Польша, Чехосло-
вакия), Россия (Воронежская, Ростовская обл.), США, Канада.
Примечание. В настоящее время вид рассматривается как сборный, кото-
рый включает ряд комплексов видов, характеризующихся значительной вариа-
бельностью. Многие монографы энтомофторовых отождествляли Е. aulicae с
Е. grylli (Thaxter, 1888; Riddle, 1906; Gustafsson, 1965a,b). Однако, более детальное
изучение позволяет эти виды считать самостоятельными (Tubeuf, 1893; Lakon,
1915, 1919а,b, 1934, 1935, 1939). Наиболее полно пораженные этим грибом гусе-
ницы были исследованы S. Balazy (Balazy, 1993). Отмечены отличия, которые
сгруппированы следующим образом:
1) на гусенице Eurproctis chrysorrhoea первичные конидии правильно груше-
видные, со сравнительно стабильными размерами (28,0)31,0(35,3) х 20,5-
22,8 мкм с четкими полушаровидными сосочками 10,5-12,0 х 5,5-6,5 мкм;
2) на гусеницах Panolis flammea и многих других Noctuidae и Geometridae
первичные конидии чаще яйцевидные или широкояйцевидные, несколько круп-
нее, (31,5)34,0-37,5(42,0) х (21,5)23,0-26,0(27,5) мкм.
Количество ядер в конидиях во всех случаях составляло 12-14, а покоящие-
ся споры обнаружены только в материале с гусениц Eurproctis chrysorrhoea.
Гриб обнаруживали только на гусеницах чешуекрылых (Lepidoptera).
2. Entomophaga conglomerata (Sorokin) Keller
Sydowia, 40, 1987:140-141. — Entomophthora conglomerata Sorokin, Beitr. Biol.
Pflanzen, 2, 1877: 388-393. — Empusa conglomerata (Sorokin) Brumpt, Ann. Parasi-
tol. Hum. Comp., 18, 1941: 124-127. - Conidiobolus conglomeratus (Sorokin) Rema-
udiere et Keller, Mycotaxon, 11, 1980: 330. - Энтомофага собранная в клубок
(рис. 18, фото 18).
Icon.: Sorokin, Beitr. Biol. Pflanzen, 1877, fig. 1-3; Гольберг, Мед. паразитол.,
1969, рис. а,б; Куприянова и др., Паразитология, XIII, № 3, 1979, рис. 1-5.
247
Рис. 18. Entomophaga conglomerata: а - первич-
ные конидии; б — вторичные конидии; в — поко-
ящиеся споры; г — прорастающие покоящиеся
споры (по Куприянова и др., 1979)
Погибшие насекомые плавают на
поверхности воды в характерной позе
— на спинке, с распростертыми вып-
рямленными или слегка согнутыми
ножками. Брюшко вздутое, а между
его сегментами выступает полоска бе-
лого налета, который постепенно пок-
рывает все брюшко сплошным слоем.
Конидиеносцы простые; конидиеген-
ные клетки булавовидные, 60,0-
110,0 х 18,0-22,5 мкм. Первичные ко-
нидии грушевидные, (30)40-48(60) х
(20)29-35(45) мкм, 22-26-ядерные (ре-
же 10-35-ядерные), с широкой, тупой,
обычно круто выступающей папил-
лой. Вторичные конидии не отлича-
ются от первичных. Гифальные тельца
выполняют всю брюшную полость,
закругленно-яйцевидные, почти аме-
боидные или неправильной формы,
18-67 х 14-34 мкм, 1-50-ядерные, вы-
полнены зернистой цитоплазмой.
Цистиды отсутствуют. Покоящиеся
споры (азигоспоры) шаровидные, 25-
54(55) мкм в диам., неокрашенные.
На комарах Aedes cantans, Ae. са-
taphylla, Ae. cinereus, Ae. communis, Ae.
flavescens, Ae. punctator, Ae. vexans,
Anopheles maculipennis, Culex pipiens molestus, C. p. pipiens и звонцах Chironomus sp..
Распространение в Украине.
Ha Aedes cantans. Правобережная Злаковая Степь: Одесская обл., Измаиль-
ский р-н, с. Суворове, оз. Катлабух, 17.07.2000; 11.07.2001 (Н. Миронова); Ки-
лийский р-н, оз. Китай, 20.07.2000 (Н. Миронова).
На Aedes cataphylla. Правобережная Лесостепь: Черкасская обл., Канев-
ский р-н, с. Пекари, 03.07.79 (Е.Л. Гопкало): Маньковский р-н, с. Буки, заводь
реки Горный Тикич, 25.07.88 (Н. Удина).
На Aedes cinereus: Правобережное Полесье: Киевская обл., Киево-Свято-
шинский р-н, с. Круглик, 12.07.82 (В.М. Рыбальченко).
На Aedes communis. Правобережное Полесье: г. Киев, Феофания, пруды,
26.08.84.
На Aedes flavescens. Правобережная Лесостепь: Черкасская обл., Каневский
заповедник, 04.07.79 (Е.Л. Гопкало).
На Aedes pilnctor. Правобережное Полесье: Житомирская обл., Радомышль-
ский р-н, окр. г. Радомышль, пересыхающий ручей, 16.07.1978 (Т.И. Редчиц).
На Aedes vexans. Закарпатье: Закарпатская обл., Свалявский р-н, с. Свалява,
в заводях р. Сан, 12.06.79.
248
Фото 18. Entomophaga conglomerata: а — пораженные
личинки комаров на стенах и полу во время затопления
подвала; б, в, г - брюшные сегменты комара, заполнен-
ные покоящимися спорами; д — покоящиеся споры (по
Куприянова и др., 1979)
Ha Anopheles maculipennis. Правобережное Полесье: Житомирская обл.,
Малинский р-н, дорога вдоль р. Тетерев, в застойной зоне р. Тетерев, зарастаю-
щей камышом, 13.08.77.
На Chironomus sp. Левобережная Злаково-Луговая Степь: Донецкая обл.,
Марьинский р-н, с. Большая Новоселка, у побережья р. Мокрые Ялы, 20.06.83
(З.В. Усова).
На Culex pipiens molestus. Правобережная Лесостепь: г. Киев, Голосеево,
пруды, июнь 1982 г.; июль 1984 г., 1986 г.; Киевская обл., Обуховский р-н, окр.
г. Триполье, в заливах р. Днепр, 27.07.91; г. Киев, Голосеевский р-н, частный сек-
тор по улицам М. Китаевская, Циолковского, Грабовского, в погребах, май-июнь
1987 г.; Винницкая обл., Ямпольский р-н, с. Клембовка, приток р. Днестр, в за-
рослях в прибрежной полосе, 30.06.78. — Левобережная Лесостепь: Киевская
обл., Барышевский р-н, побережье канала около ферму "Норка", 16.06.99; окр.
с. Веселиновка, садовый кооператив "Оазис", колодец, 28.05.2000; 16.06.2002.
На Culex pipiens pipiens. Правобережная Лесостепь: г. Киев, Голосеево, пру-
ды, 28.07.81; 16.08.98; Феофания, пруды у пансионата, июль 1999 г.
На Culex р. molestus и С. р. pipiens. Правобережная Лесостепь: г. Киев, Голо-
сеевский р-н, ул. Б. Китаевская, стены в бойлерной высотного дома, июнь-сен-
тябрь 1992 г.; проспект Науки, стены и трубы в подполье, февраль-март 1993 г.
Общее распространение. Европа (Польша, Франция, Швеция),
Россия (Московская, Куйбышев-
ская, Ростовская обл.).
Примечание. Размеры кони-
дий и покоящихся спор, которые
приводят разные исследователи,
почти не отличаются (Евлахова.
1974; Brumpt, 1941;' Gustafsson,
1965а,b). Е. conglomerata пред-
ставляет интерес как вид, кото-
рый приспособился поражать ко-
маров из группы Culex pipiens в
условиях технических помеще-
ний жилых домов. Очевидно, что
гриб распространяется вместе с
хозяином, который раньше также
не отмечался в городских здани-
ях, а в настоящее время обнару-
живается в квартирах на уровне
10-16 этажей в домах, располо-
женных на центральных тран-
спортных магистралях.
Впервые случай поражения
энтомофторозом комаров Culex
pipiens в технических подпольях
жилых домов г. Москвы отмечал-
ся в 1975 г. (Куприянова и др.,
249
1979). В г. Киеве наблюдали массовое поражение комаров в частных погребах в
1987 г., а в технических помещениях высотных зданий в 1992-1993 гг. Интересно,
что расплодившиеся комары в зимний период приспособились распространять-
ся по вентиляционной системе и оказывались в квартирах даже на девятом этаже.
Не менее интересно и то, что заражение энтомофторозом происходило в зимние
месяцы, т.е. в природе комары в этот период находятся в периоде покоя. Помимо
сроков инфицирования, отклонение в цикле развития болезни наблюдалось и в
ее этиологии, поскольку заражение происходило в условиях с определенной тем-
пературой (24-27 °C) и наличии слоя воды, но на стадии заражения особи кома-
ров разлетались в более холодные и сухие условия, где развитие гриба прекраща-
лось, а комары теряли способность передвигаться и вскоре погибали. При поме-
щении таких особей во влажную камеру через 2-3 дня можно было обнаружить
покоящиеся споры, но значительно меньшего размера (до 20 мкм в диам.). Одна-
ко, в течение недели жильцы (дом № 24/2 по проспекту Науки) настолько стра-
дали от нашествия комаров, что вынуждены были обратиться в санитарно-эпиде-
миологическую станцию. Пока решался вопрос уничтожения комаров, выпло-
дившиеся популяции уже разлетались, но на коммуникационных системах и
мокрых стенах почти сплошным слоем сидели погибшие особи. К сожалению,
этот очаг был уничтожен путем обработки бактерокулицидом.
Можно предположить, что первичным источником заражения особей,
ушедших на зимовку в подполье, служили водоемы Голосеевского парка, распо-
ложенные почти рядом. Очевидно, что такие инфицированные особи ушли на
зимовку в погреба и закрытые колодцы и уже потом погибли от проявления эн-
томофтороза.
3. Entomophaga diprionis Balazy
Flora of Poland, Fungi (Mycota), vol. XXIV, Entomophthorales, 1993: 127. —
Энтомофага диприоновая (рис. 19, фото 19).
Icon.: Balazy, 1993, fig. 21.
Погибшее насекомое (куколка) покрыто сплошным паутинистым серовато-
белым налетом. Мицелий, пронизывающий всю полость, состоит из неправильно
густо ветвящихся утолщенных, слабо септированных гиф, при уплотнении кото-
рых насекомое мумифицируется. Гифы одинакового размера, 22,0-25,0(27,5) мкм
в диам., с короткими ответвлениями или выростами, принимают участие в про-
цессе конъюгации. Конидиеносцы простые, с булавовидной терминальной кони-
диегенной клеткой, 130-190 х 22-27 мкм, отделяются от родительской клетки пе-
регородкой. Первичные конидии широко-грушевидные, 41,0-56,0 х (34,0)36,5-
34,5(47,0) мкм или, если шаровидные, 41-55 мкм в диам., с резко выступающей ту-
пой папиллой 7-11 мкм дл. и 15-18 мкм толщ, у основания. Вторичные конидии
такого же типа. Покоящиеся споры светло-желтые, шаровидные или почти шаро-
видные, (50)55-75(83) мкм в диам., яйцевидные или коротко-эллиптические, 53-
75(86) х 46-76 мкм, реже удлиненные или иногда полиморфные, около 70-105 х
50-70 мкм по периметру, с клеточной оболочкой 5,5-7,5 мкм толщ, и гладким
эписпорием; формируются терминально, латерально или интеркалярно на гифах
250
Фото 19. Entomophaga diprionis: покоящиеся
споры (по Balazy, 1993)
или их ответвлениях как внутри тела
насекомого, так и на поверхности. Ко-
личество ядер в конидиях 50-70. Со-
держимое покоящихся спор сильно ва-
куолизировано, а ядра не окрашивают-
ся ацето-арсеином или ацето-карми-
ном. Ризоиды не обнаружены, хотя
многочисленные поверхностные гифы
покрывают куколку сеткой, состоящей
из шелкоподобных волокон кокона,
переплетенных с гифами.
На окукливающейся личинке пи-
Рис. 19. Entomophaga diprionis: а — гифальные
тельца; б - конидиеносцы; в - конидии; г - поко-
ящиеся споры
лилыцика (Diprion sp., Hymenoptera), в верхнем слое опада смешанного леса.
Распространение в Украине. Правобережное Полесье: окр.
г. Киева, Пуща-Водица, 09.11.66.
Общее распространение. Европа (Польша).
Примечание. Вид был обнаружен в ноябре 1974 г., но описан как новый
только почти 20 лет спустя, в связи с трудностями отличия от близкого вида
Е. tenthredinis (Balazy, 1993). Возможно, этот вид был обнаружен и в США, но
опубликован как уже известный Е. tenthredinis (Klein, Coppel, 1973).
Отличия состоят в размерах спороносных структур и экологических особен-
ностях.
Несомненно, для окончательного мнения необходимы дальнейшие тща-
тельные исследования.
4. Entomophaga grylli (Fres.) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 325. - Entomophthora grylli Fres., Bot.
Ztg. (Berlin), 14, 1856: 882-883. — Entomophthora colorata Sorokin, Zap. Imp. Akad.
Nauk, 37, 1881: 62-66. — Entomophthora calopteni Bessey, Amer. Nat., 17, 1883:
1280. — Empusa grylli Nowakowski, Pamietnic Acad. Umiejetn. Krakow, 8, 1883: 153.
- Empusa elegans Majmone, Zentralblat Bakt., Abb. 2. 1914: 98. — Conidiobolus grylli
(Fres.) Remaudiere et Keller, Mycotaxon, 11, 1980: 330-331. — Энтомофага саран-
човая (рис. 20, фото 20).
251
Icon.: Fresenius, Abh. Senckenberg. Naturf. Ges., 1856-1858, 2, fig. 24-43; Soro-
kin, 1884, fig. 19-28; Mac Leod, Muller-Kogler, 1973, fig. 8.
Пораженные насекомые на ранних стадиях развития гриба становятся вя-
лыми, выбираются на верхушки растений, где иногда скапливаются по 8-20 осо-
бей. Задние конечности часто расставлены в стороны или вытянуты. На более
поздних стадиях развития гриба брюшко насекомого сильно разбухает, растяги-
вается по сегментам, постепенно размягчается. При этом часто наблюдаются раз-
Рис. 20. Entomophaga grylli: а - гифальные тельца;
6 - формирующиеся конидии на конидиеносцах;
в — конидии; г — покоящиеся споры
рывы наружных тканей или даже
всей задней части, которая не от-
рывается совсем, а повисает на
брюшной, придерживаясь на ки-
шечнике. В местах разрыва вытека-
ет бесцветная жидкость, образую-
щаяся в результате протеолиза
внутренних тканей. Размножение
гриба в теле насекомого происхо-
дит гифальными тельцами, образу-
ющимися при распаде гиф на от-
дельные клетки. Гифальные тельца
полушаровидные 12-38 мкм в ди-
ам., 1-18-ядерные или яйцевидные,
амебоидные, 33-68 х 22-50 мкм с 4-
24-мя ядрами, развиваются из сфе-
рических протопластов клетки,
сильно вакуолизированные, с зер-
нистым содержимым. Гемолимфой
они разносятся во все органы насе-
комого, сначала в брюшко, грудь,
голову, а затем выполняют всю по-
лость, подвергая распаду мышеч-
ные ткани. Иногда их обнаружива-
ют в просветах тканей, что, воз-
можно, вызывает удушье и приво-
дит к контрактуре конечностей. Позже насекомое покрывается белым плотным
налетом, состоящим из конидиеносцев, которые образуются при прорастании
гифальных телец и проходят через гиподерму и хитиновый покров насекомого на
поверхность. Конидиеносцы простые, неразветвленные, 10-105 х 18-20 мкм, с
зернистым содержимым, интенсивно окрашиваются гематоксилином. Первич-
ные конидии грушевидные, варьируют в размерах, 25,0-45,0 х 17,5-40,0 мкм, с 18-
22-мя ядрами, бесцветные. Вторичные конидии такие же, но их размеры меньше
и становятся все мельче после каждого образования. Покоящиеся споры (азигос-
поры) образуются экстрацеллюлярно из гифальных телец прямым делением, ша-
ровидные, 35-45 мкм в диам., с гладкой коричневой оболочкой до 4 мкм толщ.,
сильно преломляющей свет, с грубозернистой протоплазмой. Ризоиды и цисти-
ды не обнаружены.
252
На зеленом кузнечике (Tettigonia viridissima L.), сером саранчуке (Chorthip-
pus sp.), итальянской и марокканской саранче (Calliptamus italicus L., С. marocca-
nus L. отр. Orthoptera).
Распространение в Украине. НаTettigoniaviridissima.Левобе-
режное Полесье: jKp. г. Киева, Труханов о-в, 05.06.60; Нижние сады, 12.06.63. -
Волынская Лесостепь: Волынскакя обл., Гороховский р-н, поля возле с. Сенке-
вичевка, 20.05.66.
На Chorthippus sp. Харьковская Лесостепь: Харьковская обл., Змиевский р-н,
с. Гайдары, биостанция, 20.05.78 (А.Г. Шеховцов). - Правобережное Полесье:
Житомирская обл., Коростышевский р-н, с. Головино, поля, 16.06.82.
На Calliptamus italicus. Левобережная Лесостепь: Сумская обл., Лебедин-
ский р-н, заповедник "Михайловская целина", 09.06.79. — Полынная Степь:
Крым, Красноперекопский р-н, окр. г. Армянск, вдоль побережья Каркинитско-
го залива, 28.05.81. — Правобережная Злаковая Степь: Одесская обл., Татарбунар-
ский р-н, поля в окр. г. Татарбунары; Тарутинский р-н, с. Березино, виноградни-
ки, 18.06.84.
Общее распространение. Обнаружен на всех континентах, иск-
лючая Арктику и Антарктиду, но основные очаги его массового развития — Азия,
Африка; в России - Поволжье, Ставрополье; Закавказье; Молдавия; в Украине —
Одесская обл.
Примечание. Гриб четко выделяется способом поражения насекомых сем.
Acridiidae и морфологическими признаками. Поскольку многие авторы отмечают
его вариабельность, то предложено распознавать соответствующие патотипы, ос-
новываясь на разнице в размере конидий и покоящихся спор (Skaife, 1925; Gus-
tafsson, 1965а,b). Американские исследователи выделяют Е. macleodii Humber как
патотип I, активно продуцирующий конидии и редко покоящиеся споры (Soper
et al., 1983). Наименование Е. calopteni (Bessey) Humber предложено для патоти-
па II, который слабо продуцирует конидии и поражает преимущественно саран-
човых из рода Melanoplus (Humber, 1989). Очевидно, что это комплексный вид, к
Фото 20. Entomophaga grylli: а - скопление пораженных особей на стебле растения; б налет из ко-
нидиеносных структур; в — полностью пораженное насекомое, внутри полости которого образуются
покоящиеся споры (х5); г — конидии (фазовый контраст, хЮОО); д - покоящаяся спора (сканирую-
щая микроскопия, Х1460); е - пораженная кобылка (а-д - по Milner, 1978; е - по Леднев и др., 2003)
253
которому будут отнесены и другие близкие виды - Е. asiatica Humber, Soper et Shi-
mazu из Японии, E. praxibuli Humber, Milner et Soper из Австралии (Soper, Hum-
ber, 1984: цит. no Balazy, 1993).
На основании грушевидной формы конидий Е. grylli относят к группе энто-
мофтор, куда включают Е. conglomerata, Е. papillata, Е. aulicae (Gustafsson,
1965а,b). Однако, согласно современным представлениям, Е. papillata перенесена
в род Batkoa (Balazy, 1993).
Несмотря на то, что Е. grylli может быть причиной эпизоотий, в условиях
Украины даже при нашествии саранчовых эпизоотии не отмечались. Есть упоми-
нание, что гриб был обнаружен у бескрылой, сибирской и темнокрылой кобылок
в Украине, но местонахождение и обстоятельства не описаны (Евлахова, 1974).
Е. grylli удавалось выделить в культуру и культивировать на определенных
средах (Gustafsson, 1965а,b; Milner, 1973: цит. по Balazy, 1993).
Поскольку в Австралии гриб вызывал эпизоотии различных вредителей из
сем. саранчовых, то предполагают использование его для снижения численности
популяций соответствующих видов насекомых.
5. Entomophaga pyriformis (Thoizon) Balazy
Flora of Poland, Fungi, vol. XXIV, Entomophthorales, 1993: 119. - Entomophthora
pyriformis Thoizon, Entomophaga, 12, 1967: 303-307 (basionym). — Энтомофага
грушевидная (рис. 21, фото 21).
Icon.: Thoizon, Entomophaga, 12, 1967, fig. 1; Mac Leod, MUller-Kogler, Myco-
logia, 65, 4, fig. 14.
Пораженные насекомые сначала коричнево-красные, а затем покрываются
коричнево-желтым налетом. Мицелий внутри тела насекомого в виде коротких
более или менее разветвленных гиф. Конидиеносцы простые, спорогенные клет-
ки булавовидные, 65,0-90,0 х 23,5 мкм. Первичные конидии грушевидные, с чет-
кой большой базальной папиллой, 15-31 х 12-25 (в среднем, 25 х 19) мкм, с отк-
лонениями в соотношениях длины и ширины от 1,17 до 1,50 (в среднем, 1,32),
многоядерные, ядер обычно 20-30, что зависит от размера конидии. Вторичные
конидии такой же формы, как и первичные, или варьируют и бывают шаровид-
ными, 14-28 х 11-25 (в среднем, 21 х 18) мкм. Покоящиеся споры шаровидные,
12-25 (в среднем, 19) мкм в диам., бесцветные, с гладким эписпорием. Цистиды
и ризоиды не обнаружены. Пораженные насекомые прикрепляются к субстрату
хоботком.
На тлях, черемуховой (Rhopalosiphum padi L.) и овсовой (Sitobion avenae),
сем. Aphididae, отр. Homoptera.
Распространение в Украине. На Rhopalosiphum padi: Право-
бережная Лесостепь: Черкасская обл., Каменский р-н, с. Каменка, парк, 02.06.81.
На Sitobion avenae: Левобережная Лесостепь: Сумская обл., Конотопский р-
н, с. Дубовязовка, поля овса, 12.07.89.
Общее распространение. Европа (Франция).
Примечание. Гриб известен только из Франции, где обнаружен на тлях Rho-
palosiphum insertum Walker, а в лабораторных условиях поражал и другие виды
254
Рис. 21. Entomophaga pyriformis: a - гифальные
тельца; б — первичные конидии; в — вторичные
конидии; г - покоящиеся споры; д - прорастание
покоящихся спор
Фото 21. Entomophaga pyriformis на тле Rhopalo-
siphon padi (x2). Фото И.Н. Скопиной
тлей - Rh. padi, Sitobion avenae и Aphis fabae (Thoizon, 1967). E. pyriformis легко
выделялся и культивировался на соответствующих средах (декстрозном агаре Са-
буро и коагулированном желтке с глюкозой), на которых жизнеспособность ко-
нидий сохранялась около 27 месяцев (Mac Leod, Mtlller-KOgler, 1973).
6. Entomophaga tabanivora (Anderson et Magnarelli) Humber
Mycotaxon, 21, 1984: 270. - Entomophthora tabanivora Anderson et Magnarelli, J.
Invertebr. Pathol., 34, 1979: 263-266. — Энтомофага оводовая (рис. 22, фото 22).
Icon.: Anderson, Magnarelli, J. Invertebr. Pathol., 34, 1979, fig.; Беспятова, Ко-
валь, Микол, и фитопатол., 26, 2, 1992, рис .1.
Налет на имаго и личинках хорошо заметен, кремовый, более или менее ин-
тенсивных оттенков; при высокой влажности до 0,5 мм выс.; обычно располага-
ется на поверхности головы, груди и передних брюшных сегментов. Конидиенос-
цы простые, пучками 89,1 ± 11,7 х 18,9 ± 1,9 мкм, в массе кремовые. Конидиеген-
ные клетки булавовидные. Первичные конидии широко-грушевидные или почти
шаровидные, с сосочкоподобным основанием и тупой верхушкой, 36,7 ± 3,5 х
32,4 ± 3,2 мкм, многоядерные, с 10-15-тью ядрами, с несколькими жировыми
255
Рис. 22. Entomophaga tabanivora: a - гифальные
тельца; б — конидиеносец с формирующейся кони-
дией; в - конидии
Фото 22. Entomophaga tabanivora (по Ander-
son, Magnarelli, 1979): 1 — конидиеносцы,
выступающие в торакальной и абдоменаль-
ной частях Tabanus nigrovittatus (х7); 2 - ги-
фальные тельца, окрашенные гематоксили-
ном и эозином (х130); 3 — гифальные тельца
(х260); 4 — слой конидиеносцев (х250); 5 ~
конидии (х293); 6 — конидия, окрашенная
гематоксилином (х447), п - ядро; 7- гифы и
конидиеносцы, выступающие на повер-
хность пораженного насекомого в области
головы (х!30)
каплями (3-6) разного размера. Гифальные тельца амебоидные, неправильно раз-
ветвленные, короткие, утолщенные, 54,8 ± 16,9 х 15,3 ± 2,4 мкм, с четкими ядра-
ми 3,0-3,1 мкм в диам. Покоящиеся споры, ризоиды и цистиды не обнаружены.
На личинках и имаго оводов Tabanus autumnalis; Tabanus sp.
Распространение в Украине. Правобережное Полесье: г. Ки-
ев, Голосеево, в слое мха, 16.07.82 (Р.В. Андреева). — Правобережная Лесостепь:
Черкасская обл., Каневский заповедник, 25.08.84 (Р.В. Андреева).
Общее распространение. Северная Америка, Карелия.
Примечание. Entomophthora tabanivora была обнаружена и описана как но-
вый вид в Северной Америке на женских особях Tabanus nigrovittatus, Atylotus bi-
color, A. ohionensis в 1977 г. (Anderson, Magnarelli, 1979). На этих же видах слепней
в этом же регионе гриб отмечен еще один раз в 1983 г. (Mullens et al., Ruta, 1983).
Основные местообитания пораженных видов слепней — сфагновые болота.
При проведении обследований лугов и болот средней тайги в Карелии в
1983-1988 гг. с целью выявления естественных патогенов слепней было обнару-
жено поражение энтомофторозом личинок и куколок представителей рода
256
Hybomytra, обитающих на заболоченном лугу и переходном болоте, находящих-
ся в Кондопожском и Пряжинском районах (Беспятова, Коваль, 1986, 1992). В
условиях переходных болот зараженность этим видом личинок и куколок в раз-
ные годы исследования колебалась в пределах 11,0-12,5 % популяции, а на забо-
лоченных лугах экстенсивность заражения не превышала 6,9 %. Массовая гибель
от микоза отмечалась в Конце июня - начале июля. Поражение выявлено у личи-
нок преимущественно VI-VII стадий развития.
На территории Украины гриб был обнаружен еще в 1982 г., но отнесен к
сборному виду Entomophthora sphaerosperma, хотя отличался структурой кониди-
еносного аппарата и экологическими особенностями. После появления публика-
ции о Е. tabanivora и сравнения диагностических признаков его принадлежность
к этому виду не вызывает сомнений. Встречен у нас в аналогичных местообита-
ниях, но на другом виде — Tabanus autumnalis и не только на личинках и куколках,
но и на имаго. Покоящиеся споры также не были обнаружены, но у пораженной
взрослой особи в брюшной части отмечены скопления ризоидоподобных гиф.
7. Entomophaga tenthredinis (Fres.) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 404. — Entomophthora tenthredinis Fre-
senius, Abh. Senckenberg. Naturf. Gesellsch., 2, 1858: 205. — Empusa tenthredinis
(Fres.) Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4, 1888: 162. - Conidiobolus tenthredi-
nis (Fres.) Remaudiere et Keller, Mycotaxon, 11, 1980: 331. — Этомофага пилиль-
щиковая (рис. 23, фото 23).
Icon.: Fresenius, Naturf. Gesellsch., 2, 1858, fig. 51-58; Thaxter, Mem. Boston
Soc. Nat. Hist., 4, 1888, pl. 15, fig. 49-55; Mac Leod, MUller-KOgler, Mycologia, 65, 4,
1973, fig. 15. - Balazy, Flora of Poland, 24, 1993, fig. 20.
Пораженное насекомое прикрепляется к растению неестественно напря-
женными задними конечностями. Налет на поверхности тела насекомого не
всегда заметен, сероватый, бархатистый. Конидиеносцы простые, с булавовид-
ной конидиегенной клеткой, 70-110 х 19-27 мкм. Первичные конидии удлинен-
но-грушевидные, (41,0)45,0-52,5(57,0) х (30,0)31,0-41,0(45,0) мкм, слегка заос-
тренные к вершине и с выступающим узким сосочком 9 мкм дл. и 13-18 мкм шир.
у основания. Вторичные конидии подобного типа, но обычно мелкие и последо-
вательно уменьшаются с каждым новым образованием. Клетки гиф и конидие-
носцев содержат 15-70 ядер, а конидии 30-70. Покоящиеся споры (азигоспоры)
обычно шаровидные, (45,0)52,0-58,0(70,5) мкм, реже полушаровидные, такого же
размера, с оболочкой 2,5-3,5 мкм толщ., гладкие, образуются из гифальныхтелец
прямым делением. Гифальные тельца яйцевидные, удлиненные или почти амебо-
идные, разветвленные, 50-120 х 10-22 мкм. Ризоиды отсутствуют, но иногда вок-
руг пораженного тела насекомого заметны слабо разветвленные гифы.
На имаго Strongylogaster lineata Erichson (сем. Tenthredinidae, Hymenoptera).
Распространение в Украине. Горный Крым: Крымское запо-
ведно-охотничье хозяйство, 21.06.62. - Харьковская Лесостепь: Харьковская
обл., Змиевский р-н, с. Гайдары, биостанция, 28.06.84 (А.Г. Шеховцов). - Расточ-
ение Леса: Львовская обл., окр. г. Яворив, старые посадки, 03.07.87. — Южный бе-
257
per Крыма: Крымская обл., окр. г. Ялта, вверх по ущелью Учан-Су, 20.07.94; Ни-
китский ботанический сад, верхний парк, 21.07.94. — Правобережная Лесостепь:
г. Киев, Лысая гора, заросли возле ритуального дуба, 10.06.2001.
Общее распространение. Европа (Великобритания, Германия,
Дания, Швеция, Эстония), Северная Америка, Азия.
Примечание. В отличие от многих энтомофторовых, которые были сначала
описаны как виды Empusa, а затем перенесены в род Entomophthora, этот вид был
описан как Entomophthora (Е. tenthredinis Fres., 1858), но после ревизии и восста-
новления рода Empusa перенесен в этот род [Empusa tenthredinis (Fres.) Thaxter,
1888].
Гриб обнаружен исследователями не только в разных странах, но и на разных
видах Hymenoptera. Возможно, это обусловило определенную разницу в размерах
конидий: на неопределенных до вида насекомых из Tenthredinidae в Великобрита-
нии - 32-44 х 30-32 мкм и 33-45 х 22-30 мкм (Petch, 1944); на Dolerus nitens Zad-
dach в Германии - 36-58 х 26-42 мкм (Mtiller-Kogler, неопубл.); на неопределенном
до вида насекомом в Дании — 39-62 х 29-52 мкм (Rostrup, 1916), а в Швеции — 44-
50 х 32-35 мкм (Gustafsson, 1965а,b); на Pristiphora erichsonii Hartig в Канаде - 28,5-
Рис. 23. Entomophaga tenthredinis: а — гифальные тельца;
б - первичные конидии; в - вторичные конидии; г - ко-
нидии последующих серий; д — покоящиеся споры; е —
прорастание покоящихся спор
Фото 23. Entomophaga tenthredinis (по
Balazy, 1993): а — поликариотные кони-
дии; б - покояшиеся споры
258
48,5 х 23,0-37,5 мкм (Mac Leod, 1956); на Diprion similis Hartig в США - 40,2-60,0
x 32,2-51,0 мкм (неопубл.). Согласно данным Т. Petch, конидиеносцы простые, об-
разуют налет светло-коричневого цвета, а Е. Milller-KOgler отмечает, что конидие-
носцы иногда разветвленные и достигают 120-150 х 30 мкм. Кроме того, Т. Petch
описал прорастание конидий и образование покоящихся спор (азигоспор), оваль-
ных, 30-33 х 25-27 мкм, или шаровидных, 27-36 мкм, бесцветных, гладких, с обо-
лочкой до 4 мкм толщ. Без всяких обоснований он почему-то высказывает пред-
положение о связи Е. tenthredinis и Tarichium cimbicus Bubak (Petch, 1944). Одна-
ко, это очень сомнительное предположение, поскольку Tarichium cimbicus был
описан из Богемии на хризалидах рода Cimbex (Bubak, 1903: цит. по Balazy, 1993).
Покоящиеся споры шаровидные или слегка эллиптические, 26-48 х 24-32 мкм,
желтоватые, с тонкой бородавчатой оболочкой, 1,0-1,5 мкм толщ. После ревизии
диагнозов и пересмотра образцов D. Mac Leod сделал вывод, что Entomophthora
tenthredinis Fres. и Empusa (Entomophaga) tenthredinis Thaxter совершенно разные
виды, отличающиеся формой и размерами конидий, хотя эта вариабельность мо-
жет быть и у одного вида (Mac Leod, Muller-Kogler, 1973).
На основании анализа материала, собранного на личинках Dolerus sp.,
Strongylogaster lineata и имаго Selandria sp., обнаруженных в течение июня-авгус-
та на древесных, кустарниковых и травянистых растениях в лесах, на лугах и по-
лях, расположенных вблизи озер, прудов, речушек и т.д., высказано предположе-
ние, что, возможно, Е. tenthredinis — комплексный, сборный вид, но все-таки
приуроченный к представителям Tenthredinidae. Вариабельность его позволяет
выделить близкий вид - Е. diprionis (Balazy, 1993)
На территории Украины, а также в Эстонии мы находили личинки Strong-
ylogaster lineata, пораженные грибом, морфологические признаки которого соот-
ветствовали диагнозу для Entomophaga tenthredinis (Mac Leod, Muller-Kogler,
1973).
8. Entomophaga tipulae (Fres.) Humber
Mycotaxon, 34, 1989: 448. — Entomophthora tipulae Fresenius, Abhandl. Senckenb.
Naturf. Gesellsch., 2, 1858: 206. [nec Entomophthora (Tarichium) tipulae (Porter)
Mac Leod et Muller-Kogler, Mycologia, 62, 1970: 54; basionym Massospora tipulare
Porter, J. Elisha Mitchell Sci Soc., 58, 1942: 65-68]. - Энтомофага долгоножек
(рис. 24, фото 24).
Icon.: Fresenius, Abhandl. Senckenb. Naturf. Gesellsch., 2,1858, fig.; Balazy, Flo-
ra of Poland, Entomophthorales, 1993, fig. 8i, 18, 19; Коваль, Савченко, Доп. АН
УРСР, 1965, 12, рис. 2; Коваль, Опр. Энтомоф. грибов, 1974, рис. 56.
Пораженные насекомые прикрепляются к нижней поверхности листьев в
характерной позе - сведенными задними конечностями. Налет слабо заметен,
серовато-желтоватый. Конидиеносцы неразветвленные, конидиегенные клетки
булавовидные, 100,0-120,0 х 7,5-12,0 мкм, расширяющиеся к вершине до 12-
20 мкм. Первичные конидии яйцевидные, (32,0)36,5-43,0(46,8) х 23,5-25,5 мкм, с
четко выраженной полушаровидной папиллой около 10 мкм дл. и 12-14 мкм
шир., с 12-25-тью ядрами. Вторичные конидии двух типов: 1) подобные первич-
259
ным, но постепенно уменьшающиеся в каждом новом образовании; 2) удлинен-
ные, биполярные, 47-64 х 11-15 мкм, с утолщенной оболочкой, содержат 6-12
ядер и 1-3 округлых вакуоли в центре, образуются на укороченных цилиндричес-
ких конидиеносцах 10-15 мкм толщ., оканчиваются рудиментарной и не функци-
онирующей папиллярной структурой. Гифы параллелепипедообразные, 0,5-
15,0 мкм толщ., обычно неразветвленные, отгорожены от сегментов, лишенных
протоплазмы. Протопласты округлые или яйцевидные, 10-25 мкм в диам. Ги-
фальные тельца яйцевидные, эллипсоидальные или удлиненные, 32-60 х 17-
25 мкм, с 1-25 ядрами, часто с выростами. Покоящиеся споры светло-желтые,
шаровидные (34,0)37,5-52,5(59,0) мкм в диам., с оболочкой 2,3-2,8 мкм толш., с
гладким эписпорием.
На Limnophila (Pseudolimnophila) sepium Ver., Tipula (Savtshenkia) alpium
Berg., T. (Pterelachisus) pseudoirrorata Geotgh., T. (Oreomyza) truncorum Mg.,
T. (Vestiplex) rubriceps Schum., Pales tenuipes Ried. (сем. Limoniidae, Tipulidae, Dip-
tera).
Рис. 24. Entomophaga tipulae: a - первичные конидии;
61 - вторичные конидии первого типа; 62 - вторич-
ные конидии второго типа; в — покоящиеся споры
Фото 24. Entomophaga tipulae (по Balazy,
1993): а - конидиеносцы с формирую-
щимися конидиями; 6 — гифальные
тельца на гифах
Распространение в Украине. На Limnophila (Pseudolimnophi-
la) sepium. Правобережное Полесье: г. Киев, Голосеево, заболоченный ольшаник
возле Ореховатского пруда, 19.07.61 (Е.Н. Савченко).
На видах Tipula и Pales tenuipes. Карпатские Леса: Ивано-Франковская обл.,
Верховинский р-н, с. Черногоры, гора Пожижевская, влажный ельник на высоте
1200-1350 м н.у. м. (Е.Н. Савченко).
260
Общее распространение. Европа (Германия, Польша).
Примечание. Во всех случаях гриб был обнаружен на мертвых насекомых,
прикрепившихся к верхушке травянистых растений. Микоз наблюдался преиму-
щественно у самок типулид в конце лета. Пораженные насекомые не сразу теря-
ют способность передвигаться, но верхушка брюшка на границе VII и VIII сег-
ментов разорвана, а в местах разрывов на поверхность выступает уплощенное и
затвердевшее жировое тело, приобретающее пенистую структуру. На трупах насе-
комых налет иногда становится буровато-зеленым.
Пораженные насекомые обычно обнаруживались в местах с повышенной
влажностью, а количество пораженных особей достигало двух десятков, что но-
сило характер микроэпизоотии (Коваль, Савченко, 1965).
Гриб выделялся в культуру на среды стандартного состава, содержащие 0,2 %
дрожжевого экстракта (Tyrrell, 1970).
Несмотря на четкие морфологические и экологические признаки, отличаю-
щие этот вид от других, R. Humber почему-то предполагает, что он может оказать-
ся синонимом Entomophaga thaxter! (Brumpt) Humber, который отмечен на двукры-
лых (Brumpt, 1940; Humber, 1989), с чем мы принципиально не согласны, посколь-
ку в нашем распоряжении было достаточно материала для анализа и сравнения.
РОД ERYNIOPSIS HUMBER - ЭРИНИОПСИС
Mycotaxon, 21, 1984: 258-259
Мицелий развивается в полости тела насекомого и образует либо гифальные
тельца, либо сегменты гифы с небольшим количеством ядер. Конидиеносцы
прорывают кутикулу и выходят на поверхность; состоят из длинных олигокари-
отных гиф, равномерно утончающихся к основанию и утолщающихся к верши-
не, образуя булавовидные конидиегенные клетки, простые, вильчато или моно-
подиально разветвленные. Первичные конидии с 4-11 ядрами, с однослойной
оболочкой, удлиненно-яйцевидные, цилиндрические или веретеновидные, пря-
мые или согнутые, освобождаются активно. Вторичные конидии не отличаются
от первичных; капиллоконидии не окружены клейким слоем. Покоящиеся спо-
ры отделяются латерально из гаметангиев парентальных гиф. Ризоиды отсутству-
ют или не отличаются от вегетативных гиф, без специальных утолщений на кон-
цах. Специализированные паразиты насекомых, распространены на разных кон-
тинентах.
Типовой вид — Eryniopsis lampyridarum (Thaxter) Humber.
В настоящее время включает три вида - Е. caroliniana (Thaxter) Humber на
типулидах, Е. lampyridarum на жуках-кантаридах и Е. longispora (Balazy) Humber
на различных двукрылых. У нас пока обнаружен только один вид Е. caroliniana.
Eryniopsis caroliniana (Thaxter) Humber
Mycotaxon, 21, 1984: 259. — Empusa caroliniana Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat.
Hist., 4, 1888: 167. — Entomophthora caroliniana Thaxter ex Keller, Sydowia Ann.
MycoL, Ser. 2, 21(1-6), 1978: 88-89. — Erynia caroliniana (Thaxter) Remaudiere et
Keller, Mycotaxon, 11, 1980: 302. - Эриниопсис каролинский (рис. 25, фото 25).
261
Icon.: Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 1888, fig. 91-105; Balazy, Flora of
Poland, Entomophthorales, 1993, fig. 22.
Налет на насекомом почти незаметен, располагается на брюшке, сероватый,
паутинистый. Конидиеносцы простые или вильчато разветвленные, терминаль-
но расширяющиеся в конидиегенные клетки, 60,0-80,0 х 6,5-7,5 мкм, которые
могут достигать на вершине 11-15 мкм. Первичные конидии двух типов: удлине-
но-яйневидные, с папиллой, и цилиндрические, тупоусеченные с обеих сторон,
15-45 х 10-26 мкм, с 4-10-тью ядрами. Вторичные конидии подобны первичным,
или яйцевидные, но меньшего размера, грушевидные и веретеновидные с заос-
тренными концами, 30-55 х 7-13 мкм. Покоящиеся споры шаровидные, 37-55
мкм в диам., выполнены глобулярным содержимым, бесцветные, с гладким
эписпорием. В погибших насекомых гифальныетельца шаровидные, формируют
удлиненные, одноклеточные или слабо септированные, равномерно утончающи-
еся или слегка узловатые гифы 3,5-7,5 мкм толщ., с многочисленными коротки-
ми перпендикулярными отростками, иногда вильчатыми или простыми, многие
участки которых лишены протоплазмы.
Рис. 25. Eryniopsis caroliniana: а - гифальные
тельца; б - конидиеносцы; в — вторичные кони-
дии; г — покоящиеся споры; dt, д2 - вторичные
конидии разного типа; е — прорастание первич-
ной конидии; ж - прорастание вторичных кони-
дий; з - прорастание покоящихся спор (ф, д2, е,
ж, з: по Thaxter, 1888)
Фото 25. Eryniopsis caroliniana (по Balazy,
1993): а — первичные конидии; б—вторич-
ные конидии
262
На личинках Tipula (Savtshenkia) goriziensis Str.
Распространение в Украине. Карпатские Леса: Ивано-Фран-
ковская обл., Верховинский р-н, с. Черногоры, в районе озера Несамовитого,
01.09.1961 (Е.Н. Савченко).
Общее распространение. Северная Америка.
Примечание. Гриб был обнаружен на насекомом, которое находилось в гор-
ном потоке на камнях под мхом Hydrohypnum dilatatum (Wils.) Loeske. Пораже-
ние взрослых личинок начиналось в этих условиях, а инфицированные личинки
погибали уже в лаборатории, где проявление микоза провоцировали неблагопри-
ятные условия. Некоторые личинки мумифицировались через 10-12 дней. Наб-
людалось также заражение здоровых личинок от больных, находящихся в одном
и том же садке. Заражение происходит путем прорастания через кутикулу росто-
вых трубок конидий, до 10 мкм дл., которые выделяли липкую жидкость и спо-
собствовали адгезии. Гифы, проникшие в полость, сразу же сегментировались и
распадались на отдельные участки, образующие гифальные тельца, из которых
формировались конидиеносцы. Конидии продуцировались в значительном ко-
личестве и активно освобождались в окружающее пространство. При температу-
ре 25-27 °C и влажности выше 50 % гриб вызывал поражение насекомых в тече-
ние 2-3 суток. Размеры первичных конидий у насекомых, обнаруженных пора-
женными в природе и образующихся в лабораторных условиях инфицирования,
почти не отличались и были в пределах, указываемых S. Balazy для пораженных
особей, обнаруженных в Беловежской Пуще (Balazy, 1993).
РОД MASSOSPORA PECK EMEND. SOPER - МАССОСПОРА
C. Peck, Report of the botanist. N.-Y. State Mus. Nat. Hist., 31st Ann. Rep., 1879; 44;
R. Soper, Mycotaxon, 1, 1974: 13-40.
Конидиальные спороношения формируются в живых насекомых. Конидие-
носцы удлиненные, одноклеточные, мало отличаются от удлиненных гифальных
телец. Первичные конидии криптобитуникатные, удлиненно-эллиптические,
яйцевидные или веретеновидные, реже почти шаровидные; обычно 2-3-ядерные,
но бываю также 1— или, реже, 5-6-ядерные; гладкие, шероховатые или шипова-
тые, бородавчатые; утонченные и гладкие в области, слабо обозначенной зоной
папиллы. Покоящиеся споры шаровидные, с шероховатым сетчатым эписпори-
ем. Гифальные тельца округлые, удлиненно-яйцевидные, или неправильной
формы, локализованы в брюшной части насекомого.
Специализированные, облигатные, биотрофные патогены имаго грегарино-
вых цикад.
Типовой вид — MassosporacicadinaPeck.
Известно более 10 видов, описанных из Европы, Америки и Азии.
Примечание. Несмотря на то, что род относится к установленным еще в се-
редине XIX ст., объем его остается неясным. Последняя ревизия известных его
представителей позволила критически рассмотреть около 20 видов и установить
их положение в разных родах семейства Entomophthoraceae (Soper, 1974, 1981).
Так, Massospora richteri Bresadola et Staritz отнесена в род Tarichium и тракту-
263
ется как стадия покоящихся спор Zoophthora echinospora (Thaxter) Batko; Massos-
pora tipulae Porter после пересмотра считается синонимом Tarichium porteri (So-
per) Balazy и т.д.
Эта ситуация неопределенности в употреблении названий у видов, характе-
ризующихся плеоморфизмом и образованием только одной из стадий в различ-
ных экологических условиях, отражает отсутствие обоснованных критериев в та-
ких случаях и для других таксонов. В современных системах Entomophthorales для
выделения родов используют ряд критериев, включающих кариологические ха-
рактеристики, структурные особенности конидиеносцев и конидий и т.д. (Воро-
нина, Мукамолова, 2002; Humber, 1997). Однако, род Massospora не подвергался
ревизии по ряду таких критериев, что затрудняет понимание его объема и уста-
новления отличий от аналогичного рода Tarichium. Оба эти рода относятся к на-
иболее древним по дате их описания (Tarichium Cohn, 1870 и Massospora Peck,
1879) и нуждаются в исследовании современными методами. Без таких данных
выяснить их границы и установить принадлежность к ним отдельных видов уже
невозможно.
Род Massospora был обнаружен и описан на цикадах в Северной Америке
(Peck, 1879). Именно субстратный признак был решающим для установления ро-
да, хотя для других таксонов этого же уровня в семействе Entomophthoraceae он
считается дополнительным и основной акцент делается на морфологию (Humber,
1997).
Автор рода обращал внимание на такие особенности Massospora: конидии
образуются внутри тела насекомого; мицелий локализуется в последних сегмен-
тах брюшка; гриб развивается за счет использования жирового тела, гонад и мы-
шечной ткани; в течение патогенного процесса происходит отмирание и обламы-
вание последних сегментов брюшка, что способствует распространению кони-
дий; поверхность покоящихся спор сетчатая (Евлахова, 1974; Peck, 1879).
Неоднозначное понимание рода Massospora не позволяет сделать достовер-.
ные выводы о распространении его представителей на территории Украины, хо-
тя именно здесь были описаны два вида — М. cleoni Wize и М. bothynoderi Roma-
newitsch. Положение их в этом роде вызывает серьезные сомнения, однако, пос-
кольку мы не обнаруживали эти виды, наше мнение может основываться только
на данных других авторов.
М. cleoni была обнаружена в личинках и куколках свекловичного долгоно-
сика, распространенного на полях Черкасской области в 1904 г. (Wize, 1904). В
1915 г. G. Lakon переносит этот вид в род Tarichium (Lakon, 1915). При изучении
микозов свекловичного долгоносика в Полтавской и Сумкой областях Украины,
а также в Краснодарском крае в 1961 г. Ю.П. Бичук обнаружила этот гриб, кото-
рый на лабораторных средах продуцировал конидиеносцы и конидии типа гифо-
мицетальных грибов (Бичук, 1965). Однако, в пораженных особях, выполненых
покоящимися спорами, образование конидиальной стадии не наблюдалось.
Сравнение иллюстраций, приводимых для М. cicadina как типового вида, и ри-
сунка М. cleoni не может внести ясность, а только подтвердить сомнительность
близости этих видов (Бичук, 1965; Speare, 1921). Это вполне применимо и к виду
М. bothynoderi, что вынуждает нас не делать поспешных теоретических заключе-
ний, а привести диагнозы этих видов в объеме, опубликованном их авторами.
264
Ключ для определения видов
1. Покоящиеся споры в массе ярко-оранжевые, с шиповато-бородавчатым
эписпорием ....................................2. М. cleoni (стр. 265).
- Покоящиеся споры в массе серые, с толстым волнистым эписпорием
..........................................1. М. bothynoderi (стр. 265).
1. Massospora bothynoderi Romaniewitsch
Свекловичное полеводство, № 11-12, 1940:4 6-18. —
Массоспора долгоносиковая (рис. 26).
Icon.: Романович, Свеклов. полеводство, № 11-12, 1940, рис. ; Бичук, Мик-
робиол. журн., т. 27, № 6, 1965, рис. 3.
Налет на поверхности насекомого неза-
метен, мицелий погруженный, развивается в
брюшной полости, серый, с перегородками
или крупнозернистым содержимым, 3-6 мкм
толщ. Покоящиеся споры образуются из бу-
лавовидных утолщений гиф, сначала тонкос-
тенные, с мелкозернистым содержимым, а
при созревании становятся шаровидными,
или, реже, эллиптическими, 21,0-31,5 мкм в
диам., с толстой волнистой оболочкой; в мас-
се серого или желто-серого цвета.
В личинках и куколках свекловичного
долгоносика (Bothynoderes punctiventris, Cole-
optera).
Распространение в Украи-
н е . Левобережная Лесостепь: Полтавская
обл., Хорольский р-н, поля.
Общее распространение.
б
Рис. 26. Massospora bothynoderi (по Би-
чук, 1965): а - образование на гифах по-
коящихся спор; б - покоящиеся споры
Россия (Краснодарский край).
Примечание. Гриб известен только из этих двух территорий; обнаружен ав-
тором вида.
В Полтавской области гриб поражал 3,9 % особей всей популяции, а в Крас-
нодарском крае — до 15,4 % (Романевич, 1940: цит. по Бичук, 1965).
2. Massospora cleoni Wize
Bulletin International De L'academie des sciences de Cracovie, No. 10, 1904: 716-717.
- Taichium cleoni (Wize) Lakon, Z. Pflanzenkrankh., 25,1915: 262. - Entomophtho-
ra (Tarichium) cleoni (Wize) Bubak, Ann. Mycol., Berlin, 14, 1916: 341. — Массоспо-
ра клеоновая (рис. 27).
Icon.: Wize, Bull. Intern. Acad. Sci Cracovie, No. 10, 1904, fig. 21 (a-i); Бичук,
Микробиол. журн., т. 27, № 6, 1965, рис. 2.
265
Рис. 27. Massospora cleoni (по Бичук,
1965): а - покоящиеся споры; б - про-
растание покоящихся спор
Мицелий выполняет полость тела насекомого, иногда образует плотные
скопления; гифы бесцветные, 12-15 мкм толщ., состоят из клеток 40-60 мкм дл.,
зернистые, с многочисленными каплями жира, при старении становятся грязно-
желтыми. Покоящиеся споры (азигоспоры) образуются в местах утолщения гиф;
на ранних стадиях развития имеют вид булавовидных отростков; тонкостенные,
с просвечивающимся крупнозернистым содержимым, шаровидные, 25-30 мкм в
диам., с утолщенным эписпорием, на котором выступают шипы правильной ко-
нусовидной формы, с закругленными концами, 3-5 мкм выс., размещаются сим-
метрично. При окончательном созревании споровая масса приобретает ярко-о-
ранжевую окраску и выполняет всю полость тела насекомого. Скопление спор
внутри тела насекомого легко распадается на отдельные споры, которые в массе
кажутся жирными. Кутикула личинок и куколок остается неповрежденной и сох-
раняет свою естественную окраску, но при прикосновении и легком надавлива-
нии растрескивается под давлением внутрик-
леточного тургора. В случае поражения моло-
дых жуков у них сохраняется хитиновый пок-
ров и содержимое желудочного тракта.
В имаго, личинках и куколках свекло-
вичного долгоносика (Bothynoderes puncti-
ventris, Coleoptera).
Распространение в Украи-
н е . Правобережная Лесостепь: Черкасская
обл., Смелянский р-н, поля Холоднянского
совхоза (Wize, 1904). - Левобережная Лесос-
тепь: Полтавская обл., Хорольский р-н; Сум-
ская обл., Охтырский р-н (Бичук, 1965).
Общее распространение.
Россия (Краснодарский край).
Примечание. Гриб выделялся и форми-
ровал колонии на агаризованном сусле. При
прорастании покоящихся спор наблюдалось
образование конидиеносцев и конидий. Ко-
нидиеносцы мутовчато разветвленные, кони-
дии овальные, 4,5-6,1 х 2,1-3,1 мкм, неокрашенные (Бичук, 1965).
Образование конидиальной стадии послужило основанием предположить,
что гриб, описанный как Massospora cleoni, является гифомицетальным и отне-
сен к энтомофторальным ошибочно. Однако, автор этой гипотезы, Ю.П. Бичук,
в данном случае не учитывает способность представителей рода Massospora про-
дуцировать конидиальные спороношения внутри насекомого. Смущает отсутс-
твие данных о размерах конидиеносцев, а также рисунок, приведенный автором.
Изображения этих структур напоминают гифомицеты, но соотношение размеров
конидий и конидиеносцев не позволяет отнести их к известным родам. Кроме
этого, не исключена возможность инфицирования покоящихся спор митоспоро-
выми грибами, что при искусственном культивировании неизбежно. Ясно, что
делать окончательные выводы преждевременно, а обнаруженные в Украине виды
Massospora нуждаются в тщательном исследовании.
266
РОД NEOZYGITES WITLACZYL - НЕОЗИГИТЕС
Arch. Microskop. Anat., 24, 1885: 599-603; Remaudiere et Keller, Mycotaxon, 11,
1980: 331-332. — Empusa subg. Triplosporium Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist.,
4, 1888: 152. — Triplosporium (Thaxter) Batko, Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol.,
12, 1964: 324-325. - Thaxterosporium Ben-Ze'ev et Kenneth in Ben-Ze'ev, Kenneth
et Uziel, Mycotaxon, 28, 1987: 323.
Мицелий развивается в теле насекомого и образует яйцевидные или удли-
ненные, 4-10-ядерные гифальные тельца, из которых образуются простые, оли-
гокариотные конидиеносцы со спорогенными клетками, немного раздутыми, бу-
лавовидными или бутылковидными, утончающиеся к концам, 25,0-100 х 0,5 мкм.
Первичные конидии 4— или 8-ядерные, по контуру шаровидные или яйцевид-
ные, иногда до кеглевидных, с узкой, короткой, но четко выступающей субапи-
кальной шейкой, заканчивающиеся усеченной или слегка выпуклой папиллой.
Вторичные конидии такого же типа, образуются на коротких конидиеносцах,
или капиллоконидии, обычно миндалевидные или конические с широко закруг-
ленной базальной частью и верхней, выделяющей клейкое вещество. Первичные,
вторичные конидии и капиллоспоры дымчато-серые или дымчатые в массе. По-
коящиеся споры (зигоспоры, реже азигоспоры) шаровидные, полушаровидные
или эллиптические, дымчато-серые, в массе дымчатые, толстостенные. Ризоиды
часто отсутствуют.
Облигатные паразиты насекомых из отрядов Homoptera и Thysanoptera, а
также нематод.
В культуру не выделяются.
Типовой вид — N. fresenii (Nowakowski) Remaudiere et Keller.
История описания этого рода достаточно насыщена дискуссионными пред-
ложениями многих исследователей. Началось все с трактовки, что род Entomoph-
thora не является целостным, его классификация была пересмотрена и выделены
подроды, в том числе и Triplosporium, базирующийся на двух типовых видах — Е.
fresenii и Е. lageniformis (Thaxter, 1888). Однако еще в 1888 г. был описан новый
род Neozygites Witlaczyl на грегаринах (Protozoa), но эту публикацию в Зоологи-
ческом журнале не учитывали ни R. Thaxter, ни L. Nowakowski (Witlaczyl, 1885).
На основании сравнения рисунков N. aphidis, описанного Е. Witlaczyl, и Triplos-
porium fresenii, описанного L. Nowakowski, A. Giard делает заключение об их
сходстве и относит в синонимы, считая приоритет за Neozygites (Giard, 1888).
Пересматривая систематику с новых позиций, A. Batko переносит подрод
Triplosporium в род, независимо от рода Neozygites, который также считает самос-
тоятельным (Batko, 1964b). Эта таксономия использовалась микологами почти 20
лет, но после очередной ревизии род Triplosporium (Thaxter) Batko опять перене-
сен в синонимы рода Neozygites Witlaczyl с четким перечислением его видового
состава в количестве 8 видов: N. adjarica (Tsintsadze et Vartapetov) Remaudiere et
Keller, N. floridana (Weiser et Muma) Remaudiere et Keller, N. fresenii (Nowakowski)
Remaudiere et Keller, N. fumosa (Speare) Remaudiere et Keller, N. lageniformis (Thax-
ter) Remaudiere et Keller, N. parvispora (Mac Leod et Care) Remaudiere et Keller, N.
tetranychi (Weiser) Remaudiere et Keller, N. turbinata (Kenneth) Remaudiere et Keller
(Remaudiere, Keller, 1980).
267
Критерием для включения й род Neozygites считалось наличие в конидиях и
гифальных тельцах не более четырех ядер. Исключением был только N. turbinata,
у которого обнаружено наличие 7-11 ядер (Kenneth, 1977). На основании этого
признака, а также отсутствия капиллоспор, N. turbinata выделяют в новый род -
Thaxterosporium Ben-Ze'ev et Kenneth (Ben-Ze'ev, Kenneth, 1986; Ben-Ze'ev, Ken-
neth, Uziel, 1987). Детальное рассмотрение и сопоставление всех признаков, ко-
торые послужили основанием выделения этого рода, показали, что тонкая струк-
тура ядер идентична у Neozygites и Thaxterosporium и разделять их нет оснований,
но вполне реально выделение семейства Neozygitaceae (Humber, 1989). Возмож-
но, в будущем оно и будет признано, но пока не поддерживается, поскольку раз-
граничить род Thaxterosporium от Entomophthora, Entomophaga и Neozygites не
всегда удается, т.к. у них больше общих признаков, чем отличий. Одним из аргу-
ментов выделения рода Neozygites, кроме морфологических критериев, является
его специализация к поражению фитовредителей — тлей, клещей и трипсов.
Всего сейчас известно 11 видов, из которых в Украине обнаружен только
один — N. fresenii (Nowakowski) Remaudiere et Keller.
Neozygites fresenii (Nowakowski) Remaudiere et Keller
Mycotaxon, 11, 1980: 332. — Empusa freseniana Nowakowski, Bot. Zeitung (Berlin),
40, 1882 :561 (nomen nudum). — Empusa fresenii Nowakowski, Pam. Akad. Umiej.,
Krakow, 8, 1883: 171-172. — Neozygites aphidis Witlaczyl, Arch. Mikr. Ant., 24, 1885:
599-603. - Empusa subg. Triplosporium fresenii Nowakowski ex Thaxter, Mem. Bos-
ton Soc. Nat. Hist., 4, 1888: 167-169. — Triplosporium fresenii (Nowakowski) Batko,
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. BioL, 12, 1964: 325. — Entomophthora fresenii (Nowa-
kowski) Gustafsson, Lantbrukshogsk. Ann., 31, 1965: 141-142. — Entomophthora neri
Gustafsson, Lantbrukshogsk. Ann., 35, 1969: 243. - Неозигитес фрезения (рис. 28,
фото 26).
Icon.: Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 1888, fig. 106-140; Gustafsson, Lant. Ann.,
31, 1965, fig. 52-56; Mac Leod, Miiller- Kogler, Mycologia, 65, 4, fig. 5-6.
Пораженные насекомые легко отличаются окраской — серой, темно-зелено-
вато-серой или фиолетовой, иногда с розоватым оттенком по контуру брюшка;
прикрепляются к субстрату хоботком. Налет не всегда заметен, локализован на
поверхности брюшка, бархатистый. Конидиеносцы простые, неразветвленные,
различной длины, возникают прямо из гифальных телец. Конидиегенные клетки
слегка расширенные. Первичные конидии полушаровидные до короткояйцевид-
ных, 18-20 х 15-18 мкм, иногда бутылковидные до 27 мкм дл., с коротко усечен-
ной или выпуклой папиллой; дымчатые; содержимое гранулированное, с 1-2
каплями жира; после освобождения без протоплазменного содержимого. Вто-
ричные конидии двух типов: 1) подобные первичным по форме, но несколько
меньше размером, 2) миндалевидные, 29,0 х 13,6 мкм, со слегка бороздчатой или
полосатой поверхностью, образуются на нитевидных длинных спорофорах 51,5 х ’
1,5 мкм, — капиллоконидии. Покоящиеся споры (зигоспоры) широко эллипсои-
дальные или полуовальные, с одной стороны резко суживающиеся, 24-29 х 16-30
мкм, с утолщенной оболочкой, темным гладким эписпорием. Гифальные тельца
268
шаровидные, 14-18 мкм в диам., или в виде отдельных сегментов, 20-32 х 6-
8 мкм, с четырьмя ядрами. Цистиды и ризоиды не отмечены.
На бахчевой тле (Aphis gossypii, Homoptera).
Распространение в Украине. Левобережное Полесье: Черни-
говская обл., Козелецкий р-н, г. Остер, парк возле военного пансионата, 20.08.80;
— окр. г. Чернигова, поля Ин-та сельскохозяйственной микробиологии, 15.07.84
(И.Н. Скопина); Киевская обл., Барышевский р-н, с. Волошиновка, 26.07.2001;
с. Веселиновка, 16.08.2003. — Правобережная Лесостепь: Киевская обл., Обухов-
ский р-н, с. Плюты, лес у трассы, 20.06.71 (З.Г. Лавитская). — Донецкая Злаково-
Луговая Степь: Донецкая обл., Славянский р-н, Святые Горы, возле трапезной
монастыря, 20.07.89. - Левобережная Злаково-Луговая Степь: Донецкая обл.,
Володарский р-н, заповедник "Каменные Могилы", 04.09.82.
Рис. 28. Neozygites fresenii: а — первичные конидии;
б — вторичные конидии двух типов; в — капиллоко-
нидии; г - покоящиеся споры
Фото 26. Neozygites fresenii (по Gustaf-
sson, 1965): образование покоящихся
спор (зигоспор) путем почкования
после конъюгации двух гифальных те-
лец (х800)
Общее распространение. Европа (Великобритания, Дания, Гер-
мания, Польша, Швеция, Россия, Молдавия), Северная Америка (США, Канада).
Примечание. Вид достаточно широко распространен в странах Европы и
Северной Америки, однако исследователи сообщают различные размеры репро-
дуктивных органов: а) первичные конидии 20 х 17 мкм (Nowakowski, 1883), 18-20
х 15-18 мкм (Thaxter, 1888), 16,5-27,5 х 13,0-24,2 мкм (Soper, Mac Leod, 1963), 16-
25 х 13-18 мкм (Gustafsson, 1965а); 16,5-27,5 х 13,8-24,2 мкм (Евлахова, 1974). В
России гриб наиболее полно изучен в Ленинградской и Куйбышевской областях
(Евлахова, 1974), а в Польше обнаружен в ряде областей и Беловежской пуще
(Balazy, 1993). Обычен на разных видах тлей — Aphis fabae, A. mali, A. pomi, Brevi-
coryne brassicae, Microlophium evansi, Schisolachnus piniradiatae и др. Ha Ahpis ne-
269
rii Fonscolombe гриб был обнаружен в Бангалоре и описан как новый вид Е. nerii
(Gustafsson, 1969), который при сравнении с Е. fresenii был отнесен к нему в си-
нонимы (Balazy, 1993). В некоторых случаях гриб может быть причиной эпизоо-
тий (Balazy, 1993). Нами отмечалось поражение им насекомых, полностью засе-
ляющих отдельные растения на относительно небольшой площади, но только на
одном виде тлей - A. gossypii.
В Алабаме гриб был обнаружен в летний период совместно с мертвыми осо-
бями клещиков Tetranychus urticae Koch и Т. telarius L. В этом случае размеры ко-
нидий и гифальных телец отличались от типичных, а покоящиеся споры не обра-
зовывались (Сагпег, Canerday, 1968).
Многочисленные попытки изолировать гриб и культивировать на лабора-
торных средах не увенчались успехом (Mac Leod, Muller-K6gler, 1973).
РОД ZOOPHTHORA BATKO - ЗООФТОРА
Batko, Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12,1964: 323-324; Batko, Acta Mycol., 12,
1966: 15-21. — Remaudiere et Hennebert, Mycotaxon, 11, 1980: 301. — Remaudiere et
Keller, Mycotaxon, 11, 1980: 333. - Erynia Nowakowski, Dzienn. Ill Zjazdu Lek.
Przyr. Polsk., Sekc. Bot., 1881: 67-68 (nom. nud.); Humberet Ben-Ze'ev, Mycotaxon,
13, 1981: 507-509; Remaudiere et Keller, Mycotaxon, 11, 1980: 332-333; Ben-Ze'ev et
Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982: 440-457. — Entomophthora ss. Nowakowski, Pamietn.
Akad. Umiej. Krakow, Wydz. Mat.-Przyr., 8, 1883: 176; Lakon, Z. angew. Ent., 5,
1919: 174. — Empusa subg. Entomophthora Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4,
1888: 152.
Вегетативный мицелий развивается внутри хозяина; гифальные тельца фор-
мируются из сегментов гиф, часто неразветвленных и нитевидных. Конидиенос-
цы равномерно суживающиеся к вершине, дигитально или слабо дихотомически
разветвленные на концах, с немногочисленными ядрами, в пучках или гроздьях,
образуют плотный слой (псевдогиминей) одноядерных конидиегенных клеток.
Первичные конидии грушевидные или удлиненные, с четко выраженной папил-
лой, битуникатные, одноядерные. Вторичные конидии либо подобны первич-
ным, либо в последующих образованиях более крупные, образуются на коротких
конидиеносцах; капиллоконидии и звездчатые или тетраидные конидии встреча-
ются только у некоторых групп видов. Покоящиеся споры шаровидные или яй-
цевидные, бесцветные или окрашенные, толстостенные, с гладким или орнамен-
тированным эписпорием (бородавчатым, шиповатым, шероховатым), первона-
чально экстрацеллюлярные после гаметангиогамии или азигоспоры. Псевдоцис-
тиды образуются одиночно перед конидиеобразованием в дорзальной части по-
верхности насекомого; обычно плотные, конические или равномерно суживаю-
щиеся; часто более утолщенные, чем обычные воздушные гифы или конидиенос-
цы, булавовидные, вильчатые или узелкоподобные на вершине. Ризоиды распо-
лагаются в вентральной области насекомого, одиночные или как псевдоризомор-
фы, тонкие, нитевидные, на концах слабо неправильно ветвящиеся, либо обиль-
ные, плотные, извилистые, заканчивающиеся дископодобными прикрепления-
ми с извилистыми краями.
270
Паразиты артропод; монофаги или олигофаги.
Типовой вид - Zoophthoraaphidis (Brefeld) Batko.
В настоящее время признаются 79 видов этого рода, который включает 4
подрода - Erynia, Furia, Neopandora, Zoophthora (Balazy, 1993). В Украине извес-
тно 26 видов.
Представители рода Zoophthora не всегда легко распознаются, поскольку
изучены неодинаково полно, в результате чего зачастую отсутствует информация
о диагностически важных структурах, как, например, ризоидах и, особенно,
псевдоцистидах, присутствие которых не отмечено вследствие трудности уста-
новления разницы между конидиегенными клетками на ранней стадии образова-
ния (Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982).
Автор рода, A. Batko, предложил также его внутриродовую классификацию,
выделяя 4 подрода (Batko, 1966). Дискуссионным оказалось признание подрода
Erynia, который был описан L. Nowakowski как род, но позже им же отнесен в си-
нонимы к Entomophthora sensu Nowakowski (1883). В последствии оказалось, что
Erynia Nowakowski (1881) была описана не по правилам и отнесена в nomen nu-
dum, а приоритет описания на уровне подрода признан за A. Batko (Humber,
1989).
Разделение рода Zoophthora на 4 подрода принято многими исследователя-
ми (Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982; Li, Humber, 1984: цит. no Balazy, 1993; Balazy, 1993;
Humber, 1997).
Ключ для определения подродов
1. Псевдоцистиды хорошо различимы, дважды или многократно толще ко-
нидиеносцев, обычно длинные и часто булавовидные, узловатые или
вильчато разветвленные у вершины; вторичные конидии подобны пер-
вичным или же баллоспоры, шаровидные, либо тетраэдры; ризоиды мо-
ногифальные, не дифференцированы на концах на клетки для прикреп-
ления ...........................................1. Erynia (стр. 272).
- Псевдоцистиды незначительно толще конидиеносцев или одинаковой
толщины, часто неразличимы; вторичные конидии обычные или
капиллоспоры; ризоиды моногифальные или в пучках, на концах с
дископодобными прикреплениями либо с группой извилистых
разветвлений ...................................................2
2. Капиллоспоры и ризоидальные псевдоризоморфы имеются; конидии
цилиндрические или удлиненно-эллиптические, с папиллой, почти
равной диаметру конидии......................4. Zoophthora (стр. 299).
— Капиллоспоры и ризоидальные псевдоризоморфы отсутствуют; первич-
ные конидии обычно грушевидные или булавовидные, реже удлиненные
или почти эллиптические ........................................3
3. Ризоиды на концах с дископодобными образованиями для прикрепле-
ния к субстрату; лентовидные, иногда немного толще конидиеносцев
............................................3. Neopandora (стр. 288).
— Ризоиды на концах без специальных образований для прикрепления к
субстрату; не толще конидиеносцев ...............2. Furia (стр. 282).
271
1. Подрод Erynia (Nowakowski) Batko - Эриния
Acta Mycol., 2, 1966: 18. — Erynia Nowakowski, Dzienn. Ill Zjazdu Lek. Przyr.
Polsk., Krakow, 6, 1881: 67 (nomen nudum). - Erynia subg. Erynia Batko ex Ben-
Ze'ev, Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982: 459. - Erynia (Nowakowski ex Batko) Remaui-
diere et Hennebert, em. Humber, Mycotaxon, 34, 1989: 448-449.
Гифальные тельца удлиненные или неправильно удлиненные, яйцевидные
либо эллипсоидальные, при прорастании образуют утолщенные, цилиндричес-
кие, умеренно ветвящиеся гифы. Конидиеносцы на вершине слабо разветвлен-
ные. Первичные конидии яйцевидные, короткобулавовидные, грушевидные, ко-
нусовидные или продолговатые, туповеретеновидные, у некоторых видов иногда
различной формы. Вторичные конидии — баллоспоры, подобны первичным или
шаровидные, широкояйцевидные, с маленькой выступающей папиллой или в
случае местообитания насекомого в воде — тетраидного типа. Псевдоцистиды
выпуклые, дважды или в несколько раз толще конидиеносцев, цилиндрические
или тупоконические, часто угловатые или вильчатые на концах. Ризоиды моно-
гифальные, часто шире гиф вегетативного мицелия, не видоизмененные на кон-
цах или же с короткими неправильно ветвящимися скоплениями, прикрепляю-
щимися к насекомому. Покоящиеся споры образуются путем конъюгации двух
различных гиф или как азигоспоры, путем деления родительских клеток.
Типовой вид - Zoophthora ovispora (Nowakowski) Batko.
Ключ для определения видов
1. На комарах и мошках (Culicidae, Simuliidae) .................2
— на мелких мухах (Muscidae) ...................................3
2. Первичные конидии сильно раздутые в дистальной половине,
грушевидные или широко-булавовидные, с длинной тупой
папиллой .....................................1. Z. aquatica (стр. 273)
— Первичные конидии конусовидно суживающиеся к вершине и часто
заостренные или почти острые на верхнем конце . .2. Z. conica (стр. 274)
3. Первичные конидии грушевидные или удлиненно-булавовидные,
изогнутые ......................................................4
— Первичные конидии другого строения ............................5
4. Первичные конидии на обоих концах притупленные, утолщающиеся
на вершине, характерно изогнутые ........3. Z. curvispora (стр. 276)
- Первичные конидии грушевидные до удлиненно-булавовидных,
сильно варьирующие по форме и размерам ....6. Z. variabilis (стр. 281)
5. Первичные конидии обычно яйцевидные, с дугообразной папиллой,
равняющейся половине диаметра конидий......4. Z. ovispora (стр. 278)
— Первичные конидии туповеретеновидные, обычно прямые
или только со слабо изогнутой надпапиллярной
шейкой ................................. 5. Z. sepulchralis (стр. 280)
272
1. Zoophthora aquatica (Anderson et Ringo ex Anderson et Anagnostakis) Balazy
Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 152. — Entomophthora aquatica An-
derson et Ringo, J. Invertebr. Pathol., 13, 1969: 386-393 (basionym). - Anderson et
Anagnostakis, Mycotaxon, 10, 1980: 350. - Erynia aquatica (Anderson et Ringo) Re-
maudiere et Hennebert, Mycotaxon, 11, 1980: 301 (comb, inval.). - Erynia aquatica
(Anderson et Ringo ex Anderson et Anagnostakis) Humber, Mycotaxon, 11, 1981: 213.
— Зоофтора водяная (рис. 29, фото 27).
Icon.: Anderson, Ringo, J. Invertebr. Pathol., 13, 1969, fig, 1-12; Mac Leod, Mtll-
ler-K6gler, Mycologia, LXV, №. 4, 1973, fig. 2. - Roberts, Entomol. Soc. Am., 7, 1,
1970, fig. 3,4. — Balazy, Flora of Poland, Entomophthorales, 1993, fig. 10c.
Рис. 29. Zoophthora aquatica: a — гифы в полости
пораженной личинки; б - конидиеносцы; в -
первичные конидии; г — вторичные конидии
Фото 27. Zoophthora aquatica (по Anderson,
Kingo, 1969): а — пораженные личинки ко-
маров на поверхности водоема; б — первич-
ные конидии после окрашивания ацетокар-
мином
Налет на погибших куколках и личинках комаров, находящихся на повер-
хности водного бассейна, прозрачный, паутинистый, сероватый, располагается в
виде ореола в области головы, грудной и передних сегментов брюшной частей.
Конидиеносцы умеренно разветвленные, 8-10 мкм толщ.; терминальные ответ-
вления булавовидные или бутылковидные, одноядерные, 35 х 15 мкм. Ядра обыч-
но крупные, 5-9 мкм в диам. Первичные конидии удлиненно-грушевидные, 30-
40 х 15-18 мкм, с ясно выступающей папиллой, тупой или конической. 10 мкм дл.
и 11-14 мкм шир. у основания. Вторичные конидии такой же формы, но несколь-
ко мельче. Конидии освобождаются активно, распространяются на расстояние
до 3 см. Кроме ядра, в протоплазме имеется крупная капля, преломляющая свет.
273
Псевдоцистиды до 35 мкм, почти одинаковых размеров с тупой или неправильно
узловатой верхушкой. Гифальные тельца удлиненные, разветвляющиеся, 130-770
х 8-16 мкм, при прорастании образуют мицелий. Гифы разветвленные, ценоти-
ческие, 8-10 мкм толщ., с плотным ядром 5-7 мкм в диам. Лишенные протоплаз-
мы гифы напоминают ризоиды, но без специальных образований на концах, ко-
торыми насекомое прикрепляется к субстрату, но настоящие ризоиды не образу-
ются. Покоящиеся споры и цистиды не обнаружены.
На личинках Aedes beklemishevi, Ae. excrulians, Ae. leucomeles, Culex pipiens
molestus.
Распространение в Украине. Ha Aedes beklemishevi. Правобе-
режная Злаковая Степь: Одесская обл., Белгород-Днестровский р-н, с. Затока, в
стоячих лужах на окраине села, 18.06.81 (В. Шеремет).
На Aedes excrulians. Одесская обл., Килийский р-н, пос. Вилково, 29.05.84
(Е. Гопкало).
На Aedes leucomeles. Одесская обл., Измаильский р-н, с. Суворове, 04.07.92.
На Culex pipiens molestus. Правобережная Лесостепь: Киевская обл., Обу-
ховский р-н, с. Плюты, 27.06.72. — Левобережная Лесостепь: Киевская обл., Ба-
рышевский р-н, окр. с. Шовкове, заплава р. Ильта, 03.06.90; 19.07.92.
Общее распространение. Центральная Европа (Польша), Се-
верная Америка.
Примечание. Впервые гриб был обнаружен на куколках и личинках Aedes
canadensis Theobald и Ae. morsitans, обитающих в лесных лужах со слабой кислот-
ностью (pH = 6,1-6,3) в штате Коннектикут, США (Anderson, Ringo, 1969). Гисто-
патология пораженных микозом личинок показала, что гифальные тельца сосре-
доточены в гемоцеле и жировом теле; они не обнаружены в мышцах, сарколем-
ме, системе трахей, мальпигиевых сосудах, эноцитах. У четырех куколок, пора-
женных грибом, внутренние органы были полностью разрушены, а мицелий рас-
пространился и на передние области. В хвостовой части брюшных сегментов
наблюдалось скопление гифальных телец. Пораженные грибом насекомые теря-
ли способность передвигаться. В некоторых водоемах смертность пораженных
куколок достигала 80 %, что носило характер эпизоотии. В Польше гриб обнару-
живался не только в небольших водоемах, но и во влажных экотопах, среди мха в
лесах, и не только на куколках и личинках, но и на взрослых особях (Balazy, 1993).
В культуру выделялся на среды с яичным желтком, но рос очень слабо, образуя не
типичные структуры, а гифы с многочисленными ядрами и утолщенными обо-
лочками.
2. Zoophthora conica (Nowakowski) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964:404-405. — Entomophthora conica No-
wakowski, Pam. Acad. Umiej. Krakow, Wydz. Mat.-Przyr., 8, 1883: 155. — Empusa
subg. Entomophthora conica Nowakowski ex Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist.,
4, 1888: 186-187. - Zoophthora subg. Erynia conica (Nowakowski) Batko ex Batko,
Acta Mycol., 2, 1966: 18. — Erynia conica (Nowakowski) Remaudiere et Hennebert,
Mycotaxon, 11, 1980: 302. — Erynia subg. Erynia conica (Nowakowski) Remaudiere et
Hennebert, ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982: 459. - Зоофтора кони-
ческая (рис. 30, фото 28).
274
/соя.: Nowakowski, Pam. Acad. Umiej. Krakow, 8,1883, fig.; Thaxter, Mem. Bos-
ton Soc. Nat. Hist., 4, 1883, fig. 91; Batko, Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964,
fig. ; Gustafsson, Lant. Ann., 31, 1965, fig. 20; Balazy, Flora of Poland, Entomophtho-
rales, 1993, fig. 1c, 9a.
Пораженные насекомые легко отличаются белоснежным налетом, почти
полностью обволакивающим их тело. Конидиеносцы формируются прямо из ги-
фальных телец, 10-12 мкм толщ., с верхушечными гроздьями многочисленных
ответвлений, иногда дважды вильчато разветвленных; конидиегенные клетки уд-
линенно-булавовидные, 25-55 х 12-15 мкм. Первичные конидии веретеновидные
или конические, значительно варьируют по длине, 27-80 х 12-14 мкм, с округ-
лым, часто расширенным основанием, с конической папиллой около 7 мкм
толщ., суживающиеся к вершине, начиная с 1/3 высоты, с заостренной верхуш-
кой. В засушливых условиях терминальная часть первичных конидий теряет свое
содержимое и сплющивается. Вторичные конидии подобного типа либо мельче,
с полушаровидной суживающейся папиллой; в условиях повышенной влажности
могут образовываться тетраидные споры. Псевдоцистиды различной длины, 400
х 20-35 мкм, со слегка выпуклыми сторонами и тупой верхушкой. Гифальные
тельца яйцевидные или полиморфные по контуру, прорастают разветвленными
гифами 8-12 мкм толщ., продуцируют удлиненные фрагменты. Покоящиеся спо-
ры (зигоспоры) шаровидные, 30-50 мкм в диам., возникают после латеральной
конъюгации между гифами или их фрагментами, вблизи места их слияния; бес-
цветные, с оболочкой 3-4 мкм толщ., с гладким эписпорием. Ризоиды моноги-
фальные, обычно многочисленные, лентоподобные, часто с простыми тонкими
Рис. 30. Zoophthora conica: а — конидии; б - по-
коящиеся споры; в — ризоиды
Фото 28. Zoophthora conica (по Gustafsson,
1965): а - конидии и цистиды из пораженного
насекомого (х200); б, в — конидии, получен-
ные в культуре (б — х200; в — х800)
275
неправильно ветвящимися придатками, прикрепляющимися к субстрату в случае
обитания насекомого среди мхов во влажных условиях.
На Chironomus sp.
Распространение в Украине. Донецкая Злаково-Луговая
Степь: Донецкая обл., Волновахский р-н, окр. г. Волноваха, на поверхности пе-
ресыхающих луж, 16.06.79 (З.В. Усова); Артемовский р-н, окр. г. Дебальцево, на
поверхности пересыхающих луж в посадке, 18.06.79 (З.В. Усова); Новоазовский
р-н, пос. Приморское, на поверхности небольшого водоема, образовавшегося
после дождей, 02.07.82 (З.В. Усова); окр. г. Мариуполь, в заплавных лужах,
20.07.82 (З.В. Усова); Днепровская опытно-мелиоративная станция, 05.08.84 (З.В.
Усова).
Общее распространение. Европа (Польша, Швеция), Россия
(Подмосковье), Северная Америка, Азия, Австралия.
Примечание. Гриб был изолирован в культуру на среду с яичным желтком.
Колония формировалась сравнительно быстро; мицелий мощный, белый, при
старении желтеющий; спороношение отсутствовало (Gustafsson, 1965b).
По описанию R. Thaxter, покоящиеся споры шаровидные, бесцветные, 30-
50 мкм в диам., а по описанию М. Gustafsson, который наиболее тщательно зани-
мался исследованием этого гриба, покоящиеся споры 32-60 мкм (в среднем
45 мкм), снабжены тонким светло-коричневым эписпорием, а в конце периода
созревания покрываются сеткой из толстых, коричневато-желтых гиф (Thaxter,
1888; Gustafsson, 1965b).
Часто в одном и том же водоеме наблюдалось совместное поражение насе-
комых грибами Z. conica и Z. ovispora, а также Z. conica и Entomophthora culicis
(Gustafsson, 1965a,b). Обычно гриб обнаруживался у погибших насекомых на по-
верхности водоемов, но отмечен он и во влажных местах вблизи прудов и озер
(Balazy, 1993).
3. Zoopththora curvispora (Nowakowski) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 404. - Entomophthora curvispora No-
wakowski, Bot. Ztg. 35, 1877: 217-220; Pam. Akad. Umiej. Krakow, Wydz. Mat.-
Przyr., 8, 1883: 163-164. — Zoophthora subg. Erynia curvispora (Nowakowski) Batko
ex Batko, Acta Mycol., 2, 1966: 18. - Erynia curvispora (Nowakowski) Nowakowski ex
Remaudiere et Hennebert, Mycotaxon, 11, 1980: 302. - Erynia subg. Erynia curvispo-
ra Nowakowski ex Ben-Ze’ev et Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982:459. — Erynia curvis-
pora (Nowakowski) Remaudiere et Hennebert ex Humber, Mycotaxon, 34, 1989: 449.
— Зоофтора кривоспоровая (рис. 31, фото 29).
Icon.:Nowakowski, Ijlot. Ztg., 1877, fig. 5; Gustafsson, Lantbr. Ann., 31,1965, fig.;
Коваль, Опр. энтомоф. грибов, 1974, рис. 44.
Погибшие насекомые покрыты серебристым белым или сероватым нале-
том, более отчетливо заметным на нижней части брюшка. Конидиеносцы виль-
чато разветвленные, 60,0-70,0 х 3,0-5,6 мкм, с многочисленными пильчастыми,
булавовидными или бутылковидными конидиегенными клетками. Первичные
конидии 25-40 х 10-15 мкм, обычно булавовидные, изогнутые, широкоокруглые
276
на дистальных концах, с притупленной папиллой. Вторичные конидии подобны
первичным или почти шаровидные, с маленькой круто выступающей папиллой.
Псевдоцистиды чаще короткие, тупо конические, до 100 мкм дл., 20-30 мкм
толщ., на вершине 10-12 мкм толщ., хорошо отличимы в слое конидиеносцев.
Покоящиеся споры (зигоспоры) шаровидные, 30-40 мкм в диам., с оболочкой
2,0-3,5 мкм толщ., с гладким эписпорием, который легко лизируется и делает зи-
госпору незаметной. Ризоиды моногифальные, многочисленные.
На личинках Simulium latipes, Simulium sp., Melusina sp.
Распространение в Украине. Ha Simulium latipes. Донецкая
Злаково-Луговая Степь: Донецкая обл., Новоазовский р-н, пос. Приморское,
03.07.82 (З.В. Усова).
На Melusina sp. Правобережная Злаково-Луговая Степь: Днепропетровская
обл., Павлоградский р-н, с. Гвардейское, луг по течению р. Самара, 16.08.83
(З.В. Усова).
На Simulium sp. Правобережная Лесостепь: г. Киев, Феофания, 05.07.80. —
Правобережное Полесье: Киевская обл., Киево-Святошинский р-н, Ирпенская
пойма, 11.06.84; пгт. Боярка, 16.07.92. - Левобережная Лесостепь: Киевская обл.,
Барышевский р-н, с. Веселиновка, озеро в лесу, 16.08.2000. — Правобережная
Злаковая Степь: Одесская обл., Измаильский р-н, с. Суворово, 16.07.99.
Общее распространение. Европа (Великобритания, Польша,
Швеция, Белоруссия, Эстония), Россия (Подмосковье), Северная Америка.
Рис. 31. Zoophthora curvispora: а - первичные
конидии; б — вторичные конидии двух типов;
в — покоящиеся споры
Фото 29. Zoophthora curvispora (по Gustaf-
sson, 1965): а — слой конидиеносцев и кони-
дий на пораженном насекомом (х200); б —
первичные и вторичные конидии, получен-
ные в культуре (х800)
277
Примечание. Вид близок к Z. conica и Z. rhizospora (Gustafsson, 1965а,b), а
также к Z. ovispora (Nowakowski, 1883). Гриб был изолирован в культуру на среде
с яичным желтком; колонии белые, при старении прозрачно-желтые (Gustafsson,
1965а,b).
В Украине гриб обнаружен на мошках (сем. Simuliidae), но он известен и на
других мелких двукрылых Chaoborus, представителях сем. Chironomidae (Евлахо-
ва, 1974; Balazy, 1993).
4. Zoophthora ovispora (Nowakowski) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 405. — Entomophthora ovispora Nowa-
kowski, Bot. Ztg. 35, 1877: 220; Pam. Akad. Umiej. Krakow, Wydz. Mat.-Przyr., 8,
1883: 160-163. - Zoophthora subg. Erynia ovispora (Nowakowski) Batko ex Batko,
Acta Mycol., 2, 1966: 18. — Erynia ovispora (Nowakowski) Nowakowski ex Remaudie-
re et Hennebert, Mycotaxon, 11, 1980: 301 (comb, inval). - Erynia subg. Erynia ovis-
pora Nowakowski ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982: 459 (comb, inval.).
- Erynia ovispora (Nowakowski) Remaudiere et Hennebert ex Humber, Mycotaxon, 3,
1969: 449. — Зоофтора яйцевидноспоровая (рис. 32).
Icon.: Nowakowski, Bot. Ztg., 1877, fig. 7; Gustafsson, Lantbr. Ann., 31, 1965, fig.
16; Balazy, Flora of Poland, Entomophthorales, 1993, fig. 25a.
Пораженные насекомые сильно вздутые, покрыты почти незаметным серо-
ватым налетом, прикрепляются к нижним частям растений. Мицелий внутри на-
секомого вначале в виде округло-яйцевидных или почти полиморфных протоп-
ластов, часто с боковыми ответвлениями, трансформируется в удлиненные ги-
фальные тельца, которые дают начало типичным гифам 6-15 мкм толщ.. Кониди-
еносцы 7,5-17,0 мкм толщ., с несколькими обычно дихотомическими разветвле-
ниями на разных уровнях в верхней части. Первичные конидии яйцевидные или
эллиптические, 23,0-28,5 х 12,0-14,0 мкм, радиально симметричные, с полушаро-
видной выпуклой папиллой, 6,5-7,5 мкм шир. Вторичные конидии подобны пер-
вичным, обычно у них соотношение L:D меньше двух. Псевдоцистиды 100-250
Х15-30 мкм, тупые, часто с утолщенными концами, иногда вильчатые, с лукови-
цеподобным основанием до 60 мкм шир. Покоящиеся споры (зигоспоры) шаро-
видные, около 31 мкм в диам., с толстой оболочкой 2,5-3,5 мкм толщ., с гладким
бесцветным эписпорием.
На мухах Lonchaea vaginalis, Sapromyza sp. (сем. Syrphidae, Diptera) и кома-
рах Culex pipiens pipiens, Culex sp. (Culicidae, Diptera).
Распространение в Украине. Ha Lonchaea vaginalis. Правобе-
режная Лесостепь: Черкасская обл., Уманский р-н, дендропарк "Софиевка",
11.07.90; Киевская обл., Богуславский р-н, окр. г. Богуслава, посадка возле
р. Рось, 29.05.84; Васильковский р-н, с. Борова, приток р. Ирпень, 16.06.72; Бо-
родянский р-н, окр. г. Бородянка, луг по течению р. Здвиж, 05.07.74.
На Sapromyza sp. Западная Лесостепь: Винницкая обл., Немировский р-н,
окр. с. Соколец, 12.06.80.
На Culex pipiens pipiens. Левобережное Полесье: Киевская обл., Броварской
р-н, лесничество, 20.07.98.
278
Ha Culex sp. Левобережное Полесье: Киевская обл., Барышевский р-н,
с. Подолье, посадка у озера, 18.07.02.
Общее распространение. Европа (Польша, Швеция), Россия
(Московская, Куйбышевская области), Азия, Северная Америка.
Примечание. Очевидно, вид относится к олигофагам и специализирован к
незначительному количеству представителей семейств Lonchaeidae, Syrphidae,
Sarcophagidae, Calliphoridae, Tipuli-
dae, Psychodidae, обитающих во
влажных экотопах вблизи водоемов
(Balazy, 1993). На имаго Lauxaniidae
отмечен только однажды и при этом
наблюдались четкие отличия, хотя и
незначительные: первичные кони-
дии были толще, 25-29 х 15-19 мкм;
псевдоцистиды четко вытянуты над
конидиегенными клетками, что
очень похоже на представителей ро-
да Neopandora, хотя остальные
структуры были типичны для Z. ovis-
pora. Исходя из таких представлений
о специализации этого вида, не сов-
сем объяснимо его обнаружение на
комарах, но при идентификации мы
исходили из наиболее четких мор-
фологических признаков — строения
конидий и псевдоцистид, а отличий
от диагноза не установили. Интерес-
но, что на комарах описан очень по-
хожий и близкий вид - Е. henrici
(Molliard, 1918), что отмечалось так-
же другими исследователями (Water-
house, Brady, 1982), но почему-то мо-
нографы не включили его в список
синонимов (Balazy, 1993; Humber,
Рис. 32. Zoophthora ovispora: а - гифальные тельца;
б — конидиеносцы с формирующимися конидия-
ми; в - первичные конидии; г — вторичные кони-
дии; д — покоящиеся споры
1997).
Гриб отмечен также на некровососущих комарах Culicoides nubeculosus Meig.
(Евлахова, 1974).
Некоторые отличия в размерах спор отмечены при сравнении описаний
L. Nowakowski и М. Gustafsson: 22-28 х 14 мкм (Nowakowski, 1883); 16-28 х 9-
14 мкм (Gustafsson, 19б5а,Ь). Все предыдущие исследователи подчеркивали, что
наиболее характерными признаками для Z. ovispora являются мощные псевдо-
цистиды.
Гриб выделялся в культуру на среде с яичным желтком, быстро и обильно
спороносил. Конидии имели характерную шершавую грубозернистую повер-
хность, окрашивали среду в винно-красный цвет (Евлахова, 1974).
279
5. Zoophthora sepulchralis (Thaxter) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12. 1964: 405. — Empusa subg. Entomophthora se-
pulchralis Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4, 1888: 181-182. — Entomophthora
sepulchralis Thaxter ex Lakon Z. ang. Ent., 5, 1919: 178. — Zoophthora subg. Erynia
sepulchralis (Thaxter) Batko ex Batko, Acta Mycol., 2, 1966: 18. — Erynia sepulchralis
(Thaxter) Remaudiere et Hennebert, Mycotaxon, 11, 1980: 302. - Erynia subg. Erynia
sepulchralis (Thaxter) Remaudiere et Hennebert ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Mycota-
xonl4, 1982: 459. — Зоофтора могильная (рис. 33).
Icon.: Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4,1888, fig.; Weiser, Nemoci hmyzu,
1966, fig.; Balazy, Flora of Poland, Entomophthorales, 1993, fig. lOe, 25c.
Рис. 33. Zoophthora sepulcharis: а - первичные ко-
нидии; б - вторичные конидии двух типов; е - по-
коящиеся споры
Пораженные насекомые покрыты почти незаметным бархатистым, серова-
тым налетом. Конидиеносцы обильно разветвлены на концах. Первичные кони-
дии удлиненно-яйцевидные, до эллиптических или туповеретеновидных, 35-
48(55) х 10-15 мкм, резко или посте-
пенно суживающиеся к основанию в
короткую шейку, приближающуюся к
выпуклой папилле, 4,5-5,5 мкм толщ.,
часто асимметрически ориентирован-
ной к продольной оси конидии. Вто-
ричные конидии подобны первичным
либо мельче, широкогрушевидные.
Псевдоцистиды крупные, 70-90 мкм
толщ., расширяющиеся, вильчатые
или разветвленные на концах. Покоя-
щиеся споры (зигоспоры) шаровид-
ные, бесцветные, 35-50 мкм в диам.
Гифальные тельца шаровидные, яйце-
видные или слегка неправильной
формы, около 60 мкм в диам. Ризоиды
моногифальные, многочисленные.
На мухах из сем. Syrphidae (Dip-
tera).
Распространение в
Украине. Закарпатье: Закарпат-
ская обл., Мукачевский р-н, окр. г
Мукачево, буковый лес на горе, возле
ручья, 03.07.88.
Общее распростране-
ние. Европа (Польша), Северная Америка (США, штат Северная Каролина).
Примечание. В авторском диагнозе Z. sepulchralis указывается на видах Ti-
pulidae и мелких Diptera (Thaxter, 1888). Кроме типулид, была обнаружена на
представителях Anthomyzidae, Rhagionidae и Syrphidae (Balazy, 1993). При этом
морфометрические данные несколько отличались: у экземпляров из США: кони-
дии были 35-48(55) х 10-15 мкм, а у экземпляров из Польши — 27,0-35,0 х 11,5-
280
13,0 мкм. На территории Украины самые тщательные поиски гриба на типулидах
не увенчались успехом, хотя были проанализированы многолетние сборы энто-
молога-монографа этой группы Е.Н. Савченко. Гриб отмечен нами только од-
нажды во влажном местообитании, но сразу на семи особях мух из сем. Syrphidae.
Этот вид требует более тщательного изучения и уточнения диагноза, в кото-
ром почему-то отсутствуют сведения о наличии ореола вокруг конидии, который
изображен на рисунке у J. Weiser (Weiser, 1966).
4. Zoophthora variabilis (Thaxter) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 405. — Empusa subg. Entomophthora
variabilis Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4, 1888: 183. — Zoophthora subg.
Erynia variabilis (Thaxter) Batko, Acta Mycol., 2, 1966: 18. — Entomophthora variabi-
lis Thaxter ex Lakon, Z. ang. Ent., 5, 1919: 178. — Erynia variabilis (Thaxter) Remau-
diere et Hennebert, Mycotaxon, 11, 1980: 302. — Erynia variabilis (Thaxter) Remaudi-
ere et Hennebert ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982: 459. - Зоофтора
изменчивая (рис. 34).
Icon.: Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4, 1888, fig. 101; Hutchinson, The
genus Entomophthora in the Western Hemisphere, 1963, fig. 12; Balazy, Flora of Po-
land, Entomophthorales, 1993, fig. lOe, 25c.
Пораженные насекомые более темные, слегка увеличенных размеров, прик-
реплены к субстрату ризоидами. Конидиеносцы оливковые, пальчаторазветвлен-
ные; конидиегенные клетки цилиндрические или слегка булавовидные, 20-28 х
7-10 мкм. Первичные конидии различных размеров, грушевидные до удлиненно-
булавовидных, часто изогнутые, 18-30 х 7-11(13) мкм, с папиллой 2,5-4,0 мкм
шир., по контуру треугольные. Вторичные конидии подобны первичным. Псев-
доцистиды ширококонусовидные, часто сильно суживающиеся, обычно с загну-
той верхушкой, иногда вильчато разветвленные. Покоящиеся споры (зигоспоры)
шаровидные, (25)30-40(44) мкм в диам., с гладким, более темным, бледно-корич-
невым эписпорием. Ризоиды многочисленные, моногифальные, без терминаль-
ных образований или слегка утолщенные и разветвленные на концах.
На мелких мухах рода Tetanocera, во влажных местах, вблизи небольших во-
доемов.
Распространение в Украине. Правобережное Полесье: Киев-
ская обл., Бородянский р-н, ж/д платформа Спартак, смешанный лес с заболо-
ченными участками и небольшими озерками, 15.07.88. — Левобережное Полесье:
Киевская обл., Барышевский р-н, с. Березань, посадка вокруг озера, 02.08.2000.
Общее распространение. Европа (Великобритания, Польша,
Швеция), Северная Америка.
Примечание. Имеющиеся в диагнозе неточности относительно окраски ко-
нидиеносцев и наличия покоящихся спор не дают возможности составить четкое
представление об объеме этого вида, очень близкого к Z. conica и Z. ovispora. Ес-
ли Т. Petch (1948) и М. Gustafsson (1965а) указывают размеры покоящихся спор
(они приведены и нами), то А.А. Евлахова (1974) считает основным отличием
Z. variabilis отсутствие покоящихся спор. Интересно, что в Польше, где гриб от-
281
мечался в значительном количес-
тве, они также не формировались
(Balazy, 1993). Нами Z. variabilis
собрана только дважды, поэтому
выводы могут оказаться недосто-
верными, но покоящиеся споры
не обнаружены. Возможно, на их
образование влияют сроки, пос-
кольку пораженные грибом насе-
комые были собраны в летнее вре-
мя, а также местообитание в пере-
увлажненных биоценозах.
В авторском диагнозе цвет
конидиеносцев не приводится, а
J. Hutchinson (1963), который от-
носит Z. variabilis к типу "america-
па" по форме конидий, как ключе-
вой признак использует окрашен-
ность конидиеносцев. У собран-
п „ ... . .... . ных нами экземпляров конидие-
Рис. 34. Zoophthora variabilis: а - гифальные тельца; г
б-псевдоцистиды; в-первичные конидии; г-вто- НОСЦЫ были оливковые.
ричные конидии; д— покоящиеся споры Не совсем ясна и субстратная
приуроченность этого вида, пос-
кольку он указан просто на мелких мухах, и только для Польши имеется ссылка
на поражение им мух из сем. Psychodidae (Balazy, 1993). При этом указывается,
что гриб обычно встречается с другими близкими видами — Z. conica и Z. ovispo-
га, но не приводятся объяснения, по каким критериям их отличали в этом случае.
Собранные нами образцы были однотипными и полностью соответствовали ди-
агнозу, без наличия спор других видов.
Подрод Furia Batko emend. Li et Humber — Фурия
Canad. J. Bot., 6, 1984: 662. - Zoophthora subg. Furia Batko, Acta Mycol., 2, 1966:
20. — Erynia subg. Furia Batko ex Li et Humber, Canad. J. Bot., 6, 1984: 662. — Furia
Humber, Mycotaxon, 34, 1989: 450-451.
Вегетативный мицелий развивается в хозяине как удлиненные протоплас-
ты, или неправильной формы продолговатые, или слегка разветвленные гифаль-
ные тельца. Конидиеносцы слегка разветвленные в апикальной части. Первич-
ные конидии яйцевидные до цилиндрических, грушевидные или веретеновид-
ные, иногда билатерально симметричные со слегка латерально смещенной па-
пиллой в направлении к оси конидии. Вторичные конидии такие же, иногда нем-
ного различаются размерами. Псевдоцистиды такой же толщины, как и кониди-
еносцы, или же с несколько клубневидным основанием, конусовидно суживаю-
щиеся к вершине. Ризоиды моногифальные или слабо пучковатые, подобны
псевдоризоморфным структурам, без верхушечных дископодобных окончаний,
но с небольшими тонкими разветвлениями или со слабыми расширениями.
282
Типовой вид - Zoophthora virescens (Thaxter) Batko.
На территории Украины обнаружено 4 вида.
Ключ для определения видов
1. На гусеницах совок и кольчатого шелкопряда (Lepidoptera) ...............2
-На мухах (Diptera) и жуках (Coleoptera)...................................3
2. Первичные конидии преимущественно цилиндрические или слегка
широко веретеновидные, 24-32 х 9-12 мкм; папилла часто шире, чем
половина диаметра конидии; на гусеницах совок (Agrotinae, Noctuidae)
............................................3. Z. virescens (стр. 285)
- Первичные конидии удлиненно-яйцевидные, 16,5-25,5 х 6,5-12,0 мкм;
на гусеницах кольчатого шелкопряда (Malacosoma neustria, Lasoiocampi-
dae)...................................1. Z. gastropachae (стр. 283)
3. Первичные конидии яйцевидные до кеглевидных, 18-25х 12-16 мкм,
суживающиеся конусовидно к маленькой папилле; на мухах (Sciaridae)
...............................................2. Z. sciarae (стр. 284)
- Первичные конидии яйцевидные, 25-29 х 14-18 мкм, с полушаровидной
папиллой; покоящиеся споры темно-коричневые, 33-40 мкм в диам.; на
жуках (Zabrus tenebroides, Carabidae) .........4. Z. zabri (стр. 287).
1. Zoophthora gastropachae (Raciborski) Balazy
Flora of Poland, v. XXIV, Entomophthorales, 1993: 164. - Empusa (Entomophthora)
gastropachae Raciborski, Kosmos, 35 (7-9), 1910: 775 (basionym). - Entomophthora
crustosa Mac Leod et Tyrrell, Canad. Entomol., 11, 1979: 1138-1143. - Erynia crusto-
sa (Mac Leod et Tyrrell) Humber et Ben-Ze'ev, Mycotaxon, 34, 1989: 451. — Зоофто-
pa кольчатого шелкопряда.
Icon.: Raciborski, Kosmos, 35 (7-9), fig.
Налет на пораженном насекомом серовато-зеленоватый, лучше заметен на
нижней стороне брюшка. Конидиеносцы пальчатоветвящиеся; ответвления бу-
тыльчатые или дубинковидные, иногда асимметричные, 20-25 х 11 мкм. Первич-
ные конидии удлиненно-яйцевидные, 16,5-25,3 х 6,6-12,0 мкм, четко суживаю-
щиеся к основанию, с полушаровидной выпуклой папиллой около 5 мкм шир.
Гифальные тельца грушевидные, яйцевидные либо булавовидные, 25-30 х 15 мкм,
дают начало гифам до 10 мкм толщ., параллелепипедной формы, которые дости-
гают 30 мкм дл., могут быть бифуркатно или более разветвленными. Покоящие-
ся споры (зигоспоры) шаровидные, 21-42 мкм в диам., с шероховатым эписпори-
ем; в массе кремовые до светло-коричневых. Псевдоцистиды и дифференциро-
ванные ризоиды не отмечены, но роль последних выполняют гифы, обволакива-
ющие конечности насекомого, расположенные в абдоменальной части.
На гусеницах кольчатого шелкопряда Malacasoma neustria L.
Распространение в Украине. Западноукраинские Леса: окр.
г. Львова (Raciborski, 1910).
Общее распространение. Европа, Северная Америка.
283
Примечание. Таксономия этого вида достаточно запутана, несмотря на его
четкие отличительные признаки. Впервые был описан как Empusa (Entomoph-
thora) gastropachae, т.е. согласно классификации, предложенной.R. Thaxter (Raci-
borski, 1910). Однако, этот экземпляр, хранящийся в гербарии KRAM (Польша),
при более поздней ревизии был отнесен к Entomophthora crustosa Mac Leod et
Tyrrell, описанной гораздо позже (Mac Leod, Tyrrell, 1979). Интересно, что E. crus-
tosa ранее приводилась как Tarichium megaspermum Cohn, исходя из скудного ко-
нидиального спороношения и преимущественного обилия покоящихся спор
(Mac Leod, 1956; Abrahamson, Harper, 1973: цит. по Balazy, 1993). Тем не менее, оба
эти образца с неопубликованными названиями напоминали гриб, собранный R.
Thaxter и находящийся в Farlow Herbarium под названием Empusa clisiocampa, а
при очередной ревизии обозначен A. Kevorkian как Entomophthora malacosomis
(Mac Leod, Tyrrell, 1979). Описание этих видов значительно отличалось морфоло-
гией - ризоидами, вторичными конидиями, покоящимися спорами, а также эко-
логией (датами сбора).
Размеры первичных спор несколько отличаются в описаниях разных авто-
ров: 20-25 х 8-10 мкм (Raciborski, 1910) и 16,5-25,3 х 6,6-12,0 мкм (Mac Leod,
Tyrrell, 1979). Нами гриб не был обнаружен, несмотря на тщательные поиски.
2. Zoophthora sciarae (Olive) Balazy et Humber
Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 169. - Empusa sciarae Olive, Bot.
Gaz., 41, 1906: 196 (basionym). — Erynia sciarae (Olive) Ben-Ze'ev et Kenneth,
Mycotaxon, 14, 1982: 471-472. - Furia sciarae (Olive) Humber, Mycotaxon, 34, 1989:
451. - Зоофтора сциаровая (рис. 35).
Icon.: Olive, Bot. Gaz., 41, 1906, fig.
Рис. 35. Zoophthora sciarae: a — гифаль-
ные тельца; б — конидии; в - ризоиды
Пораженное насекомое прикрепляет-
ся к субстрату брюшной частью, что создает
характерную позу. Налет плохо заметный,
сероватый, ограниченный брюшной облас-
тью. Внутри насекомого мицелий ценоти-
ческий, только с возрастом разделяется
многочисленными клеточными перегород-
ками на отдельные сегменты 7-10 мкм
толщ., некоторые из которых становятся
сильно раздутыми или выпуклыми и дают
начало конидиеносцам, дигитально развет-
вленным в терминальной части. Первичные
конидии яйцевидные или кеглевидные, 18-
25 х 12-16 мкм, четко сильно сужаются к ос-
нованию и заканчиваются рельефной, но
узкой, закругленной папиллой. Вторичные
конидии, псевдоцистиды и покоящиеся
споры не обнаружены. Ризоиды более или
менее обильные в брюшной части.
На мухах Sciaria sp. (Sciaridae, Diptera).
284
Распространение в Украине. Западная Лесостепь: Винницкая
обл., Крыжопольский р-н, с. Заболотное, заросли у пруда, 11.06.90.
Общее распространение. Европа (Дания), Северная Америка
(США, Висконсин).
Примечание. Вид достаточно редкий, что, возможно, связано с незначи-
тельной распространенностью этого вида мух, но легко диагностируемый и чет-
ко отличается от остальных, собранных на разных видах мух. Очевидно, наиболее
близким видом является Z. subg. Erynia montana (Thaxter) Batko, поскольку пер-
вичные конидии у них одного типа, и кроме этого, встречаются на мелких двук-
рылых. Некоторые исследователи даже считали их синонимами, но более поз-
дние ревизии подтвердили самостоятельность (Lakon, 1919а,b; Gustafsson,
1965а,b; Ben-Ze'ev, Kenneth, 1982; Humber, 1989). По форме конидий J. Hutchin-
son относил этот вид к типу "lampyridarum" (Hutchinson, 1963).
Нами гриб обнаружен лишь однажды, но на небольшом участке им были по-
ражены 11 особей, которые прикреплялись к стеблям пырея. В авторском диаг-
нозе отсутствуют размеры конидиеносцев, которые в наших сборах достигали 29-
41x9-12 мкм, а папиллы были 3-4 мкм толщ.
Вид насекомого был установлен Е.Н. Савченко.
3. Zoophthora virescens (Thaxter) Batko
Bull. Pol. Acad. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 406. — Empusa subg. Entomophthora vi-
rescens Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4, 1888: 178. - Entomophthora vires-
cens Thaxter ex Lakon, Z. angew. Entom., 5, 1919: 176-177. — Zoophthora subg. Furia
virescens (Thaxter) Batko ex Batko, Acta Mycol., 1966: 20. - Erynia virescens (Thax-
ter) Remaudiere et Hennebert, 11, 1980: 302; Li et Humber, Canad. J. Bot., 62, 1984:
659-662. - Furia virescens (Thaxter) Humber, Mycotaxon, 24, 1989: 451. - Зоофтора
зеленеющая (рис. 36, фото 30).
Icon..‘Thaxter, Mem. Boston Soc.Nat. Hist., 4,1888, fig.; Коваль, Определитель
энтом. грибов СССР, 1974, рис. 51; Леднев и др., Возб. микозов насекомых, 2003,
рис. 6.
Пораженные гусеницы выползают перед гибелью на верхние части травя-
нистых растений и прикрепляются только задней парой ног, передние остаются
свободными и гусеницы висят вниз головой под острым углом к стеблям расте-
ний. Мицелий пронизывает тело гусеницы и постепенно мумифицирует ее. Гифы
густо септированные, часто анастомозирующие, 5,5-12,0 мкм толщ., с многочис-
ленными выпячиваниями 13-18 мкм в диам.; некоторые из фрагментов гиф спо-
собны разделяться на отдельные сегменты. Конидиеносцы 5-9 мкм толщ., диги-
тально разветвленные в терминальной части; конидиегенные клетки 30,0-37,5 х
7,8-12,5 мкм. Первичные конидии удлиненно-цилиндрические или булавовид-
ные (23,8)28,0-28,5(31,6) х (8,7)10,0-11,0(12,5) мкм, соотношение L:D равно 2,8;
с дугообразной, часто слегка выпуклой папиллой 4,5-6,0 мкм толщ. Содержимое
гиф, конидиеносцев и конидий сильно вакуолизировано. Ризоиды гифоподоб-
ные, без терминальных утолщений и других модификаций окончаний, много-
численные. Псевдоцистиды не обнаружены.
285
Рис. 36. Zoophthora virescens: a — первич-
ные конидии; б — вторичные конидии
Фото 30. Zoophthora virescens (по Леднев
и др., 2003): пораженная гусеница озимой
совки
На гусеницах и предкуколках совки с-черное (Amanthes c-nigrum L.), ози-
мой совки (Agrotis segetum Den. et Schiff.) - сем. Noctuidae, п/c. Agrotinae, Lepi-
doptera.
Распространение в Украине. Ha Amanthes c-nigrum. Донец-
кая Злаково-Луговая Степь: Донецкая обл., Ясиноватский р-н, с. Железное, ко-
нец мая - начало июня 1978 г. (З.Ф. Ключко). - Левобережная Злаковая Степь:
Запорожская обл., Мелитопольский р-н, с. Мирное, конец мая 1979 г.
(З.Ф. Ключко).
На Agrotis segetum. Правобережное Полесье: Киевская обл., Киево-Свято-
шинский р-н, ст. Буча, поля в заплаве притоки р. Ирпень, июнь 1979 г.
(З.Ф. Ключко). — Левобережная Лесостепь: Киевская обл., Барышевский р-н,
окр. с. Веселиновка, август-сентябрь 2003 г.
Общее распространение. Европа (Германия, Польша, Финлян-
дия, Чехословакия), Россия (Воронежская обл., Ленинградская обл., Краснодар-
ский край), Северная Америка.
Примечание. Цикл развития этого гриба изучен достаточно полно (Mac Le-
od, 1963; Miiller-K6gler, 1965). На ранних стадиях развития гриба в теле гусеницы
наблюдается разжижение тканей, обуславливаемое размножением в крови и раз-
ных тканях гифенных тел различной формы - шаровидных, удлиненных, яйце-
видных, бутылковидных, раздутых, нитевидных и т.д. Гифенные тела выделяют
протеолитические ферменты, которые и разжижают ткани. Из гифальных тел об-
разуются конидиеносцы, покрывающие поверхность гусеницы серовато-зеле-
ным скоро буреющим налетом. По окончании стадии конидиеобразования внут-
ри гусеницы образуются покоящиеся споры, чаще шаровидные, с толстой двух-
слойной оболочкой. Постепенно вся полость выполняется черной пылящейся
массой покоящихся спор, а от гусеницы остаются только покровы в виде тонкой
почти просвечивающейся кожицы. Прорастание покоящихся спор наблюдается
в разные сроки, в зависимости от местообитания совок.
286
Хотя сведений о выделении грибов из совок в литературе не имеется, все же
Е. virescnes является перспективным патогеном, который может существенно
влиять на популяции совок, что известно на примере капустной и буряковой со-
вок (Napiokrowska-Kowalik, Machowicz-Stefanik, 1986).
Не до конца выясненным остается наличие покоящихся спор (Balazy, 1993).
Автор вида R. Thaxter считал Z. virescens конидиальной стадией Tarichium megas-
permum Cohn (1870). Однако это предположение не подтверждено ни одним из
последующих исследователей, поскольку вместе эти виды не обнаруживались, а
у насекомых, пораженных Z. virescens, покоящиеся споры не наблюдались (Buc-
her, Mac Leod, 1974; Brobyn, Wilding, 1977; Humber, 1984a-e; Balazy, 1993).
У собранных образцов, пораженных энтомофторозом совок на территории
Украины, покоящиеся споры наблюдались отдельно от покоящихся стадий, что
дает основание разграничивать виды Zoophthora и Tarichium, но нельзя не отме-
тить преимущественное преобладание видов Tarichium.
4. Zoophthora zabri (Rozsypal ex Ben-Ze'ev et Kenneth) Balazy et Humber
Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 170. - Entomophthora zabro Rozs-
ypal, Sbornik Ceskosl. Akad. Zemled. Ved., 24, 1951: 85-94 (nom. invalid). — Erynia
subg. Neopandora zabri Rozsypal ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982: 465.
— Furia zabri (Rozsypal ex Ben-Ze'ev et Kenneth) Humber, Mycotaxon, 34, 1989: 451.
— Зоофтора хлебной жужелицы (рис. 37).
Icon.: Rozsypal, Sbornik Ceskosl. Akad. Zemled. Ved., 24, 1951, fig.
Гифальные тельца почти шаровидные или неправильно лопастной формы;
гифы разветвленные, около 11 мкм толщ. Конидиеносцы бифуркатно развет-
вленные. Первичные конидии яйцевидные, 25-29 х 14-18 мкм; соотношение
L : D = 1,8; с двумя вакуолями на противоположных концах, с четко заметной
полушаровидной папиллой. Вторичные конидии неизвестны. Псевдоцистиды
почти 300 мкм дл., конически су-
живающиеся, не толще конидие-
носцев, исключая клубневидное
основание 50-60 мкм в диам. Ризо-
иды моногифальные, без специ-
альных закреплений. Покоящиеся
споры темно-коричневые, гладкие
или бородавчатые, шаровидные,
33-40 мкм в диам., образуются
внутри и на поверхности поражен-
ного насекомого.
На личинках хлебной жуже-
лицы Zabrus tenebrioides (Carabi-
dae, Coleoptera).
Распространение в
Украине. Карпатские Леса:
Ивано-Франковская обл., Надвор-
Рис. 37. Zoophthora zabri: а - формирующиеся ко-
иидисносцы; б — конидии; в — покоящиеся споры
287
нянский р-н, с. Делятин, лес вдоль притока р. Прут, 20.07.89 (определил насеко-
мое Е.Н. Савченко).
Общее распространение. Европа (Чехословакия).
Примечание. Объем этого вида окончательно не установлен. В Средней
Азии еще в 1928 г. был описан Tarichium jaczewkii Zaprometov, покоящиеся споры
которого почти идентичны тем, которые обнаружены и у пораженных личинок
Z. zabri (Запрометов, 1928; Евлахова, 1974). Однако, конидии не отмечались, и
вид жужелицы также был иной - Z. gibbosus Goeze. После многочисленных реви-
зий вид считается самостоятельным, а Т. tenebrionides — также признан в этом ро-
де (Batko, 1964a-e; Mac Leod, Muller-Kogler, 1970; Humberet Ben-Ze'ev, 1981; Ben-
Ze'ev, Kenneth, 1982; Humber, 1989).
В имеющемся у нас материале конидиеносцы были типичного строения, до
100 мкм дл., 6-12 мкм толщ. Погибшие личинки покрыты зеленоватым налетом,
а впоследствии чернеют.
Остается дискуссионным и непонятным положение и понимание вида, ко-
торый приведен А.А. Ячевским как Tarichium jaczewski (А.А. и П.А. Ячевские,
1931). Согласно мнению A. Batko, Т. jaczewskii является бинонимом Z. jaszewskii
(Zaprometov) Batko, а Е. zabri Rozsypal — его синонимом (Batko, 1964b).
Подрод Neopandora Ben-Ze'ev et Kenneth
Mycotaxon, 14, 1982: 460-462. - Zoophthora subg. Pandora Batko, Acta Mycol.,
2, 1966: 18-19. — Pandora Humber, Mycotaxon, 34, 1989: 451-453.
Мицелий нитевидный или в виде сегментов гиф, часто неправильно развет-
вленных. Конидиеносцы дихотомически или неправильно разветвленные; кони-
диегенные клетки монокариотные. Первичные конидии яйцевидные, грушевид-
ные, короткобулавовидные или притупленно-веретеновидные, обычно почти со-
сочковидные или сосочковидные. Вторичные конидии подобны первичным, но
немного мельче, более или менее раздутые, в последовательных цепочках. Псев-
доцистиды обычно конусообразные или немного утолщенные, иногда у основа-
ния вдвое толще конидиеносцев. Покоящиеся споры обычно шаровидные, бес-
цветные или окрашенные, гладкие, шероховатые, бородавчатые или шиповатые,
орнаментированные с обеих сторон; формируются как зигоспоры или азигоспо-
ры. Специализированные патогены насекомых, пауков и клещей.
Типовой вид — Zoophthora neoaphidis (Remaudiere et Hennebert) Ba-
lazy.
Всего известно 26 видов; на территории Украины пока обнаружено 7 видов.
Ключ для установления видов
1. Патогены различных видов мух (Diptera).....................2
— Патогены тлей, листоблошек, муравьев (Homoptera, Hymenoptera) ... .5
2. Первичные конидии при созревании окружены желатинообразной
капсулой, широкояйцевидные, 20 х 14 мкм; покоящиеся споры
шаровидные, бесцветные, с гладким эписпорием
.......................................3. Z. gloeospora (стр. 293).
288
- Первичные конидии при созревании не окружены желатинообразной
капсулой (слизью) ................................................3
3. Первичные конидии различной формы, покоящиеся споры с гладким
эписпорием ........................................................4
— Первичные конидии эллиптические, 21-27 х 9-14 мкм, покоящиеся
споры с шиповатым эписпорием, желтые, в массе оранжевые
.........................................2. Z. echinospora (стр. 291)
4. Первичные конидии удлиненно-яйцевидные, эллиптические или
притупленно-веретеновидные, 22-30 х 11-15 мкм; покоящиеся споры
шаровидные, бесцветные; в гроздьях............1. Z. dipterigena (стр. 289)
- Первичные конидии яйцевидные, 20-24 х 11-13 мкм; покоящиеся
споры шаровидные, коричневые.................4. Z. muscivora (стр. 294)
5. На муравьях (Formica, Hymenoptera)....5. Z. myrmecophaga (стр. 295)
— На тлях и листоблошках .........................................6
6. На тлях; первичные конидии яйцевидные, эллиптические, почти
цилиндрические, 15-40 х 9-16 мкм .........6. Z. neoaphidis (стр. 296)
— На листоблошках; первичные конидии яйцевидные до удлиненно-
яйцевидных, 17,5-22,5 х 9,5-11,0 мкм ... .7. Z. poloniaemajoris (стр. 298)
1. Zoophthora dipterigena (Thaxter) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 405. — Empusa subg. Entomophthora
dipterigena Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4, 1888: 177. — Entomophthora
dipterigena Thaxter ex Lakon, Z. angew Entomol., 5, 1919: 179. — Zoophthora subg.
Pandora dipterigena (Thaxter) Batko ex Batko, Acta Mycol, 2, 1966: 19. — Erynia dip-
terigena (Thaxter) Remaudiere et Hennebert, Mycotaxon, 11, 1980: 302. — Erynia
subg. Neopandora dipterigena (Thaxter) Remaudiere et Hennebert ex Ben-Ze'ev et
Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982: 462. — Pandora dipterigena (Thaxter) Humber, Myco-
taxon, 34(2), 1989: 452. - Зоофтора двукрылых (рис. 38, фото 31).
Icon.: Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4, 1888, fig.
Пораженные насекомые покрыты характерным налетом сероватого цвета с
неравномерно располагающимися бугорчатыми утолщениями в виде гроздей.
Конидиеносцы 6-9 мкм толщ., обильно ветвящиеся на вершине. Первичные ко-
нидии удлиненные, часто неправильной формы, туповеретеновидные до эллип-
тических, 22-30 х 11-15 мкм, с полушаровидной папиллой 5-7 мкм шир., четко
заметной. Псевдоцистиды игольчато-конические, 150...350 х 8...13 мкм у основа-
ния, суживающиеся к вершине до 4-5 мкм; многочисленные в ранней стадии
формирования спороношений. Гифальные тельца неравномерно удлиненные,
12-20 мкм толщ., а особенно удлиненные гифы 8-15 мкм толщ., часто разветвлен-
ные, иногда слегка фрагментированы. Покоящиеся споры (зигоспоры) шаровид-
ные, скучены на поверхности насекомого в виде гроздей, образуя налет, бесцвет-
ные, 20-40 мкм в диам., прорастают при созревании там же. Ризоиды цилиндри-
ческие или лентоподобные, с четкими терминальными дископодобными утол-
щениями, наиболее обильны в торакальной и брюшной части.
289
На имаго мух Lonchaea vaginalis, Sapromyza sp. (Syrphidae), Lypersia irrittans
(Muscidae), Tachina sp. (Tachinidae).
Распространение в Украине. Ha Lonchaea vaginalis. Правобе-
режная Лесостепь: Киевская обл., Васильковский р-н, с. Мотовиловка, 18.06.79.
— Левобережное Полесье: Киевская обл., окр. г. Киева, Дарница, гидропарк,
03.08.85. — Левобережная Лесостепепь: Полтавская обл., г. Миргород, парк на бе-
регу р. Хорол, 05.07.81.
На Sapromyza sp. Правобережная Злаково-Луговая Степь: Кировоградская
обл., Долинский р-н, дендропарк "Веселые Боковеньки", 26.06.84.
На Lypersia irridans. Старобельская Злаково-Луговая Степь: Луганская обл.,
Меловской р-н, заповедник "Стрелецкая Степь", 20.05.74 (М.Ф. Смицкая).
На Tachina sp. Харьковская Лесостепь: Харьковская обл., Змиевский р-н,
с. Гайдары, биостанция. 28.05.84 (А.Г. Шеховцов). — Правобережная Злаковая
Степь: Одесская обл., г. Одесса, ботанический сад Университета, июль 1978 г.
(А.С. Бухало).
Общее распространение. Европа (Великобритания, Польша,
Швеция), Россия (Куйбышевская обл.), Северная Америка (США).
Рис. 38. Zoophthora dipterigena: а — гифальные
тельца; б - формирующийся слой конидиенос-
цев; в — первичные конидии; г — вторичные ко-
нидии
Фото 31. Zooph-
thora dipterige-
na: а - на цве-
точной мухе
(х2); б - ризои-
ды (х240) (по
Balazy, 1993)
Примечание. Согласно классификации, основанной на морфологических
критериях, включая форму конидий, Z. dipterigena относится к "типу americana"
(Hutchinson, 1963). Размер конидий у экземпляров, собранных в Швеции, нес-
колько отличался от приведенных автором вида и составлял 12-40 х 8-14 мкм.
Покоящиеся споры образуются как зигоспоры внутри утолщенного конца гифы
290
после конъюгации, которая происходит между ним и более узкой гифой, обычно
только незначительно или совсем не утолщенной (Gustafsson, 1965a,b).
Z. dipterigena была выделена на среды с яичным желтком. Колонии белого
цвета, быстро растущие, волнистые или складчатые, с шероховатой поверхнос-
тью. По внешнему облику колонии и скорости роста невозможно отличить куль-
туры Z. dipterigena и Z. aphidis, что совпадает с точкой зрения R. Thaxter о близос-
ти этих видов (Thaxter, 1888; Gustafsson, 1965а,b).
Гриб отмечен еще на представителях семейств Tipulidae и Mycetophilidae, а
также на видах Sciaridae, личинки которых развиваются в съедобных грибах (Ba-
lazy, 1993).
Интересно, что покоящиеся споры наблюдались во всех собранных нами
образцах, а в Польше не обнаруживались.
2. Zoophthora echinospora (Thaxter) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12,1964: 405. - Empusa subg. Entomophthora
echinospora Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4, 1888: 180. — Zoophthora subg.
Pandora echinospora (Thaxter) Batko ex Batko, Acta Mycol, 2, 1966: 19. - Pandora
echinospora (Thaxter) Humber, Mycotaxon, 34, 1989: 452. - Зоофтора колючеспо-
ровая (рис. 39, фото 32).
/con.. Thaxter, Mem. Boston Soc. Nat. Hist., 4,1888, fig.; Balazy, Flora ofPoland,
XXIV, Entomophthorales, 1993, fig. 31b.
Пораженные насекомые отличаются коричневато-серой окраской брюшка,
которое сначала слегка вздутое, а позже, при выходе покоящихся спор на поверх-
ность, становится плоским. В нижней части брюшка формируются обильные ри-
зоиды, при помощи которых насекомое прикрепляется к субстрату в характерной
позе. Конидиеносцы 7-9 мкм толщ., пальчаторазветвленные. Первичные конидии
удлиненно-яйцевидные, эллипсоидальные или грушевидные, 20-25 х 10-14 мкм,
обычно с выпуклой папиллой 5-7 мкм шир. Вторичные конидии подобны первич-
ным либо немного отличаются более округло-яйцевидной формой, 13-17 х 7-
10 мкм, одноядерные. Покоящиеся споры (зигоспоры) шаровидные, 30-40 мкм в
диам., с четко шиповатым эписпорием, желтые либо в массе глинистого цвета,
иногда с розоватым оттенком, многоядерные, образуются внутри и на поверхнос-
ти насекомого. Псевдоцистиды 100-250 мкм дл., 12-15 мкм шир. у основания, су-
живающиеся к вершине, встречаются только в случае обильного конидиеобразо-
вания. Ризоиды многочисленные, моногифальные, прорастают через брюшную
часть насекомого и постепенно распространяются по всей его нижней повер-
хности; на концах с типичными дископодобными утолщениями. Мицелий обво-
лакивает тело насекомого плотной массой вакуолизированных гиф с сегментами
80-130 х 9-13 мкм, обычно конъюгирующими. Гифы, выходящие на поверхность
через кутикулу, чаще нитевидные, переплетающиеся, равномерно утолщающие-
ся, 7-8 мкм толщ., а конъюгирующие - утолщенные, до 13 мкм толщ.
На мухах Lyciella decipiens и Sapromyza longipennis (сем. Lauxaniidae, Diptera).
Распространение в Украине. На Lyciella decipiens. Правобе-
режная Лесостепь: Киевская обл., Богуславский р-н, окр. г. Богуслав, роща по бе-
291
регам р. Рось, 05.06.78; Черкасская обл., Христиновский р-н, с. Верхнячка,
16.07.79; Каневский р-н, завповедник, 20.08.88 (В.М. Соломахина). — Левобереж-
ная Лесостепь: Полтавская обл., Миргородский р-н, с. Великие Сорочинцы,
усадьба Гоголевского лесничества, 12.06.75 (В.И. Береговая).
На Sapromyza longipennis. Закарпатье: Закарпатская обл., Ужгородский р-н,
окр. с. Середнее, смешанный лес вдоль горного ручья, 28.06.90 (Л.В. Можар).
Общее распространение. Европа (Англия, Дания, Польша,
Швеция), Америка.
Фото 32. Zoophthora echinospora (по Balazy, 1993):
формирование покоящихся спор
Рис. 39. Zoophthoraechinospora: а — гифальные тель-
ца; б— первичные конидии; в — вторичные конидии;
г - покоящиеся споры
Примечание. В Польше Z. echinospora распространена во многих областях,
часто отмечались эпизоотии. Это дало возможность провести ревизии и сравнить
свежий материал с гербарными образцами, собранными в Америке, Англии, Да-
нии, Швеции, и сделать окончательные выводы относительно номенклатуры и
таксономического положения как Z. echinospora, так и Entomophthora lauxaniae
Bubak (Bubak, 1903). Поскольку все имеющиеся образцы Z. echinospora собраны
на видах мух только из семейства Lauxaniidae, то это свидетельствует об их узкой
специализации, и отличает от других видов энтомофторовых, поражающих двук-
рылых разной таксономической принадлежности. Что же касается Entomophtho-
ra lauxaniae, описанной спустя 5 лет после Z. echinospora, то здесь вопрос синони-
мики не решается временем описания, а принимается во внимание наличие реп-
родуктивных структур. У Е. lauxaniae обнаружены только покоящиеся споры, от-
личающиеся от таковых у Z. echinospora, а больше всего подобны Е. (Tarichium)
pallida Poivainen ex Lira (Balazy, 1993).
В условиях Польши покоящиеся споры у Z. echinospora обнаруживались в
июле-сентябре, а у нас даже в конце июня.
О выделении в культуру этого вида информация отсутствует.
292
3. Zoophthora gloeospora (Vuill.) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 406. — Entomophthora gloeospora Vu-
ill., Bull. Soc. Sci. Nat. Nancy, Ser. 2, 8(20), 1886: 34-36. — Zoophthora subg. Pandora
gloeospora (Vuill.) Batko, Acta Mycol, 2, 1966: 19. — Erynia gloeospora (Vuill.) Re-
maudiere et Hennebert, Mycotaxon, 11, 1980: 302. — Erynia subg. Neopandora gloe-
ospora (Vuill.) Remaudiere et Hennebert ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14,
1982: 462. — Pandora gloeospora (Vuill.) Humber, Mycotaxon, 34(2), 1989: 453. — 3o-
офтора глеоспоровая (рис. 40).
Icon.: Vuillemin, Bull. Soc. Sci. Nat. Nancy, Ser. 2, 8(20), 1886, Pl.l, fig. 1-16;
Mac Leod, Mtlller-Kbgler, Mycologia, 65, 4, 1973, fig. 7.
Пораженное насекомое покрыто серовато-светло-зеленоватым налетом,
прикрепляется к субстрату ризоидами, выходящими из нижней части брюшка и
создающими паутинистый ореол. Конидиеносцы около 10 мкм толщ., бифуркат-
но разветвленные; спорогенные клетки цилиндрические или булавовидные, до
15 мкм толщ, в верхней части, немного толще обычных гифальных клеток. Пер-
вичные конидии широкояйцевидные, реже грушевидные, 20 х 14 мкм (исключая
капсулу), с папиллой 6,5-7,0 мкм шир., резко не выступающей за черту конидии;
с одним ядром 4x5 мкм и зернистым содержимым. При определенных условиях
внешний слой оболочки конидии образует сферическую капсулу желатинозного
типа, которая полностью повторяет очертание конидии, за исключением папил-
лы. Вторичные конидии такого же типа, но преимущественно яйцевидные. Псев-
доцистиды до 20 мкм шир. у основания, ко-
нически суженные к вершине. Гифальные
тельца сферические или неправильной фор-
мы, с выростами и ответвлениями, до 70
мкм дл. и 25 мкм толщ., с эллиптическим
ядром 9,0 х 4,5 мкм. Покоящиеся споры ша-
ровидные 24-41 мкм (чаще 35 мкм) в диам.,
с оболочкой 4-6 мкм шир., бесцветные,
гладкие, образуются латерально, терми-
нально или интерституально из клеток гиф,
с ядром 5-7 мкм в диам. Ризоиды цилиндри-
ческие, слегка расширены на концах.
На имаго мух Мусе tophila sp. (сем.
Mycetophilidae, Diptera), выплодившихся из
личинок, обитающих в шляпке сыроежки
Russula sp.
Распространение в Укра-
ине. Правобережное Полесье: Киевская
обл., Бородянский р-н, ж/д станция Спар-
так, 20.08.78.
Общее распространение.
Европа (Франция), Северная Америка
(США, штат Пенсильвания).
Рис. 40. Zoophthora gloeospora: а - ко-
нидии; б — ризоиды
293
Примечание. Из приведенной синонимики ясно, что этот гриб постоянно
переносили из рода в род, несмотря на четкие отличительные признаки, которые
каждый исследователь трактовал по-своему. Главной особенностью Z. gloeospora
является наличие желатинозного слоя вокруг созревающей конидии, хотя в наз-
вании вида он обозначен как жировой или вязкий (по гречески gloeo — жирный,
вязкий). Не менее важно учитывать и субстратную приуроченность, поскольку
гриб избирательно поражает мелких мух, развивающихся в шляпочных грибах.
В авторском диагнозе не было отмечено наличие псевдоцистид и ризоидов,
однако они изображались на рисунке, что дало возможность при последующей ре-
визии вида вычислить даже их размеры, а не только уточнить диагноз (Balazy, 1993).
Нами гриб отмечен только однажды, но, вероятно, лишь потому, что основ-
ное внимание обращалось на пораженных насекомых-фитофагов, а не мицето-
фагов.
4. Zoophthora muscivora (Schroeter) Balazy
Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 194. - Entomophthora muscivora
Schroeter, Kryptogamen-flora of Schleisen, III, 14 Lief., 1886: 223 (basionym). — 3o-
офтора, пожирающая мух (рис. 41).
Icon.: Kryptogamen-flora of Schleisen, III, 14 Lief., 1886, fig. ; Balazy, Flora of
Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993, fig. 28b.
Пораженное насекомое немного раздутое, выполнено внутри разветвлен-
ными утолщенными гифами до 24 мкм шир. Конидиеносцы пальчаторазветвлен-
ные, 7-10 мкм толщ., образуют плотный бело-кремовый слой в виде налета на по-
Рис. 41. Zoophthora muscivora: а — первичные ко-
нидии; б — вторичные конидии; в — ризоиды; г —
покоящиеся споры
верхности насекомого. Конидие-
генные клетки булавовидные, до
13 мкм шир. Первичные конидии
яйцевидные, 20-24 х 11-13 мкм, с
тупой папиллой, выпуклой и
плавно выступающей по очерта-
нию конидии. Вторичные кони-
дии подобны первичным, но
меньшего размера. Покоящиеся
споры шаровидные, 24-28 мкм в
диам., орехово-коричневые, с
гладким эписпорием. Псевдоцис-
тиды не отмечены. Ризоиды моно-
гифальные, лентоподобные, рас-
ширяются на концах дископодоб-
ным образованием.
На мухах Calliphora vomitoria,
Drosophila melanogaster, Lypersia
sp., Tachina sp. (Diptera).
Распространение в
Украине. Ha Calliphora vomi-
294
toria. Правобережная Лесостепь: Черкасская обл., Каневский р-н, Каневский за-
поведник, 16.09.80.
На Drosophila melanogaster. Правобережное Полесье: Киевская обл., окр.
г. Киева, Пуща-Водица, посадка на пятой линии, 03.10.78.
На Lypersia sp. Правобережная Лесостепь: Киевская обл., Обуховский р-н,
с. Плюты, лес, 20.09.71 (З.Г. Лавитская).
На Tachina sp. Правобережная Лесостепь: Черкасская обл., Христинов-
ский р-н, с. Верхнячка, 13.10.83.
Общее распространение. Восточная и Центральная Европа
(Англия, Польша).
Примечание. Наиболее близким видом можно считать Entomophthora cal-
lophorae Giard (Thaxter, 1888; Lakon, 1919a,b; Batko, 1964a-e; Humber, 1989). Одна-
ко вид требует более тщательного изучения и уточнения таксономического поло-
жения.
5. Zoophthora myrmecophaga Turian et Wuest
Mitt. Schweiz, Entomol. Gesellsch., 50, 1977: 255. — Entomophthora myrmecophaga
Turian et Wuest, Mitt. Schweiz, Entomol. Gesellsch., 42, 1969: 197-201. — Erynia for-
micae Humber et Balazy in Humber, Mycotaxon, 13, 1981: 475-477. — Erynia subg.
Neopandora formicae Humber et Balazy in Humber ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Myco-
taxon, 14, 1982: 462. — Pandora formicae (Humber et Balazy) Humber, Mycotaxon,
34, 1989: 452. - Зоофтора муравьиная (рис. 42).
Icon.: Turian, Wuest, Mitt. Schweiz, Entomol. Gesellsch., 42, 1969, fig. 1-3; Ba-
lazy, Trans. Br. mycol. Soc., 68(1), 1977, fig. 1-6.
Пораженное насекомое
прикрепляется к субстрату согну-
тыми, сжатыми в контрактуре ко-
нечностями и мандибулярной
частью, а также ризоидами, выхо-
дящими из торакальной части в
виде рыхлых узловатых образова-
ний. Брюшко раздутое, а между
его сегментами выступает поро-
шистая бело-розовато-сероватая
масса спороношений. Конидие-
носцы 6-8 мкм толщ., дихотоми-
чески или пальчаторазветвленные
на вершине. Первичные конидии
яйцевидные или слегка грушевид-
ные, 18-25 х 10-16 мкм, с хорошо
заметной крупной папиллой, бес-
цветные, многоядерные, с одной
большой вакуолей, окруженной
многочисленными гранулами
Рис. 42. Zoophthora myrmecophaga: а — внешний вид
пораженного муравья (х5); б— гифальные тельца; в -
первичные конидии; г — вторичные конидии
295
(возможно, липидной природы), преломляющими свет. Вторичные конидии та-
кой же формы, но несколько меньшего размера. Псевдоцистиды многочислен-
ные, гифоподобные, не толще конидиеносцев, различной длины. 150-40 мкм,
слегка сближающиеся на концах. Покоящиеся споры бесцветные, с гладкой по-
верхностью, зернистым содержимым, шаровидные, до 20 мкм в диам. Гифальные
тельца различных размеров, 30-150 х 6-20 мкм, образуются из гифальных сегмен-
тов, с выростами и ответвлениями, дрожжеподобными почкующимися клетка-
ми; прорастают олигокариотными гифами. Ризоиды малочисленные, лентопо-
добные, с расширенными дископодобными концами.
На муравьях Formica rufa (Formicidae, Hymenoptera),
Распространение в Украине. Правобережная Лесостепь:
г Киев, Лысая гора, дубрава, 17.08.83; 13.07.89; Голосеево, 13.06.2001. — Левобе-
режное Полесье: Киевская обл., Дарница, лесничество, смешанный лес, 01.08.92.
- Левобережная Лесостепь: Киевская обл., Барышевский р-н, с. Волошиновка,
сосновый лес, 24.07.99; с. Веселиновка, 05.07.2002.
Общее распространение. Европа (Германия, Польша, Чехия,
Швейцария, Швеция, Югославия), СССР (?), Северная Америка (США).
Примечание. Гриб, очевидно, широко распространен в биотопах, где осо-
бенно обильны муравейники. Отмечен на разных видах муравьев из рода Formi-
ca (Е rufa и Е polyctena), хотя описан на муравье Lasius niger Мауг, обнаруженном
в окрестностях г. Женевы (Turian, Wuest, 1969). На территории Украины пока от-
мечен только на лесных рыжих муравьях (Formica rufa).
Обнаруживать пораженные особи не так уж легко. Очевидно, по законам
муравейника, больных и погибших особей ликвидируют. Мы обнаруживали гриб
на насекомых или вдали от муравейника, где на стеблях растений (чаще злако-
вых) они находились в характерной позе. Однажды, нарушив основу муравейни-
ка, извлекли шесть больных особей, которые были в одной небольшой (до 8 см)
ячейке (сборы в с. Волошиновка).
В Польше гриб обнаруживался достаточно часто в лесных массивах разных
областей, что способствовало критическому пересмотру объема и таксономии
вида. Гриб выделялся в культуру на среду Сабуро, обогащенную яичным желтком.
Колония белая, с типичным спороношением, но рост замедленный; жизнеспо-
собность полученных конидий и покоящихся спор сохранялась около шести ме-
сяцев (Balazy, 1993).
6. Zoophthora neoaphidis (Remaudiere et Hennebert) Balazy
Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993, 175. - Erynia neoaphidis Remaudie-
re et Hennebert, Mycotaxon, 11, 1980: 307-312 (basionym). — Erynia subg. Neopan-
dora neoaphidis Remaudiere et Hennebert ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14,
1982: 461-462. — Pandora neoaphidis (Remaudiere et Hennebert) Humber, Mycota-
xon, 34, 1989: 452. - Зоофтора неоафидис (рис. 43, фото 33).
Icon. .-Remaudiere et Hennebert, Mycotaxon, 11, 1980, fig.; Воронина и др., Па-
тогены насекомых ..., 2001, рис. 2; табл. 24; Леднев и др., Возбудители микозов
насекомых, 2003, рис. 1,25.
296
Пораженные насекомые покрыты в брюшной части еле заметным серова-
тым налетом, слегка раздутые, прикреплены к субстрату (листьям, цветоносам
или тонким стеблям) нижней стороной брюшка. Конидиеносцы 6-10 мкм толщ.,
пальчаторазветвленные в терминальной части. Первичные конидии яйцевидные
иди эллиптические, обычно с четко выпуклой папиллой, (12)21-32(40) х (9)11-
14(16) мкм. Вторичные конидии такие же, но мельче, более вариабельные, иног-
да широкояйцевидные, с четко выступающей папиллой и слабо обозначенной
апикальной точкой, с большой округлой вакуолей. Псевдоцистиды конические,
12-14 мкм толщ, у основания и 7-9 мкм толщ, у тупой верхушки, выступающей из
полушаровидных клеток 30-40 мкм в диам. Ризоиды моногифальные, обычно
многочисленные в торакальной и абдоминальной частях тела насекомого, закан-
чиваются плоским диском с неправильно извилистыми и обычно округленными
контурами; иногда в очень плотной популяции насекомых ризоиды не формиру-
ются. Покоящиеся споры не отмечались. Мицелий выполняет тело насекомого
гифами или гифальными сегментами 26-32 х 6-13 мкм, часто неправильно ветвя-
щимися.
На тлях Brevicoryne brassicae и Cryptomyzus ribis (Aphididae, Homoptera).
Распространение в Украине. На Brevicoryne brassicae. Право-
бережное Полесье: Житомирская обл., Брусиловский р-н, окр. г. Брусилов, поля
вдоль р. Здвиж, 20.07.94; Киевская обл., Киево-Святошинский р-н, окр. г. Ир-
пень, заплава р. Ирпень, 02.08.98.
Нa Cryptomyzus ribis. Левобережная Лесостепь: Переяслав-Хмельницкий р-н,
с. Хмельник, сад бывшего совхоза, 23.06.99.
Общее распространение. Европа, Азия, Северная и Южная
Америка, Австралия.
Примечание. Длительное время специалисты считали, что Entomophthora
aphidis Hoffm. in Fresenius (Hoffmann, 1858: цит. no Balazy, 1993), как предполага-
ли и авторы вида (Nowakowski, 1883), является сборным видом, но установить
Рис. 43. Zoophthora neoaphidis: а - гифальные тельца;
б - конидии
Фото 33. Zoophthora neoaphi-
dis (по Леднев и др., 2003): по-
раженная особь гороховой тли
297
четкие границы между вариантами не удавалось. Однако, и сейчас, после выделе-
ния Z. neoaphidis, возникает ряд сомнений относительно понимания этого вида
и близких ему, обнаруживаемых на тлях в различных регионах.
Наибольшее количество информации имеется о распространении гриба в
Польше (Balazy, 1993). Гриб отмечен почти на 30 видах тлей из разных областей
страны, начиная с мая по ноябрь. Огромное количество материала послужило ос-
нованием, чтобы пересмотреть таксономическое положение этого вида и пере-
нести его в род Zoophthora подрод Neopandora из рода Pandora. Наиболее полные
цитологические и морфологические исследования были выполнены Э.Г. Воро-
ниной (Воронина и др., 2001).
На территории Украины Z. neoaphidis отмечена пока в единичных случаях,
что возможно объясняется трудностями идентификации и стереотипным пони-
манием вида Entomophthora aphidis. Очевидно, именно по этой причине у нас не
обнаружен еще один вид — Z, (Neopandora) nourii (Remaudiere et Hennebert) Ben-
Ze'ev et Kenneth, который также выделен из комплекса Е. aphidis (Balazy, 1993).
7. Zoophthora poloniaemajoris Balazy
Flora ofPoland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 180-183. - Зоофтоора велико-
польская (рис. 44).
Icon.: Balazy, Flora ofPoland, XXIV, Entomophthorales, 1993, fig. 28, 29.
Пораженные насекомые в стадии личинки и имаго покрыты незаметным се-
роватым налетом, прикреплены к листовой пластинке ризоидами в торакальной
части. Конидиеносцы 6-8 мкм толщ., типично разветвленные; конидиегенные
клетки булавовидные, 22,0-30,0 х 8,5-10,0 мкм. Первичные конидии удлиненно-
яйцевидные, 17,5-20,5 х 9,5-10,5 мкм, со слабо выпуклой и немного усеченной
Рис. 44. Zoophthora poloniaemajoris: а - цистиды;
б - конидиегенные клетки с формирующимися
конидиями; е - первичные конидии; г - вторич-
ные конидии; д — ризоиды
папиллой. Вторичные конидии
подобны первичным, но слегка
мельче. Псевдоцистиды 120-150
мкм дл., 6-8 мкм толщ, у основа-
ния и утончающиеся к вершине до
3-4 мкм. Гифальные тельца удли-
ненные, неправильно ветвящиеся,
со слабо соединяющимися сег-
ментами 25,0-100,0 х 9,5-16,5 мкм,
овальной или эллипсоидальной
формы. Ризоиды типичные, с дис-
коподобными расширениями на
концах, немногочисленные, вы-
ходят из торакальной части насе-
комого. Покоящиеся споры не от-
мечены.
Гриб выделялся и хорошо рос
на средах, обогащенных яичным
желтком (Сабуро и картофельном
298
агаре), обильно и типично спороносил, но первичные и вторичные конидии бы-
ли широкояйцевидными, чаще короткими, а соотношение L:D составляло
1,5:1,7; с небольшой, но сильно выступающей папиллой.
На листоблошках (сем. Jassidae, Homoptera) с листьев Acer platanoides L.
Распространение в Украине. Правобережная Лесостепь: г.
Киев, Феофания, посадка у озера, 28.05.96; лес у больницы, 02.06.97.
Общее распространение. Европа (Польша).
Примечание. На листьях кленов эпизоотии листоблошек отмечаются нами
постоянно в течение многих лет, но причину их гибели удается установить толь-
ко в одиночных случаях, поскольку в препаратах обычно наблюдаются только ги-
фы, даже не разделенные на сегменты. В культуру гриб не выделялся.
В Польше гриб отмечен на листоблошках с листьев Stachys silvatica L., а так-
же Acer pseudoplatanus. Пока был известен только с места описания; находка его
в Украине - второе местонахождение (Balazy, 1993).
Размеры всех морфологических структур у образцов, обнаруженных нами,
полностью соответствуют авторскому диагнозу.
Подрод Zoophthora Batko
Acta Mycol., 2, 1966: 16-18. - Erynia subg. Zoophthora Ben-Ze'ev et Kenneth,
Mycotaxon 14, 1982: 466-469. - Zoophthora Batko sensu Remaudiere et Hennebert,
Mycotaxon, 11,1980: 31 (genera). - Entomophthora subg. Zoophthora Giard, Bull. Sci.
France Belgique, 19, 1888: 303-304.
Мицелий выполняет тело насекомого, формируется в виде сегментов, мно-
гократно разветвленных гифальных телец или нитевидных, ценотических, слабо
септированных гиф. Конидиеносцы сильно пальчаторазветвленные в верхней
части; терминальные разветвления булавовидные или цилиндрические, их раз-
меры приближаются к размерам первичных конидий. Первичные конидии удли-
ненно-эллиптические, до узкоцилиндрических с обоими тупыми концами или с
дистальным концом немного коническим. Папилла либо такой же ширины, ли-
бо немного уже диаметра конидии. Вторичные конидии типа баллоспор, в после-
дующих сериях более или менее яйцевидные, широковеретеновидные, бочковид-
ные или грушевидные, соотношение L:D устойчивое. Капиллоконидии одноя-
дерные, у некоторых видов или штаммов образуются в лабораторных условиях.
Покоящиеся споры (азигоспоры) шаровидные, реже полушаровидные, бесцвет-
ные или окрашенные, с гладким или шероховатым эписпорием. Конъюгация ги-
фальных телец часто наблюдается и в интраматрикальном мицелии. Псевдоцис-
тиды равномерно утончающиеся, не толще или же незначительно толще кониди-
еносцев. Ризоиды срастаются, образуя псевдоризоморфы, и часто смешиваются с
одиночными; на концах обычно разветвлены, заканчиваются сетчатыми, диско-
подобными образованиями.
Патогены насекомых, часто бывают причиной эпизоотий в природе. Неко-
торые виды узко специализированы к виду насекомого и даже к его определен-
ной стадии.
Большинство штаммов выделялись в культуру на средах с добавлением яич-
ного желтка. Некоторые штаммы растут также на среде Сабуро и картофельно-
299
декстрозном агаре с добавлением дрожжевого экстракта. Штаммы, растущие на
картофельно-декстрозном агаре, образуют обильные типичные капиллоко-
нидии.
Типовой вид — Zoophthora aphidis (Hoffmann in Fres.) Remaudiere et
Henneber.
На территории Украины обнаружено 8 видов.
Ключ для установления видов
1. На имаго мелких мух (Drosophila sp. и др. Diptera). Капиллоконидии
ланцетовидные, с наибольшей величиной их диаметра в нижней части;
первичные конидии 15-14 х 6-9 мкм..........6. Z. lanceolata (стр. 310).
— Поражены насекомые иных отрядов..............................2
2. На имаго наездников (Icheumon sp., Hymenoptera). Первичные конидии
удлиненные, с закругленными концами, 14,0-21,0 х 4,5-7,5 мкм; капил-
локонидии коротковеретеновидные или удлиненно-миндалевидные с
небольшим загибом на дистальном конце, 15,0-19,0 х 4,5-6,0 мкм
......................................5. Z. ichneumonis (стр. 308).
- Поражены насекомые иных отрядов..............................3
3. На тлях разных видов (Homoptera). Первичные конидии 9-12 мкм толщ.,
L:D=2,5-3,3; вогнутость вентральной стороны капиллоконидий по кон-
туру в профиль только слегка обозначается, бородавкоподобный апекс
тупой; покоящиеся споры темно-коричневые, 36-41 мкм в диам.
..........................................2. Z. aphidis (стр. 302).
— Поражены насекомые других отрядов .............................4
4. На представителях жесткокрылых (Coleoptera) ..................5
— На представителях чешуекрылых (Lepidoptera).................. 6
5. На имаго жуков-щелкунов (Agriotes sputator, Elateridae). Первичные ко-
нидии цилиндрические, с широким тупым концом, 25-35 х 9-10 мкм
.................................................Z. anglica (стр. 301).
- На личинках и куколках люцернового долгоносика (Phytonomus puncta-
tor, Curculionidae). Первичные конидии удлиненно-эллиптические или
почти цилиндрические с притупленными концами, 23-26 х 7 мкм, L:D =
3,2-3.6 ..........................................7. Z. phytonomi (стр. 311).
6. На гусеницах капустной белянки (Pieris brassicae). Первичные конидии
(5,0-10,0)19,0-25,0 х 5,5-6,0 мкм, L:D = 3,6-4,5; покоящиеся споры бес-
цветные, шаровидные, 20-35 мкм в диам................8. Z. radicans (стр. 314).
— На гусеницах, куколках и имаго моли (Geometridae) .......................7
7. На имаго моли (Hyponomeuta malinellus, Incurvariasp.); первичные кони-
дии одного типа, эллиптические, 15-22 х 10-12 мкм
..............................................4. Z. geometralis (стр. 307).
- На гусеницах огневок (Loxostege sticticalis Pyralidae), первичные конидии
23,0-30,0 х 5,5-8,5 мкм, соотношение L:D = 3,4-3,9
............................................3. Z. bialoviezensis (стр. 305).
300
1. Zoophthora anglica (Petch) Humber
Mycotaxon, 34, 1989: 453. — Entomophthora anglica (Petch) Ben-Ze'ev, Mycotaxon,
25, 1986: 1-10. - Entomophthora sphaerosperma Fres. ssp. elateridiphaga Turian,
Mitt. Schweiz. Ent. Gesellsch., 30, 1957: 96-99. - Entomophthora elateridiphaga Turi-
an sensu Remaudiere, Keller, Papieriket Latge, Entomophaga, 21(2), 1976: 170-171.
- Entomophthora elateridiphaga Turian, Mitt. Schweiz. Ent. Gesellsch., 51, 1978:
395-398. — Erynia elateridiphaga (Turian) Humber, Ben-Ze'ev et Kenneth in Humber
et Ben-Ze'ev, Mycotaxon, 13, 1981: 509. - Zoopthora elateridiphaga (Turian) Ben-
Ze'ev et Kenneth, Entomophaga, 25, 1980: 181. — Erynia subg. Zoophthora elateridip-
haga (Turian) Ben-Ze'ev et Kenneth ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982:
467. — Entomophthora subg. Zoophthora carpentieri Giard, Bull. Sci. France Belgi-
que, 19,1888: 303-304. — Зоофтора угловатая (рис. 45, фото 34).
Icon.: Turian, Mitt. Schweiz. Ent. Gesellsch., 51, 1978, fig. 1-4; Balazy, Flora of
Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993, fig. 44b.
Погибшие насекомые прикрепляются к стеблям или листьям растений
брюшной частью. Налет на них почти незаметный. Конидиеносцы обильно паль-
чаторазветвленные; конидиегенные клетки булавовидные или цилиндрические,
25-32 х 9-12 мкм. Первичные конидии (21,5)25,0-30,0(34,3) х (8,2)9,0-
10,0(11,7) мкм. Вторичные конидии подобны первичным, но в последующих об-
разованиях соотношение L:D постепенно уменьшается. Капиллоконидии удли-
Рис. 45. Zoophthora anglica: а - капиллоспоры
на капиллоносцах и капиллоспоры; б — пер-
вичные конидии; в - вторичные конидии; г -
покоящиеся споры
Фото 34. Zoophthora anglica (по Turian. 1978):
а — пораженное насекомое на стебле злака;
б — выход конидий на нижней стороне брюшка
(х4); в - первичные конидии (I) и начало образо-
вания вторичных (II) (х670)
301
ненные, некоторые бананоподобные, около 20-32 х 5-7 мкм, с конически утон-
чающимися к вершине, почти заостренными, реже тупыми концами. Капилляр-
ные нити 70-100 х 1 мкм у основания. Псевдоцистиды не толще гиф и конидие-
носцев, слегка суживающиеся к тупым верхушкам, выше конидиеносного слоя
на 30-70 мкм. Ризоиды по 2-3, ризоморфного типа, в торакальной части, а оди-
ночно выступают между первым и вторым брюшными сегментами; на концах с
дископодобными утолщениями. Покоящиеся споры шаровидные, (27)29-20(42)
мкм в диам., бесцветные или светло-желтые в массе, с гладким эписпорием 3,5-
4,5 мкм толщ. Мицелий в виде удлиненных гифальных сегментов, нитевидных
или разветвленных гиф 8-12 мкм толщ., олигокариотных.
На жуках-щелкунах Agriotes sputator (Elateridae, Coleoptera).
Распространение в Украине. Правобережное Полесье: Киев-
ская обл., Киево-Святошинский р-н, с. Хотов, колхозные поля, 20.07.79;
16.08.80; с. Ирпень, склоны р. Бучанка, 01.09.83; Житомирская обл., Малинский
р-н, окр. г. Малина, поле возле р. Тетерев, июль 1985 г. (Р.В. Андреева). — Право-
бережная Лесостепь: Киевская обл., Фастовский р-н, с. Кожанка, 12.07.92. - Ле-
вобережная Лесостепь: Сумская обл., Сумской р-н, с. Юнаковка, урочище Бан-
ный Яр, 13.06.73 (В.И. Береговая).
Общее распространение. Европа (Польша, Румыния, Фран-
ция, Швейцария).
Примечание. Интересно, что Z. anglica является узко специализированным
патогеном жуков-элатерид из рода Agriotes. Отмечен еще на видах A. lineatus,
A. obscurus, A. ustulatus. Гриб выделялся в культуру на среды с яичным желтком,
нормально формировал колонии сначала белые, затем темно-зеленые, хлопье-
видные; реверзум черно-коричневый. Первичные конидии в культуре несколько
меньше, чем выделенные непосредственно из насекомых: (25,5)33,0-35,0(42,0) х
(8,0)9,5-10,0(12,0) мкм (Balazy, 1993).
2. Zoophthora aphidis (Hoffmann in Res.) Remaudiere er Hennebert
Mycotaxon, 11, 1980: 285-294 [nec. Zoophthora aphidis (Hoffmannn in Fres.)] Batko,
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 323-324. - Entomophthora aphidis Hof-
fmann in Fres., Abhandl. Senckenberg. Naturforsch. Gesellsch., 2, 1858: 201-208. -
Eryniaaphidis (Hoffmann in Fres.) Humberet Ben-Ze'ev, Mycotaxon, 13, 1981: 509.
- Erynia subg. Zoophthora aphidis (Hoffmann in Fres.) Humber et Ben-Ze'ev ex Ben-
Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14, 1984: 467. - Tarichium aphidis (Hoffmann in Fres.)
Cohn, Beitr. Biol. Pflanz, 1, 1870: 84. — Empusa aphidis (Hoffm.) Thaxter, Mem. Bos-
ton Soc. Nat. Hist., 4, 1888: 133. - Зоофтора тли (рис. 46, фото 35).
Icon.: Евлахова, Энтомопатогеные грибы, 1974, рис. 10; Balazy, Flora of Po-
land, XXIV, Entomophthorales, 1993, fig. 44b; Remaudiere, Hennebert, 1980, fig. 1-21.
Погибшие насекомые во влажной атмосфере желто-серые или беловато-се-
рые, а в более сухой приобретают кирпично-красную окраску; прикреплены к
растению передней частью. Налет слабо заметен даже у сильно раздутых особей,
низкий, бархатистый. Конидиеносцы 6-10(13) мкм толщ., обильно разветвлен-
ные в терминальной части. Первичные конидии продолговато-цилиндрические,
302
с дистальным концом, обычно удлиняющимся в конический выступ (21)24-
35(38) х 8(9)-12(16) мкм (для части штаммов колеблется в пределах 27,5-32,0 х
9,3-12,0 мкм); соотношение L:D = (2,1)2,5-3,3(3,9). Вторичные конидии-баллос-
поры подобны первичным, но несколько короче. Капиллоконидии короткие и
обычно более раздутые с дорзальной стороны (вид в профиль), полушаровидные
или почти полушаровидные, а на вентральной стороне почти прямые или слегка
выпуклые, иногда с коротким бородавкоподобным носиком; широковеретено-
видные (15)18-28(30) х 8(9)-13(16) мкм (вид с лицевой стороны); соотношение
L:D = (1,4)1,7-2,1(2,5). Покоящиеся споры шаровидные, (31)35-41(53) мкм, с
двухслойной оболочкой 4,0-6,0(6,5) мкм толщ., со слабо шероховатым эписпори-
ем. Псевдоцистиды не толще конидиеносцев, относительно длинные. Ризоиды в
виде псевдоризоморф, короткие, заканчиваются неправильными дископодобны-
ми образованиями. Мицелий в полости тела насекомого в виде гифальных сег-
ментов, 60-150 х 6-10(13) мкм, часто неправильно ветвящийся.
Рис. 46. Zoophthora aphidis: а - гифальные
тельца; б — капиллоконидии; в - первичные
конидии; г - вторичные конидии; д - покоя-
щиеся споры; е - ризоиды
Фото 35. Zoophthora aphidis: а - на перси-
ковой тле (х!0); б - на розанной тле (хЗ)
(фото И.Н. Скопиной)
На тлях Acyrtosiphon pisum, Aphis fabae, A. gossypii, Brevicoryne brassicae,
Macrosiphum persicae, M. rosae.
Распространение в Украине. Ha Acyrtosiphon pisum. Западная
Лесостепь: Винницкая обл. (Хухрий, 1983); Немировский р-н, с. Соколец, лесо-
парк Дома отдыха, 16.07.87 (К..С. Васильева); окр. г. Винница, 20.07.89 (В. Канев-
303
ская). — Правобережное Полесье: Житомирская обл. (Хухрий, 1983); Киевская
обл., Ворзель, 21.06.67. - Правобережная Лесостепь: Черкасская обл., Каневский
заповедник, 05.09.91; Черкасская обл. (Хухрий, 1983). — Харьковская Лесостепь:
(Посылаева, 1978). — Левобережная Злаковая Степь: Херсонская обл. (Воронина
и др., 2001). - Карпатские Леса: Черновицкая обл. (Воронина и др., 2001).
На Aphis fabae. Левобережное Полесье: Киевская обл., Барышевский р-н,
с. Волошиновка, 17.06.2000; 03.08.2003; г. Киев, Дарница, парк Победы, 14.06.90.
- Левобережная Злаковая Степь: Херсонская обл., Чаплинский р-н, заповедник
Аскания Нова, 17.07.79. - Карпатские Леса: Черновицкая обл. (Воронина и др.,
2001). — Закарпатье: Закарпатская обл., Ужгородский р-н, с. Середнее, дорога на
гору, 05.07.90.
На Aphis gossypii. Левобережное Полесье: Черниговская обл., окр. г. Черни-
гова, май-июль 1983, 1984 гг. (И.Н. Скопина).
На Brevicoryne brassicae. Правобережная Лесостепь: Винницкая обл., Ям-
польский р-н, с. Бохоники, 26.07.94. - Киевская обл., Васильковский р-н, окр.
с. Мотовиловка, 02.07.97. - Киевская обл., н. Белая Церковь, дендропарк,
19.07.83; Киевская обл., Кагарлыкский р-н, окр. г. Кагарлык, поле вдоль речки,
05.09.99. — Левобережное Полесье: Черниговская обл., окр. г. Чернигова, май-
июль 1984 г. (И.Н. Скопина); Киевская обл., Барышевский р-н, с. Устинова Греб-
ля, луг, 24.05.2001; с. Шовкове, заплава р. Ильта, 13.07.2003; с. Веселиновка,
июнь-август 2001,2003 гг.
На Macrosiphum persicae, М. rosae. Левобережное Полесье: Черниговская
обл., окр. г. Чернигова, май-июль 1983, 1984 гг. (И.Н. Скопина).
Общее распространение. Европа (Великобритания, Германия,
Дания, Испания, Румыния, Польша, Чехословакия, Швеция, Беларусь, Литва,
Эстония), Россия (Воронежская, Кемеровская, Куйбышевская, Курская, Ленин-
градская, Московская, Новосибирская области; Краснодарский, Приморский.
Хабаровский края), Молдова, Татарстан, Башкортостан, Армения, Северная
Америка, Африка.
Примечание. Синонимика этого вида свидетельствует о сложности понима-
ния его объема, соотношения с другими близкими видами и неясности положе-
ния внутри не только рода, но и на уровне всего семейства. Ревизией его занима-
лись А. Batko (1964а-е), G. Remauidiere, G. Hennebert (1980), J. Ben-Ze'ev, Kenneth
(1982), R. Humber (1984), S. Keller (1991), A. Balazy (1993). Мы приводим описа-
ние Z. aphidis в их трактовке, но при этом учитываем данные характеристики и
распространения так, как они приведены в прежней литературе и цитируются в
отечественной литературе (Евлахова, 1974; Gustafsson, 1965а,b).
Принципиальным является указание о приуроченности этого вида только к
одному роду тлей — Amoecia, который обитает на Cornus sanguinalis (Balazy, 1993).
Очевидно, это дискуссионный вопрос, т.к. непонятно, как трактовать данные о
нахождении этого вида (в прежней трактовке) на тлях других видов и их пораже-
нии им на значительной территории.
Гриб выделялся и рос на средах с картофелем, молоком, яичным желтком
(Rockwood, 1950), на мальтозо-пептонноом агаре (Gustafsson, 1965а,b) и не рос на
среде Сабуро (Hall, Dunn, 1957). По цвету и структуре колонии значительно ва-
рьируют: сначала белые, затем становятся кремоватыми до светло-коричневых;
304
ватообразные, складчатые или бархатистые; реверзум и агар вокруг колонии ко-
ричневеют (Balazy, 1993).
В России исследованием Entomophthora aphidis Hoffmann ex Fres. занима-
лись Э.Г. Воронина и ее ученики, результаты которых являются для нас исходны-
ми при понимании этого вида (Воронина и др., 2001; Воронина, Мукамолова,
2002, 2006).
3. Zoophthora bialoviezensis Balazy
Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 219. — Зоофтора беловежская
(рис. 47).
Icon.: Balazy, Flora ofPoland, XXIV, Entomophthorales, 1993, fig. 37b, 39.
Пораженные насекомые в стадии гусеницы покрыты хорошо заметным бар-
хатистым, сероватым налетом; прикрепляются к нижней стороне листьев тора-
кальной частью. Конидиеносцы 7,5-10,0 мкм толщ., обильно пальчаторазвет-
вленные в верхней части; конидиегенные клетки булавовидные или бутылковид-
ные, 25,0-30,0 х 7,0-
9,5 мкм; образуют
плотный псевдогиме-
ниальный слой, кото-
рый поднимается над
кутикулой насекомого
до 70 мкм. Первичные
конидии цилиндри-
ческие, на обоих кон-
цах притупленные,
(20,0)22,0-32,0(38,0) х
6,0(6,8)-7,8(8,6) мкм
(средние размеры у не-
которых штаммов 24,0-
30,0 х 6,5-8,5 мкм).
Вторичные конидии
первой и второй серии
подобны первичным, а
в последующих — бо-
лее яйцевидные, гру-
шевидные, а иногда
Рис. 47. Zoophthora bialoviezensis: а - скопление капиллоносцев с
капиллоконидиями; б — капиллоконидии; в - первичные кони-
дии; г- вторичные конидии первого типа; д— вторичные конидии
второго типа (а, д: по Balazy, 1993)
многоугольные по
контуру. Капиллоконидии тупоминдалевидные, с четким тупым концом; контур
их вентральной части извилисто-выпуклый в центре и слабо вогнут ниже верхуш-
ки; дорзальная часть более выпуклая, чем вентральная. Капиллярные спорофоры
(18)22-27(44) мкм дл., 2 мкм толщ, у основания и сужаются к вершине до 0,9-
1,3 мкм. Псевдоцистиды плотные, 10,0-12,5 мкм толш. у основания, суживающи-
еся к вершинедо 6,0-9,5 мкм, возвышаются на 70-150 мкм над псевдогимениаль-
305
ным слоем. Ризоиды типичные, более многочисленные в торакальной части на-
секомого. Покоящиеся споры не обнаружены. Гифальные тельца неправильно
грушевидные или яйцевидные, 15-36 х 11-22 мкм, дают начало слегка развет-
вленным гифам 7-12 мкм толщ.
На гусеницах и куколках Loxostege sticticalis, Hibernia sp. (Lepidoptera, Pyra-
lidae).
Распространение в Украине. Ha Loxostege sticticalis. Правобе-
режная Лесостепь: Винницкая обл., Гайсинский р-н, г. Ладыжин, посадка вдоль
притока р. Южный Буг, 20.07.89.
На Hibernia sp. Левобережное Полесье: Киевская обл., Барышевский р-н,
заплава р. Трубеж возле ж/д станции Коржи, 11.06.2001.
Общее распространение. Европа (Польша).
Примечание. Впервые этот вид был нами обнаружен на куколках и гусени-
цах лугового мотылька (Loxostege sticticalis) еще в июле 1989 г., т. е. до признания
его новым (Balazy, 1993). Отнести его к какому-либо известному виду Zoophthora
или Entomophthora не получалось, поскольку он четко отличался морфологией,
размерами, экологией и т.д., в результате чего гриб оставался неидентифициро-
ванным до 1994 г., пока мы не ознакомились с диагнозом нового вида Z. bialovie-
zensis Balazy, описанного из Беловежской Пущи. Однако полной уверенности в
правильности выбора его таксономической принадлежности не было, т.к. он
описан на гусеницах листовых геометрид Hybernia defoliaria Cl. и Chaimotobia
brumata L., а мы обнаружили его на гусеницах и куколках Loxostege sticticalis.
Окончательно наши сомнения были разрешены после обнаружения этого гриба
на гусеницах Hibernia sp. в другом регионе одиннадцать лет спустя. Хотя автор ви-
да указывает его близость к Z. phytonomi, мы считаем наиболее близким Z. geo-
metralis (Balazy, 1993). Очевидно у автора вида также возникали какие-то сомне-
ния, не позволяющие описать его еще в 1975 г., когда гриб был обнаружен впер-
вые, и в последующие 1981-1983,1988 гг. Интересно, что гриб известен только из
Беловежской Пущи, хотя, несомненно, распространен более широко. На пред-
ставителях листовых геометрид описан еще один вид из Польши — Z. brevispora
Balazy, но у нас на территории он не обнаружен.
Некоторые штаммы Z. bialoviezensis удавалось выделить в культуру на сре-
ды с яичным желтком и картофельно-декстрозном агаром. Мицелий формиро-
вался только на поверхности среды, паутинистый, в небольших сплетениях; ги-
фы щетинистые, (2,5)3,0-8,0(16,0) мкм толщ., с многочисленными длинными
клетками, лишенными протоплазмы. Конидии отмечены в колониях недельно-
го возраста. Они образуются на концах неразветвленных гиф. Папиллы дефор-
мированы и не способствуют свободному освобождению конидий. В конидиях
3-4-недельного возраста можно обнаружить только неправильно округлые яйце-
видные или грушевидные клетки. Культуры сохраняли жизнеспособность в те-
чение 2-3 месяцев независимо от состава среды, на которой они выращивались
(Balazy, 1993).
306
4. Zoophthora geometralis (Thaxter) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 405. - Empusa subg. Entomophthora
geometralis Thaxter, Mem. Boston Sci. Nat. Hist., 4, 1888: 170-171. — Entomophtho-
ra geometralis Thaxter ex Lakon, Z. angew. Entomol., 5, 1919: 176. - Entomophthora
geometralis (Thaxter) Gustafsson, Landtbrutshogsk. Ann., 31, 1965: 142-143. - Zo-
ophthora subg. Zoophthora geometralis (Thaxter) Batko ex Batko, Acta Mycol., 2,
1966: 18. — Eryniageometralis (Thaxter) Humberet Ben-Ze'ev, Mycotaxon, 13, 1981:
509. - Erynia subg. Zoophthora geometralis (Thaxter) Humber et Ben-Ze'ev ex Ben-
Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982: 467. - Зоофтора геометрид (рис. 48).
Icon.: Thaxter, Mem. Boston Sci. Nat. Hist., 4, 1888, pl. 17; Gustafsson, Landt.
Ann., 1965, fig. p. 142.
Пораженное насекомое прикрепляется к субстрату ризоидами, на брюшной
части снизу покрыто бархатистым налетом, который постепенно обволакивает
все тело. Конидиеносцы пальчаторазветвленные. Первичные конидии эллипти-
ческие или яйцевидные, 15-22 х 10-12 мкм, L:D = 1,5-2,0. Капиллоконидии мин-
далевидные, слегка вере-
теновидные, асимметрич-
ные с вентральной сторо-
ны, а с дорзальной - с од-
ним заостренным дугопо-
добным выпячиванием и
дистальным концом, ко-
нически заостренным или
почти заостренным, 26,fl-
29,0 х 7,0-9,5 мкм. Капил-
лофоры 70-100 мкм дл., у
основания 6,5 мкм. Поко-
ящиеся споры шаровид-
ные, 28-37 мкм (в среднем
30-31 мкм), бесцветные,
возникают после конъю-
гации между двумя ги-
фальными тельцами не-
равной величины или об-
разуются из гифальных
телец без предваритель-
ной конъюгации, в связи с
чем могут быть зигоспора-
ми или азигоспорами.
Псевдоцистиды много-
Рис. 48. Zoophthora geometralis: а — капиллопосец с капиллоко-
нидией; б — капиллоконидии; в - первичные конидии; г - поко-
ящиеся споры
численные, 7-15 мкм толщ, у основания, утончаются к вершине до 1,5 мкм. Ри-
зоиды псевдоризоморфного типа, на концах с дископодобными образованиями.
На имаго и куколках моли (Hyponomeuta malinellus L. и Incurvaria sp., Lepi-
doptera).
307
Распространение в Украине. На Incurvaria sp. Западная Ле-
состепь: Тернопольская обл., Гусятинский р-н, окр. с. Гусятин, посадки плодовых
деревьев возле пансионата и вдоль р. Збруч, 15.07.99 (Е. Головчанская); Чортков-
ский р-н, дорога на с. Заводское, склоны горы возле р. Серет, 02.08.78.
На Hyponomeuta malinellus L. Левобережное Полесье: Черниговская обл.,
окр. г. Чернигова, май-июнь 1984 г. (И.Н. Скопина).
Общее распространение. Европа (Швеция), Северная Америка
(США).
Примечание. Ссылок на обнаружение этого гриба почему-то очень мало,
несмотря на то, что моли, особенно яблоневая моль, относятся к широко рас-
пространенным. Возможно, это связано с трудностями сбора, поскольку насеко-
мые из этой группы требуют определенных знаний и навыков их выслеживания.
Очевидно, на это влияют и слишком мелкий размер, и места обитания, и даже
преимущественно ночной образ жизни.
Для соседних с Украиной стран этот вид Zoophthora не указывался (Евлахо-
ва, 1974; Balazy, 1993).
5. Zoophthora ichneumonis Balazy
Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 231. — Зоофтора наездника
(рис. 49).
Icon.: Balazy, Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993, fig. 40a.
На поверхности насекомого налет заметен только в области брюшка, с ниж-
ней его части, откуда небольшими скоплениями выходят и ризоиды. Конидие-
носцы дигитально разветвленные, 6,0-8,5 мкм толщ. Первичные конидии удли-
ненные, с тупо закругленными концами, (14,0)16,0-20,0 (21,5) х (4,5)5,5-
6,5(7,5) мкм. Вторичные конидии (баллоспоры) в первой и второй сериях почти
не отличаются или немного толще, а в последующих приобретают иную форму -
эллиптические или тупо ромбоидные по контуру. Капиллоконидии варьируют по
форме от коротковеретеновидных до миндалевидных с немного удлиненно-клю-
воподобным тупым дистальным концом и волнистой вентральной линией. Псев-
доцистиды немногочисленные, хорошо отличаются от конидиеносцев короткой
конической притупленной верхушкой. Покоящиеся споры шаровидные, 22-
28 мкм в диам., с оболочкой 0,5-3,0 мкм толщ., бесцветные, с зернистой протоп-
лазмой. Гифальные тельца удлиненные, часто разветвленные, 30-80 х 10-19 мкм,
переплетаются с более тонким гифами, выполняют всю полость насекомого. Ри-
зоиды в виде псевдоризоморф, разветвленные на концах, каждый из которых за-
канчивается дископодобным образованием.
На имаго наездников (Ichneumon sp., Ichneumonidae, Hymenoptera).
Распространение в Украине. Донецкая Злаково-Луговая
Степь: Донецкая обл., Ясиноватский р-н, с. Железное, лето 1978 г. (В.И. Толканиц).
Общее распространение. Европа (Польша).
Примечание. Гриб достаточно трудно диагностировался, поскольку обна-
ружен в гусеницах и куколках совки с-черное во время эпизоотии, вызванной
Tarichium inexpectatum. Это интересный случай двойного вторичного паразитиз-
308
ма, когда насекомое поражается одновременно грибом и наездником, а послед-
ний в свою очередь тоже поразился грибом, причем также энтомофторовым.
Сложность идентификации состояла в том, чтобы четко установить таксономи-
ческую принадлежность обоих видов грибов, причем, если патоген совок диаг-
ностировался легко, то патоген наездников оставался неидентифицированным,
поскольку его характеристика не совпадала с описанием Entomophthora spheros-
perma, который раньше отмечался на наездниках, a Z, ichneumonis была обнару-
жена не территории Польши еще в 1988 г., но описана лишь в 1993 г. (Balazy,
1993).
По сообщениям энтомологов (проф. А.Ф. Крышталя и Л. Рогочей), они час-
то обнаруживали этот гриб на наездниках, которых разводили в лабораторных ус-
ловиях и использовали с целью регуляции популяций вредных насекомых. К со-
жалению, просмотреть эти коллекции нам не представилось возможным.
Гриб был описан на ишнеумонидах видов Cratichneumon lanius Gravenhorst,
Lissonota sp. и на неопре-
деленном до рода предста-
вителе трибы Scolobatini,
обнаруженных в Беловеж-
ской Пуще и Националь-
ном парке Польши (Ba-
lazy, 1993). Сначала был
определен как Entomoph-
thora sphaerosperma Fres.,
что признавалось многи-
ми исследователям для
этих насекомых (Thaxter,
1888; Rostrup, 1916; Lakon,
1919а,b; Gustafsson,
1965a,b; Balazy, 1982a; Pa-
pierok et al., 1984). После
ревизии рода Entomoph-
thora и признания рода
Zoophthora гриб цитиро-
вался как Z. radicans (Bre-
feld) Batko или Erynia radi-
cans (Brefeld) Ben-Ze'ev et
Рис. 49. Zoophthora ichneumonis: « - капиллоносцы с капиллоко-
нидиями (по Balazy, 1993); б - гифальные тельца; в - первичные
конидии; г - вторичные конидии; д- капиллоконидии
Kenneth, но полное опи-
сание именно на видах
Ichneumonidae отсутство-
вало. Сравнение диагно-
зов и морфометрических данных этих видов позволило сделать вывод о новизне
Z. ichneumonis. Покоящиеся споры были обнаружены только у одного вида насе-
комых — Cratichneumon lanius. Некоторые штаммы легко выделялись на среды,
содержащие яичный желток и дрожжевой автолизат также легко, как на среду Са-
буро и картофельно-декстрозный агар. Колонии формировались достаточно
быстро, достигая 3-5 см в диам. через неделю, а через 2-3 недели начинали обиль-
309
но спороносить. Ни первичные конидии, ни капиллоспоры не отличались от тех,
которые формировались непосредственно в насекомом (Balazy, 1993).
В анализируемом нами материале отличий от диагноза не обнаружено.
6. Zoophthora lanceolata Keller
Sydowia, Ser. 2, 33, 1980: 133. — Erynia lanceolata (Keller) Humberet Ben-Ze'ev,
Mycotaxon, 13, 1981: 509. - Зоофтора ланцетовидная (рис. 50).
Icon.: Keller, Sydowia, Ser. 2, 33, 1980, fig. I; Balazy, Flora ofPoland, XXIV, En-
tomophthorales, 1993, fig. 40d,e.
Пораженные насекомые теряют подвижность, прикрепляются к субстрату
(обычно нижней стороне листьев растений), но налет на них незаметен и ореол
из конидий вокруг отсутствует. Конидиеносцы 4,0-6,5 мкм толщ., пальчатораз-
ветвленные, конидиегенные ответвления цилиндрические или слегка булавовид-
ные 15,0-20,0 х 5,2-6,6 мкм, образуют плотный псевдогимениальный слой. Пер-
вичные конидии эллиптические или коротко-цилиндрические (13,5)16,5-
19,0(21,5) х (5,5)6,0-6,5(8,0) мкм, часто менее утолщенные в дистальной полови-
не, на обеих концах притупленные или с притупленной конической папиллой.
Вторичные конидии (баллоспоры) подобны первичным. Капиллоспоры узколан-
Рис. 50. Zoophthora lanceolata: а — капиллоносцы с капилло-
конидиями (по Balazy, 1993); б - капиллоконидии; в - пер-
вичные конидии; г — ризоиды
цетовидные, с заостренным
кончиком, 15-32 х 3-5 мкм,
L:D = 3,8-5,0; образуются
обильно в первые часы спо-
руляции. Капиллярные
спорофоры тонкие, уме-
ренно длинные. Псевдо-
цистиды располагаются
равномерно, на уровне ко-
нидиегенного слоя, 120,0-
150,0 х 10,0-12,5 мкм, сужи-
ваются до 50,6 мкм у тупых
концов; иногда бутылко-
видные, 7,0-8,2 мкм толщ.
Покоящиеся споры шаро-
видные, 19-29 мкм в диам.,
бесцветные, гладкие, с обо-
лочкой до 3 мкм толщ. Ги-
фальные тельца в виде сег-
ментов гиф неправильной
формы, 25-30 х 9-15 мкм,
часто с неправильными
разветвлениями и отрос-
тками или гифами 7-10 мкм
толщ. Ризоиды псевдоризо-
морфного типа.
310
На имаго Drosophila melanogaster.
Распространение в Украине. Правобережная Лесостепь:
г. Киев, Голосеево, у прудов на прибрежной растительности, 21.08.86 г. (Б.А. Бо-
рисов).
Общее распространение. Центральная и Восточная Европа,
Польша.
Примечание. Гриб прекрасно отличается от всех известных на мухах энто-
мофторовых внешними признаками поражения и морфологией репродуктивных
структур.
Автор вида указывает его "на неидентифицированных мелких видах двукры-
лых". В Польше Zoophthora lanceolata обнаружена на мелких мухах, в частности,
представителях сем. Empididae (Balazy, 1993).
Гриб был выделен на средах с яичным желтком, хорошо рос и спороносил,
морфологически не отличаясь от диагностических признаков (Keller, 1980;
Balazy. 1993).
У нашего экземпляра отличий от диагноза не отмечено, но его можно до-
полнить размерами конидиеносцев и ризоидов, которые отсутствуют в авторском
описании: конидиеносцы достигали 88-105 мкм дл., а ризоиды ПО мкм дл. и 8-
10 мкм толщ.
7. Zoophthora phytonomi (Arthur) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 404. — Entomophthora phytonomi Art-
hur, Bot. gaz., 11, 1886: 14-17; Fourth Ann. Rep. N.Y. Agric. Exp. Sta. (1885), 1886:
258-262. — Erynia phytonomi (Arthur) Humber, Ben-Ze'ev et Kenneth in Humber et
Ben-Ze'ev, Mycotaxon, 13, 1981: 509. — Erynia subg. Zoophthora phytonomi (Arthur)
Humber, Ben-Ze'ev et Kenneth ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982: 467.
— Зоофтора фитономусовая (рис. 51).
Icon.:Arthur, Bot. gaz., 11,1886, fig. 1; Balazy, Flora ofPoland, XXIV, Entomoph-
thorales, 1993, fig. 41c, 42.
Куколки и личинки пораженного насекомого покрыты паутинистым или
войлочным, почти незаметным серым налетом, который постепенно обволаки-
вает всю поверхность куколки. Поверхностные гифы и конидиеносцы 6,2-
9,5 мкм толщ., конидиеносцы пальчаторазветвленные на концах. Конидиеген-
ные клетки около 30 х 7-8 мкм. Первичные конидии удлиненно-эллиптические
или почти цилиндрические, с тупыми концами, часто контур их округленно-ве-
ретеновидный, (20,0)23,0-26,0 (28,3) х 6,5-7,2(8,3) мкм, L:D = около 3,5. Вторич-
ные конидии всегда почти грушевидные, с суживающейся выпуклой папиллой.
Капиллоконидии 20,0-25,0 х 6,7-8,0 мкм, более толстые на уровне половины их
высоты, тупо-миндалевидные или с возрастом приобретают форму сливы-вен-
герки с более притупленной или слегка заостренной верхушкой. Капиллярные
спорофоры короткие, 20-30 мкм, сравнительно толстые, у основания около
2,5 мкм и 1,0-1,2 мкм у вершины. Псевдоцистиды конические, 8-11 мкм толщ, у
основания, переходят в тупой конец 3-4 мкм шир., выступают на 40-80 мкм над
конидиегенным слоем. Гифальные тельца в ранний период смерти насекомого
311
различной формы, 10,0-85,0 х 8,5-12,0 мкм, переходят в более длинные ветвящи-
еся гифы, неправильной формы, 4-10 мкм толщ., но в некоторых местах достига-
ют 15 мкм. Покоящиеся споры (азигоспоры) шаровидные, (27,5)30,0-36,0
(39,0) мкм в диам., с 14-16 ядрами, с оболочкой 3,8-5,2 мкм толщ., неровно ше-
роховатые, в некоторых местах бородавчатые, формируются на боковых ответ-
влениях гифальных телец без видимой конъюгации. Ризоиды - типичные псев-
доризоморфы, группами или иногда одиночные.
На личинках и куколках люцернового долгоносика (Phytonomus punctatus
Е, Coleoptera).
Рис. 51. Zoophthora phytonomi: а — капиллоносцы скапиллоконидиями (по Balazy, 1993); 6, 6t- пер- •
личные конидии (по Balazy, 1984); в - вторичные конидии; г - капиллоконидии
Распространение в Украине. Правобережная Лесостепь: Ки-
евская обл., Володарский р-н, с. Пархомовка, 11.09.80 (Н. Левчук); Фастовский
р-н, с. Кожанка, дорога к лесу, луг вдоль притока р. Рось, 27.07.99. — Винницкая
обл., Жмеринский р-н, с. Гнивань, совхозные поля, вдоль р. Южный Буг,
06.06.68; Крыжопольский р-н, окр. с. Заболотное, 16.06.90. - Черкасская обл.,
Христиновский р-н, с. Веселивка, 08.05.72; с. Верхнячка, 20.07.73 (А.Г. Остапен-
ко); Корсунь-Шевченковский р-н, с. Стеблив, поля вдоль р. Рось, 01.09.79; Ка-
менский р-н, окр. с. Каменка, 03.06.88 (В.Д. Каневская); Каневский р-н, с. Пека-
312
ри, вдоль дороги к лесу на кряж, 02.09.84. — Левобережная Лесостепь: Полтавская
обл., Кременчугский р-н, с. Комсомольское, луг на берегу Днепродзержинского
водохранилища, 08.07.93; Кобелякский р-н, с. Билыки, луг в заплаве р. Ворскла,
11.06.79; Пирятинский р-н, окр. г. Пирятина, луг в заплаве р. Удай, 20.06.84; Лох-
вицкий р-н, с. Краснозаводское, поле вблизи р. Сула, 03.09.91. — Левобережное
Полесье: Черниговская обл., Менский р-н, с. Микошине, долина р. Сейм,
15.07.81 (Е. Маслюк); Нежинский р-н, дорога на с. Ивангород, вдоль р. Остер,
01.08.79 (А. Черпяков); Новгород-Сиверский р-н, окр. г. Новогород-Сиверского,
луг в заплаве р. Десна, 07.08.83; Козелецкий р-н, г. Остер, парк возле военного
пансионата, 29.08.84 (В. Дахновский).
Общее распространение. Европа (Польша, Румыния), Азия,
Австралия, Северная Америка.
Примечание. Zoophthora phytonomi — узкоспециализированный паразит ви-
дов рода Phytonomus, а особенно часто встречается на люцерновом долгоносике
и отмечен на всех континентах.
Объем вида и его название претерпевали многочисленные изменения. С тех
пор, как R. Thaxter в 1888 г. обнаружил его на люцерновом долгоносике и отнес к
Empusa subg. Entomophthora sphaerosperma, гриб цитировался под этим названи-
ем до 1980 г., хотя еще в 1966 г. A. Batko обратил внимание на комплексность ви-
да Е. sphaerosperma, который к тому времени включал Entomophthora (Tarichium)
punctata (Garbowski, 1927) и E. (Tarichium) coleopterorum (Petch, 1932). Оба эти
вида трактовались как стадия покоящихся спор для Z. phytonomi пока не было
высказано предположение, что покоящиеся споры Entomophthora (Tarichium)
phytonomi и Е. (Tarichium) punctata идентичны со спорами Conidiobolus osmodes
Drechsler (Ben-Ze'ev et Keneth, 1980). Позже была доказана идентичность энто-
мофторозов, вызванных Z. phytonomi и Conidiobolus osmodes (Papierok et al.,
1986). Однако это утверждение было опровергнуто более тщательными исследо-
ваниями. Если отдельно взятые покоящиеся споры были подобны, то в природ-
ных условиях энтомофтороз люцернового долгоносика, вызванный Conidiobolus
osmodes, не наблюдался, а искусственное заражение насекомых Z. phytonomi
приводило к такому же проявлению течения болезни, как и в природе. К тому же,
если внешние морфологические признаки покоящихся спор обоих видов грибов
можно считать подобными, то кариологически они четко отличаются: у Z. phyto-
nomi ядра типично энтомофтороидного типа (Balazy, 1993).
В Польше Z. phytonomi отмечался в условиях агроценоза, где культура лю-
церны не менялась в севообороте 3-4 года, и был причиной эпизоотий.
Гриб выделялся в культуру, медленно рос, достигая 8-14 мм на 14-й день.
Воздушные гифы тонкие, паутинистые, колонии белые, по краям желтоватые.
Субстратные гифы неправильно ветвятся, с многочисленными полиморфными
вздутиями до 18 мкм толщ. Конидиальные спороношения не наблюдались, поко-
ящиеся споры появлялись только у одного штамма в свежей культуре через три
недели роста. Жизнеспособность сохранялась 12-15 месяцев. Гриб рос на средах
с яичным желтком и не рос на картофельно-декстрозном агаре (Balazy, 1993).
При идентификации собранного нами материала в разные годы, в разные
месяцы и в разных регионах особых отличий от диагноза не отмечалось. Можно
только дополнить авторское описание внешнего вида пораженных куколок, ко-
313
торые на ранней стадии были сероватыми, а позже приобретали кремовато-розо-
ватый оттенок, становились более твердыми, почти мумифицировались. У неко-
торых экземпляров ризоморфы были очень четко выражены, особенно в тех слу-
чаях, когда водоем находился рядом. Преимущественно гриб был обильным в ес-
тественных условиях повышенной влажности.
8. Zoophthora radicans (Brefeld) Batko
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 1964: 324. — Empusa radicans Brefeld, Bot.
Ztg., 28, 1870: 186 — Entomophthora radicans Brefeld, Bot. Ztg., 35, 1877: 345. — Ta-
richium sphaerospermum Cohn, Beitr. Biol. Pflanz., 1, 1875: 58. - Erynia radicans
(Brefeld) Humber, Ben-Ze'ev et Kenneth in Humberet Ben-Ze'ev, Mycotaxon, 13,
1981: 509. — Erynia subg. Zoophthora radicans (Brefeld) Humber, Ben-Ze'ev et Ken-
neth ex Ben-Ze'ev et Kenneth, Mycotaxon, 14, 1982: 467. - Зоофтора укореняюща-
яся (рис. 52, фото 36).
Icon.: Brefeld, Bot. Ztg., 28,1870. fig.; Balazy, Flora of Poland, XXIV, Entomoph-
thorales, 1993, fig. 35.
Пораженные насекомые покрыты плохо заметным налетом. Конидиеносцы
(4)6-8(10) мкм толщ., сначала мало отличаются от поверхностных гиф, затем
пальчато или бифуркатно несколько раз разветвляются у вершины. Конидиеген-
ные клетки булавовидные иди бутылковидные, 19,5-27,0x7,0-11,0 мкм. Первич-
ные конидии (17,5)19,5-22,5(27,5) х (4,7)5,0-5,6(6,5) мкм, L:D = 3,5-4,5. Вторич-
ные конидии (баллоспоры) в 1,2,3 сериях практически не отличаются от первич-
ных конидий, а в последующих — короче и толще, иногда грушевидные или боч-
ковидные. Типичные капиллоконидии с вентральной стороны слабо выпуклые
или почти прямые, дорзальная сторона четко выпуклая, слабо вогнутая у верши-
ны, с коротким полузаостренным носиком, у многих штаммов не различимым.
Капиллофоры тонкие, длинные, (19)25-40(47) мкм дл., на концах суживаются до
0,4-0,6 мкм. Псевдоцистиды многочисленные, конические, 9-14 мкм толщ., выс-
тупают на 150 мкм над псевдогимениальным слоем конидиегенных клеток. По-
коящиеся споры шаровидные, (19,1)23,5-16,0(33,0) мкм, с оболочкой 3,0-3,5 мкм
толш., с гладким эписпорием, с относительно крупной каплей жира, светло-зо-
лотисто-желтые. Мицелий, пронизывающий гемоцель насекомого, состоит из
гифальных сегментов различной длины, 25-100 х 7-12 мкм, олигокариотный,
часто с одним, или с тремя-четырьмя неправильно ветвящимися выростами. Ри-
зоиды преимущественно псевдоризоморфного типа, частично более обильны в
торакальной части; отмечены только на личинках с конидиальным спороноше-
нием и не встречаются на куколках с покоящимися спорами.
На гусеницах, личинках и куколках капустной белянки (Pieris brassicae L.,
Lepidoptera), яблонной плодожорки (Carpocaspa pomonella L.).
Распространение в Украине. Правобережная Лесостепь: Ки-
евская обл., Киево-Святошинский р-н, с. Хотов, совхозные поля, 16.08.79;
08.07.81; 03.09.84; с. Лесники, огороды вдоль озера, 21.06.98. - Левобережное По-
лесье: Киевская обл., Броварской р-н, с. Княжичи, 29.06.2002.
Общее распространение. Европа (Польша), Северная Америка.
314
Примечание. Правильно разобраться в ситуации с Z. radicans, очевидно, не
удастся. Понимание объема этого вида связано с разными представлениями, нес-
мотря на достаточно четкий авторский диагноз. Гриб был обнаружен на гусени-
цах Pieris sp. и, по мнению автора вида, является специализированным патогеном
этого рода насекомых (Brefeld, 1870). Однако, более 130 лет назад Е. radicans Bref.
считалась синонимом Е. sphaerosperma Fres., описанной в 1856 г. и впоследствии
обнаруженной на разных видах насекомых, в том числе и на капустной белянке.
Тщательное изучение морфологии, биологии, экологии и специализации показа-
ло, что это неправомерно и следует разграничивать Е. sphaerosperma и разделить
ее на ряд видов. В то же время при номенклатурной ревизии оказалось, что сог-
ласно Международному Кодексу Ботанической номенклатуры описание Е. spha-
erosperma не соответствует принятым правилам и этот вид необходимо упраз-
днить, а Е. radicans признать действительным видом после адаптации названия в
соответствии современными представлениями (Batko, 1964а-е; Remaudiere, Hen-
nebert, 1980).
Рис. 52. Zoophthora radicans: а — капиллоносцы с капилло-
конидиями (по Balazy, 1993); б - капиллоконидии (по Ba-
lazy et al., 1980); в — гифальные тельца; г - первичные кони-
дии; д — покоящиеся споры
Фото 36. Zoophthora radicans (по
Balazy et al., 1980): a - пораженные
особи листоблошки на стеблях
растений (xl); б - налет гриба на
пораженном насекомом (х5); в -
пораженная личинка листоеда (по
Леднев и др., 2003)
Для нас сложность обобщения имеющейся информации о Z. radicans состо-
ит в том, что теперь невозможно уточнить, к каким видам энтомофтор отнести все
315
те, которые указаны в литературе под одним именем — Е. sphaerosperma, но обна-
ружены на насекомых из разных отрядов (Евлахова, 1974; Воронина и др., 2001).
В Польше гриб обнаруживался во всех областях, часто был причиной эпизо-
отий Pieris brassicae и Р. гарае в период позднего лета и ранней осени. Он выделял-
ся в культуру и хорошо рос на лабораторных средах: на среде Сабуро с добавлени-
ем дрожжевого автолизата и яичного желтка на 7-е сутки роста колонии достига-
ли 3-4 см в диам., на 4-5-е сутки колонии обильно спороносили; их окраска от
светло-кремовой до светло-коричневой. Первичные конидии короче, чем выде-
ленные из насекомых, 18,9-21,5x5,7-6,1 мкм, L:D = 3,2-3,5; но такой же формы.
Жизнеспособность сохранялась до 18 месяцев (Balazy, 1993).
Собранный нами материал полностью соответствовал авторскому диагнозу.
Можно отметить, что в тех образцах, где при сборе преобладало конидиальное
спороношение, покоящиеся споры формировались через 1,5-2,0 месяца, а кони-
дии активно распространялись и к тому времени почти отсутствовали. После ла-
бораторных исследований шесть пораженных образцов, обнаруженных в 1984 г. в
с. Хотов, были "возвращены" в природу и размещены в местах сбора с целью сох-
ранения источника инфекции. Однако, на следующий год, при тщательном кон-
троле появления пораженных насекомых, выявить их не удалось, что, возможно,
связано с малочисленностью популяций капустной белянки.
РОД TARICHIUM COHN
Beitr. Biol. Pflanz., 1(1), 1870: 58-86; Lakon, Z. Pflanzenkrankh.., 25, 1915: 257-272.
— Entomophthora (Tarichium) Mac Leod et Muller-Kfigler, Mycologia, 62, 1970: 33-
36. - Тарихий.
Полость тела насекомого выполнена грибными структурами в виде гиф, ги-
фальных телец, покоящихся спор (азигоспор или зигоспор), а на поверхности
могут быть ризоиды или небольшие скопления покоящихся спор. Покоящиеся
споры шаровидные, эллиптические или в форме полиэдра, с зернистым содер-
жимым, одно- или многоядерные, с одной или несколькими каплями жира.
Оболочка толстая, 2-3-слойная, с гладким, шиповатым, мелкоигольчатым, боро-
давчатым или орнаментированным эписпорием, бесцветная или окрашенная.
Патогены насекомых из отрядов Diptera, Coleoptera, Lepidoptera, Homopte-
ra, Hymenoptera и реже - других.
Типовой вид — TarichiummegaspermumCohn.
Положение этого рода не только внутри порядка, но и в пределах семейства
является причиной ревизий и дискуссий. Фактически обсуждению подлежит
только принцип: как рассматривать виды, включающие несколько репродуктив-
ных стадий, но могут наблюдаться только в одной из них. Эта проблема анало-
гична той, которая существует и для аскомицетов, имеющих, кроме типичной ас-
ковой стадии (телеоморфы), еще и ряд других (аноморф). Сложность ее решения
состоит в значительной вариабельности всех комбинаций обнаружения видов, у
которых отдельные стадии отсутствуют и образуются только в определенных ус-
ловиях, а установить и воспроизвести их не представляется возможным.
У представителей Entomophthoraceae наиболее четко можно разграничить
несколько часто отмечающихся вариантов:
316
1. Виды, для которых известны только конидиальные спороношения.
2. Виды, для которых известны только покоящиеся споры.
3. Виды, для которых известны и конидиальная стадия, и покоящиеся споры.
4. Виды, для которых указаны покоящиеся споры, но обнаруживаются лишь
конидиальные спороношения.
Можно также разграничивать виды, у которых конидиальные спороноше-
ния формируются параллельно с покоящимися спорами; виды, у которых поко-
ящиеся споры формируются сразу же после прекращения конидиального споро-
ношения; виды, у которых преобладает конидиальное спороношение, а покоя-
щиеся споры формируются одиночно, в соответствующих условиях и т.д. Такое
обилие вариантов способствует путанице в создании классификации, которая не
только отражала бы эволюцию и намечала перспективы адаптации вида к новым
условиям внешней среды, но, самое главное, устанавливала критерии, обеспечи-
вающие понимание вида, его объем и границы.
Современная система Entomophthoraceae основана на кариологической ха-
рактеристике, однако для покоящихся спор это не только не исследовано, но и не
всегда возможно, поскольку метаболические процессы в таких структурах приос-
тановлены и однообразны, без особых отличий в состоянии анабиоза. Следует
отметить, что покоящиеся споры известны и у представителей других классов
грибов, что обуславливает необходимость правильно установить принадлежность
покоящихся спор именно к энтомофторовым.
Роду Tarichium Cohn в современной системе Entomophthorales отведено обо-
собленное место, хотя при идентификации видов энтомофтор наличие и морфо-
логия покоящихся спор используется как один из ключевых критериев. В связи с
этим предлагалось даже рассматривать его как подрод рода Entomophthora Fres.
(Mac Leod, Mtiller-K6gler, 1970). Однако, после того, как род Entomophthora был
разделен на роды и подроды, положение рода Tarichium значительно усложни-
лось и в настоящее время его выделяют как отдельную самостоятельную единицу
в системе семейств, но не учреждают соответствующее семейство Tarichiaceae,
что было бы логично и правомочно.
В настоящее время род насчитывает около 40 видов, для которых кониди-
альное спороношение не известно (Balazy, 1993).
Для территории Украины считаем возможным указать 10 видов. Критерия-
ми для их разграничения были морфологические характеристики и субстратная
приуроченность, т.е. такие, которые использовались и монографами этого рода
(Mac Leod, Mtlller-KOgler, 1970).
Ключ для установления видов
1. Поражены тли (Homoptera). Покоящиеся споры шаровидные, 38-45 мкм
в диам., коричнево-черные, с шиповатым эписпорием; имеются ризои-
дальные гифы..............................1. Т. atrospermum (стр. 318)
— Поражены другие насекомые ...................................2
2. Поражены двукрылые (Diptera) ...............................3
— Поражены другие насекомые ...................................4
3. Покоящиеся споры шаровидные, 41-19 мкм в диам., кремово-коричне-
317
вые, в массе черные, бородавчатые, с воротничком возле форамена; на
имаго долгоножки (Tipulidae) ..................7. Т. ported (стр. 328).
— Покоящиеся споры шаровидные, 25-35 мкм в диам., бесцветные, с
ямками на эписпории, на имаго мухи (Brachycerata)
.......................................10. Т. subpunctulatum (стр. 331)
4. Поражены жесткокрылые (Coleoptera) ..............................5
— Поражены чешуекрылые (Lepidoptera) ...............................6
5. Покоящиеся споры шаровидные, 35-40 мкм в диам., широкояйцевид-
ные, 48-52 х 44 мкм или грушевидные 56 х 44 мкм, темно-коричневые,
бородавчатые; прикрепляются ризоидами; в личинках и куколках
яблоневого и щавелевого цветоеда, малинного жука
.......................................2. Т. coleopterorum (стр. 320)
- Покоящиеся споры шаровидные, 25,0-37,5 мкм в диам., темно-серые до
черных, с выпуклыми бугорками; в личинках люцернового листового
слоника......................................8. Т. punctatum (стр. 329)
6. В гусеницах ночной моли; покоящиеся споры шаровидные, 35-40 мкм в
диам., коричнево-черные, эписпорий покрыт бородавками и щетинками
..........................................3. Т. dissolvens (стр. 322)
— В гусеницах, куколках и личинках совок.....................7
7. Покоящиеся споры одного типа..............................8
- Покоящиеся споры нескольких типов .........................9
8. Покоящиеся споры шаровидные, 40,8-48,0 мкм в диам., с двумя валика-
ми по центру, темно-коричневые; в гусеницах совки с-черное
.......................................5. Т. inexpectatum (стр. 324)
— Покоящиеся споры шаровидные, 46-61 мкм в диам., темно-коричневые,
покрыты ямками, с фораменом; в гусеницах стрельчатки ольховой и
ивовой совки, а также куколках капустной совки
..........................................9. Т. pustulatum (стр. 330)
9. Покоящиеся споры шаровидные, 36-55 мкм в диам., и грушевидные, уд-
линенные 100 х 30 мкм, гладкие или бороздчатые, темно-коричневые; в
гусеницах и куколках озимой, щавелевой и бледной полосатой совки
.......................................6. Т. magaspermum (стр. 326)
— Покоящиеся споры шаровидные, 43-61 мкм в диам., или яйцевидные, 53
х 65 мкм, с бугорками и фораменом, темно-коричневые; в гусеницах
восклицательной совки, совки-ипсилон, совки-гамма, озимой совки и
капустной .....................................4. Т. gammae (стр. 323)
1. Tarichium atrospernram (Petch) Balazy
Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 256. — Entomophthora (Tarichium)
atrosperma Petch, Trans. Brit. Mycol. Soc., 17, 1932: 172 (basionym). — Mac Leod,
Mailer-Kogler, Mycologia, 62, 1970: 39. - Тарихий темноспоровый (рис. 53.7).
Полость насекомого выполнена темной порошащей массой, состоящей из
покоящихся спор. Покоящиеся споры шаровидные, 38-45 мкм в диам., коричне-
во-черные, с эписпорием, покрыты шипами до 2 мкм выс. Пораженное насеко-
мое прикрепляется к субстрату бесцветными гифами, напоминающими ризоиды.
318
На тлях Brevicoryne brassicae (Aphididae, Homoptera).
Распространение в Украине. Правобережное Полесье: Киев-
17^0 9^ ’ КиеВ°’Святошинский р-н’ пойма Р- Ирпень в окр. пос. Ирпень,
Общее распространение. Европа (Англия).
Рис. 53. Покоящиеся споры видов Tarichium: 1- Т atrospermum, 2- Т. coleopterorum, 3- Т. dissol-
vens, 4—Т. gammae, 5-Т. inexspectatum, 6-Т. megaspermum, 7- Т. porteri, 8-Т. punctatum,
Р — Т. pustulatum, 10 — Т. subpunctatum
13 мкм
319
Примечание. Гриб был обнаружен еще в 1931 г. в Англии, и больше никем не
отмечался (Petch, 1932). Вид тли остался неидентифицированным.
Собранные нами пораженные особи капустной тли выделялись более тем-
ной окраской и раздутой брюшной частью. У некоторых особей отмечалось рас-
трескивание покровов и выход внутренней порошащей массы на поверхность, а
отдельные экземпляры были полностью окружены ореолом из такой черной
массы.
У этого вида тлей часто наблюдается поражение Zoophthora aphidis и однов-
ременно гифоминетом Cladosporium sp., однако внешняя картина при этом чет-
ко отличима.
На тлях другие виды Tarichium не указаны, хотя покоящиеся споры обнару-
живались совместно с конидиальным спороношением у многих видов (в старом
понимании — у Е. aphidis, Е. exitialis, Е. thaxteri и др.).
Следует обратить внимание на сроки обнаружения, что, возможно, и явля-
ется причиной отсутствия информации о нем.
2. Tarichium coleopterorum (Petch) Balazy
Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 259. — Entomophthora (Tarichium)
coleopterorum Petch, Trans. Brit. Mycol. Soc., 17, 1932: 172; Mac Leod, Milller-K6g-
ler, Mycologia, 62, 1970: 44-45. - Тарихий жуков (рис. 53.2).
Полость имаго, личинок и куколок полностью заполнена массой покоящих-
ся спор, сухой и порошащей; Покоящиеся споры различной формы: шаровид-
ные, 35-50 мкм, широко-яйцевидные, 48-52 х 44-46 мкм, или иногда грушевид-
ные, 56 х 44 мкм, темно-коричневые, с утолщенной оболочкой до 6 мкм, боро-
давчатые. Пораженные насекомые прикрепляются к субстрату пучками ризои-
дов, которые выходят из брюшной части.
Наличниках и куколках яблоневого цветоеда (Anthonomus pomorum), щаве-
левого цветоеда (Gastridea viridula), на имаго, личинках и куколках малинного
жука (Byturus tomentosus, Coleoptera).
Распространение в Украине. НаAnthonomuspomorum.Лево-
бережная Лесостепь: Киевская обл., Бориспольский р-н, г. Борисполь, парк,
04.06.66 (З.Г. Лавитская); Переяславский р-н, с. Хмельник, совхозный сад,
28.07.89 (А.И. Георгиев); Барышевский р-н, окр. с. Веселиновка, 16.07.99;
26.07.2001; 04.09.2002; 20.08.2003. — Правобережная Лесостепь: Черкасская обл.,
Христиновский р-н, с. Верхнячка, 25.07.81 (А.Г. Остапенко).
На Byturus tomentosus. Западная Лесостепь: Винницкая обл., окр. г. Винни-
ца, 25.07.89; Жмеринский р-н, с. Гнивань, 04.08.92 (О.С. Макарова).
На Gastridea viridula. Правобережное Полесье: Киевская обл., Дымерский р-н,
03.09.98 (А.П. Завойко).
Общее распространение. Европа (Англия).
Примечание. Впервые гриб был обнаружен у имаго жука неопределенного
до вида, а позже — в куколках и личинках зернового долгоносика (Sitones flaves-
cens Wick.). Если в первом случае о ризоидах только упоминалось, то позже при-
водится подробное их описание (Petch, 1931,1944).
320
Еще в 1888 г. A. Gaird обнаружил покоящиеся споры в пораженных щелку-
нах (Agriotes sputator L. и Elatera sp.), а гриб отнес к новому виду Entomophthora
carpentieri Giard, но не составил его описание (Giard, 1888). Детальное исследо-
вание ризоидов, которые он описал как скопления вентральной части и, особен-
но, в протораксе и мезотораксе, а также на лапках в метатораксе, послужило ос-
нованием для выделения подрода Entomophthora подрод Lophorhiza, куда и была
отнесена Е. carpentieri (Giard, 1888). Сравнение описаний Е. (Tarichium) coleopte-
rorum и Е. carpentieri послужили Т. Petch основанием для вывода об идентичнос-
ти этих видов. Поскольку ни в одном из приведенных выше описаний кониди-
альная стадия не упоминается, то положение его в роде Tarichium не вызывает
сомнений. Однако, строение ризоидов типично для подрода Zoophthora, что поз-
воляет предположить связь с одним из видов, относящихся к Zoophthora subg.
Zoophthora. Анализ накопившейся информации позволил описать новый вид
Zoophthora (Zoophthora) larvivora Balazy, но покоящихся спор у пораженных гри-
бом насекомых не было обнаружено, поэтому связь этих видов можно только
предполагать (Balazy, 1993).
На территории Украины гриб обнаружен у различных представителей жес-
ткокрылых, которые известны как -вредители плодово-ягодных и огородных
культур. Отмечался у насекомых в разных стадиях в одной и той же популяции, а
также в конце вегетационного сезона.
Пораженные жуки были деформированы, крылья и надкрылья приподняты
над раздутой брюшной частью, расставлены под углом; отдельные гифы заметны
у основания под крыльями, а на нижней части брюшка четко обозначены линии
сегментов из щелей между которыми выходят очень прочные ризоиды псевдори-
зоморфного типа, но глубоко уходящие в субстрат; особых четких образований
на концах ризоидальных гиф не обнаружено. Покоящиеся споры были двух ти-
пов - шаровидные, 42-48 мкм в диам., и яйцевидные, 50-51 х 44-46 мкм, бородав-
чатые, светло-коричневые.
Пораженные личинки и куколки окутаны паутинистым, очень редким и ма-
лозаметным налетом; при легком надавливании в средней части поверхность рас-
трескивается, а из трещин высыпается порошащаяся масса покоящихся спор.
Ризоиды почти незаметны, слишком короткие и тонкие, чаще одиночные. Раз-
меры покоящихся спор не отличались от указанных в диагнозе автора, а форма
преобладала шаровидная; грушевидные споры отмечались только однажды в сбо-
рах из пораженного малинного жука в Жмеринском районе Винницкой области.
3. Tarichium dissolvens (Vosseler) Lakon
Z. Pflanzenkrankh., 25, 1915: 262; Z. angew. Entomol., 5, 1919: 182. — Entomophtho-
ra dissolvens Vosseler, Jahresh. Ver. vaterland. Naturk. Wurtenberg, 58, 1902: 386-388.
- Entomophthora (Tarichium) dissolvens Vosseler ex Mac Leod, Mtlller-K6gler,
Mycologia, 62, 1970:45-46. - Тарихий расходящийся (рис. 53.3).
Icon.: Vosseler, Jahresh. Ver. vaterl. Naturk. Wurtenberg, 58, 1902, tab. 8, fig. 5-7.
Погибшие гусеницы постепенно становятся вялыми, мягкими, а при по-
пытке передвигаться с одного дубового листка на другой тонкий хитиновый по-
321
кров разрывается и коричневая гранулированная жидкость медленно вытекает из
полости наружу; цвет и консистенция жидкости обусловлены обилием много-
численных свободно плавающих в ней покоящихся спор. Отдельные гифы, про-
низывающие тело насекомого, плохо заметны, а незначительно развитый мице-
лий состоит из слабо ветвящихся, многоклеточных гиф одинаковой толщины, с
зернистым содержимым. Покоящиеся споры при созревании шаровидные, 35-
40 мкм в диам., с двуслойной оболочкой до 2 мкм толщ.; эписпорий покрыт бо-
родавками и часто с двумя щетиноподобными щетинками, остающимися от спе-
циальных клеток, связывающих покоящиеся споры с материнской гифой. Поко-
ящиеся споры (азигоспоры) формируются латерально на коротких ответвлениях
гиф, сначала бесцветные, затем темно-коричневые. Пораженные гусеницы прик-
репляются к субстрату ризоидами.
На гусеницах совки (Cerastis satellitia, Noctuidae, Lepidoptera).
Распространение в Украине. Закарпатье: Закарпатская обл.,
Ужгородский р-н, с. Середнее, смешанный лес, 05.07.94 (Л.В. Можар).
Общее распространение. Европа (Германия).
Примечание. Хотя гриб на территории Украины был обнаружен только од-
нажды, но поражение носило характер эпизоотии на уровне популяции. Грибом
были поражены все 16 выявленных экземпляров, но они находились в разной
стадии развития патологического процесса, о чем свидетельствовали состояние и
внешний вид каждой особи. Можно различить такие состояния: 1) гусеницы еще
не теряли способность передвигаться, но становились размягченными и более
вытянутыми (таких было 6 особей); 2) гусеницы изменяли окраску и консистен-
цию, разбухали, сегменты не различались, внутреннее содержимое было пасто-
образное, светло-коричневое, а при микроскопировании удавалось различить
скопления гиф и типичных гифальных телец, до 10 мкм дл. и 8 мкм толщ., с 4-6
разветвлениями до 5 мкм дл., светлоокрашенных; все они были погружены не в
жидкость, а в лизирующуюся массу внутренностей насекомого (таких было 4 осо-
би); 3) гусеницы приобретали коричневую окраску, становились очень плотны-
ми, но не мумифицировались; верхний покров был тонким и повреждался даже
при незначительном надавливании, из таких трещин освобождались покоящие-
ся споры, которые были сухими и порошащими, легко сдувались с поверхности
насекомого; при их микроскопии отличий от приведенных в диагнозе не уста-
новлено (таких было 6 особей). Ризоиды были выражены только у гусениц, кото-
рые отнесены нами ко второй группе; они находились в центральной части
брюшка снизу и выходили из щелей между сегментами; одиночные или в неболь-
ших пучках; состояли из почти бесцветных или темно-серых гиф до 8 мкм толщ.,
но не псевдоризоморфного типа: на концах без специальных образований и утол-
щений.
Мы не могли провести более тщательные исследования и привлечь специа-
листов-вирусологов, но предполагаем, что характер патогенеза очень похож на
двукомпонентную инфекцию, вызываемую грибным патогеном и вирусом.
В Германии гриб был обнаружен на этом же виде насекомого (Vosseler, 1902:
цит. по Balazy, 1993).
322
4. Tarichium gammae Weiser
Ceska Mykologie, 19, 1965: 203-204. — Entomophthora (Tarichium) gammae Weiser
ex Mac Leod et Milller-KOgler, Mycologia, 62, 1970:46-47. - Erynia gammae (Wei-
ser) Glare et Milner, Austral. J. Bot., 35. 1987: 72. - Zoophthora gammae (Weiser) Ba-
lazy, Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 167. — Тарихий гамма*
(рис. 53.4).
Icon.: Weiser, Ceska Mykologie, 19, 1965, pl. XI, fig. C,c; Коваль, Определитель
энтомофторовых грибов СССР, 1974, рис. 54; Keller, Sydowia, 43, 1991, fig. 8.
Гриб поражает гусениц последнего поколения перед окукливанием. Инфи-
цированные гусеницы становятся золотисто-желтыми, желто-коричневыми
или почти гнедого цвета. Перед отмиранием обычно поднимаются на верхние
части стебля, где прикрепляются только первой парой ножек и остаются висеть
под острым углом к стеблю растения, чернеют. Мертвые гусеницы вытянуты,
лишены тургора, на поверхности без налета, состоящего из гиф или конидие-
носцев. Внутри полости тела, под хитиновой кутикулой, расположен плотный
слой покоящихся спор (азигоспор), очевидно, образовавшихся из тех, которые
были источником первичного инфицирования насекомого. Далее развитие
гриба в теле гусеницы происходит следующим образом: покоящиеся споры на-
чинают сразу же прорастать, а эти гифы утолщаются и распадаются на отдель-
ные клетки 10-14 мкм в диам., с более или менее толстой оболочкой, золотис-
той или черной, с одной каплей масла. Вскоре в центре этих клеток возникает
перегородка, разделяющая содержимое на две или даже три покоящиеся споры,
которые отделяются друг от друга. Зрелые покоящиеся споры приобретают пи-
люлеподобную форму, сплюснуты параллельно стороне, где локализована чет-
ко заметная пора (форамен). Форма их кажется разной в зависимости от того, с
какой стороны рассматривать: шаровидные (со стороны поры), 43-61 мкм в ди-
ам., или яйцевидные, 53-46 мкм. Экзоспорий покрыт мелкими бугорками 1,0-
1,5 мкм выс. и 2,5-3,0 мкм шир., но возле поры они мельче и редуцированы.
Пора 8,5-9,0 мкм в диам., с коротким цилиндрическим воротничком, мало за-
метным. При надавливании экзоспорий может разрываться, а покоящиеся спо-
ры, покрытые только эписпорием до 3 мкм толщ., освобождаются и распрос-
траняются.
В гусеницах Agrotis exclamationis, A. ypsilon, Pieris brassicae, Plusia gamma; в
куколках Agrotis segetum, Mamestra suasa.
Распространение в Украине. В гусеницах Agrotis exclamatio-
nis. Правобережная Лесостепь: Киевская обл., Обуховский р-н, с. Плюты,
20.06.71 (З.Г. Лавитская); окр. г. Киева, Феофания, частные огороды, 10.06.66. —
Левобережная Злаково-Луговая Степь: Днепропетровская обл., Синельников-
ский р-н, с. Раздоры, 25.06.64. — Правобережное Полесье: Киевская обл., Киево-
Святошинский р-н, г. Ирпень, июнь 1979 г. (З.Ф. Ключко).
В гусеницах Agrotis ypsilon. Правобережное Полесье: Житомирская обл., На-
родичский р-н, с. Любарка, июль-сентябрь 1979 г. (З.Ф. Ключко). - Правобереж-
* Гамма — третья буква греческого алфавита.
323
ная Лесостепь: Черкасская обл., Каневский р-н, с. Калеберда, июль-сентябрь
1979 г. (З.Ф. Ключко).
В гусеницах Pieris brassicae. Левобережная Лесостепь: Полтавская обл., Ди-
каньский р-н, окр. с. Диканька, 05.10.62; Киевская обл., Барышевский р-н, окр.
с. Веселиновка, 12.06.99; июль-август 2000, 2001 гг; сентябрь 2003 г.
В гусеницах Plusia gamma. Левобережная Лесостепь: Киевская обл., Бары-
шевский р-н, окр. с. Шовкове, 20.07.2000. — Левобережная Злаково-Луговая
Степь: Донецкая обл., Володарский р-н, заповедник Каменные Могилы, 22.05.74
(М.Ф. Смицкая). - Левобережное Полесье: Киевская обл., Броварской р-н,
с. Княжичи, 26.08.99.
В куколках Agrotis segetum. Левобережная Лесостепь: Сумская обл., Сум-
ской р-н, с. Юнаковка, урочище Банный Яр, 13.06.73 (В.И. Береговая); Киевская
обл., Барышевский р-н, окр. с. Веселиновка, 12.06.99; 20.08.2000; июль-октябрь
2002 г.
В куколках Mamestrasuasa. Левобережная Злаково-Луговая Степь: Донецкая
обл., Волновахский р-н, с. Ольгинка, апрель 1978 г. (З.Ф. Ключко); Правобереж-
ное Полесье: Житомирская обл., Народичский р-н, с. Любарка, 15.09.77
(З.Ф. Ключко); Андрушивский р-н, с. Червоне, 03.10.89.
Общее распространение. Европа (Германия, Словакия).
Примечание. Гриб был обнаружен в Словакии и описан в 1965 г. (Weiser,
1965). От остальных видов рода Tarichium четко отличается, что и послужило при-
чиной того, что материал, собранный до того, как был описан Т. gammae, мы не
смогли отнести ни к одному из известных видов.
На территории Украины гриб был обнаружен не только на Pieris brassicae,
как обозначено в авторском диагнозе, но и на других видах совок. Правильность
нашего определения была подтверждена J. Weiser во время пребывания его в г.
Киеве.
У собранных нами образцов четко обозначалась толщина уплотненного
слоя под кутикулой — до 8 мкм; ростовые гифы 8-12 мкм дл.; покоящиеся споры
при созревании становятся порошащими и выходят наружу при растрескивании
кутикулы в виде коричневатой пыли (по типу гриба-дождевика).
При описании структуры оболочки в авторском диагнозе употребляются
термины "эписпорий" и "экзоспорий", что в других диагнозах не различается и ут-
рудняет понятие клеточной оболочки у Entomophthoraceae.
Tarichium gammae предлагается считать стадией Zoophthora gammae (Weiser)
Balazy, но мы не можем с этим согласиться, поскольку никаких основательных
аргументов не приводится, а размеры покоящихся спор этих видов не совпадают.
На территории Украины мы ни разу не встречали гусениц, пораженных Tarichium
и Zoophthora одновременно, a Zoophthora gammae — отдельно. Поэтому невоз-
можно разобраться с объемом вида Zoophthora gammae Balazy (Balazy, 1993).
5. Tarichium inexpectatum Jaczewki
Ячевские А.А. и П.А., Определитель грибов. Совершенные грибы, т. I., Фикоми-
цеты, 1931: 225. - Entomophthora (Tarichium) inexpectatum Jacz. ex Mac Leod et.
MUller-K6gler, Mycologia, 62, 1970:47-48. — Тарихий неразвившийся (рис. 53.5).
324
Пораженные гусеницы темнеют и постепенно становятся почти черными.
Гифы мицелия внутри тела насекомого распадаются на гифальные тельца, вы-
полняющие полость. Из них образуются покоящиеся споры, вначале прозрач-
ные, светло-коричневые, потом темно-коричневые. Форма спор при интерка-
лярном образовании шаровидная, 40,8-48,0 мкм в диам., с двумя валиками по
центру, образуемыми остатками гиф, или грушевидная от остатка ножки при тер-
минальном образовании.
В гусеницах и куколках Amanthes c-nigrum (Noctuidae, Lepidoptera).
Распространение в Украине. Харьковская Лесостепь: Харь-
ковская обл., Змиевский р-н, с. Гайдары, 20.06.88 (А.Г. Шеховцов); Волчанский
р-н, с. Вильча, июнь 1979 г. (З.Ф. Ключко); Змиевский р-н, окр. с. Змиев, июнь
1979 г. (З.Ф. Ключко). — Донецкая Злаково-Луговая Степь: Донецкая обл., Яси-
новатский р-н, с. Железное; Старобешивский р-н, Волновахский р-н, совхозные
и колхозные поля, май-июнь 1978 г.; Донецкий ботанический сад, оранжерея, ап-
рель 1978 г. (З.Ф. Ключко). - Левобережная Злаково-Луговая Степь: Донецкая
обл., Володарский р-н, заповедник Каменные Могилы, 10.07.80 (Т.Н. Редчиц). —
Левобережная Злаковая Степь: Запорожская обл., Мелитопольский р-н, совхоз-
ные поля в окр. с. Мирное (З.Ф. Ключко). — Правобережная Злаково-Луговая
Степь: Кировоградская обл., Александрийский р-н, совхозные и колхозные поля,
июль-август 1976 г. (З.Ф. Ключко); Днепропетровская обл., Новомосковский р-н,
с. Черкасское, поля вдоль р. Самара, 28.05.79 (М.И. Сахно); Пятихатский р-н,
колхозные поля, июнь-август 1976 г. (З.Ф. Ключко). — Правобережная Лесостепь:
Черкасская обл., Христиновский р-н, с. Верхнячка, 11.07.81 (А.Г. Остапенко);
Корсунь-Шевченковский р-н, окр. г. Корсунь-Шевченковский, 15.06.84 (В.С. Гу-
кович). — Левобережная Лесостепь: Киевская обл., Барышевский р-н, окр. г. Ба-
рышевка, заплава р. Ильта, огороды, 11.06.2001. - Горный Крым: Алуштинский
р-н, Крымское заповедно-охотничье хозяйство, июнь 1962 г.
Общее распространение. Европа (Россия - Ленинградская обл.).
Примечание. Гриб был обнаружен известным русским микологом
А.А. Ячевским в 1931 г. в Ленинградской области и, несмотря на скудное описа-
ние, признается современными микологами. Со времени его первого обнаруже-
ния никем более не отмечался. На территории Украины является одним из самых
распространенных видов; иногда вызывает эпизоотии (Бабчук, Ключко, Коваль,
1978; Ключко, Коваль, 1981). Интересно, что пока обнаруживался в более южных
регионах, в основном в лесостепных, хотя описан из северного. Очевидно, отли-
чается узкой специализацией, поскольку нами обнаружен только на одном виде
совок (Amanthes c-nigrum), который устанавливался энтомологом-монографом
этой группы насекомых З.Ф. Ключко. Автором вида гриб был обнаружен на близ-
ком виде Phytometra gamma.
В нашем материале гифальные тельца обнаруживались только в гусеницах,
а куколки были выполнены покоящимися спорами и гифальных телец не отме-
чалось. На покровах гусениц налет отсутствовал, а на куколках иногда были за-
метны небольшие скопления гиф, что, возможно, объясняется началом процесса
прорастания покоящихся спор, которые из гусениц освобождаются в виде поро-
шащей массы при растрескивании покровов, а у куколок процесс освобождения
покоящихся спор не наблюдался.
325
У гусениц преобладали шаровидные покоящиеся споры, 41 -46 мкм в диам.,
располагающиеся в полости однородной массой, вперемежку с грушевидными,
42-44 х 40-42 мкм. У куколок грушевидные покоящиеся споры встречались еди-
нично, а шаровидные располагались под кутикулой плотным слоем до 1,0-
1,5 мкм, а полость выполнялась клейкой массой. Гифы внутри гусениц разветвле-
ны и утолщены до 8-10 мкм толщ., распадаются на отдельные сегменты неопре-
деленной формы до 12-14 мкм дл. Ризоиды не обнаруживались, хотя и гусеницы,
и куколки прикреплялись к разным частям растений. В куколках гриб отмечался
в летние месяцы, что трудно объяснить, т.к. обычно у этих насекомых в течение
сезона образуется несколько популяций и покоящиеся споры могли инфициро-
вать их следующее поколение, а эту функцию выполняли, очевидно, только по-
коящиеся споры, формирующиеся в гусеницах. Не менее сложно объяснить и об-
наружение в одной популяции одновременно пораженных гусениц и куколок.
6. Tarichium megaspermum Cohn
Beitr. Biol. Pflanz., 1(1), 1870: 61-71. - Empusa megasperma Brefeld, Bot. Ztg., 35,
1877: 352. — Entomophthora megasperma (Cohn) Beitr. Biol. Pflanz., 1(1), 1870: 61-
71. - Empusa megasperma Brefeld, Bot. Ztg., 35,1877: 352. - Entomophthora me-
gasperma (Cohn) Giard, Bull. Sci. Dep. Nord., Ser. 2, 11, 1879: 361. - Entomophtho-
ra (Tarichium) megasperma Cohn ex Mac Leod et Muller-Kogler, Mycologia, 62,
1970: 50-51. — Tarichium sphaerospermum Cohn, Jahresber. Schles. Ges. vaterland.
Cultur, 47, 1870: 87 (necT. sphaerospermum Cohn, Beitr. Biol. Pflanz., 1(1), 1870:72).
— Тарихий крупноспоровый (рис. 53.6).
Icon.: Beitr. Biol. Pflanz., 1, H. 1, 1870: tab. IV, fig. 1-10; tab. V, fig. 1-20; tab. VI,
fig. 21-22. — Коваль, Опр. энтомоф. грибов, 1974, рис. 55.
Пораженные гусеницы сначала золотистые, затем становятся табачно-ко-
ричневыми, теряют упругость, слегка ослизняются, теряют подвижность но так и
остаются прикрепленными к питающему растению. Перед гибелью они темнеют,
их тело конвульсивно изогнуто (в виде буквы S), а после смерти мумифицируют-
ся, становятся сухими и ломкими, чернеют, могут опадать на землю; тело посте-
пенно превращается в мешочек с тонким хитиновым покровом, выполненным
сажистой массой покоящихся спор. Первые стадии развития патогена в теле гу-
сеницы представлены прямыми, серповидными, сигмовидными или различно
изогнутыми гифами до 100 мкм дл., которые разделяются перегородками на тем-
но-серые, полушаровидные, яйцевидные или слегка удлиненные клетки 7-
15 мкм толщ., с зернистым содержимым и выполняют функцию эндо конидий.
Они разносятся по всему телу гусеницы гемолимфой, постепенно заполняют ее,
она становится вязкой, густой, темно-серой, а вокруг них образуются кристаллы
подобные тем, которые продуцируют мальпигиевы железы. Сначала распадается
жировое тело, а потом лизируются и все остальные органы, кроме остатков тра-
хей. На этой стадии эндоконидии дают начало удлиненным, разветвляющимся
гифам, выполняющим всю полость тела насекомого. На более утолщенных, раз-
дутых концах латеральных и терминальных разветвлений начинают формиро-
ваться многочисленные покоящиеся споры (азигоспоры). Большинство покоя-
326
щихся спор шаровидные, 36-55 мкм (в среднем 50 мкм) в диам., с утолщенной
темно-коричневой, непрозрачной оболочкой, гладкой или с неправильно распо-
лагающимися бороздками. Кроме покоящихся спор такой формы и размера,
имеются также грушевидные и удлиненные, до 100-30 мкм. Покоящиеся споры
могут быть одиночными, но часто собраны в цепочки из нескольких спор, а при
их разъединении на оболочке могут оставаться следы соединения в виде фораме-
на. У зрелых покоящихся спор при легком надавливании эписпорий разрывает-
ся, обнаруживается гладкий, непрозрачный эндоспорий.
На гусеницах и куколках Agrotis segetum, Acronicta rumicis, Mythimna pallens
(Noctuidae, Lepidoptera).
Распространение в Украине. Ha Agrotis segetum. Левобереж-
ная Лесостепь: Киевская обл., Барышевский р-н, окр. с. Веселиновка, поля и
огороды, май-сентябрь 2001, 2003 гг. (определила Д.Д. Сигарева).
На Acronicta rumicis. Харьковская Лесостепь: Харьковская обл., Купянский
р-н, с. Сеньково, урочище Рожок, 07.06.73 (В.И. Береговая; определила
З.Ф. Ключко). — Правобережное Полесье: Житомирская обл., Житомирский р-н,
с. Сингури, сентябрь 1978 г. (З.Ф. Ключко); Коростышевский р-н, совхозные по-
ля вдоль р. Тетерев, сентябрь 1983 г. (Т.Н. Редчиц). — Левобережная Лесостепь:
Киевская обл., Переяславский р-н, окр. г. Переяслав-Хмельницкого, 08.05.91.
На Mythimna pallens. Харьковская Лесостепь: Харьковская обл., окр. г. Харь-
кова, апрель-май 1978 г. (З.Ф. Ключко). — Донецкая Злаково-Луговая Степь: До-
нецкая обл., окр. с. Волноваха и пос. Железное, апрель-май 1978 г. (З.Ф. Ключ-
ко). — Старобельская Злаково-Луговая Степь: Харьковская обл., Боровской р-н,
берега Краснооскольского водохранилища, май 1984 г. (А.Г. Шеховцов); Луган-
ская обл., Меловский р-н, заповедник "Стрельцовская степь", май 1989 г.
(З.Ф. Ключко).
Общее распространение. Европа (Англия, Венгрия, Германия,
Польша, Россия, Швейцария), Северная Америка (Канада), Африка (Кения).
Примечание. Поскольку менялись мнения о таксономическом положении
рода Tarichium, то и понимание Т. megaspermum также не было постоянным. Хо-
тя гриб обнаруживался только в стадии покоящихся спор, высказано предполо-
жение о его связи с Entomophthora virescens (Thaxter, 1888).
В нашем материале также обнаруживались только покоящиеся споры, а все
признаки не отличались от авторского диагноза, но на территории Украины
Т. megaspermum поражал не только озимую совку (Agrotis segetum), но и другие
виды — щавелевую (Acronycta rumices) и бледную полосатую (Mythimna pallens),
которые распространены повсеместно и приносят значительный вред. В природ-
ных условиях численность их популяций контролируется не только грибами, но
и вирусами. В Харьковской области в апреле 1978 г. отмечалась гибель гусениц
бледной полосатой совки до 40 % особей: 30 % погибло в результате поражения
вирусом, а 5-7 % - от энтомофтороза (Ключко, Коваль, 1981). Совместное пора-
жение вирусом и Tarichium megaspermum отмечалось и в других случаях, но у еди-
ничных особей. По нашим наблюдениям, при таких поражениях гусеницы и ку-
колки становятся более мелкими и ослизняются.
327
7. Tarichium porteri (Soper) Balazy
Flora of Poland, XXIV, Entomophthorales, 1993: 263. - Entomophthora porteri So-
per, Mycotaxon, 1, 1974: 26. - Massospora tipulae Porter, J. Elisha Mitchel Sci. Soc.,
58, 1942: 65-67. — Entomophthora (Tarichium) tipulae Porter ex Mac Leod et Milller-
Kogler, Mycologia, 62, 1970: 54 [nec Entomophthora tipulae Fres., Abh. Senckenberg.
naturforsch. Gesellsch., 2(2), 1858: 201]. - Тарихий портера (рис. 53.7).
Icon.; Porter, J. Elisha Mitchel Sci. Soc., 58, 1942, fig. 1(1-4).
Брюшная часть пораженного насекомого выполнена покоящимися спора-
ми, шаровидными или полушаровидными, 41-49 мкм в диам., с утолщенной обо-
лочкой, покрытой бородавками, кремово-коричневыми, становящимися черны-
ми в массе. Гифальные тельца удлиненные или различной формы, 90,0-116,0 х
19,5-32,0 мкм, бесцветные. Иногда остатки гифальных телец остаются на покоя-
щихся спорах в виде чашеподобного кольца вокруг форамена. Мицелий или от-
дельные гифы отсутствовали.
На имаго Tipula rubricepes (Tipulidae, Diptera).
Распространение в Украине. Карпатские Леса: Ивано-Фран-
ковская обл., Верховинский р-н, с. Черногоры, возле озера Несамовитого, на вы-
соте 1800 м н.у.м., 20.09.61 (Е.Н. Савченко). - Закарпатье: Закарпатская обл., Уж-
городский р-н, с. Середнее, смешанный лес на горе, 11.10.89 (определил
Е.Н. Савченко). — Левобережное Полесье: Киевская обл., Броварской р-н, окр.
г. Бровары, лесничество, 20.08.94.
Общее распространение. Северная Америка (США, Теннеси).
Примечание. Tarichium porteri был впервые описан как Massospora tipulae
(Porter, 1942). Однако, исходя из субстратной принадлежности представителей
рода Massospora исключительно к цикадам, этот вид был признан недействитель-
ным и перенесен в род Entomophthora. Более тщательная ревизия показала, что
принадлежность его и к этому роду не соответствует таксономическим критери-
ям, поскольку гриб обнаруживается только в стадии покоящихся спор. На этом
основании предложено считать его видом рода Tarichium, используя базионим,
предложенный автором Entomophthora porteri (Soper, 1974). При этом следует от-
личать Е. tipulae Fres., которая не образует покоящихся спор и теперь помещена
в род Entomophaga (Humber, 1989). На территории нашей страны виды Tipula по-
ражаются тремя разными представителями Entomophthoraceae: Batkoa gigantea,
Entomophaga tipulae и Eryniopsis caroliniana, которые обнаруживались в Карпатах.
У всех этих видов одновременно с конидиальным спороношением всегда отмеча-
лись и покоящиеся споры, в то время как у Tarichium porteri конидиальное спо-
роношение никогда не формировалось. Покоящиеся споры всех этих видов отли-
чались размерами, окраской и структурой оболочки достаточно четко:
Batkoa gigantea — 47-93 мкм, бесцветные, оболочка гладкая.
Eryniopsis caroliniana - 37-55 мкм, бесцветные, оболочка гладкая.
Entomophaga tipulae — 34-59 мкм, светло-желтые, оболочка гладкая.
Traichium porteri - 36-45 мкм, светло-коричневые, оболочка бородавчатая.
На территории Украины Т. porteri был найден в различных лесных биоцено-
328
зах гористой местности и даже на высоте около 1800 м н.у.м.
8. Tarichium punctatum (Garbowski) Koval
Entomophthora (Tarichium) punctata Garbowski, Prace Wydz. Chorob. Roslin
Panstw. Inst. Nauk. Poln. w Bydgoszszy, 4, 1927: 25-26; 28,31,43 (basionym). - Ento-
mophthora (Tarichium) punctata Garbowski ex Mac Leod et Muller-Kbgler, Mycolo-
gia, 62, 1970: 52. — Tarichium phytonomi Jasz., Ячевские A.A. и П.А., Определи-
тель грибов, т. 1, Фикомицеты, 1931: 225. - Non Entomophthora phytonomi Art-
hur, Bot. Gaz., 11, 1886: 14. - Non Zoophthora phytonomi (Arthur) Batko, Bull.
Acad. Polon. Sci., Ser. Sci. Biol., 12, 9, 1964: 404. — Тарихий точечный (рис. 53.8).
Icon.: Garbowski, Prace Wydz. Chorob. Roslin Panstw. Inst. Nauk. Poln. w
Bydgoszszy, 4, 1927: fig. 25,26.
Пораженные личинки становятся бледно-кремовыми и постепенно черне-
ют; куколки мумифицируются, в сухих условиях легко разламываются, а в бо-
лее влажных или во влажной камере могут лизироваться. На ранней стадии ин-
фицирования полость личинок выполняется неветвящимися, плотно перепле-
тенными гифами 4-7 мкм толщ., которые утолщаются и распадаются на отдель-
ные клетки, из которых образуются покоящиеся споры. Покоящиеся споры
шаровидные, 25,0-37,5 мкм в диам., темно-серые до черных, с утолщенной обо-
лочкой, 2,6-3,9 мкм толщ., покрытой маленькими выпуклыми бугорками 1,3-
2,6 мкм выс., с закругленной вершиной, располагающимися без определенного
порядка.
В личинках люцернового листового слоника (Phytonomus variabilis, Coleop-
tera) и куколках Phytonomus sp.
Распространение в Украине. В личинках Phytonomus variabi-
lis. Западное Полесье: Волынская обл., Ковельский р-н, окр. с. Люблинец,
12.10.82.
В куколках Phytonomus sp. Расточские Леса: Львовская обл., Яворивский р-н,
окр. г. Немиров, поля, 20.10.90 (И.А. Причановская).
Примечание. Впервые гриб был обнаружен в куколках Phytonomus variabilis
на полях люцерны возле Люгмино (Польша) еще в 1924 г., хотя описан три года
спустя (Garbowski, 1927). Почти одновременно, в 1928 г., А.А. Ячевский описыва-
ет Entomophthora (Tarichium) phytonomi Jasz. по материалам Н.Г. Запрометова,
собранным в Узбекистане также в личинках Phytonomus variabilis (Запрометов,
1928). При выборе названия для этого вида не принималось во внимание, что го-
раздо раньше, в 1886 г., была описана Entomophthora phytonomi Arthur, в резуль-
тате чего более позднее название относится к омонимам и упраздняется (Mac Le-
od, Mtlller-Kogler, 1970). На территории нашей страны, хотя и в разных регионах,
обнаружены оба этих вида, поражающие Phytonomus variabilis. У Zoophthora
phytonomi (syn. E. phytonomi) известны покоящиеся споры, которые формируют-
ся одновременно с конидиальным спороношением, что наблюдалось и нами,
тогда как Т. punctatum был представлен только покоящимися спорами. Нельзя не
отметить разницу во внешних признаках поражения насекомых этими видами
грибов, но невозможно не указать на общность формирования покоящихся спор,
которые, очевидно, образуются у Т. punctatum также путем почкования гифаль-
329
ных телец. Предположить связь между ними достаточно сложно и не совсем кор-
ректно, поскольку отсутствуют необходимые критерии сравнения, а данные о ка-
риологии Т. punctatum вообще отсутствуют, тогда как2. phytonomi изучена доста-
точно полно (Ben-Ze'ev et Kenneth, 1980).
Не понятно, почему этот вид выделен в Tarichium punctatum-complex, по-
скольку отмечен только на видах Phytonomus (Balazy, 1993).
9. Tarichium pustulatum Weiser
Ceska Mykol., 19, 1965: 203. — Entomophthora (Tarichium) pustulata Weiser ex Mac
Leod et Muller-K6gler, Mycologia, 62, 1970: 53. - Тарихий пупырчатый (рис. 53.9).
Icon.: Weiser, Ceska Mykol., 19, 1965, fig. В, в; pl. XI, fig. 2; Коваль, Определи-
тель энтомоф. грибов СССР, 1974, рис. 56.
Погибшие гусеницы приобретают коричневую или почти черную окраску,
немного вздуваются и скрючиваются, а при высыхании становятся ломкими,
тонкая оболочка легко растрескивается, освобождая порошащую массу покоя-
щихся спор. Покоящиеся споры (азигоспоры) темно-коричневые, шаровидные
46-61 (в среднем 50) мкм в диам., с оболочкой 4-5 мкм толщ., покрыты ямками
до 1 мкм дл. и 10-15 мкм в диам., располагающимися неравномерно. В каждой
покоящейся споре на поверхности имеется пора (форамен) 11-12 мкм в диам.,
окруженная воротничком 1-2 мкм выс., цилиндрической формы. Эписпорий
достаточно прочный, не разрывается при надавливании и не обнажает эндо-
спорий.
В гусеницах стрельчатки ольховой (Acronicta psi), ивовой совки (Enaigia
ypsilon), в куколках капустной совки (Mamestra brassicae), Lepidoptera.
Распространение в Украине. В гусеницах стрельчатки ольхо-
вой. Правобережная Лесостепь: Черкасская обл., Каневский р-н, о-в Прохоров-
ский в пойме р. Днепр возле Каневского заповедника, июнь 1978 г. (З.Ф. Ключ-
ко); Христиновский р-н, с. Вербовата, 28.07.83 (А.Г. Остапенко).
В гусеницах ивовой совки. Харьковская Лесостепь: Харьковская обл., Ку-
пянский р-н, с. Сеньково, урочище Рожок, 07.06.73 (В.И. Береговая). — Правобе-
режная Лесостепь: Черкасская обл., Уманский р-н, г. Умань, парк "Софиевка",
03.07.82. - Левобережная Злаково-Луговая Степь: Донецкая обл., Новоазовский
р-н, заповедник "Хомутовская Степь", весна 1975 г. (З.Ф. Ключко).
В куколках капустной совки. Правобережное Полесье: Житомирская обл.,
Любарский р-н, с. Любарка, поля вдоль р. Случ, сентябрь 1977 г. (З.Ф. Ключко).
Общее распространение. Европа (Чехия, Беларусь).
Примечание. Совки в разных стадиях развития часто поражаются предста-
вителями многих родов энтомофторовых грибов, однако их распознавание соп-
ряжено со значительными трудностями. Этот вид Tarichium отличается от близ-
ких не только размерами покоящихся спор, но и орнаментацией эписпория. Гриб
описан на гусеницах капустной совки, а у нас обнаружен и на ее куколках. Поми-
мо этого, отмечен на видах совок, которые приурочены к ивам (Salix sp.).
330
10. Tarichium subpunctulatum Balazy
Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol., 29, 1981: 224-225. - Flora of Poland, XXIV, En-
tomophthorales, 1993: 267. - Тарихий субточечный (рис. 53.10).
Покоящиеся споры шаровидные, 25-35 мкм в диам., бесцветные; эписпо-
рий до 3 мкм толщ., покрытый мелкими ямками, создающими вид пятнистости.
Ризоиды моногифальные без соответствующих утолщений на концах.
На имаго мухи (Brachycerata, Diptera).
Распространение в Украине. Западное Полесье: Волынская
обл., Шацкий р-н, окр. г. Шацк, оз. Свитязское, 02.09.89. - Карпатские Леса:
Ивано-Франковская обл., Снятинский р-н, окр. г. Снятии, долина р. Прут,
28.07.98 (Е. Головчанская).
Общее распространение. Европа (Польша).
Примечание. Для мух из п/отряда короткоусых (Brachycerata) указывается 2
вида р. Tarichium и 5 видов р. Zoophthora, из которых у нас в стране известно 4 ви-
да (табл. 10.3). Для этих видов Zoophthora образование покоящихся спор отмече-
но у трех, а сравнение их по морфологическим критериям позволяет отнести об-
наруженный нами Tarichium к Т. subpunctulatum:
Z. dipterigena — покоящиеся споры 20-40 мкм, бесцветные, гладкие, образу-
ются на поверхности покровов.
Z. muscivora — 24-28 мкм, каштановые, гладкие.
Z. sepulchralis - 35-50 мкм, бесцветные, гладкие.
Tarichium hylemiae - 60 мкм, желто-оранжевые, шиповатые.
Т. subpunctulatum - 25-35 мкм, бесцветные, пятнистые от углублений в виде
ямок.
Как видно из приведенных выше данных, обнаруженный нами Tarichium
значительно отличается от всех по размерам и структурой эписпория. Можно
предположить его близость к Z. dipterigena, поскольку размер покоящихся спор
укладывается в соответствующий интервал, однако они отличаются орнамента-
цией и локализацией. Кроме этого, хотя нами гриб был найден только дважды,
конидиальное спороношение отсутствовало.
Пораженные насекомые внешне отличались от здоровых: брюшная часть
раздутая, без обозначения сегментов, воскоподобная, а крылья расправлены под
углом к туловищу; вокруг ореола не наблюдалось. Постепенно брюшная часть
становилась более плотной, темно-коричневой, растрескивалась, освобождая
порошащую массу покоящихся спор, которые быстро распространялись в окру-
жающую среду. Покровы брюшной части лизировались, ризоиды исчезали, две
пары задних лапок отваливались, и от мухи оставалась только передняя часть (го-
лова и грудная) с распростертыми крыльями, которая удерживалась на субстрате
(листьях или стеблях) передними конечностями.
Гриб известен только из Польши (Великопольский национальный парк), где
был обнаружен во влажных местообитаниях. Очевидно, гриб относится к гидро-
филам, что подтверждается и нами, т.к. его находили в районе Шацких озер и до-
лины р. Прут.
331
SUMMARY
The monograph devoted of the order Entomophthorales (Zygomycetes) at the pres-
ent time notion and conttains information about history of the studing, morphology,
mode and cycles of life, connection with the different representatives of arthropods, biol-
ogy, ecology, pathogenic quality, phylogeny, taxonomy, distribution in the Ukraine and
the world, applied aspects and general significance of 64 species of this group of fungi.
The book includes two parts - general and special systematic. The general part con-
taines 11 chapters in which are in details described the districts of investigation, the
methods of collection, microscopic studying, isolation in pure cultures on selected nutri-
tional media, detail morphological and cytological characteristics reproductive and dif-
ferent hyphal structures having significance for identification. There are chapters in
which physiological properties, trophical connections, participation in the agro- and
biocenoses are elucidated, in details is analysed taxonomic transformation during two
century. Particular attention is payed to selection of the systems for writing this mono-
graph.
Special part of this book includes diagnoses and dichotomic keys for identification
of 4 families — Basidiobolaceae, Ancylistaceae, Meristacraceae and Entomo-
phthoraceae. Original diagnoses, synonims, iconography, circle of host insects, distribu-
tion in Ukraine and general distribution, critical discussion notes are given for every from
64 species. All diagnosis illustrated by original pictures and photoes.
This generalization reflects state of investigation and inventaryzation of
Entomophthorales in Ukraine.
332
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Абросов Н.С., Боголюбов А.Г. Экологические и генетические закономерности сосущес-
твования и коэволюции видов. — Новосибирск: Наука, 1988. — 120 с.
Алеев Ю.Г. Жизненная форма как система адаптаций // Успехи совр. биол. — 1980. — 90,
вып. 3. — С. 462-477.
Андреев Н.П. Плеснявка — повальная болезнь кобылок (по наблюдениям в Подольской
губернии в 1893-1894 гг.). - СПб, 1895.- 11 с.
Андреева Р.В. Изучение патогенного для личинок слепней гриба Coelomomyces milkoi //
Мед. паразитол. — 1978. — 51, № 1. — С. 212-217.
Андреева Р.В. Экология личинок слепней и их паразитозы. — Киев: Наук, думка, 1984. —
172 с.
Андреева Р.В. Определитель личинок слепней. — Киев: Наук, думка, 1990. — 172 с.
Архангельский Н.Н. Вредная черепашка и борьба с ней. — М., 1941. — 5 с.
Бабчук И.В., Ключко З.Ф., Коваль Э.З. Массовое размножение совки с-черное // Защита
растений. - 1978. - № 12. - С. 20.
Басова Л.П. Энтомофтороз зеленой яблоневой тли в Куйбышевской обл. // Вопр. зоол. —
Учен. зап. Куйбышев, пед. ин-та. — Куйбышев, 1970а. — Вып. 83. — С. 31-35.
Басова Л.П. Выделение и культивирование энтомофторовых грибов // Там же. - 19706. -
Вып. 83. - С. 36-47.
Басова Л.П. Изучение энтомофторозов насекомых Куйбышевской области с целью их
практического использования: Автореф. дис. канд. биол. наук. - Куйбышев, 1971. —
24 с.
Басова Л.П. Влияние ультразвука на прорастание покоящихся спор Entomophthora apicu-
lata И Патогенные микроорганизмы вредителей растений. — Рига: Зинатне, 1972. —
С. 4-6.
Батко А. Случай массовой гибели итальянской саранчи от грибной болезни в степях Сара-
товской обл. в 1955 г // Сб. научн. студенческих работ; биология и почвоведение. -
М.: МГУ, 1957. - С. 74-79.
Беклемишев В.Н. Популяционная биология как одна из теоретических основ борьбы с ко-
марами // Биоценологические основы сравнительной паразитологии. - М.: Наука,
1970. - С. 202-214.
Беккер З.Э. О конвергентных чертах сходства грибов с некоторыми группами животных //
Журн. общ. биол. - 1975. - 36, № 5. - С. 670-688.
Белогуров О.И. К методологии систематики // Там же. — 1981. — 42, № 3. — С. 335-343.
Бенуа К.А. Грибные болезни саранчи. Сводка литературных данных и отчет. — М.: Изд-во
ГИОА, 1928.- 30 с.
Беспятова Л.А. Гриб Tabanomyces milkoi (Dudka et Koval) Couch et al. - возбудитель мико-
за слепней в Карелии // Микол, и фитопатол. - 1994. — 28, вып. 6. — С. 360-362.
Беспятова Л.А. Возбудители микозов слепней Таежной зоны Карелии: Автореф. дис. ...
канд. биол. наук. — СПб, 1995. — 22 с.
Беспятова Л.А., Коваль Э.З. Обнаружение патогенных грибов у личинок и куколок слеп-
ней Карелии // Хищники и паразиты кровососущих членистоногих в условиях Севе-
ра. - Петрозаводск, 1986. - С. 105-110.
333
Беспятова Л .А., Коваль Э.З. Патоген слепней Entomophthora tabanivora Anderson et Magna-
relli в Карелии // Микол, и фитопатол. — 1992. — 26, вып. 2. — С. 81-82.
Бичук Ю.П. Морфолопчн! особливост! збудниюв червоноТ i оранжево!' мюскардин — гриб-
них паразит(в бурякового довгоносика (Bothynoderes punctiventris Germ.) // MiKpo6i-
ол. журн. — 1965. — 27, вип. 6. — С. 31-36.
Брода Э. Эволюция биоэнергетических процессов. — М.: Мир, 1978. - 300 с.
Великанов Л.Л., Успенская Г.Д. Некоторые вопросы экологии грибов (пути формирова-
ния основных экологических групп грибов, их место и роль в биогеоценозах) // Ито-
ги науки и техники. Ботаника. - Т. 4. - М.: ВИНИТИ, 1980. - С. 49-106.
Видгальм И.М. О возможности заражения настоящей саранчи грибными эпидемиями и о
грибной эпидемии итальянской саранчи // Тр. IV этомол. съезда представителей
земств Южной России. - Одесса, 1884. - С. 70-77.
Визначник гриб'ш Украши. Т. 1. — К.: Наук, думка, 1967. - 254 с.
Викторов Г.А. Колебания численности насекомых как регулируемый процесс // Журн.
общ. биол., 1965. — 26, № 1. — С. 43-55.
Винокуров Г.М. Обеспложивание саранчовых при помощи микробов (предварит, сообщ.)
// Тр. Алт. краевой ст. защ. раст. — Барнаул, 1949. — № 1. — С. 35-51.
Воронина Э.Г. Культивирование энтомофторовых грибов на питательных средах // Иссле-
дования по биологическому методу борьбы с вредителями сельского и лесного хо-
зяйства. — Новосибирск, 1964. — С. 27-30.
Воронина Э.Г. Грибы семейства Entomophthoraceae, вызывающие болезни гороховой тли
// Ботан. журн. — 1966. - 51, № 7. — С. 984-989.
Воронина Э.Г. Экологические особенности штаммов Entomophthora thaxteriana, выделен-
ных из гороховой и оранжерейной тлей //Тр. ВИЗЕ — 1968. - 31. — С. 394-406.
Воронина Э.Г. Пути использования энтомофторозов гороховой тли // Биологические
средства защиты растений. — М.: Колос, 1974. — С. 374-395.
Воронина Э.Г. Биологические основы использования энтомофторовых грибов в защите
растений против тлей: Автореф. дис.... д-ра биол. наук. - Л., 1989. — 40 с.
Воронина Э.Г., Новикова И.И. Факторы, влияющие на прорастание спор гриба Ento-
mophthora thaxteriana // Микол, и фитопатол. — 1983. — 17, вып. 4. — С. 280-285.
Воронина Э.Г., Новикова И.И. Морфологические особенности образования и прораста-
ния покоящихся спор гриба Entomophthora thaxteriana Petch // Там же. — 1984. — 18,
вып. 2. — С. 89-92.
Воронина Э.Г, Мукамолова Т.Ю. Диагностика энтомофторозов вредных насекомых. -
СПб: ООО Инновац центр ВИЗР, 2002. — 56 с.
Воронина Э.Г., Мукамолова Т.Ю. Определитель типовых видов энтомофторовых грибов. —
СПб; Пушкин: ООО Инновац центр ВИЗР, 2006. - 64 с.
Воронина Э.Г, Гиндина Г.М., Цыганов В.А. Спорообразование гриба Entomophthora thax-
teriana Petch. в зависимости от источников азотного питания // Микол, и фитопатол.
- 1981.-15, вып. 2.-С. 92-96.
Воронина Э.Г., Леднев Г.Р., Мукамолова Т.Ю. Энтомофторовые грибы // Патогены насе-
комых: структурные и функциональные аспекты / под ред. В.В. Глупова. — М.: Круг-
лый год, 2001. — С. 271-351.
Гапонова А.Ф. Роль энтомофторовых грибов в снижении численности свекловичной кор-
невой тли (Pemphigus fuscicornis Koch.) // Основные выводы научно-иссл. работ по
сахарной свекле за 1966 г. - Киев: ВНИС, 1968. - Т. 1. - С. 270-271.
334
ГЬкицька З.К. Гриби, що було з!брано восени 1925 та весни i л!та 1926 рр. в Кшвському бо-
ташчному саду // В1сник Ки!в. ботан. саду. - 1926. — № 4.
Гйляров М.С. Особенности почвы как среды обитания и ее значение в эволюции насеко-
мых. — М.; Л.: Изд-во АНССР, 1949. — 277 с.
Гиляров М.С. Обратные связи и направление эволюционного процесса // Вести. АН
СССР. - 1976. - № 8. - С. 68-70.
Гиляров М.С. Биогеоценология и агроценология // Структурно-функциональная органи-
зация биогеоценозов. — М.: Наука, 1980. — С. 8-22.
Гиляров М.С. Экологические автотрофные животные и их особенности // Успехи совр. би-
ол. — 1983. — 96, вып. 1(4). — С. 3-12.
Гиляров М.С., Семенова Л.М. Эволюция кутикулы членистоногих // Там же. - 1963. — 56,
вып. 2. - С. 208 - 227.
Гольберг А.М. Обнаружение энтомофторовых грибов на комарах (сем. Culicidae) и мокре-
цах (сем. Ceratopogonidae) // Мед. паразитол. и паразитарные болезни. - 1969. - 38,
вып. 1. — С. 21-23.
Гольберг А.М. Экспериментальное заражение энтомофторозом комаров сем. Culicidae.
Сообщ. 1. Видовая специфичность гриба Entomophthora sp. // Там же. - 1970а. - 39,
вып. 4. — С.
Гольберг А.М. Экспериментальное заражение энтомофторозом комаров сем. Culicidae.
Сообщ.2. Восприимчивость к энтомофторозу преимагинальных фаз развития и
взрослых комаров С. pipiens Z. // Там же. — 19706. — 39, вып. 6. — С. 616-618.
Гольберг А.М. Методика выделения и культивирования грибов сем. Entomophthoraceae,
Phycomycetes — паразитов комаров сем. Culicidae и мокрецов сем. Ceratopogonidae //
Микол, и фитопатол. — 1971. - 5, вып. 6. - С. 518-522.
Грант В. Эволюция организмов. - М.: Мир, 1980. - 407 с.
Гребенщикова Н.И. Роль энтомофторовых грибов в динамике численности тлей зернобо-
бовых культур // Биол. и хим. методы защиты растений. - Воронеж, 1982. — С. 26-28.
Гресь Ю.А. М1кози бурякових попелиць (листано! i коренево!) // М(кробюл. журн. — 1975.
- 37, вип. 2. - С. 185-190.
Гресь Ю.А. Биологическое обоснование использования энтомофагов и энтомофторовых
грибов для защиты сахарной свеклы от тлей (листовой и корневой): Автореф. дисс.
...канд. биол. наук. — Киев, 1981. — 24 с.
Гресь Ю.А., Коваль Э.З. Новый вид Entomophthora terrestris sp. nova, поражающий свекло-
вичную корневую тлю // Микробиол. журн. - 1982. — 44, вып. 2. — С. 64-69.
Гукасян А.Б. Новый возбудитель болезни гусениц большой земляной совки (Eurois occul-
ta L.) // Микроорганизмы в борьбе с вредителями лесного хозяйства. — М„ 1966. —
С. 200-203.
Гуламов М.И. Об одной имитационной модели типа хозяин-паразит // Изв. Ан СССР. Сер.
биол. - 1982, № 6. - С. 836-843.
Данебеков А.Е. Энтомопатогенные свойства гриба Coelomomyces iliensis sp. n. // Тр. ИМВ
Ан КазССР. - 1977. - 22. - С. 219-223.
Данебеков А.Е., Артыков ТА. Выживаемость энтомопатогенного гриба Coelomomyces ili-
ensis sp. n. 11 Там же. — 1977. - 22. — С. 33-38.
Даричева М.А., Коваль Э.З. К изучению микозов чешуекрылых Туркмении // Изв. АН
ТССР. Сер. биол. наук. - 1983. - № 3. - С. 68-69.
335
Даричева М.А., Коваль Э.З. Поиск грибных патогенов для борьбы с вредными чешуекры-
лыми в условиях Туркменистана // Там же. — 1992. — № 1. — С. 65-67.
Дедрива К.А. Микробиологическая борьба с осотовой тлей в теплицах с помощью энто-
мофторовых грибов Conidiobolus obscurus Hall et Dunn u Erynia neoaphidis Remaud, et
Henn. 11 Инф. бюл. ВПС МОББ. - 1985. - № 12. - С. 16-22.
Деконоидзе Г.И., Зильберманц И.В., Вартапетов С.П., Мжаванадзе Ж.И. Грибы семейства
Entomophthoraceae, вызывающие болезни тлей в субтропической зоне Аджарской
АССР // Защита растений от вредителей. — Тбилиси, 1983. — 1. — С. 149-154.
Дзержинский В.А., Дешевых Н.Д. Возможность интродукции энтомопатогенного гриба Co-
elomomyces iliensis на юг Казахстана // Паразитология. — 1979. — 13, № 2. — С. 166-168.
Добровольский А.С., Чударе З.П. Изыскание питательных сред для выращивания гриба
Entomophthora thaxteriana глубинным способом // Биологические основы рацио-
нального использования животного и растительного мира. — Рига: Зинатне, 1978. —
С. 243-244.
Дольник В.Р. Энергетический метаболизм и размеры животных: Физические основы соот-
ношения между ними // Журн. общ. биол. — 1978. — 39, № 6. — С. 805-807.
Дорофеев В.Ф.Учение Н.И. Вавилова о виде как системе и его дальнейшее развитие //
Сельхоз. биол. — 1980. — 15, № 3. - С. 323-334.
Дубицкий А.М., Данебеков Л.Е., Дешевых Н.Д. Обнаружение у личинок комаров гриба р.
Coelomomyces на Юго-Востоке Казахстана (Предварительное сообщение) // Мед.
паразитов и паразитарные болезни. - 1970. - 39, № 6. - С. 736-738.
Дудка I.O., Морочковський С.Ф. Порядок ентомофторальних гриб!в // Визначник гриб!в
Украши. - Т. I. — К.: Наук, думка, 1967. - С. 226-232.
Дудка И.А., Коваль Э.З., Андреева Р.В. Новый вид Coelomomyces Keilin (Phycomycetes,
Blastocladiales) // Нов. системат. низш. раст. - 1973. — Вып. 10. - С. 88-91.
Дурново З.П. Заболевание щелкунов Agriotes obscurus F. и A. sputator L., вызванное грибом
Entomophthora sphaerosperma Fres. // Защита растений. — 1935. - № 1. — С. 23.
Дьяков Ю.Т. Критерии биологического вида у грибов (с обзором таксономической струк-
туры ризоктониевидных грибов) // Микол, и фитопатол. — 1993. — 27, вып. 6. — С.
68-82.
Дьяков Ю.Т. Системы размножения грибов и их эволюция // Там же. — 1999. - 33, вып. 3.
-С. 137-143.
Евлахова А.А. Энтомофторовые грибы и вызываемые ими заболевания насекомых // На-
учи. тр. Ин-та. энтом. и фитопатол. АН УССР. — 1950. — 2. — С. 309-326.
Евлахова А.А. Развитие гриба Empusa grylli (Fres.) Nowak, в теле итальянской саранчи //
Микробиол. - 1954. - 23, вып. 2. - С. 185-189.
Евлахова А.А. Экспериментальное повышение вирулентности энтомопатогенных грибов
путем воздействия химическими и физическими факторами // Тр. Моск, об-ва ис-
пытат. природы. - 1966. — 22. — С. 257-262.
Евлахова А.А. Энтомопатогенные грибы. — М.: Наука, 1974. — 260 с.
Евлахова А.А., Воронина Э.Г. Окраска жировых включений энтомофторовых грибов (En-
tomophthoraceae, Phycomycetes) пигментом Serratia marcescens Bisio // Микробиол. -
1970. - № 39. - С. 118-119.
Евлахова А.А., Ракитин А.А. Электрическая активность нервной цепочки восточной са-
ранчи Locusta migratoria manilensis Меу. в условиях экспериментального микоза //
Докл. АН СССР. - 1968. - 178, № 2. - С. 485-488.
336
Евлахова А.А., Швецова О. И. Значение болезней совки — гамма для прогноза // Защита
растений от вредителей и болезней. - 1967. — № 7. - С. 43-44.
Егина К.Я. Электронно-микроскопическое исследование гриба Entomophthora thaxteriana
Petch. // Энтомопатогенные микроорганизмы и их использование в борьбе с вреди-
телями растений. — Рига: Зинатне, 1977. — С. 14-18.
Егина К.Я., Цибульська А.И. Активность антагонистического воздействия энтомопато-
генных грибов на эпифитные бактерии // Биологический метод борьбы с вредными
насекомыми и клещами. - Рига: Зинатне, 1980. - С. 27-31.
Егина К.Я., Циновский Я.П. Результаты проверки эффективности гриба Entomophthora
thaxteriana (Petch) Hall et Bell на тлях и паутинных клещах после его хранения // Там
же.-С. 7-11.
Егина К.Я., Циновский Я.П., Чударе З.П. Рост и развитие энтомопатогенного гриба Ento-
mophthora thaxteriana Petch на разных питательных средах // Патология насекомых и
клещей. — Рига: Зинатне, 1972. — С. 57-71.
Еремеева А.М. Entomophthora sphaerosperma Fres. на гусеницах капустницы и на яблонной
медянице // Болезни растений. — 1925. - 2-3. — С. 100-103.
Желифонова В.П., Кувичкина Т.Н., Романова И.Б., Ерошин В.К. Синтез липидов грибом
Entomophthora dipterigena на средах с этиловым спиртом // Микробиол. — 1986. — 55,
вып. 6. - С. 924-929.
Жуковский А.В. Факторы, обусловившие снижение численности вредной черепашки в
1941 г. в Воронежской обл. // Тр. Воронежск. станции защиты растений. - 1946. —
Вып. 13. - С. 3-28.
Запрометов Н.Г. Материалы по микофлоре Средней Азии // Тр. опытн. станции защиты
растений. — Т. 2. — Ташкент, 1928. - С. 1-70.
Зеров Д.К. Очерк филогении бессосудистых растений. - Киев: Наук, думка, 1972. - 316 с.
Зерова М.Я. Empusa aulicae Reichard — збудник етзоотп гусею златоглазки (Euproctis
chrysorrhoea L.) на УкраТн! // Укр. ботан. журн. — 1958. — 15, № 4. — С. 16-18.
Ильичев В.Г. О критериях отбора в системе конкурирующих видов // Моделирование ди-
намики популяций. — Н.-Новгород: НТУ, 1990. — 21 с.
Ильченко Л.Я. Заражаемость комаров Culex pipiens L. паразитическим грибом Entomoph-
thora conglomerata Sorok. в окрестностях Новочеркасска // Мед. паразитол. и парази-
тарные болезни. — 1968. — 37, вып. 5. — С. 613-615.
Исаков Ю.А., Казанская Н.С., Тишков А.А. Зональные закономерности динамики эко-
систем. — М.: Наука, 1986. — 150 с.
Кейлоу П. Принципы эволюции. — М.: Мир, 1986. - 128 с.
Кеннеди К. Экологическая паразитология. — М.: Мир, 1978. — 258 с.
Ключко З.Ф., Коваль Э.З. Массовое размножение и динамика численности совки с-чер-
ное на Украине в 1978 г. // Новейшие достижения сельскохозяйственной энтомоло-
гии: Мат-лы VIII съезда ВЭО (г. Вильнюс, 9-13 октября 1979 г.). - Вильнюс, 1979. -
С. 93-95.
Ключко З.Ф., Коваль Э.З. Колебания численности некоторых массовых видов совок (Le-
pidoptera, Noctuidae) под влиянием энтомопатогенных грибов на Украине // Энто-
мол. обозр. - 1981. - 60, № 4. - С. 754-760.
Ключко З.Ф., Коваль Э.З. Регуляция численности почвообитаюших совок при воздейс-
твии грибных патогенов // Тр. IX Междун. коллоквиума по почвенной зоологии (г.
Москва, 16-20 августа 1985 г.). — М., 1985. — 129 с.
337
Коваль Е.З. Ц1кав1 мгколопчш знахщки в Кримсъкому заповщно-мисливському госпо-
дарств! // Укр. ботан. журн. - 1962а. - 19, № 2. - С. 120-122.
Коваль Э.З. Микофлора заповедника Кедровая падь // Комаровские чтения (Владивос-
ток). - 19626. - Вып. 10. - С. 37-58.
Коваль Э.З. Участие некоторых групп микромицетов в лесных биоценозах юга Приморья
// Проблемы изучения грибов и лишайников: Мат-лы IV симпоз. Прибалтийских
микологов и лихенологов (г. Вильнюс, октябрь 1965 г.). - Вильнюс, 1965. — С. 44-45.
Коваль Е.З. Матер1али до вивчення ентомоф!льних гриб!в на Украйп // Укр. ботан. журн.
- 1965.-22, №5.-С. 59-61.
Коваль Э.З. Сбор и выделение в культуру энтомофильных грибов // Мат-лы III Закав-
казск. конф, по спор. раст. Закавказья (г. Тбилиси, сентябрь 1968 г.). — Тбилиси, 1968.
-С. 81-84.
Коваль Е.З. Рщюсн! ентомофторов! гриби в УРСР // Укр. ботан. журн. — 1969. — 24, № 4.
-С. 117-118.
Коваль Е.З. До вивчення грибних хвороб та мгкофлори тл! в УРСР//Там же. — 1971а. — 28,
№ 4. - С. 434-438.
Коваль Э.З. К изучению флоры энтомофитных грибов в Прибалтике // Мат-лы VI симпоз.
микологов и лихенологов Прибалтийских республик. Ч. I. — Рига, 19716. — С.
Коваль Э.З. Определитель энтомофильных грибов СССР. — Киев: Наук, думка, 1974. — 260 с.
Коваль Э.З. О внутривидовой изменчивости у энтомофторовых грибов// Мат-лы V конф,
по низш. раст. Закавказья (г. Баку, сентябрь 1979 г.). — Баку: Элм, 1979. — С. 68-69.
Коваль Э.З. Энтомофильные грибы как компоненты геобиоценозов // Экология. - 1984а.
-№ 11.-С. 68-70.
Коваль Э.З. Энтомофильные грибы в почвах// Микромицеты почв / под ред. В.И. Билай.
— Киев: Наук, думка, 19846. — С. 114-129.
Коваль Э.З. Класс Zygomycetes. Порядок Entomophthorales // Низшие растения, грибы и
мохообразные Дальнего Востока России. Т. 3. Грибы. - СПб.: Наука, 1995. — С. 320-
337.
Коваль Е.З., Андреева Р.В. До вивчення м!кофлори гедз!в (Diptera, Tabanidae) на Украйп //
Доп. АН УРСР, - 1971.-№ 11.-С. 1042-1044.
Коваль Э.З., Андреева Р.В. Энтомофильные грибы гидробиоценозов // I Всесоюз. съезд
паразитоценологов (г. Полтава, 1978 г.). - Киев: Наук, думка, 1978. - С. 155-157.
Коваль Е.З., Савченко С.М. Нов! для УкраТни ентомофшьш гриби на комарах-довгоногах
та л!монцдах//Доп. АН УРСР. — 1965. — № 12. — С. 1645-1648.
Колесниченко О.В. Некоторые грибные болезни вредных насекомых на юге Украины //
Тр. Кишиневск. с.-х. ин-та. — Кишинев, 1974. — Т. 124. — С. 75-79.
Контримавичус В.Л. Паразитизм и эволюция экосистем (экологические аспекты парази-
тизма) // Журн. общ. биол. — 1982. - 43, № 3. - С. 291-303.
Кочкина Г.А., Скворцова М.М., Озерская С.М., Дрягина Т.Н. Подбор сред для культиви-
рования Entomophthora thaxteriana // Биотехнология. — 1986. — № 4. — С. 46-51.
Крицкий М.С. Светозависимые процессы у грибов и их эволюционные взаимоотношения
с фотобиологическими явлениями и других групп организмов // Тез. докл. XII Меж-
дунар. ботан. конгр. (г. Ленинград, июль 1975 г.). — Л.: Наука, 1975. — 76 с.
Куликов Н.С. Энтомопатогенные грибы острова Сахалина и перспективы их практическо-
го использования: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. — Л., 1977. — 18 с.
338
Куневич Р.В. Роль энтомофторовых грибов в ограничении численности капустной тли //
Овощеводство. - Минск: Ураджай, 1978. - С. 165-169.
Купревич В.Ф. О происхождении и эволюции паразитизма у грибов // Сов. Ботаника. —
1940. - № 5/6. - 8 с.
Куприянова Е.С. О паразитировании энтомофторового гриба на комарах из комплекса
Culex pipiens L. // Зоол. журн. — 1966. — 45, № 5. — С. 675-678.
Куприянова Е.С., Аксенова А.С. Случаи микозов комаров Culex pipiens в Адзербайджане,
Узбекистане и на юге Украины // Паразитология. — 1973. — 7, № 4. — С. 374-376.
Куприянова Е.С., Аксенова А.С., Ермакова Р.М. Энтомофтороз комаров Culex pipiens (Cu-
licidae), размножающихся в подвальных помещениях // Там же. - 1979. - 13, № 3. -
С. 192-197.
Кусакин О.Г., Дроздов А.Л. Филема органического мира. Т. 2. Прокариоты и низшие эвка-
риоты. — СПб.: Наука, 1998. — 381 с.
Лавров Н.Н. Микологические заметки. 1. Новый вид Tarichium, паразитирующий на ка-
пустной совке И Заметки по фауне и флоре Сибири. — Томск, 1949. - Вып. 16. —
С. 65-67.
Левич А.П. Возможные пути отыскивания уравнений динамики в экологии сообществ //
Журн. общ. биол. — 1988. - 49, № 2. — С. 245-254.
Леднев Г.Р. Экологические основы мониторинга энтомофтороза гороховой тли: Автореф.
дис.... канд. биол. наук. - СПб., 1997. - 22 с.
Леднев Г.Р., Борисов Б.А., Митина Г.В. Возбудители микозов насекомых. Пособие по ди-
агностике. — СПб.: ООО Инновац. центр ВИЗР, 2003. — 80 с.
Литвиненко А.И. Проявление энтомофторозов злаковой тли в Молдавии // Микроорга-
низмы и вирусы. — Кишинев: Шт’иинца, 1979. — С. 26-31.
Литвиненко А.И. Роль энтомофторовых грибов в снижении численности тлей в условиях
Молдавии // Сб. научн. тр. "Элементы интегрированной борьбы с болезнями и вре-
дителями сельскохозяйственных культур". — Л.: Наука, 1986. — С. 13-15.
Лобанова Н.В. Эффективность гриба Entomophthora pyriformis в борьбе с вредителями
культур защищенного грунта // Сиб. вести. - С.-х. науки. — 1987. — № 5. — С. 106-
108.
Любишев А.А. Принципы построения системы организмов // Проблемы формы, система-
тики и эволюции организмов. — М.: Наука, 1982. — С. 24-132.
Лях С.П. Микробный меланиногенез и его функция. - М.: Наука, 1981. - 274 с.
Майр Э. Популяции, виды и эволюция. — М.: Мир, 1974. — 454 с.
Маргелис Л. Роль симбиоза в эволюции клетки. - М.: Мир, 1983. — 351 с.
Махова Н.М. Энтомофторозы сосущих членистоногих — фитофагов Западной Сибири:
Автореф. дис.... канд. биол. наук. - Кишинев, 1981. - 20 с.
Махова Н.М., Ракшаина М.Ц. Паразитические грибы сем. Entomophthoraceae, выделен-
ные из тлей Acyrthosiphon pisum Harr, и Rnopalosiphon padi L. // Изв. Сиб. отд. СССР.
Сер. биол. — 1980. - № 10, вып. 2. — С. 52-56.
Медников Б.М. Проблема видообразования и адаптивные нормы // Журн. общ. биол. -
1987.-48, № 1.-С. 15-26.
Методы экспериментальной микологии. Справочник / Под.ред. В.И. Билай. — Киев: На-
ук. думка, 1982. - 550 с.
339
Мжаванадзе Ж.И. Грибные эпизоотии в популяциях чайной тли // Субтропические куль-
туры. - 1985. - № 3. - С. 150-154.
Нам Э.А. Электронная микроскопия зооспорангиев некоторых видов Coelomomyces spp.
(Blastocladiales, Coelomomycetaceae) // Изв. АН КазССР. — 1986. — № 3. — С. 43-46.
Нам Э.А., Дубицкий А.М. Обзор систематического положения гриба Coelomomyces milkoi
и описание нового рода энтомопатогенного гриба — Pseudocoelomomyces (Ento-
mophthorales) / Ин-т зоол. АН КазССР. — Алма-Ата, 1977. — Деп. в ВИНИТИ,
№ 1309-77.
Наумов Н.А. Вопросы эволюции паразитизма у грибов//Сов. Ботаника. — 1939. — № 6-7.
- С. 28-30.
Наумов Г.П., Евлахова А.А., Эглите Д.М. ИК-спектры липидов некоторых видов грибов
семейства Entomophthoraceae (Zygomycetes) // Микол, и фитопатол. — 1979. — 13,
вып. 6. — С. 475-479.
Новикова И.И. Образование вторичных покоящихся спор гриба Entomophthora thaxteria-
na Petch//Тамже. — 1984. — 18, вып. 2. — С. 92-94.
Новоженов Ю.И. Популяционная структура и политипическая емкость вида // Экология.
- 1983.-№2.-С. 3-8.
Осипау У. Г. Выкарастанне м!краарганиз.му у барацьбе са шкодшками капусты // Весщ
Акад, навук БССР. Сер.сельскагасп.навук. - 1968. - № 2. — С. 59-62.
Панина Л.К., Богомолова Е.В. Явление диморфизма в свете теории самоорганизации //
Успехи мед. микологии. — 2003. — Т. I. — С. 43-45.
Петрова В.И., Петров В.М. Микрофлора растительноядных клещей // Биологический ме-
тод борьбы с вредными насекомыми и клещами. - Рига: Зинатне, 1980. — С. 38-50.
Пентых И.Д. Эпизоотия энтомофтороза гороховой тли в центральной зоне Ставрополь-
ского края // Научн. тр. Ставропольем с.-х. ин-та. — 1974. — 3, вып. 37. — С. 152-157.
Пилат М.В. Проницаемость хитина насекомых для энтомофитных грибов // Итоги н.-и.
работ ВИЗР за 1936 г. Ч. 3. - Л„ 1938. - С. 73-75.
Пономарчук B.I. До прогнозу чисельност! хл!бно1 жужелиц! (Zabrus tenebrioides Goeze) в
Закарпатсьюй облает! // Рослинний та тваринний евгг УкраТни: Тези доп. XX наук,
конф. (м. Ужгород, вересень 1966 р.). — Ужгород, 1966. — С. 48-50.
Попова Н.И. Липогенез у некоторых представителей Entomophthoraceae: Автореф. дис. ...
канд. биол. наук. — М., 1981. — 24 с.
Попова Н.И., Бехтерева Л. А., Галанина Л. А. и др. Возрастные изменения жирнокислотно-
го состава липидов у некоторых культур сем. Entomophthoraceae // Микробиол. —
1980а. - 49, № 4. - С. 588-594.
Попова Н.И., Бехтерева Л. А., Галанина Л.А. Изменения жирнокислотного состава фосфо-
липидов в процессе развития микроскопических грибов сем. Entomophthoraceae //
Там же. - 19806. - 49, вып. 5. - С. 734-739.
Попова Н.И., Бехтерева М.Н., Давидова Е.Г. Метаболические превращения экзогенных
меченых жирных кислот культурами грибов семейства Entomophthoraceae // Там же.
- 1986а. - 55, вып. 5. - С. 732-737.
Попова Н.И., Бехтерева М.Н., Давидова Е.Г. Ассимиляция экзогенных меченых жирных
кислот культурами грибов семейства Entomophthoraceae // Там же. — 19866. — 55,
вып. 6.-С. 901-905.
Посылаева Г. А. Закономерности динамики численности гороховой тли в условиях Северо-
Восточной Украины: Автореф. дис.... канд. биол. наук. - Киев, 1978. - 21 с.
340
Проблема вида и рода у грибов / Под ред. Э.Х. Пармасто. - Таллинн: Изд-во АН ЭССР,
1986. - 186 с.
Ракшаина М.Ц. Влияние различных сред на образование покоящихся спор у энтомофто-
ровых грибов// Научн.-техн. бюл. ВИНИТИ. - М., 1980. - вып. 2. - С. 22-25.
Ракшаина М.Ц. Энтомофторовые грибы — патогены сосущих вредителей защищенного
грунта // Защита сельскохозяйственных культур от вредителей и болезней в Сибири.
- Новосибирск: Наука, 1984. - С. 142-150.
Ракшаина М.Ц., Ивановская О.И. Entomophthora thaxteriana — доминирующий патоген в
эпизоотии двух видов тлей в Новосибирской области // Микол, и фитопатол. - 1984.
-18, вып. 3.-С. 199-201.
Ракшаина М.Ц., Лобанова Н.В. Энтомофторозы капустной тли (Brevicoryne brassicae L.) в
Новосибирской области // Интегрированная защита растений от вредителей и бо-
лезней в Сибири. — Новосибирск: Наука, 1985. — С. 132-138.
Романевич Б.В. // Свекловичное полеводство - 1940. - 2, № 11: Цит. по Бичук Ю.П.
(Микробиол. журн. - 1965. - 27, № 6. - С. 31-36).
Рубцов И.А. Об энтомофторовых грибах, паразитирующих на кровососущих мошках //
Паразитология. - 1967. - 1, № 1. - С. 94-98.
Рудаков О.Л. Вторичные паразиты на вредных организмах Киргизии // Споровые расте-
ния Средней Азии и Казахстана. — Ташкент: ФАН, 1965. -С. 154-156.
Рыбальченко В.М., Гопкало Е.Л. Микозы личинок кровососущих комаров в условиях Ки-
евского Полесья // Микробиол. журн. - 1980. - 42, № 4. - С. 446-450.
Рыбина Л.М., Трубочкина О.К. Эпизоотия совки-гамма, вызванная энтомофторовыми
грибами // Биологические методы борьбы с вредителями сельского хозяйства: Мат-
лы I Всесоюзн. межвузов, конф. (г. Самарканд, 20-25 октября 1966 г.). — Ташкент,
1966. - С. 156-157.
Северцов А.С. О причинах эволюционной стабильности популяций видов в природе //
Журн. общ. биол. — 1986. — 47, № 6. — С. 723-735.
Сиддиков И.Р. Энтомофторовые грибы и биопрепараты в борьбе с тлями на хлопчатнике:
Автореф. дис.... канд. биол. наук. — Ташкент, 1981. — 22 с.
Сорокин Н.В. О некоторых болезнях насекомых // Записи Императорской Академии на-
ук. - СПб., 1881. - № 37. - С. 62-68.
Сорокин Н.В. Растительные паразиты человека и животных как причина заразных болез-
ней. - СПб., 1883. - Вып. 2. - С. 268-291.
Тарурина ТА., Гиндина Г.М., Маслова Т.Ю. Влияние состава питательной среды на рост и
развитие Entomophthora coronata (Cost.) Kevork. в условиях глубинного культивиро-
вания // Микробиол. методы защиты растений. — Кишинев: Штиинца, 1976. — С. 95-
96.
Теленга Н.А. Об эффекте совместного действия патогенных микроорганизмов и инсекти-
цидов на насекомых//Журн. общ. биол. - 1968. - 29, № 5. - С. 501-514.
Трубачева К.С., Панкова Т.Ф., Фоминых В.Г. Находка гриба Coelomomyces milkoi в личин-
ках слепней рода Hybomitra в Томском Приобье/ 1977 г. — Деп. в ВИНИТИ, №1368-
77. - 7 с.
Францевич Л.И. Грибная эпизоотия златогузки (Euproctis chrysorrhoea Z.) в Каневском за-
поведнике // Вопросы экологии. Т. VIII: по материалам IV экол. конф. — Киев, 1962.
- С. 126-127.
Хохряков М.К. О виде у грибов // Ботан. журн. - 1955. - 40, № 1. - С. 33-45.
341
Хухрий О. В. Значение энтомофтороза в снижении численности гороховой тли в Цент-
ральной Лесостепи Украинской ССР// Защита растений. - 1983. - № 30. - С. 48-49.
Циновский Я.Н., Егина К.Я., Добровольский А.С. Питательные среды для культивирова-
ния энтомофторовых грибов // Изв. АН ЛатвССР. — 1978. - № 2. — С. 75-83.
Цинцадзе К.В., Вартапетов С.Г. Новый энто.мопатогенный гриб Entomophthora adjarica
(Phycomycetes, Entomophthoraceae), поражающий обыкновенного паутинного клеща
Tetranychus urticae Koch. // Сообщ. АН ГрузССР. — 1976. - 83, № 2. — С. 465-468.
Цинцадзе К.В., Зильберминц И.В., Мжаванадзе Ж.И., Вартапетов С.Г. Энтомопатоген-
ный гриб, паразитирующий на табачном трипсе // Там же. - 1994. - 114, № 2. -
С. 417-420.
Чударе З.П. Вопросы культивирования энтомофторовых грибов // Изв. АН ЛатвССР. -
1984. - № 8. - С. 88-96.
Чударе З.П. Изменения биологических свойств энтомофторовых грибов // Там же. — 1987.
-№7.-С. 124-132.
Чударе З.П. Заражение тлей различными видами энтомофторовых грибов // Биологичес-
кая регуляция численности вредных членистоногих. - Рига: Зинатне, 1988. - С. 38-
46.
Чударе З.П., Добровольский А.С. Особенности роста и развития гриба Entomophthora
thaxteriana (Petch) Hall et Bell на жидких питательных средах// Биологический метод
борьбы с вредными насекомыми и клещами. — Рига: Зинатне, 1980. — С. 12-23.
Чударе З.П., Страздиня А.А. Цитохимические исследования гриба Entomophthora согопа-
ta (Cost.) Kevorkian // Там же. — Рига: Зинатне, 1980. — С. 23-26.
Шевцова Н.П., Андреева Р.В. Обнаружение зараженности личинок слепней патогенным
грибом Coelomomyces milkoi в берегах рек бассейна Северского Донца // Вести, зо-
ол. - 1975. - № 2. - С. 80-88.
Шевырев И.Я. О куколках Panolis piniperda, пораженных грибной болезнью // Тр. Рус. эн-
томол. о-ва. — СПб., 1903. - Т. 3. - С. 10-11.
Шмальгаузен И.И. Кибернетические вопросы биологии. — Новосибирск: Наука, 1968. -
224 с.
Щербак В.П., Кадырова М.К. Энтомопатогенные грибы личинок слепней из Узбекистана
// Узб. биол. журн. - 1978. - № 2. - С. 58-60.
Щербак В. П., ЩербаньЗ.П., Коваль Е.З., Андреева Р.В. Електронно-мщроскошчнетапс-
толопчне дослщження деяких вид!в ентомопатогенних гриб(в роду Coelomomyces //
Доп. АН УРСР. - 1977. - 8, сер. Б. - С. 758-761.
Якшевиц М.Р. Механизм действия гриба Entomophthora thaxteriana Petch на тлей и паутин-
ных клещей // Энтомопатогенные микроорганизмы и их использование в борьбе с
вредителями растений. — Рига: Зинатне, 1977. — С. 46-51.
Яковлев В.Е. Заметка о грибных болезнях мух в Иркутске // Русское энтомол. обозрение.
- 1902. - 11, №3,-С. 192-193.
Яхонтов В. В. Благоприятный прогноз по зараженности люцерновых полей фитономусом
на 1953 год в Северном Узбекистане//До кл. АН УзССР. — 1953. — № 4. — С. 48-51.
Ячевский А.А. О новом способе борьбы с саранчой // Вести, садоводства. — 1913а. — № 3.
-С. 169-171.
Ячевский А.А. Очерк распространения болезней растений в России в 1912 году. Грибные
паразиты насекомых // Ежегодник Гл. упр. землеустройства и земледелия, год 6-ой.
-СПб., 19136.-С. 523-556.
342
Ячевский А.А. Грибные паразиты насекомых // Ежегодник сведений о болезнях и повреж-
дениях культурных и дикорастущих полезных растений, VII-VIII. — Петроград, 1917.
_ с. 444-448.
Ячевские А.А. и П.А. Определитель грибов. Совершенные грибы (диплоидные стадии).
Т. 1. Фикомицеты. Изд. 3-е. — Л.: Сельхозгиз, 1931. — 294 с.
Ainthworth et Bisby's Dictionary of the Fungi / Kirk P.M., Carmon P.F., David J.C., Stalpers J.A.
— 9th ed. — Wallingford (UK): CAB International, 2001. — 655 p.
Ader R, Dodd J. Mucoromycosis and Entomophthomycosis. A bibliography // Mycopathologia.
1979. - 68. - P. 67-69.
Ali B.S., Heitefuss R., Fuchs W.H. Die production von chitinase durch Entomophthora coronata
// Ztschr. Pflanzenkrankh. u Pflanzenschutz. - 1965. - 72. - P. 201-207.
Anderson J.F., Magnarelli Z.A. Entomophthora tabanivora a new pathogen in horseflies (Diptera,
Tabanidae) //J. Invertebr. Pathol. - 1979. — 34. — P. 263-266.
Anderson J.F., Rongo S.Z. Entomophthora aquatica sp. n. infecting lawae and pupal of floodwa-
ter mosquitoes// Ibid. — 1969. — 13, № 3. — P. 386-393.
Andrade Z.A., Paula J.A., Italo A.S., Cheever A.W. Nasal granuloma caused by Entomophthora
coronata//Amer. J. Trap. Med. Hyg. — 1967. - 16, № 1. — P. 31-33.
Aruta C.M., Carillo R.Z. Identification de hongos del orden Entomophthorales en Chile. Ill //
Argo sur. - 1989. - 17, № 1. - P. 10-18.
Arx J.A. von. The genera of fungi sporulating in pure culture // J. Cramer Verlag. - 1970. - 288 p.
Baird R.B. Notes of a laboratory infection on Diptera caused by the fungus Empusa muscae Cohn
// Canad. Entom. — 1957. — 89, № 9. — P. 432-435.
Balazy S. A new species of Entomophthoraceae (Mycophyta: Entomophthorales) from Poland //
J. Invertebr. Pathol. - 1978. - 31. - P. 275-279.
Balazy S. Proposal to conserve the entomopathogenic fungal genus Triplosporium (Thaxter) Bat-
ko against NeozygitesWitlaczyl (Entomophthorales)//Taxon. — 1981. — 30, № 1. — P. 353-
357.
Balazy S. New species of Entomophthoraceae from the Wielkopolski National Park// Bull. Acad.
Pol. Sci., Ser. Sci. Biol. - 1982a. - 29. - P. 221-226.
Balazy S. Entomophthoraceous fungi on parasitic Hymenoptera // Ibid. — 1982b. — 29. — P. 227-
230.
Balazy S. On rhizoids of Entomophthora muscae (Cohn) Fres. Entomophthorales: Entomophtho-
raceae // Mycotaxon. - 1984a. — 19. — P. 397-407.
Balazy S. Taksonomija entomopatogennych gribov I voprosy ich primenenija w zaszczite rastenii i
chraneni // Sborn. dokl. po teme RRS-12w: Izuczenie entomopatogennych organizmov,
razrabotka technologii proizvodstva i primenenija. — Rytro; Poznan, 1984b. — P. 141-157.
Balazy S. Taxonomic criteria for inter and intraspecific differention in the Entomophthoraceae
exemplifed by the subgenus Zoophthora // Fundamental and applied aspects of invertebra-
te pathology / Eds. Samson R.A., Vlak J.M., Peters D. - Wageningen, 1986. - P. 201-204.
Balazy S. Entomophthorales. Flora of Poland. Fungi, v. XXIV. — Krakow: PAN, 1993. — 356 p.
Balazy S., Wisniewski J. Two species of entomopathogenic fungi on the myrmecophilic mite Trac-
hyuropoda coccinea (Michael, 1891) (Acari: Uropodinae) // Bull. Acad. Pol. Sci. — 1982. —
30. - P. 81-84.
Balazy S., Wisniewski J., Kaczmarek S. Some noteworthy fungi occurring on mites // Ibid. - Ser.
Sci. Biol. - 1987. - 35. - P. 199-224.
343
Batko A. Notes on entomophthoraceous fungi in Poland // Entomophaga, Mem. Hors., Ser. 2. -
1964a. - 2.-R 129-131.
Batko A. Remarks on the genus Entomophthora Fresenius 1856 non Nowakowski 1883 (Phycomyce-
tes: Entomophthoraceae) // Bull. Acad. Pol. Sci., Ser. Sci. Biol. — 1964b. - 12. — P. 319-321.
Batko A. On the new genera: Zoophthora gen nov., Triplosporium (Thaxter) gen. nov. and Entomoph-
thora gen. nov. (Phycomycetes: Entomophthoraceae)//Ibid. — 1964c. — 12. — P. 323-326.
Batko A. Remarks on the genus Lamia Nowakowski 1883, Culicicola Nieuwland 1916 (Phycom-
ycetes: Entomophthoraceae) // Ibid. — 1964d. — 12. — P. 399-403.
Batko A. Some new combinations in the fungus family Entomophthoraceae (Phycomycetes) //
Ibid. - 1964e. - 12. - P. 403-406.
Batko A. A new aphidicolous fungi from Poland, Zoophthora phalloides sp. nov. (Entomophtho-
raceae) // Acta Mycol. - 1966a. - 2. - P. 7-13.
Batko A. On the subgenera of the fungus genus Zoophthora Batko 1964 (Entomophthoraceae) //
Ibid. - 1966b. - 2. - P. 15-21.
Batko A. Filogeneza a struktury taksonomiczne Entomophthoraceae // Ewolucja Biologiczna.
Szkice teoretyczne i metodologiczne / Ed. Nowinski C. - Wroclaw; Warszawa; Krakow;
Gdansk, 1974. - P. 20-22.
Batko A., Kmitowa K. Zmiennose morfologiczna Empusa muscae Cohn, jako przyczynek do ba-
dan nad struktura gatunku u grzybow owadobojczych // Zesz. Probl. Post. Nauk. Roln. -
1962. - 35. - P. 249-254.
Batko A., Weiser J. On the taxonomic position of the fungus discovered by Strong, Wells and App-
le: Strongwellsea castransgen. et sp. nova (Phycomycetes: Entomophthoraceae) //J. Inver-
tebr. Pathol. - 1965. - 7. - P. 455-463.
Benjamin R;K. A new Basidiobolus that forms microspores // Aliso. - 1962. - 5. - P. 223-233.
Benny G.Z. Classical morphology in Zygomycete taxonomy // Can. J. Bot. — 1995. — 73, suppl.
1. - P. 725-730.
Benz Y. Physiopathology and histochemistry // Insect Pathology. V. 1 / Ed. E. Steinhaus. — N .Y;
London: Acad. Press, 1963. — P. 299-338.
Ben-Ze'ev J. Erynia neopyralidarum sp. nov. and Conidiobolus apiculatus, pathogens of pyralid
moths components of misdescribed species Entomophthora pyralidarum (Zygomycetes, En-
tomophthorales) // Mycotaxon. — 1982. — 26. — P. 273-292.
Ben-Ze'ev J. New Erynia species found in T. Fetch's collection // Fundamental and applied as-
pects of invertebrate pathology / Eds. Samson R.A., Vlak J.M., Peters D. - Wageningen,
1986a. - P. 219.
Ben-Ze'ev J. Notes on Entomophthorales (Zygomycotina) collected by T. Petch: II. Erynia ellisi-
ana sp. nov., non Erynia forficulae (Giard) comb, nov., pathogens of Forficulidae (Dermap-
tera) // Mycotaxon. — 1986b. — 27. — P. 263-269.
Ben-Ze'ev J. Notes on Entomophthorales (Zygomycotina) collected by T. Petch: III. Erynia sutu-
ralis sp. nov. and other Erynia species recorded on Coleoptera // Ibid. - 1987. — 28. —
P. 403-412.
Ben-Ze'ev J., Kenneth R.G. Zoophthora phytonomi and Conidiobolus osmodes (Zygomycetes:
Entomophthoraceae), two pathogenes of Hypera species. (Col.: Curculionidae) coinciden-
tal in time and place // Entomophaga. — 1980. - 25. — P. 171-186.
Ben-Ze'ev J., Kenneth R.G. Zoophthora orientalis sp. nov. a fungal pathogen of Aphis citricola
(Homoptera: Aphididae), and two new combinations of other species of Entomophthorace-
ae // Phytoparasitica. — 1981a. - 9. — P. 33-42.
344
Ben-Ze'ev J., Kenneth R.G. Zoophthora radicans and Zoophthora petchii sp. nov. (Zygomycetes:
Entomophthorales) two species of the "sphaerosperma-group" attacking leafhoppers and
froghoppers (Hom.) // Entomophaga. — 1981b. — 26. — P. 131-142.
Ben-Ze'ev J., Kenneth R.G. Features-criteria of taxonomic value in the Entomophthorales: 1. A
revision of the Batkoan classification. 2. A revision of the genus Erynia Nowakowski 1881
(Zoophthora Batko, 1964) // Mycotaxon. - 1982. — 14. — P. 393-475.
Ben-Ze'ev J., Kenneth R.G. A fourth family in the entomophthorales: Neozygitaceae, including
Neozygites and a new genus, Thaxterosporium // Fundamental and applied aspects of inver-
tebrate pathology / Eds. Samson R.A., Vlak J.M., Peters D. — Wageningen, 1986. — P. 218.
Ben-Ze'ev J., Keller S„ Ewen A.B. Entomophthora erupta and Entomophthora helvetica sp. nov.
(Zygomycetes: Entomophthorales) two pathogens and nuclear features // Can. J. Bot. —
1985.-63.-P. 1469-1475.
Ben-Ze'ev J., Kenneth R.G., Bitton S., Soper R.S. The entomophthorales of Israel and their art-
hropod hosts: seasonal occurrence // Phytoparasitica. — 1984. — 12, № 3-4. - P. 167-176.
Ben-Ze’ev J., Kenneth R.G., Uziel A. A reclassification of Entomophthora turbinata in Taxteros-
porium gen. nov., Neozygitaceae fam. nov. (Zygomycetes: Entomophthorales) // Mycota-
xon. - 1987. - 28. - P. 313-326.
Ben-Ze'ev J., Uziel A. Monellia costalis (Fitch), a new host for Zoophthora radicans (Brefeld)
Batko and Entomophthora planchoniana Cornu (Zygomycetes: Entomophthoraceae) in Is-
rael 11 Phytoparasitica. — 1979. — 7. - P. 159-167.
Ben-Ze'ev J., Zeling G. Entomophthora israliensis sp. nov. (Zygomycetes: Entomophthorales), a
fungal pathogen of gall midges (Diptera: Cecidomyidae) // Mycotaxon. — 1984. — 21. —
P. 463-474.
Berdan H. Revision of the genus Ancylistes // Mycologia. - 1938. - 30. - P. 396-415.
Bitton S., Kenneth R., Ben-Ze'ev J. Zygospore overwintering and sporulative germination in Trip-
losporium fresenii (Entomophthoraceae) attacking Aphis spiraecola on citrus in Israel //
J. Invertebr. Pathol. - 1978. - 34. - P. 295-302.
Blackwell M., Malloch D. Similarity of Amphoromorpha and secondary capillioconidia of Basidi-
obolus // Mycologia. — 1989. — 81. — P. 735-741.
Boczkowska M. Zmianu w organizmie gusienicy bielinka kapusnica (Pieris brassicae Z.) wskuter
porazenia owadomorkiem korzonkowym (Entomophthora sphaerosperma Fres.) // Roszn.
nauk. roln. i lesnych. — 1932. — 27, № 1. — P. 137-156.
Boiteau G. Effect of planting date, plant spacing and weed cover on populations of insects, arac-
hnides and Entomophthoran fungi in potato fields // Environ. Entomol. — 1984. — 13, № 3.
- P. 751-756.
Bose S.K., Mentha P.R. A new species of Entomophthora on beetles // Trans. Brit. Mycol. Soc. —
1953. - 36. - P. 52-56.
Boykin Z.S., Campbell W.V., Beute M.K. Effect of pesticides on Neozygites floridana (Ento-
mophthorales, Entomophthoraceae) and arthropod predators attacking the twospotted spi-
der mite (Tetranychus urticae, Acari, Tetranychidae) in North Carolina (USA) peanut fields
//J. Econ. Entomol. - 1984. - 77, № 4. - P. 969-975.
Bras G., Sordon C.C., Emmons C.W., Prendegast K.M., Sugar M. A case of phycomycosis obser-
ved in Jamaica, infection with Entomophthora coronata // Amer. J. Trap. Med. Hyg. —
1965. - 14, № l.-P. 141-145.
Braun A. Algarum unicellularum genera nova et minus cognita // Engelman, Lipsidae, 1855. - 111 p.
Brefeld O. Entwicklungsgeschichte der Empusa muscae und Empusa radicans// Bot. Ztg. - 1870.
-28.-P. 161-166.
345
Brefeld О. Conidiobolus utriculosus und minor// Untersuch. Ges. Mycol. - 1884. - 6. - P. 35-
72; 75-78.
Bridges C.H., Romans W.M., Emmons C.W. Phycomycosis of horses caused by Entomophthora
coronata // J. Amer. Vet. Med. Assoc. - 1962. - 140. — P. 673-677.
Brobyn P., Wilding N. Invasive and developmental processes of Entomophthora species infecting
aphids // Trans. Brit. Mycol. Soc. - 1977. - 69. — P. 349-366.
Brobyn P., Wilding N. Laboratory observations on the effect of humidity on the persistence of in-
fectivity of conidia of the aphid pathogen Erynia neoaphidis // Ann. Appl. Biol. — 1987. -
ПО.-P. 579-584.
Brobyn P., Wilding N., Clark S.J. The persistence of infectivity of conidia of the aphid pathogen
Erynia neoaphidia on leaves in the field // Ibid. - 1985. - 107. - P. 365-376.
Brumpt E. Entomophoree pathogane pour divers moustiques de la station experimentale du do-
maine de Richelieu // Compt Rend. Hebd. Seanc. Acad. Sci. - 1940. — 211. — P. 673-677.
Bubak F. Beitrag zur Kenntnis einiger Phycomyceten // Beiblatt zu Hedwigia. - 1903. - 42. -
P. 100-104.
Bucher G.E., Mac Leod D.M. Rediscovery of Tarichium megaspermum (Entomophthoraceae) in
Canadian cutworms (Noctuidae) //J. Invertebr. Pathol. — 1974. — 23. — P. 157-163.
Butt T.M., Beckett A. Ultrastructure and behaviouz ofthe spindle pole body on the aphid-patho-
genic fungus Erynia neoaphidis// Protoplasma. - 1984. - 120, № 1-2. - P. 61-67.
Butt T.M., Humber R.A. Response of gypsy moth hemocytes to natural flingal protoplasts of three
Entomophaga species (Zygomycetes, Entomophthorales) // J. Invertebr. Pathol. — 1989. —
53, № 1. -P. 121-123.
Butt T.M., Wraight S.P., Galaini-Wraight S., Humber R.A., Roberts D., Soper R.S. Humoral en-
capsulation of the fungus Erynia radicans (Entomophthorales) by the potato leafhopper,
Empoasca fabae (Homoptera: Cicadellidae) // Ibid. — 1988. — 52. — P. 49-56.
Byford W.J., Reeve G.J. Entomophthora species attacking aphids in England, 1962-1966 // Trans.
Brit. Mycol. Soc. — 1969. — 52, pt. 3. — P. 342-346.
Callaghan A.A. Effect of ph and light on conidium germination in Basidiobolus ranarum // Ibid.
- 1974.-63, № l.-P. 13-18.
Carl K.P. An Entomophthora sp. (Entomophthorales: Entomophthoraceae) pathogenic to Thrips
spp. (Thysanoptera: Thripidae) and its potential as a biological control agent in glasshouses
// Entomophaga. — 1975. — 20. — P. 381-388.
Carner G.R., Canerday T.D. Field and laboratory investigations with Entomophthora fresenii, a
pathogen of Tetranychus spp. // J. Econ. Entomol. - 1968. — 61, № 4. — P. 956-959.
Carrison R.C., Maridt E, Boyd K.S., Tally J.F. Ultrastructural and electron cytochemical studies
of Entomophthoracoronata//Ann. Microbiol. - 1975. - 122, № 2. — P. 149-173.
Carruthers R.J., Haynes D.L. Temperature, moisture, and habital effects on Entomophthora mus-
cae (Entomophthorales, Entomophthoraceae) conidial germination and survival in the oni-
on agroecosystem// Environ. Entomol. — 1986. — 15, № 6. — P. 1159-1160.
Castner D. A Conidiobolus — like fungus destroying nematodes in Jowa // Mycologia. — 1968. —
60. - P. 440-443.
Cavara F. Osservazione citologiche sulle Entomophthoreae // N. Giom. Bot. Ital. — 1899. — 5. —
P. 411-466.
Charles VK. A preliminary check list of the entomogenous fungi of North America // U.S.D.A.
Bur. Entomol. and Plant Quarant., Insect Pest Survey Bull., Suppl. — 1941. — 9. — 21 p.
346
Chiplonkap J.M., Gandodkar S.V, Wagh G. et al. Applications of alkaline protease from Conidi-
obolus in animal cell culture // Biotechnol. Lett. — 1985. — 7, № 9. — P. 665-668.
Claydon N. A novel insecticidae secondary metabolite from entomopathogenic fungus Entomoph-
thora virulenta // Int. colloquim on invertebral pathology: Xl-th annual meeting for inver-
tebral pathology. — 1978. - P. 20.
Clements F.E., Shear C.L. The genera of fungi. — N.-York: Academic Press, 1931. — 496 p.
Cohen M.B., Mackauer M. Lupine aphid Macrosiphum albifrons (Homoptera: Aphididae) distri-
bution and hymenopterous parasites in British Columbia (Canada) // Environ. Entomol. —
1986. - 15, №3.-P. 719-722.
Cohn E Empusa muscae und die Krankheit der Stubenfliegen // Verh. Keiserl. Leopold. - Caro-
lin. Akad. Naturforsch., 1855. — 25. — P. 300-360.
Cohn E Pilz-Epidemien beiden Insecten //Jahres.-Ber. Schles. Geselsch. Vaterland. Kultur. -
1870.-47,- P. 85-87.
Coremans-Pelseneer J. Biologie des champignons dugenere Basidiobolus Eidam 1886. Saproph-
ytisme etpourvoir pathogne//Acta Zool. Path. Antverpiensia. — 1974. — 60. — P. 7-137.
Coremans-Pelseneer J. Note preliminaire sur 1'isolement d'Entomophthora en Belgique // Bull.
Soc. Mycol. Med. — 1976. - 5. - P. 153-156.
Cornu M. Note sur une nouvelle espice d'Entomophthora (E. planchoniana) // Bull. Bot. Soc.
France. - 1873. - 20. - P. 189-191.
Costantin M. Sur une entomophthorel nouvelle // Bull. Soc. Mycol. France. — 1897. - 13. —
P. 38-43.
Couch J.N. A new Conidiobolus with sexual reproduction//Amer. J. Bot. - 1939. - 26. - P. 119-
130.
Couch J.N. A new species of Ancylistes on a saccoderm desmid // J. Elisha Mitchell Sci. Soc. —
1949. - 65.-P. 131-136.
Couch J.N., Andreeva R.V., Laird N., Nolan R.A. Tabanomyces milkoi (Dudka et Koval) emen-
ded, genus novum, a fungal pathogen of horseflies // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1979. -
76. - P. 2299-2302.
Davidson J.G., Barron G.L. Nematophagous fungi. Meristracrum // Can. J. Bot. — 1973. — 51. —
P. 231-233.
Debryver C.A. The initiationin a greenhouse of an episootic of Entomophthora fresenii of Aphis
fabae by the introduction of inoculum and regulation of the relative humidity // Entomop-
haga. - 1979(1980). - 24, № 4. - P. 443-453.
De Geer C. Abhandlungen zur Geschichte der Insecten. - Stockholm: Pierre Hesselberg, 1782. —
200 p.
Descals E., Webster J. Branched aquatic conidia in Erynia and Entomophthora sensu lato // Trans.
Brit. Mycol. Soc. - 1984. - 83. - P. 669-682.
Descals E., Webster J., Ladle M., Bass J.A.B. Variations in asexual reproduction in species of En-
tomophthora on aquatic insect. // Ibid. — 1981. - 77. - P. 85-102.
Domsch K.H., Gams W, Anderson T.-H. Compendium of soil fungi. — London; N.-Y. etc.: Aca-
demic Press, 1980. - 859 p.
Drechsler C. Three fungi destructive to free-living terricolous nematodes // J. Wash. Acad. Sci. -
1940. - 30. - P. 240-254.
Drechsler C. An entomophthoraceous tardigrade parasite producing small conidia on propulsive
cells in spicate heads // Bull. Torrey Bot. Club. - 1951. - 78. - P. 183-200.
347
Drechsler C. Three new species of Conidiobolus isolated from leaf mold // J. Wash. Acad. Sci. —
1953. - 43. - P. 29-43.
Drechsler C. Two new species of Conidiobolus that produce microconidia // Amer. J. Bot. —
1955a. - 42. - P. 793-803.
Drechsler C. A small Conidiobolus with globose and with elongated secondary conidia // J. Wash.
Acad. Sci. - 1955b. - 45. - P. 114-117.
Drechsler C. Supplementary development of Basidiobolus ranarum and Basidiobolus haptosporus
// Mycologia. - 1956. - 48. - P. 655-676.
Drechsler C. Two species of Conidiobolus often forming Zygospores adjecent to antheridium — li-
ke distensions// Ibid. — 1961. — 53. - P. 278.
Drechsler C. A small Conidiobolus with resting spores that germinate like zygospores // Bull. Tor-
rey Bot. Club. - 1962. - 89, № 4. - P. 233-240.
Drechsler C. An odorous Basidiobolus often producing conidia plurally and forming some dicli-
nous sexual apparatus // Amer. J. Bot. — 1964. — 51. — P. 770-777.
Drechsler C. A robust Conidiobolus with zygospores containing granular parietal protoplasm //
Mycologia. - 1965. - 57. - P. 913-926.
Dunphy G.B., Chadurick J.M. Strains of protoplasts of Entomophthora egressa in spruce bud-
worm larvae//J. Invertebr. Pathol. — 1985. — 45. — P. 255-259.
Dunphy G.B., Nolan R.A. Regeneration of protoplasts of Entomophthora egressa, a fungal pat-
hogen of the eastern hamlock loopar // Can. J. Bot. — 1977. — 55, № 24. — P. 3046-3053.
Dunphy G.B., Nolan R.A. Cellular immune responses of spruce budworm larvae to Entomophtho-
ra egressa protoplasts and other test particles // J. Invertebr. Pathol. — 1982. — 39. — P. 81-92.
Dunphy G.B., Koough K.M.W., Nolan R.A. Lipid level and total fatty acid composition for selec-
ted developmental stages of Entomophthora egressa // Can. J. Microbiol. — 1981. — 27,
№ 7. - P. 670-674.
Dustan A.G. A study of the methode used in growing entomophthorous fungi in cages prior to the-
ir artificial dissemination in the orchards//Entom. Soc. Ontario. - 1924a. - 54. - P. 63-67.
Dustan A.G. Studies on a new species of Empusa parasitic on the green apple bug (Lygus commu-
nis var. novascotiensis Knight) in the Annapolis Valley // Proc. Acad. Entomol. Soc. -
1924b. - 9. - P. 14-36.
Dustan A.G. The artifical culture and dissemination of Entomophthora sphaerosperma Fres., a
fungus parasite for the control of the European apple sucker (Psylla mali Schmid.) //
J. Econ. Entomol. — 1927. — 20, № 1. — P. 68-75.
Eidam E. Basidiobolus, eine neue Gattung der Entomophthoraceen// Beitr. Biol. Pflanz. — 1886.
-4,№2.-P. 181-251.
Eilenberg J., Bresciani J., Latge J.P. Primary spore formation and discharge in the genus Ento-
mophthora // Fundamental and applied aspects of invertebrate pathology / Eds. Samson
R.A., Vlak J.M., Peters D. — Wageningen, 1986a. - P. 182-185.
Eilenberg J., Bresciani J., Latge J.P. Ultrastructural studies of primary spore formation and dis-
charge in the genus Entomophthora //J. Invertebr. Pathol. - 1986b. - 48. - P. 318-324.
Eilenberg J., Bresciani J., Martin J. Entomophthora species with E. muscae — like primary spores
on two new insect orders, Coleoptera and Hymenoptera // Nordic J. Bot. — 1987. — P. 130.
Eilenberg J., Wilding N., Bresciani J. Isolation in vitro of Strongwellsea castrans (Fungi: Ento-
mophthorales) a pathogen of adult cabbage root flies, Delia radicum (Dipt.: Anthomyiidae)
// Entomophaga. - 1992. - 37, № 1. - P. 65-77.
348
Emmons C.W., Bridges C.H. Entomophthora coronata, the etiologic agent of a phycomycosis of
horses// Mycologia. — 1961. — 53. - P. 307-312.
Evans H.C. Coevolution of entomogenous fungi and their insect host. In: Coevolution of Fungi
with Plants and Animals / Eds. Pirozynski K.A., Hawksworth D.Z. - London: Academic
Press, 1988.
Ewen A.B. Endocrine disfunction in Adelphocoris lineolatus Goeze (Hemiptera, Miridae) caused
by fungus (Entomophthora sp.) // Canad. J. Zool. — 1966. — 44. - P. 873-877.
Fresenius G. Uber die Pilzgattung Entomophthora//Abhandl. Senckenbeig Naturforsch. Ges. —
1858.-№ 2,-P. 201-210.
Fries R.E. Systema mycological. — 1829. — V. 3. — 435 p.
Fries R.E. Basidiobolus myxophilus en ny phycomycet. // Bih. Svenska Vet. Akad. Handl. — 1899.
-25.-P. 1-15.
Gabriel B.P. Enzymatic activities of some Entomophthorous flingi //J. Invertebr. Pathol. - 1968a.
- 11, № l.-P. 70-81.
Gabriel B.P. Histochemical study of the insect cuticle infected by the fungus Entomophthora co-
ronata // Ibid. - 1968b. - 11, № 1. - P. 82-89.
Garbowski L. Empusa aulicae Reich, w zwiazku z kleska sowki chojnowki, Panolis flammea Schiff,
w lasach Wielkopolski i Pomorza w r. 1923/24 // Panstw. Inst. Nauk. — Roln w Bydgoszczy,
1927.-4,- P. 25-44.
Garrison R.G., Mariat E, Boyd K.S., Tally J.F. Ultrastructural and electron cytochemical studies
of Entomophthora coronata // Ann. Microbiol. (Inst. Pasteur). — 1975. — 126, ser. B. —
P. 149-173.
Giard A. Fragments biologigues. XI. Sur quelques entomophthorees // Bull. Sci. France Belgique.
- 1888. - 19. - P. 298-309.
Giard A. Sur quelques types remarquables de champignons entomophytes// Ibid. - 1889. - 20. -
P. 197-224.
Giard A. A propos du Massospora staritzii Bresadola // Rev. Mycol. Ann. — 1893. — 58. — P. 70-
71.
Gilbert E.F., Knoury G.H., Pore R.S. Histopathological identification of Entomophthora
phycomycosis// Arch. Pathol. — 1970. — 90. — P. 583-587.
Glare T.R., Chilvers G.A., Milner R.J. A simple method for inoculating aphids with capilloconi-
dia//Trans. Brit. Mycol. Soc. — 1985. — 85, pt. 2. — P. 353-354.
Glare T.R., Milner R.J., Chilvers G.A. Influence of temperature on the mortality of Myzus persi-
cae due to the fungal pathogen Zoophthora phalloides // J. Austr. Entomol. Soc. — 1986. -
25, № 1. - P. 63-64.
Goldstein B. Resting spores of Empusa muscae // Bull. Torrey Club. - 1923. - 50. - P. 317-327.
Goldstein B. An Empusa disease of Drosophila// Mycologia. — 1927. — 19, № 3. — P. 97-108.
Goldstein B. A cytological study of the fungus Massospora cicadina, parasitic on the 17-year cica-
da Magicicada septendecim // Amer. J. Bot. — 1929. — 16. — P. 394-401.
Grobler J.H., Mac Leod D.M., De Lyzer A.J. The fungus Empusa aphidis Hoffmann parasitic on
the woolly pine needle aphid, Schizolachnus pini-radiatae (Davidson) // Canad. Entomol.
- 1962. - 94. - P. 46-49.
Groner A. Production of resting spores of Entomophthora thaxteriana // J. Invertebr. Pathol. —
1975. - 26, № 3. - P. 393-394.
349
Gustafsson M. On species of the genus Entomophthora Fres. in Sweden. I. Classification and dis-
tribution// Lantbrukshogsk. Ann. - 1965a. — 31. — P. 102-212.
Gustafsson M. On species of the genus Entomophthora Fres. in Sweden. II. Cultivation and physi-
ology 11 Ibid. - 1965b. - 32. - P. 405-457.
Gustafsson M. On species of the genus Entomophthora Fres. in Sweden. III. Possibility of usage
in Biological control 11 Ibid. - 1969. - 35. — P. 235-274.
Hall J.M. The ftingus Entomophthora erupta (Dustan) attacking the black grass bug Irbisia solani
Heid. (Hemiptera, Miridae) in California//J. Insect. Pathol. — 1959. — 1, № 1. — P. 48-51.
Hall J.M., Bell J.V. The effect of temperature on some Entomophthoraceae fungi // Ibid. — 1960.
- 2, № 3. - P. 247-253.
Hall J.M., Bell J.V. Further studies of the effect of temperature on the growth of some Entomoph-
thoraceae fungi // Ibid. — 1961. - 3, № 3. — P. 289-297.
Hall J.M., Bell J.V. Nomenclature of Empusa Cohn 1855 vs. Entomophthora Fres., 1856 // Ibid.
- 1962.-4, №2,-P. 224-228.
Hall J.M., Bell J.V. The synonymy of Empusa thaxteriana Petch and Entomophthora ignobilis
Hall et Dunn // Ibid. - 1963a. - 5, № 2. - P. 182-186.
Hall J.M., Bell J.V. Indefication of an Entomophthoraceous fungus isolated by Sawyer // Ibid. —
1963b. - 5, № 2. - P. 272-274.
Hall J.M., Dunn P.H. Entomophthorous fungi parasitic on the spotted alfalfa aphid // Hilgardia.
- 1957. - 27, № 4. - P. 159-181.
Hall J.M., Dunn P.H. Artificial dissemination of entomophthorous fungi pathogenic to the spot-
ted alfalfa in California 11 J. Econ. Entomol. — 1958. — 51, № 3. — P. 341-344.
Hall J.M., Dunn P.H. The effect of certain insecticides and fungicides on fungi pathogenic to the
spotted alfalfa aphid // Ibid. - 1959. - 52, № 1. - P. 28-29.
Hall J.M., Halfhill J.C. The germination of resting spores of Entomophthora virulenta Hall et
Dunn // Ibid. - 1959. - 52, № 1. - P. 30-35.
Harcourt D.G., Guppy I.C., Mac Leod D.M., Tyrrell D. The fungus Entomophthora phytonomi
pathogenic to the alfalfa weevil, Hypera postica // Canad. Entomol. — 1974. — 106. - P.
1295-1300.
Harper A.M. Notes on behavior of Pemphigus betae Doane (Homoptera, Aphididae) infected with
Entomophthora aphidis Hoffm // Ibid. — 1958. — 90, № 7. — P. 439-440.
Harris M.R. A Phycomycete parasitic of aphids// Phytopathol. — 1948. - 38, № 2. — P. 118-122.
Harris M.R. Natural mortality of the pine shoot moth Rhyacionia buoliana (Schiff.) in England //
Canad. J. Zool. - 1960. - 38. - P. 755-768.
Hawksworth D.Z., Kirk P.M., Sutton B.S., Pegler D.N. Ainsworth and Bisby's dictionary of the
fungi. 8th ed. — Wallingforr: CAB Intern., 1995. - 540 p.
Hoddinott J., Olsen O.A. A study of carbohydrates in the cell walls of some species of the Ento-
mophthorales// Can. J. Bot. - 1972. - 50, № 8. - P. 1675-1679.
Hoog G.S., Guarro J., Gene J., Figueras M.J. Atlas of clinical fungi. - Utrecht; Reus: CBS, Univ.
Rovira et Virgili, 2000. — 1126 p.
Howard L.O., Dyar H.G., Knab F. The Mosquitoes of North and Central America and West Indi-
es. — Washington, 1912. — 156 p.
Humber R.A. The systematics of the genus Strongwellsea (Zygomycetes: Entomophthorales) //
Mycologia. - 1976. - 68. - P. 1042-1060.
350
Humber R.A. An alternative view of certain taxonomic criteria used in the Entomophthorales //
Mycotaxon. - 1981a. — 13. - P. 191-240.
Humber R.A. Erynia (Zygomycetes: Entomophthorales) validations and new species // Ibid. —
1981b.- 13.-P. 471-480.
Humber R.A. Eryniopsis a new genus of the Entomophthoraceae (Entomophthorales) // Ibid. —
1984a.-21,-P. 257-264.
H umber R.A. The identity of Entomophthoraceae attacking Lepidoptera (Entomophthorales: En-
tomophthoraceae) // Ibid. - 1984b. - 21. - P. 265-272.
Humber R.A. Fundations to an evolutionary classification of the Entomophthorales (Zygomyce-
tes) // Fungus — Insect Relationships / Eds. Wheeler Q., Blackwell M. — New York: Colum-
bia Press, 1984c.-P. 144-161.
Humber R.A. Synopsis of a revised classification for the Entomophthorales (Zygomycotina) //
Mycotaxon. — 1989. — 34. — P. 441-460.
Humber R.A. Fungi: Identification. - Manual of techniques in insect pathology / Ed. by L.A. La-
cey. — N.-Y.: Academic Press, 1997. — P. 153-185.
Humber R.A., Ben-Ze'ev J. Erynia (Zygomycetes: Entomophthorales: emendation, synonymy and
transfers) // Mycotaxon. — 1981. — 8. — P. 506-516.
Humber R.A., Feng M.G. Entomophthora chromaphidis (Entomophthorales): the correct identi-
fication of an aphid pathogen in the Pacific Northwest and elsewere // Ibid. - 1991. - 41. -
P. 497-504.
Humber R.A., Ramoska W.A. Variation in entomophthoralean life cycles: practical implications //
Fundamental and applied aspects of invertebrate pathology / Eds. Samson R.A., Vlak J.M.,
Peters D. — Wageningen, 1986. — P. 190-193.
Humber R.A., Brown C.C., Kornegay R.W. Equine zygomycosis caused by Conidiobolus lampa-
uges//J. Clin. Microbiol. - 1989. - 27, № 3. - P. 573-576.
Humber R.A., Moraes G.J., Santos J.M. Natural infection of Tetranychus evansi (Acarina: Tet-
ranychidae) by a Triplosporium sp. (Zygomycetes: Entomophthorales) in North-Eastern
Brazil 11 Entomophaga. — 1981. — 26. - P. 421-425.
Humber R.A., Soper R.S., Wilding N., Remaudiere G. The identification of certain widely studied
strains of Entomophthora pathogenic for aphids // Mycotaxon. — 1977. — 5. - P. 307-310.
Hutchinson J.A. Studies on a new Entomophthora attacking calyptrate flies // Mycologia. — 1962.
- 54.-P. 258-271.
Hutchinson J.A. The genus Entomophthora in the Western Hemisphere // Trans. Kansas Acad.
Sci. - 1963. - 66. - P. 237-254.
Hywel-Jones N.L., Ladle M. Ovipositional behavior of Simulium argyreatum and Simulium vari-
egatum and its relationship to infection by the fungus Erynia conica (Entomophthoraceae)
// Freshwater Biol. — 1986. - 16, № 3. — P. 397-404.
Hywel-Jones N.L., Webster J. Scanning electron microscope study of external development of
Erynia conica on Simulium // Trans. Brit. Mycol. Soc. — 1986. — 86, № 3. — P. 393-400.
Hywel-Jones N.L., Webster J. Mode of infection of Simulium by Erynia conica// Ibid. — 1987. -
87, pt. 3.- P. 381-387.
Johnston M.J., Soerenson Pr., Soliba A., Lacaz C., Neto J.B., Cruz J.M. Phycomycosis in mule
Entomophthora coronata isolation //Arg. Inst. Biol. — 1967. — 34, № 1. — P. 51-58.
Jonsson A.G. Protease production by species of Entomophthora // Appl. Microbiol. — 1968. — 16.
- P. 450-457.
351
Jshikawa F., Kunio Oishi, Ko Aida. Chitin-binding hemagglutinin produced by Conidiobolus stra-
ins //Appl. Environ. Microbiol. — 1979. — 37, № 6. — P. 1110-1112.
Kaufmann O. Der Kleeblattkafer (Phytonomus punctatus Fr.), ein Schadling von Klee und Luzer-
ne // Zentrbl. Bakt. Paras. Infektionskrankh. 11. Abt. — 1941. - 104. - P. 87-117.
Keller S. Entomophthora gigantea sp. nov. and E. caroliniana (Thaxter) comb. nov. two pathogens
of Tipula paludosa Meig. 11 Sydowia. - 1978. - 33. — P. 167-173.
Keller S. Two new species of the genus Zoophthora Batko (Zygomycetes, Entomophthorales):
Z. lanceolata and Z. crassitunicata // Ibid. — 1980. — 33. — P. 167-173.
Keller S. Entomophthora erupta (Zygomycetes: Entomophthoraceae) als Pathogen von Nobostira
elongata (Heteroptera: Miridae) // Mitt. Schweiz. Entomol. Gesellsch. — 1981. — 54. —
P. 57-64.
Keller S. Zoophthora elateridiphaga (Zygomycetes: Entomophthoraceae) als Ursache von Mas-
sensterben der Wanze Notostirea elongata (Heteroptera: Miridae) // Ibid. — 1982. — 55. —
P. 289-296.
Keller S. Entomophthora muscae als Artenkomplex // Ibid. — 1984. - 57. — P. 131-132.
Keller S. Arthropod — pathogenic Entomophthorales of Switzerland. I. Conidiobolus, Entomop-
haga and Entomophthora // Sydowia. — 1987. - 40. — P. 122-167.
Keller S. Arthropod - pathogenic Entomophthorales of Switzerland. II. Erynia, Eryniopsis, Ne-
ozygites, Zoophthora and Tarichium // Ibid. — 1991. — 43. — P. 39-122.
Keller S., Wilding N. Entomophthora brevinucleatasp. nov. (Zygomycetes, Entomophthoraceae),
a pathogen of gall midges (Diptera: Cecidomyiidae) // Entomophaga. - 1985. — 30. — P. 55-
63.
Keller S., Wuest J. Obserwations sur trois especes de Neozygites (Zygomycetes: Entomophthora-
ceae) // Ibid. - 1983. - 28. - P. 123-134.
Kenneth R.G. Entomophthora turbinata sp. nov. a fungal parasite of the peach trunk aphid, Pte-
rochlorides persicae (Lachnidae) // Mycotaxon. — 1977. — 6. - P. 381-389.
Kenneth R., Wallis G., Gerson U., Plaut H.N. Observations and experiments on Triplosporium
floridanum (Entomophthorales) attacking spider mites in Israel // J. Invertebr. Pathol. -
1972. - 19, № 2. - P. 366-369.
Kevorkian A.G. Studies in the Entomophthoraceae. I. Observations on the genus Conidiobolus //
J. Agric. Univ. Puerto Rico. — 1937. — 21. - P. 191-200.
King D.S. Systematics of Conidiobolus (Entomophthorales) using numerical taxonomy. I. Biology
and cluster analysis // Can. J. Bot. — 1976. — 54. — P. 45-65.
King D.S. Systematics of Conidiobolus (Entomophthorales) using numerical taxonomy. II. Taxo-
nomic considerations 11 Ibid. - 1976. - 54. - P. 1285-1296.
King D.S. Systematics of Conidiobolus (Entomophthorales) using numerical taxonomy. III. Des-
criptions of recognized species// Ibid. — 1977. — 55. — P. 718-729.
King D.S., Jong S.C. Identity of the etiological agent of the first deep entomophthoraceous infec-
tion of man in the United States// Mycologia. — 1976. - 68. — P. 181-183.
King D.S., Humber R.A. Identification: Entomophthorales // Microbial Control of Pests and
Plant Diseases / Ed. H.D. Burges. — London: Academic Press, 1980. — V. 2. — P. 107-127.
King D.S., Lahn E., Jong S.C. Conidiobolus thromboides isolated in Maryland // Mycologia. —
1976. - 68. - P. 939-942.
Klein M.G., Coppel H.C. Entomophthora tenthredinis, a fungal pathogen of the introduced pine
sawfly in northwestern Wisconsin//Ann. Entom. Soc. Amer. — 1973. —66. - P. 1178-1180.
352
Kobayashi G. Notes of fungi (1). On the newly found genus Massospora from Japan // J. Jap. Bot.
- 1951.- 26.-P. 21-23.
Kobayashi G., Magami K., Aoki J. Ultrastructural studies on the hyphal growth of Erynia neoap-
hidis in the green peach aphid Myzus persicae // Trans. Mycol. Soc. Japan. — 1984. — 25,
№ 4. - P. 425-434.
Kramer J. P. The house fly mycosis caused by Ent. muscae influence of relative humidity on infec-
tivity and conidial germination // J. N. G. Entomol. Soc. - 1980. - 88, № 4. - P. 236-240.
Krejzova R. Submerged cultivation of Entomophthora virulenta Hall et Dunn // Ceska Mycol. —
1970. - 24, № 2. - P. 87-94.
Krejzova R. Submers Kultivation der insektenpathogenen Pilzarten Entomophthora thaxteriana
(Petch) Hall et Bell und Entomophthora destruens Weiser et Batko // Ibid. — 1971. — 25,
№2.-P. 118-124.
Krejzova R. The pathogenic effect of the fungus Basidiobolus sp. on the larvae of Galleria melo-
nella Z. // Vestn. Ceskosl. Spol. Zool. - 1973a. - 37. - P. 273-274.
Krejzova R. Resistance and germinability of resting spores of some species of the genus Entomoph-
thora// Cas. Ceskosl. Ved. Spol. Pro. Mycol. - 1973b. — Sv. 4, r. 25. — S. 231-238.
Krejzova R. The pathogeny of cultures of species of the genus Entomophthera obtained from res-
ting spores after several years storage in the refrigerator // Vestn. Ceskosl. Spol. Zool. -
1973c. - C. 3, № 3. - S. 173-178.
Krejzova R. Record of Entomophthora (Triplosporium) fresenii (Nowakowski) Gustafsson in
Czechoslovakia and its taxonomic evaluation // Ceska Mykol. - 1976. — № 30. — P. 207-
213.
Krejzova R. Surface structure of the fungus Zoophthora radicans // Casop. Ceskoslov. Ved. Spol.
Mycol. - 1981.- 35,-P. 57-63.
Krejzova R. Pathogenicity of Erinia neoaphidis for Acyrthosiphon pisum // Ceska Mykologie. -
1987. - 41, № 2.-P. 65-73.
Krejzova R. The formation and discharge of conidia in cultures of entomophthorous fungi // Ibid.
- 1988.-42, № 1. - P. 31-41.
Krejzova R. Seasonal dynamics of the formation and discharge of Entomophthora conidia in vit-
ro // Ibid. - 1988. - 42, № 2. - P. 105-114.
Kreisel H. Grundzuge, eines naturlichen Systems der Pilze. - Jena: Fischer, 1969. - 245 s.
Krenner J. A. Studies in the field of the microscopic fungi. III. On Entomophthora aphidis Hofirn.
with special regard to the family of the Entomophthoraceae in general // Acta Bot. Acad.
Sci. Hung., Budapest. - 1961. - 7. - P. 345-376.
Kushida T, Katari K. Infection of Aedia leucomelas L. (Lepidoptera: Noctuidae) by an Ento-
mophthora species of the "grylli" type in Japan // Appl. Entomol. Zool. - 1975. — 10, № 3.
- P. 226-230.
Lagerheim G.V Mycologische Studien. I. Beitrage zur Kenntis der parasitischen Pilze. 1-311 Bi-
hang till K. Svenska Acad. Handl. — 1898. — 24. — P. 21.
Lakon G. Die mykologische Forschung des Pilzkrankheiten der Insecten und die angewandte En-
tomologie // Zeit. Ang. Ent. — 1914. — 1. — P. 277-289.
Lakon G. Zur Systematik des Entomophthoreengattung Tarichium // Ztschr. Pflanzenkrank. -
1915. - 5. - P. 257-272.
Lakon G. Die Insektenfeinde aus der Familie der Entomophthoreen // Z. Angew. Entom. —
1919a. - 5.-P. 161-216.
353
Lakon G. Bemerkungen uber die Uberwinterung von Empusa muscae // Ibid. — 1919b. — 5. —
P. 286-290.
Lakon G. Entomophthoraceen - Studien. 1-11 // Ibid. — 1934. - 21, № 1. - P. 89-95.
Lakon G. Entomophthoraceen — Studien. I1I-IV // Ibid. - 1935. — 22, № 1. — P. 75-79.
Lakon G. Entomophthoraceen — Studien. V-VI // Ibid. — 1939. — 26, № 3. - P. 517-521.
Latge J.P. Croissance et sporulation de 6 especes d'Entomophthorales. I. Influence de la nutrition
carbonee // Entomophaga. — 1975. — 20. — P. 201-207.
Latge J.P. Croissance et sporulation de 6 especes d'Entomophthorales. II. Influence de la diverses
sources d'azote // Mycopathologia. - 1975. — 57. — P. 53-57.
Latge J.P., de Bievre C. Influence des lipides et acides gras du jaune d'oeut sur la croissance et la
sporulation des Entomophthorales // Ann. Microbiol. (Inst. Pasteur). — 1976. - Ser. A. —
127.-P. 261-274.
Latge J.P., Boucias D.G. Intraspecific variability in Conidiobolus obscurus // J. Gen. Appl. Mic-
robiol. - 1984. - 30. - P. 135-150.
Latge J.P., Moletta R. Cinetique de la croissance mycellenne de Conidiobolus obscurus // Ann.
Microbiol. - 1983. - 134, № 3. - P. 267-279.
Latge J.P., Papierok B. Aphid pathogens // Aphids. Their biology, natural enemies and control I
Ed. Helle W. - World crop pests., 1988. - P. 323-336.
Latge J.P., Perry D.E The utilization of an Entomophthora obscura resting spore preparation in bio-
logical control experiments against cereal aphids // Bull. SROP. - 1980. — 3, № 4. — P. 20-23
Latge J.P., King D.S., Papierok B. Synonymie de Entomophthora virulenta Hall et Dunn et de Co-
nidiobolus thromboides Drechsler // Mycotaxon. - 1980. — 11. - P. 255-268.
Latge J.P., Remaudiere G., Papierok B. Un example de recherche en lutte biologique les champig-
nons Entomophthora pathogenens de pucerons // Bull. Soc. Path. Exot. — 1978. — 71. —
P. 196-203.
Latge J.P., Soper R.S., Madore C.D. Media suitable for industrial production of Entomophthora
virulenta zygospores// Biotechn. Bioengineer. — 1977. — 19. — P. 1269-1284.
Latge J.P., Cole G.T, Horisberger M., Prevost М-Ch. Ultrastructure and chemical composition of
the ballispore wall of Conidiobolus obscurus// Exp. Mycol. — 1986. — 10, № 2. — P. 99-113.
Lebert H. Ueber die Pilzkrankheit der Fliegen nebst Bemerkungen uber andere pflanzlichparasi-
tische Krankheiten der Insecten // Neue Dankschr. d. allgem. Schweiz. Ges. gesammt. Na-
turwiss. - 1957, № 15. - P. 1-48.
Le Ru B., Iziquel Y. Some new observations on the epizootiology of Neozygites fumosa in popu-
lations of the cassava mealybug Phenacoccus manihoti // Entomophaga. - 1990. - 35, № 2.
- P. 173-184.
Le Ru B., Silvie P., Papierok B. L'entomophthorale Neozygites fumosa pathogene de la cochenil-
le du manioc. Phenacoccus manihoti (Homoptera: Pseudococcidae) en Republique Popu-
late du Congo // Ibid. - 1985. - 30. - P. 23-29.
Lie-Kian-Joe, Njo-Injo Tjoei Eng A., Pohan H., van derMeulen, Emmons C.W Basidiobolus ra-
narum as a cause of subcutaneous mycosis in Indonesia // A. M. A. Arch. Derm. - 1956. -
74. - P. 378-383.
Lipa J.J. Polska analityczna bibliografia chorob owadow. Czesc I. Choroby I microbialne zwalcza-
nie szkodliwych owadow//Prace Nauk. Inst. Ochr. Roslin. — 1963. — 5, № 1. — P. 3-100.
Lipa J.J. Fungi isolated from five noctuid species (Noctuidae: Lepidoptera) // Ibid. — 1976. — 18,
№ 2. - P. 25-48.
354
Lira J.I. Tarichium pallidum Roiv. n. sp. // Mycotheca Fennica, Schedae. — 1954. - 18. — P. 96.
Li Zeng-Zhi, Humber R.A. Erynia pieris (Zygomycetes: Entomophthoraceae). A new pathogen of
Pieris rapae (Lepidoptera: Pieridae): description, host range and notes on Erynia virescens
// Can. J. Bot. - 1984. - 62. - P. 653-663.
Lohde G. Uber einige neue parasitische Pilze // Versaml. deutscher Naturf. Arzte zee Breslau. Ta-
geblatt d. 47. - 1874. - P. 203-206.
Mac Cabe D.E., Humber R.A., Soper R.S. Observation and interpretation of nuclear reductions
during maturation and germination of entomophthoralean resting spores // Mycologia. —
1984. - 76.-P. 1104-1107.
Mac Culloch J.S. New species of nematophagous fungi from Queensland // Trans. Brit. Mycol.
Soc. - 1977. - 68, pt. 2. - P. 173-179.
Mac Leod D.M. Notes of the genus Empusa Cohn. // Canad. Entomol. — 1956. - 34. — P. 16-26.
Mac Leod D.M. Entomophthorales infections // Insect Pathology. An advanced treatise / Ed.
E.A. Steinhaus. — N-Y; London: Acad. Press, 1963. — V. 2. — P. 189-231.
Mac Leod D.M., Loughheed T.C. Entomogenous fungi 11 Recent Progress in Microbiology. -
1963.- 8.-P. 114-150.
Mac Leod D.M., Mtiller-Kdgler E. Insect pathogens: species originally described from their res-
tingspores mostly as Tarichium species (Entomophthorales: Entomophthoraceae) // Myco-
logia. - 1970. - 62. - P. 33-66.
Mac Leod D.M., Muller-Kogler E. Entomogenous fungi: Entomophthora species with pear-sha-
ped to almost spherical conidia (Entomophthorales: Entomophthoraceae) // Ibid. — 1973.
- 65, № 4. - P. 823-893.
Mac Leod D.M., Soper R.S. The influence of enviromental coniditions on epizootics caused by
entomogenous fungi // Proc. ХП-th Intern. Congress of Entomology. — London, 1965. —
P. 724-726.
Mac Leod D.M., Tyrrell D. Entomophthora crustosa n. sp. as a pathogen of the forest tent cater-
pillar, Malacosoma disstria (Lepidoptera: Lasiocampidae) // Canad. Entomol. — 1979. —
111. — P. 1137-1144.
Mac Leod D.M., Mac Bain Cameron, Soper R.S. The influence of environmental conditions on
epizootics caused by entomogenous fungi // Revue roumanie de biologie. Ser. Bot. — 1966.
— 2, № 1-3.-P. 125-134.
Mac Leod D.M., Miiller-K6gler E., Wilding N. Entomophthora species with E. muscae-like co-
nidia// Mycologia. — 1976. — 68. — P. 1-29.
Mac Leod D.M., Tyrrell D., Carl K.P. Entomophthora parvispora sp. nov., a pathogen of Thrips
tabaci // Entomophaga. - 1976. - 21. - P. 307-312.
Mac Leod D.M., Tyrrell D., Welton M.A. Isolation and growth of the Grasshopper pathogen En-
tomophthora grilly//J. Invertebr. Pathol. — 1980. — 36, № 1. — P. 85-89.
Magurran A. A study of fungal infection on the dung fly, Scatophaga stercoraria L. (Diptera: Sca-
tophagidae) // Irish Nature J. - 1976. — 18, № 10. - P. 300-301.
Majchrowicz J., Soper R.S. Badania nad Killowantem 1 przechowywaniem Zarodnikow prsetrwal-
ninowych Entomophthora virulenta// Zees. Nauk AK Szeszecinie. - 1978(1979). - № 72.
- P. 159-166.
Manual of technigues in insect pathology / Ed. by L.A. Lacey. — New York: Academic Press, 1997.
— 400 p.
Marshall J.F. The British mosquitoes. - London, 1938. - 70 p.
355
Martignoni M.E. Mass production of insect pathogens // Biol. Control of Insect pests and weeds
/ Ed. P. De Bach, Chapman and Hall. - London, Ltd, 1964. - P. 579-609.
Martin F.R., Nolan R.A. American cockroach (Periplaneta americana) hemocyte response to En-
tomophaga aulicae protoplast // Can. J. Zool. - 1986. - 64, № 6. - P. 1369-1371.
Martinson F.D., Clerk B.M. Rhynophycomycosis Entomophthoraceae in Nigeries // Amer. J.
Trop. Med. and Hyg. - 1967. - 16, № 1. - P. 40-47.
Matanmi B.A., Libby J.L. Scanning electron microscopy of Entomophthora virulenta and Coni-
diobolus coronatus // J. Invertebr. Pathol. — 1975. — 26, № 2. — P. 165-170.
Matanmi B.A., Libby J.L. The production and germination ofresting spores of Entomophthora vi-
rulenta (Entomophthorales: Entomophthoraceae) // Ibid. — 1976. — 27, № 3. — P. 279-285.
Mietkiewski R., Soper R.S., Balazy S. Notes on Zoophthora occidentalis (Thaxter) Batko (Ento-
mophthorales: Entomophthoraceae) // Mycotaxon. — 1981. — 13. — P. 41-49.
Mietkiewski R., van der Geest L. P. S., Balazy S. Preliminary notes on the pathogenicity of some
Erynia strains (Mycophyta: Entomophthoraceae) towards larvae of Pieris brassicae// Z. An-
gew Entom. — 1986. — 102. — P. 499-504.
Miller M.W., Keil C. Redescription of Pandora gloeospora (Zygomycetes: Entomophthorales)
from Lycoriella mali (Diptera: Sciaridae) // Mycotaxon. — 1990. — 38. — P. 227-231.
Milner R.J. Note on the occurrence of Entomophthora grylli, a fungal pathogen of grasshoppers
in Australia //J. Austr. Ent. Soc. — 1978. — 17. — P. 293-296.
Milner R.J. Neozygites acaridis (Petch) comb. nov. an entomophthoralean pathogen of the mite
Macrocheles peregrinus in Australia //Trans. Brit. Mycol. Soc. — 1985. — 85. — P. 641-647.
Milner R.J., Holden D.G. First record of Neozygites fresenii, new record, a fungal pathogen of ap-
his in Australia // J. Aust. Entomol. Soc. — 1986. — 25, № 2. - P. 85-86.
Milner R.J., Mahon J.R., Brown W.V. A taxonomy study of the Erynia neoaphidis Remaudiere
and Hennebert (Zygomycetes: Entomophthoraceae) group of insect pathogenic fungi, toget-
her with a description of the new species Erynia kondoiensis // Austral. J. Bot. — 1983. —31.
-P. 173-188.
Millstein J.A., Brown G.C., Nordin G.L. Microclimatic moisture and conidial production in Ery-
nia sp. (Entomophthorales: Entomophthoraceae). In vivo moisture balance and conidiation
phenology// Environ. Entomol. — 1983. — 12. — P. 1339-1343.
Misikova S. Experiments with the cultivation of the fungus Sorosporella uvella (Kras.) Giard. in a
liquid medium // Ceska Mycol. - 1967. - 21, № 3. - P. 177-184.
Missonier J., Robert J., Thoizon G. Circonstances 1'epidemilogiques semblant favoriser le deve-
lopment des mycoses a Entomophthorales chez trois aphides - Aphis fabae Scop., Cepitop-
horus horni Borner et Myzus persicae Sulz. // Entomophaga. — 1970. — 15, № 2. — P. 169-
190.
Molliard M. Sur la vie saprophytique d'un Entomophthora (E. henrici n. sp.) // Compt. Rend.
Acad. Sci. Paris. - 1918. - 167. - P. 958-960.
Mullens B.A., Pechuman L.L., Rutz D.A. A second finding of Entomophthora tabanivora and ob-
servations on Atylotus thoracicus (Diptera: Tabanidae) // J. Invertebr. Pathol. — 1983. — 42.
- P. 270-272.
Muller- Kogler E. Uber eine Mykose der Larven von Tipula paludosa Meig. durch Empusa sp. //
Ztschr. Pflanzenkrankh. — 1957. — 64. - P. 529-534.
Muller-K6gler E. Zur Isolierung und Kultur Insektenpathogeger Entomophthoraceen // Ento-
mophaga. - 1959. - 3. - P. 261-275.
356
Muller-Kdgler E. Pilzkrankheiten bei Insecten. Anwendung zur biologischen Schadlingsbekam-
pfung und Grundlagen der Insektenmykologie. — Berlin; Hamburg, 1965. — 446 p.
Muma M.H., Selhime A.G., Denmark H.A. An annotated list of predators and parasites associa-
ted with insects and mites on Florida citrus 11 Florida Univ. Agr. Expt. sta. (Gainesville)
Bull. - 1961.-634.-P. 39.
Napiorkowska-Kowalik J., Machowicz-Stefaniak Z. Udzial pasozytniczych owadow I grzybow w
regulacji liczebnosci sowkowatych (Lepidoptera, Noctuidae) wystepujacych na plantacjach
kapusty i burakow cukrowych // Pol. Pismo Ent. - 1986. - 56. - P. 687-700.
Narasimhan M.J. Entomogenous fungi and possibility of their use for biological control of insect
pests in India// Indian Phytopathol. — 1970. - 23. - P. 16-26.
Narasimhan M.J., Thirumalachar M.I. Entomogenous fungus attacking scale insects on coffe le-
aves in India // Abstr. 2nd Int. Mycol. Congr. Tampa, Florida, 1977. — Vol. 2. — P. 466.
Nemoto H., Aoki J. Entomophthora floridana (Entomophthorales: Entomophthoraceae) attac-
king the Sugi spider mite, Oligonychus hondoensis (Acarina: Tetranychidae) in Japan //
Appl. Ent. Zool. - 1975. - 10. - P. 90-95.
Nemoto H., Kobayashi M., Takizuwa Y. Scanning electron microscopy of Entomophthora (Trip-
losporium) floridana (Zygomycetes: Entomophthorales) attacking the Sugi spider mite Oli-
gonychus hondoensis (Acarina: Tetranychidae) 11 Ibid. - 1979. - 14, № 3. - P. 376-382.
Nieuwland J.A. Critical notes of new and old genera of plants. VII // Amer. Midi. Nat. — 1916. —
4. - P. 374-378.
Nolan R. Effects of an altered developmental pattern on amino acid uptake for a protoplast isola-
te of the fungus Entomophthora aulicae under massfermentation condition // Can. J. Mic-
robiol. - 1986. - 32, № 11. - P. 855-867.
Nolan R.A., Clovis C.J., Davidson W.S. Microbodies and a virus-like particle in Entomophthora
aulicae // Trans. Brit. Mycol. Soc. - 1988. — 90, pt. 2. — P. 315-318.
Nolan R.A., Dunphy G.B., Mac Leod D.M. In vitro germination of Entomophthora egressa res-
ting spores// Can. J. Bot. - 1976. - 54, № 10. - P. 1131-1134.
Nordin G.L., Brown G.C., Millstein A. Epizootic phenology of Erynia disease of the alfalfa wee-
vil Hypera postica (Gyllenhal), (Coleoptera: Curculionidae), in Central Kentucky// Envi-
ron. Entomol. — 1983. - 12. - P. 1350-1355.
Nowakowski L. Die Kopulation bei einigen Entomophthoreen // Bot. Ztg. — 1877. — 34. — P. 216-
222.
Nowakowski L. On a group of Entomophthoreae // Dzienn. III. Zjazdu Lek. Przyr. Polskich. —
1881.-3.-P. 67.
Nowakowski L. Uber die Entomophthoreen// Bot. Ztg. - 1882. - P. 560.
Nowakowski L. Entomophthoreae. Przyczynek do znajomosci pasorzytnych grzybkow sprawia-
jacych pomor owadow // Pam. Akad. Umiej. — Krakow: Wydz. Mat.-Przyr., 1883. — 8. —
P. 153-179.
Oduor Y.I., Yaninek J.S., Vandeigeest L.P.S., Demorales YJ. Germination and viability of capil-
loconidia of Neozygites floridana (Zygomycetes, Entomophthorales) under constant tempe-
rature, humidity, and light conditions//J. Invertebr. Pathol. — 1996. — G7, № 3. — P. 267-
278.
Ohkawa A., Aoki J. Fine structure of resting spores formation and germination in Entomophtho-
ra virulenta// Ibid. — 1980. — 35, № 3. - P. 279-289.
Olive E.W. Cytological studies on the Entomophthoreae // The Botanical Gazette. - London,
1906. - 41, № 3. - P. 14-15.
357
Otvos I.S., Tyrrell D., Mac Leod D.M. Two species of Entomophthora pathogenic to the Eastern
hemlock looper (Lepidoptera: Geometridae) in Newfoundland // Canad. Entomol. — 1973.
- 105. - P. 1435-1441.
Page R.M., Humber R.A. Phototropism in Conidiobolus coronatus// Mycologia. - 1973. - 65,
№ 3. - P. 335-354.
Pajandoh B., Mac Leod D.M., Wallace R. Germination of Entomophthora aphidis resting spores
under constant temperatures// Can. J. Bot. — 1978. - 56, № 19. - P. 2328-2333.
Papierok B. Ecology and entomopathogenic behavior of Conidiobolus (Entomophthorales) //
Bull. Soc. Fr. Mycol. Med. - 1986. - 15, № 1. - P. 169-174.
Papierok B., Hajek A. Fungi: Entomophthorales. - Manual of techniques in insect pathology/ Ed.
by L.A. Lacey. — N.-Y.: Academic Press, 1997. — P. 187-210.
Papierok B., Havukkala I. Entomophthoraceous fungi parasitizing cereal aphids in Finland //
Ann. Entomol. Fennica. - 1985. - P. 16-18.
Papierok B., Aeschlimann J.P., Loan C. Two entomophthoralean fungi occuring on Hypera posti-
ca in southern France // J. Invertebr. Pathol. — 1986. — 48. — P. 377-380.
Papierok B., Torre V.B.L., Arnault M. Contribution a 1'etude de la specificite parasitaire du cham-
pignon entomopathogene Zoophthora radicans (Zygomycetes, Entomophthorales) // Ento-
mophaga. - 1984. - 29. - P. 109-119.
Peck C. Massospora gen. nov. // Ann. Rept. N.-Y. State, Mus. Nat. Hist. - 1879. - 31. - P. 44.
Perron J.P., Crete R. Premieres observations sur le champignon Empusa muscae Cohn (Phycom-
ycetes: Entomophthoraceae) parasitant la mouche de 1'oignon, Hylemyia antiqua (Meig.)
(Dipteres: Anthomyidae) dans leQuebek//Ann. Soc. Entom. Quebec. - 1959. — 5. - P. 52-
56.
Perry D. F. Chemically defined media for growth and sporulation of Entomophthora virulenta // J.
Invertebr. Pathol. - 1980. - 35, № 1. - P. 43-48.
Petch T. Studies on entomogenous fungi. IX. Empusa lecanii Zimmer. // Trans. Brit. Mycol. Soc.
- 1926,- 11.-P. 254-258.
Petch T. Notes on entomogenous fungi // Ibid. - 1931. - 16. - P. 209-245.
Petch T. A list of the entomogenous fungi of Great Britain // Ibid. — 1932. — 17. — P. 170-178.
Petch T. Notes on entomogenous fungi. 86. Entomophthora aphrophorae Rostrup. 87. Empusa
muscae Cohn. // Ibid. - 1934. - 19. - P. 161-163.
Petch T. Notes on entomogenous fungi // Ibid. — 1937. — 21. - P. 34-67.
Petch T. An Empusa on a mite 11 Proc. Linn. Soc. New South Wales. - 1940. — 65. - P. 259-260.
Petch T. Notes on entomogenous fungi. // Trans. Brit. Mycol. Soc. — 1944. — 27. — P. 81-93.
Petch T. A revised list of British entomogenous fungi // Ibid. — 1948. - 31. - P. 286-304.
Pfitzer E. Ancylistes closterii, ein neuer Algen-Parasit aus der Ordnung der Phycomycetes // Ko-
nig. Preuss. Akad. Wissensch. — 1872. — Mai. — P. 379-398.
Pickford R., Reigert P.W. The fungous disease caused by Entomophthora grylly Fres. and its effects
on grashopper populations in Saskatchewan in 1963 // Canad. Entom. — 1964. — 96. —
P. 1158-1166.
Poinar G.O., Thomas G.M. An entomophthoralean fungus from Dominican amber// Mycologia.
- 1982. - 74, № 2. - P. 332-334.
Porter J.P. Massospora tipulae sp. nov. and Tipula triplex colei Alexander subsp. nov. // J. Elisha
Mitchell Sci. Soc. - 1942. - 58, № 1. - P. 65-68.
358
Prasertphon S. Pathogenicity of different strains of Entomophthora coronata (Cost.) Kevorkian
for larvae of the greater wax moth. 11 J. Insect. Pathol. - 1963a. - 5, № 2. - P. 174-181.
Prasertphon S. Conidial formation in Entomophthora coronata (Cost.) Kevorkian // Ibid. —
1963b. - 5, № 3. - P. 318-335.
Prasertphon S. A practical method for the storage of some Entomophthora species // J. Invertebr.
Pathol. - 1967a. - 9, № 1. - P. 140-142.
Prasertphon S. Mycotoxin production by species of Entomophthora // Ibid. - 1967b. - 9, № 2. —
P. 281-282.
Prasertphon S., Tanada Y. The formation and circulation in Galleria of hyphal bodies of Ento-
mophthoraceous fungi // J. Insect. Pathol. - 1968. - 11, № 2. - P. 260-280.
Prasertphon S., Tanada Y. Mycotoxins of Entomophthoraceous fungi // Hilgardia. - 1969. — 39,
№21.-P. 581-600.
Price P.W. Evolutionary biology of parasites. — Princenton: Princenton University Press, 1987. —
237 p.
Raciborski M. Mycologische Studien. 1. Kariokinese bei Basidiobolus ranarum Eidam. // Anz.
Akad. Wissenschaft. Krakau. - 1896. - (November). - P. 378-382.
Raciborski M. Einfluss ausserer Bedingungen auf die Wachstumweise des Basidiobolus ranarum //
Flora. - 1897. - P. 107-132.
Raciborski M. Mycotheca polonica // Kosmos. — 1910. — 35, № 7-9. - P. 774-781.
Ramaseshian G. Occurrence of an Entomophthora on tetranychid mites in India // J. Invertebr.
Pathol. - 1971. - 18, № 3. - P. 421-424.
Rees O.L. The morphology and development of Entomophthora fumosa // Amer. J. Bot. — 1932.
- 19. - P. 101-203.
Remaudiere G., Hennebert G.L. Revision systematique de Entomophthora aphidis Hoffm. ex Fr.
Description de deux noveaux pathogenes d'aphidis // Mycotaxon. - 1980. - 11. - P. 269-
321.
Remaudiere G„ Keller S. Revision systematique des genres d'Entomophthoraceae a potentiate en-
tomopathogene // Ibid. — 1980. — 11. — P. 323-338.
Remaudiere G., Latge J.P., Papierok B. Reconsideration taxonomique de Entomophthora obscu-
ra Hall et Dunn//Ann. de Microbiologie. - 1979, — 130A, №2. - P. 151-162.
Remaudiere G., Keller S., Papierok B., Latge J.P. Considerations systematiques et biologiques sur
quelques especes d’Entomophthora du groupe sphaerosperma pathogenes d'insectes
(Phycomycetes: Entomophthoraceae) // Entomophaga. - 1976. - 21. - P. 163-177.
Riddle L.W. On the cytology of the Entomophthoraceae // Amer. Acad. Arts. Sci. — 1906. — 42. —
P. 177-197.
Roberts D.W. Coelomomyces, Entomophthora, Beauveria and Metarrhizium as parasites of mos-
quitoes // Miscellaneous publications of the Entomological society of America. - 1970. — 7,
№ 1. - P. 140-155.
Robinson R.K. Studies on penetration of insect integument by fungi // PANS. - 1966. — Sect. B.
- 12, №2,-P. 131-142.
Rockwood L.P. Entomogenous fungi of the family Entomophthoraceae in the Pacific North-West
// J. Econ. Entomol. - 1950. - 43, № 5. — P. 704-707.
Rostrup O. Bidrag til Danmarks Svampflora. 1. Entomophthoraceae // Dansk. Bot. Arkiv. - 1916.
- 2. - P. 3-4.
359
Rouband E. Etudes sur les Stomoxyde du Dahomey // Bull. Soc. Path. Exot. - 1911. - 4. - P. 122-
123.
Rouppert K. Przyczynek do znajomosci grzybow Galicji i Bukowiny // Kosmos. — 1911. — № 36.
- P. 16
Rozsypal J. Prispevek к biologickemu boji proti skudcum abili (novy parasit larev hrbace osenni-
ho) // Sbom. Ceskol. Akad. Zemed. — 1951. — 24. — P. 85-94.
Rudall K.M. The chitin/protein complexes of insect cuticles // Advances in insect physiology. -
London; N.-Y.: Academ Press, 1963. — P. 257-314.
Saccardo P.A. Sylloge fungorum. — 1899. — Vol. 14. — P. 457
Samuels R.J., Chamley A.K., Leger R.J. St. The partial characterization of entomopathogenic
Entomophthorales and two species of Deuteromycetes // Mycopathologia. — 1990. - 110,
№3. - P. 145-152.
Sawyer W.H. Observations on some entomogenous members of the Entomophthoraceae in artifi-
cial culture // Amer. J. Bot. — 1929. — 16. — P. 87-121.
Sawyer W.H. Studies on the morphology and development of an insect-destroying fungus Ento-
mophthora sphaerosperma // Mycologia. - 1931. - 23. - P. 411-432.
Schaefer E.E. The white fungus disease (Beauveria bassiana) among red locust in South Africa and
some observations on the grey fungus disease (Empusa grylli) // Sci. Bull. — 1936. — № 160.
- P. 28.
Schmidt J.H., Howard R.J., Chen J., Pierson K.K. First culture-proven gastrointestinal ento-
mophthoramycosis in the USA: A case report and review of the literature // Mycopatholo-
gia. - 1986. - 95, № 2. - P. 101-104.
Schroeter J. Die Pilze Schlesiens // Cohn-s Kryptogamen flora von Schlesien. — Vol. 3(2). — 1893-
1908. - 597 p.
Schweizer G. Uber die Kultur von Empusa muscae Cohn und aderen Entomophthoraceen auf
kaltsterilisierten Nahrboden// Planta. — 1947. — 35. — P. 132-176.
Shands W.A., Thompson C.C., Simpson G.W, Wave H.E. Preliminary studies of entomogenous
fungi for the control of potato-infesting aphids in Maine //J. Econ. Entomol. — 1958. — 51.
-P. 184-186.
Skaife S.H. Notes on some South African Entomophthoraceae // Trans. Roy. Soc. South Afric. -
1921.-9,- P. 71-89.
Skaife S.H. The locust fungus Empusa grylli and its effect on its host I IS. African J. Sci. — 1925.
- 22. - P. 298-308.
Smith M.C.W. The nutrition and phisiology of Entomophthora coronata (Cost.) Kevorkian //
Dissertation Abstr. — 1953. — 13. — P. 648-649.
Smith M.F., Callaghan A.A. Quantitative survey of Conidiobolus and Basidiobolus in soils and lit-
ter//Trans. Brit. Mycol. Soc. — 1987. — 89. — P. 179-185.
Soderhall K., Hall L., Unestam T, Nyhlen L. Attachment of phenoloxidase to fungal Cell walls in
arthropod immunity//J. Invertebr. Pathol. — 1979. — 34. — P. 285-294.
Soper R.S. Massospora levispora a new species of fungus pathogenic to the cicada Okanagana ri-
mosa // Can. J. Bot. - 1963. - 41. - P. 875-878.
Soper R.S. The genus Massospora entomopathogenic for cicadas. Part 1. Taxonomy of the genus
I I Mycotaxon. — 1974. - 1. — P. 13-40.
Soper R.S. A new cicada pathogens: Massospora cicadettae from Australia and Massospora paha-
riae from Afghanistan // Ibid. - 1981. - 13. - P. 50-58.
360
Soper R.S., Bryan T.A. Mammalian safety of the aphid-attacking fungus Entomophthora pr. thax-
teriana /1 Environ. Entomol. - 1974. - 3, № 2. - P. 560-562.
Soper R.S., Mac Leod D.M. Spore morphology of Entomophthora fresenii Nowakowski // J. In-
sect Pathol. - 1963. - 5. - P. 478-482.
Soper R.S., Holbrook F.R., Majchrowicz J., Gordon C.C. Production of Entomophthora resting
spores for biological control of aphids//Technical Bulletin. — 1976. — 76. — P. 1-15.
Soper R.S., May B., Martinelli B. Entomophaga grylli enzyme polymorphism as a technique for
pathotype identification // Environ. Entomol. — 1983. — 12. — P. 720-723.
Soper R.S., Shimazu D., Humber R.A., Ramos M.E., Hajek A.E. Isolation and characterization
of Entomophaga maimaiga sp. nov., a fungal pathogen of gypsy moth, Lymantria dispar,
from Japan // J. Invertebr. Pathol. - 1988. — 51. — P. 229-241.
Sorokin N. Vorlaufige Mittheilung uber einige neue Entomophthora Gattungen 11 Hedwigia. —
1876. - 15. - P. 146-148.
Sorokin N. Parasitologische Skizzen // Zbl. Bakt. und Parasit. - 1888. — 4, № 21. - P. 641-649.
Speare A.T. Fungi parasitic upon insects injurious to sugar cane // Rep. Work Exp. Sta. Hawajian
Sugar Plant. Assoc. Exp. Sta. Bull. - 1912. - 12. - Path. Physiol. Ser., 14. - P. 1012.
Speare A.T. Further studies of Sorosporella uvella, a fungus parasite of noctuid larvae //J. Agr. Res.
- 1920. - 18, № 8. - P. 399-440.
Speare A.T. On certain entomogenous fungi // Mycologia. — 1920. — 12, № 1. — P. 62-76.
Speare A.T. Massospora cicadina Peck, a fungus parasite of the periodical cicada // Ibid. — 1921.
- 13, № 2. - P. 72-78.
Speare A.T. Natural control of the citrus mealy bug//USA Dept. Agric. Bull. - 1922. - 117. — 18 p.
Speare A.T, Colley R.H. The artificial use of the brown-tail fungus in Massachsetts. — Boston;
Mass., 1912. — 29 p.
Srinivasan M.C., Thirumalachar M.J. On the identity of Entomophthora coronata // Mycopathol.
Mycol. Appl. - 1964. - 24. - P. 294-296.
Srinivasan M.C., Thirumalachar M.J. Studies on Basidiobolus species from India with discussion
on some characters used in the speciation of the genus // Ibid. - 1967a. - 33. — P. 56-64.
Srinivasan M.C., Thirumalachar M.J. Evaluation of taxonomic characters in the genus Conidio-
bolus with key to known species // Mycologia. — 1967b. — 59. - R 698-713.
Srinivasan M.C., Narasimhan M.I., Thirumalachar M.J. Artificial culture of Entomophthora
muscae and morphological aspects for differentiation of the genera Entomophthora and Co-
nidiobolus I I Mycologia. — 1964. - 56, № 5. — P. 683-691.
Steinhaus E.A. Insect pathology. An advanced treatise. - N.-Y.; London: Acad. Press, 1963. - Vol.
1.-661 p.; Vol. 2.-689 p.
Sussman A.S. Studies of an insect mycosis. II. Host and pathogen ranges // Mycologia. — 1951. —
43, № 4. - P. 338-350.
Sutar 1.1., Vartak H.Y., Srinivasan M.S., Sivaraman H. Production of alkaline protease by immo-
bilized mycelium of Conidiobolus//Enzyme Microb. Technol. - 1986. — 8, № 10. — P. 632-
634.
Swiezynska H., Gomas E. Owadobojcze grzyby na niekotrych gatunkach borecznikow (Hyme-
noptera: Diprionidae) w latach 1971-1975 // Sylwan. — 1976. — 8. — P. 47-56.
Teemestra M.H., Engel A. Notes on Entomophthorous fungi on Helemyzidae and Culicidae
(Diptera). //J. Invertebr. Pathol. - 1967. - 9, № 3. - P. 431-432.
361
Thaxter R. The Entomophthoreae of the United States // Mem. Boston Soc. Nat. Hist. — 1888. —
4. - P. 133-201.
Thaxter R. On certain peculiar fungus parasites of living insects // Bot. Gaz. — 1914. — 58. —
P. 235-253.
Thoizon G. Entomophthora pyriformis sp. n. entomophthorale parasite de puceron // Entomop-
haga. - 1967. - 12. - P. 303-307.
Thoizon G. Specificite du parasitisme des aphides par les Entomophthorales // Ann. Soc. Ent.
France. - 1970. - 6, № 3. - P. 517-562.
Thor S. Uber einzellige Parasiten in verschiedenen Acarina. I // Z. Parasitenk. — 1930. — 2. —
P. 551-570.
Tilloston D.K., Margolies D.C., Nechols J.R. Effect of temperature and photoperiod on mortality
of Melanopus differentialis (Orthoptera: Acrididae) infected by Entomophaga grylli pathot-
ype 2 (Entomophthorales: Entomophthoraceae) // J. Kansas Entomol. Soc. — 1990. — 63,
№ 2. - P. 252-259.
Towersey L., Wanke B., Estrella R.R. et al. Conidiobolus coronatus infection treated with ketoco-
nazole//Arch. Dermatol. — 1988. — 124, № 9. - P. 1392-1396.
TubeufC.V. Empusa aulicae Reich, und die durch diesen Pilz verursachte Krankheit derKieferne-
ulenraupe// Forstl. Naturwissensch. Ztschr. — 1893. — 2. — P. 31-47.
Tucker B.E. A review of the non-entomogenous Entomophthorales // Mycotaxon. — 1981. — 13.
- P. 481-505.
Turian G. Epizootic a Entomophthoree chez les cicadelles de la region de Geneve I I Mitt. Schwe-
iz. Ent. Gesellsch. — 1952. — 25. — P. 44-46.
Turian G. Entomo-mycoses dans la region de Geneve // Mitt. Schweiz. Entomol. Ges. - 1957. —
30. - P. 93-98.
Turian G. Entomophthora elateridiphaga n. sp. sur imagos d'Agriotes sputator L. // Bull. Soc. En-
tomol. Suisse. - 1978. - 51. - P. 395-398.
Turian G., Wuest J. Mycoses a Entomophthoracees frappant des populations de Fourmis et de
Drosophiles // Mitt. Schweiz. Entomol. Gesellsch. — 1969. — 42. — P. 197-201.
Turian G., Wuest J. Description complementaire deZoophthora (Entomophthora) myrmecopha-
ga Turian. et West, agent d'une mycose chez Sewiformica fusca L. // Trans. Brit. Mycol. Soc.
-1977.- 68.-P. 134-137.
Tyrrell D. Fatty acids of the Entomophthoraceae with reference to their taxonomic classification
// Canad. Dept. Forestry. Bi-monthly Progr. Rep. - 1966. - 22, № 1. — P. 3.
Tyrrell D. The fatty acid compositions of 17 Entomophthora isolates // Can. J. Microbiol. — 1967.
- 13, № 7. - P. 755-760.
Tyrrell D. The fatty acid compositions of some Entomophthoraceae. II. The occurrence ofbran-
ched-chain fatty acids in Conidiobolus denaesporus Drechsl. // Lipids. - 1968. - 3, № 4. -
P. 368-372.
Tyrrell D. Production of resting spores of some Entomophthora species on artitlcal media // Bi-
monthey Res. Notes. - 1970. — 26, № 2. - P. 12-13.
Tyrrell D. Trehalose in resting spores of Entomophthora virulenta // Trans. Brit. Mycol. Soc. —
1979. - 73, pt. 1,- P. 164-165.
Tyrrell D., Mac Leod D.M. A taxonomic proposal regarding Delacroixia coronata (Entomophtho-
raceae) //J. Invertebr. Pathol. — 1972. — 20, № 1. — P. 11-13.
Ullyett G.C., Schonken D.B. A fungus disease of Plutella maculipennis Curt, in South Africa with
362
notes on the use of entomogenous fungi in insect control // Sci. Bull. Dept. Agric. South.
Afr. - 1940. - № 218. - 24 p.
Urbanczyk J.M., Soloducho J., Zabra A. Hydrolytic properties of lipase produced by entomopat-
hogenic fungus Zoophthora (Erynia) ovispora // Biotechnology Letters. — 1990. — 12,
№ 11.-P. 832-835.
Urbanczyk J.M., Zabra A., Balazy S., Peczynska-Czoch W. Laboratory culture media and enzyme
activity of some entomopathogenic fungi of Zoophthora (Zygomycetes: Entomophthorace-
ae) // J. Invertebr. Pathol. — 1992. — 59. - P. 250-257.
Uziel A., Schwartz A., Kenneth R.Y Positive phototropism and hydromorphogenesis in germina-
tion structures of Conidiobolus species // Israel J. of Bot. — 1981. — 30. — P. 75-80.
Vandenberg J.D., Soper R.S. Isolation and identification of Entomophthora Fres. (Phycomycetes:
Entomophthorales) from the spruce budworm Choristoneura fumiferana Clem. (Lepidopte-
ra: Tortricidae) //J. New York Entom. Soc. — 1975. — 83. — P. 245-255.
Vandenberg J.D., Soper R.S. Prevalence of Entomophthorales mycoses in populations of spurce
budworm, Choristoneura fumiferana // Environ. Entomol. — 1978. - 7, № 6. — P. 847-853.
Vandenberg J.D., Soper R.S. A bioassay technique for Entomophthora sphaerosperma on the
spruce budworn Choristoneura fumiferana // J. Invertebr. Pathol. — 1979. — 33. — P. 148-
154.
Van Roermund H. J. W, Perry D. F., Tyrrell D. Influence of temperature, light, nutrients and ph
in determination of the mode of conidial germination in Zoophthora radicans I I Trans. Brit.
Mycol. Soc. - 1984. - 82, pt. 1. - P. 31-38.
Viegas A.P. Empusa dysderci n. sp. un novo parasita de Dysdercus I I J. Agron. (Sindicato agron.
estado Sao Paulo). — 1939. — 2. - P. 229-258.
Vuillemin P. Development des azygospores chez les Entomophthorales // Compt. Rend. Assoc.
Franc, pour 1'avance des sciences. Congres de Paris. — 1900. — P. 20-21.
Waterhouse G. Key to the species of Entomophthora Fres. // Bull. Brit. Mycol. Soc. — 1975. — 9,
pt. 1. - P. 15-41.
Waterhouse M., Brady B.L. Key to the species of Entomophthora sensu lato I I Ibid. - 1982. — 16.
-P. 113-143.
Webster J„ Sanders P.F., Descals E. Tetradiate aquatic propaguales in two species of Entomoph-
thora //Trans. Brit. Mycol. Soc. — 1978. — 70. - P. 472-479.
Weiser J. Notes on two new species of the genus Tarichium Cohn (Entomophthoraceae) I I Ceska
Mykol. - 1965. - 19. - P. 201-204.
Weiser J. Nemoci hmyzu. — Praga: SNTZ, 1966. — 554 p.
Weiser J., Batko A. A new parasite of Culex pipiens L., Entomophthora destruens sp. nov. (Phycom-
ycetes, Entomophthoraceae) // Folia Parasitol. (Praha). — 1966. — 13. — P. 144-149.
Weiser J., Muma M.H. Entomophthora floridana n. sp. (Phycomycetes: Entomophthoraceae) a
parasite of the Texas citrus mite Eutetranychus banksi // Florida Entomol. — 1966. — 49,
№ 3. - P. 155-159.
Weiser J., Stary P. La chicharra Diceroprocta biconica Walker, nuevo huesped en Cuba del hongo
Massospora cicadina Peck, 18701I Poeyana. — 1967. - Ser. A. — 35. — P. 1-6.
Wilding N. Effect of humidity on the sporulation of Entomophthora aphidis and E. thaxteriana//
Trans. Brit. Мус. Soc. - 1969. - 53, № 1. - P. 126-130.
Wilding N. The survival of Entomophthora spp. in mummified aphids at different temperatures
and humidities //J. Invertebr. Pathol. — 1973. — 21. — P. 309-311.
363
Wilding N. The effect of fungicides on field populations of Aphis fabae and the infection on the ap-
hids by Entomophthoraceae//Ann. Appl. Biol. — 1982. — 100, № 2. — P. 221-228.
Witlaczyl E. Neozygites aphidis, eine neue Gregarinide//Arch. Mikroskop. Anat. — 1885. - 24.
- P. 599-603.
Wize M.C. Choroby komosnika buracznego (Cleonus punctiventris) powodowane przez grzyby
owadoboycze, ze szczogelnem uwzglednieniem gatunkow nowych // Bull. Int. Acad. Sci.
Krakowle, classe Sci. math., nat. — 1904. — 10. — S. 713-727.
Wize K.E Contribution a la flore des entomophytes del'Ukraine // Proc. Int. Cong. Pl. Sci. —
1926-1929.— № 2. — P. 10-11.
Wolf E The cultivation of two species of Entomophthora on synthetic media // Bull. Torrey Bot.
Club. - 1951.- 78.-P. 211-220.
Wroblewski A. Grzyby Pokucia // Sprawozd. Kom. Fiziograf. — 1913. — 47, № 2. — P. 8-10.
Yen D.F. An Entomophthora infection in the larva of the tiger moth, Creatonotus gangis (Linna-
euse) //J. Insect. Pathol. - 1962. - 4, № 1. - P. 88-94.
Yendol WG. Factors affecting germination of Entomophthora conidia // J. Invertebr. Pathol. —
1968,- 10, № l.-P. 116-121.
Yendol W.G., Paschke J.D. Pathology of an Entomophthora infection in the eastern subterranean
termite Reticulitermes flavipes Kollar. I I Ibid. — 1965. — 7, № 4. — P. 414-422.
Yendol W.G., Paschke J.D. Infection of a looper complex by Entomophthora sphaerosperma //
Ibid. - 1967. - 9, № 2. - P. 274-275.
Yendol W.G., Miller E.M., Behnke Ch.N. Toxic substances from Entomophthoraceous fungi //
Ibid. - 1968. - 10, № 2. - P. 313-319.
Zimmermann G. Zur Biologie, Untesuchungs-methodik und Bestimmung von Entomophthora-
ceen (Phycomycetes: Entomophthorales) an Blattlausen // Z. Angew. Entomol. — 1978. —
85, № 3. - P. 241-252.
Zimmermann G., Hunger A.M. Newere Befunde uber Conidiobolus tenthredinis (Zygomycetes:
Entomophthoraceae) ein Pathogen von Blattwespen-larven (Tenthredinidae) // Nachric-
htenbl. Deutsch. Pfeanzenschutzdienst. — 1984. — 36. - P. 39-43.
364
Указатель латинских названий таксонов энтомофторальных
грибов, обнаруженных в Украине
Ancylistaceae v. Tieghem 201
Ancylistis Pfitzer 202
Ancylistis closterii Pfitzer 202
Basidiobolaceae Engler et Gild 199
Basidiobolus Eidam 199
Basidiobolus ranarum Eidam 199
Batkoa Humber 238
Batkoa apiculata (Thaxter) Humber 239
Batkoa gigantea (Keller) Humber 241
Batkoa major (Thaxter) Humber 242
Batkoa papillata (Thaxter) Humber 243
Conidiobolus Brefeld 203
Conidiobolus obscurus (Hall et Dunn) Remaudi-
ere et Keller 204
Conidiobolus thromboides Drechsler 209
Conidiobolus utriculosis Brefeld 211
Entomophaga Batko 244
Entomophaga aulicae (Richard in Bail.) Humber
246
Entomophaga conglomerata (Sorokin) Keller
247
Entomophaga diprionis Balazy 250
Entomophaga grylli (Fres.) Batko 251
Entomophaga pyriformis (Thoizon) Balazy 256
Entomophaga tabanivora (Anderson et Magna-
relli) Humber 255
Entomophaga tenthredinis (Fres.) Batko 257
Entomophaga tipulae (Fres.) Humber 259
Entomophthoraceae Nowakowski 220
Entomophthora Fresenius ss. Remaudiere et
Keller 221
Entomophthora culicis (A. Braun) Fres. 223
Entomophthora muscae (Cohn) Fres. 225
Entomophthora planchoniana Cornu 228
Entomophthora scatophagae Giard 230
Entomophthora schizophorae Keller et Wilding
232
Entomophthora syrphi Giard 233
Entomophthora terrestris Gres et Koval 234
Erynia (Nowakowski) Batko 272
Eryniopsis Humber 261
Eryniopsis caroliniana (Thaxter) Humber 261
Furia Batko em. Li et Humber 282
Massospora Peck em. Soper 263
Massospora bothynoderi Romanewitsch 265
Massospora cleoni Wize 265
Meristacraceae Humber 213
Meristacrum Drechsler em. Tucker et Humber
213
Meristacrum milkoi (Dudka et Koval) Humber
214
Neopandora Ben-Ze'ev et Kenneth 288
Neozygites Witlaczyl 267
Neozygites fresenii (Nowakowski) Remaudiere
268
Tarichium Cohn 316
Tarichium atrospermum (Petch) Balazy 318
Tarichium coleopterorum (Petch) Balazy 320
Tarichium dissolvens (Vosseler) Lakon 322
Tarichium gammae Weiser 323
Tarichium inexspectatum Jaczewski 324
Tarichium megaspermum Cohn 326
Tarichium porteri (Soper) Balazy 328
Tarichium punctatum (Garbowski) Koval 329
Tarichium pustulatum Weiser 330
Tarichium subpunctulatum Balazy 331
Zoophthora Batko 270, 299
Zoophthora anglica (Petch) Humber 301
Zoophthora aphidis (Hoffmann in Fres.) Rema-
udiere et Hennebert 302
Zoophthora aquatica (Anderson et Ringe’ex An-
derson et Anagnostakis) Balazy 273
Zoophthora bialoviezensis Balazy 305
Zoophthora conica (Nowakowski) Batko 274
Zoophthora curvispora (Nowakowski) Batko
276
Zoophthora dipterigena (Thaxter) Batko 289
Zoophthora echinospora (Thaxter) Batko 291
Zoophthora gastropachae (Raciborski) Balazy
283
Zoophthora geometralis (Thaxter) Batko 305
Zoophthora gloespora (Thaxter) Batko 293
Zoophthora icheumonis Balazy 308
Zoophthora lanceolata Keller 310
Zoophthora muscivora (Schroeter) Balazy 294
Zoophthora myrmecophaga Turian et Weiser
295
Zoophthora neoaphidis (Remaudiere et Henne-
bert) Balazy 296
365
Zoophthora ovispora (Nowakowski) Batko 278
Zoophthora phytonomi (Arthur) Batko 311
Zoophthora poloniaemajoris Balazy 298
Zoophthora radicans (Brefeld) Batko 314
Zoophthora sciarae (Olive) Balazy et Humber
284
Zoophthora sepulcharis (Thaxter) Batko 280
Zoophthora variabilis (Thaxter) Batko 281
Zoophthora virescens (Thaxter) Batko 285
Zoophthora zabri (Rozsypal ex Ben-Ze'ev et
Kenneth) Balazy et Humber 287
Указатель латинских названий артропод,
на которых обнаружены энтомофторальные грибы в Украине
Acronicta psi L. 330
Acronicta rumicis L. 327
Acyrthosyphon pisum Harris 205, 229, 303
Aedes beklemishevi Den. 274
Aedes cantans Mg. 224,248
Aedes cataphylla Dyar 248
Aedes cinereus Mg. 224, 248
Aedes communis De Geer 224, 248
Aedes excrulians Walk 274
Aedes flavescens Mull 248
Aedes leucomeles Mg. 274
Aedes punctator Kirby 224, 248
Aedes vexans Meig 248
Agriotes sputalor L. 302
Agrotinae 286
Agrotis exclamationis L. 323
Agrotis segetum Schif. 286, 323, 327
Agrotis ypsilon Hufn. 323
Amanthes c-nigrum L. 286, 325
Anopheles maculipennis Curt. 224, 248
Anopheles sp. 248
Anthomyiasp. 239
Anthomyidae 233, 239
Anthonomonus pomorum L. 320
Aphididae 254, 319
Aphidinea 235
Aphis fabae Scor. 205, 229, 303
Aphis gossypii Glob. 269,303
Bothynoderes punctiventris Germ. 265,266
Brachycerata 331
Brevicoryne brassicae L. 210, 229, 297, 303,319
Byturus tomentosus F. 320
Calliphora vomitoria L. 295
Calliptamus italicus L. 253
Calyptrata 226
Carabidae 287
Carpocaspa pomonella L. 314
Cerastis satellitia L. 322
Cnaeborussp. 224
Chironomidae 224
Chironomus sp. 224,248, 276
Chorthippus sp. 253
Chrysops relictus Meigen 214
Coleoptera 239, 242, 265, 266, 287, 302, 312,
320
Cryptomyzus ribis L. 297
Culex pipiens molestus L. 224, 248, 274
Culex pipiens pipiens L. 224,248,278
Culex sp. 279
Culicidae 224
Diprion sp. 251
Diptera 214, 226, 233, 239, 244, 280, 284, 288,
328
Drepanosiphon platanoides Schrank 229
Drosophila melanogaster L. 295, 311
Elateridae 302
Empididae 224
Enargia ypsilon Den et Sciff. 330
Euceraphis punctipennis Zett. 205,229
Euproctis chrysorrhoea L. 247
Formica rufa L. 296
Formicidae 296
Gastridea viridula Deg. 320
Hibernia sp. 306
366
Homoptera 235,239, 254,269, 299
Hylemyia brassicae Bouche 223
Hymenoptera 239, 251, 257, 296, 308
Hyponomeuta malinellus Lell. 308
Hyphantria sp. 239
Ichneumonidae 308
Ichneumon sp. 308
Impatientium asiaticum Nevsky 229
Incurvaria sp. 308
Jassidae 299
Lauxaniidae 279,291, 292
Lepidoptera 239, 247, 286, 306, 322, 327
Limnophila (Pseudolimnophila) sepium Verr.
260
Lispasp. 231
Lonchaea vaginalis Meig. 278, 290
Loxostege sticticalis L. 306
Lyciella decipiens L. 291
Lypersia irrittansL. 290
Lypersia sp. 295
Macrosiphum persicae Sulz. 303
Macrosiphum rosae L. 229,303
Malacasoma neustria L. 283
Mamestra brassicae L. 330
Mamestra suasa Schiff. 323
Melusinasp. 277
Musca domestica L. 226
Mycetophila sp. 293
Mycetophilidae 293
Mythimna pallens L. 327
Noctuidae 286,322, 327
Pales tenuipes Ried 260
Pemphigidae 235
Pemphigus fusicornis Koch 235
Peronea minuta Robinson 210
Phytonomus punctatus F. 312
Phytonomus variabilis Hbst. 329
Phytonomus sp. 329
Pieris brassicae L. 314,323
Plusia gamma L. 323
Pyralidae 306
Rhopalosiphum padi L. 254
Sapromyza longipennis Fabr. 292
Sapromyza sp. 278,290
Scatophaga merdaria L. 231
Scatophaga stercoraria L. 231
Scatophagidae 231
Schisolachnus piniradiatae David 269
Sciaria sp. 244, 284
Sciaridae 284
Sinuliidae 224
Simulium latipes Meigen 277
Simuliumsp. 277
Sitobium avenae Fabr. 205, 254
Strongylogaster lineate Erichson 257
Syrphidae 233, 280, 281
Syrphus tricinctus Fallen 233
Tabanidae 214
Tabanus autumnalis L. 214, 256
Tabanussp. 256
Tachina sp. 290,295
Tenthredinidae 257
Tetanocera sp. 281
Tettigonia viridissima L. 253
Therioaphis maculata Buckt 210
Tipula alpium Berg. 260
Tipula (Savtshenkia) gorisiensis Str. 263
Tipula pseudoirrorata Goegn. 260
Tipula rubripes Schum. 328
Tipula (Savtshenkia) simulans Sav. 241
Tipula truncorum Mg. 260
Tipula sp. 260
Tipulidae 328
Uroleucon tussilaginis Walker 229
Zabrus tenebrioides Goeze 287
367
СОДЕРЖАНИЕ
Предисловие .......................................................5
Общая часть
1. Районы исследования и методы сбора энтомофторальных грибов......7
1.1. Районы исследования.....................................7
1.2. Методы сбора и хранения.................................8
2. Методы исследования энтомофторальных грибов в лабораторных
условиях..........................................................15
2.1. Микроскопическое изучение..............................16
2.2. Выделение в культуру и культивирование ................19
3. Морфологическая и цитологическая характеристика................30
4. Физиологическая характеристика.................................42
5. Жизненный цикл и стадии развития ..............................49
6. Специализация и трофические связи..............................57
7. Экологическая характеристика. Энтомофторальные грибы
как компоненты биоценозов.........................................65
8. Происхождение и филогенетические связи представителей
Entomophthorales .................................................84
9. История изучения и состояние изученности. Итоги XX столетия ...94
9.1. Результаты исследования энтомофторальных грибов в разных
странах мира................................................94
9.2 Исследования энтомофторальных грибов в республиках
бывшего СССР................................................107
9.3. Итоги таксономических преобразований и инвентаризации
Entomophthorales, обнаруженных во всем мире.................119
10. Исследования энтомофторальных грибов на территории Украины....135
11. Систематика и таксономия порядка Entomophthorales в современной
трактовке. Выбор системы для написания "Флоры"...................175
Специальная часть
Таксономия и систематическое положение 64 видов Entomophthorales,
обнаруженных в Украине
Порядок Entomophthorales Schroter.................................197
1. Семейство Basidiobolaceae Engler et Gilg.......................199
368
1.1. Род Basidiobolus Eidam ...................................199
2. Семейство Ancylistaceae v. Tieghem ...............................201
2.1. Род Ancylistes Pfitzer....................................202
2.2. Род Conidiobolus Brefeld..................................203
3. Семейство Meristacraceae Humber...................................213
3.1. Род Meristacrum Drechsler em. Tucker et Humber............213
4. Семейство Entomophthoraceae Nowakowski............................220
4.1. Род Entomophthora Fresenius ss. Remaudiere et Keller......221
4.2. Род Batkoa Humber.........................................238
4.3. Род Entomophaga Batko ....................................244
4.4. Род Eryniopsis Humber ....................................261
4.5. Род Massospora Peck em. Soper.............................265
4.6. Род Neozygites Witlaczil..................................267
4.7. Род Zoophthora Batko................................... .270
4.8. Род Tarichium Cohn........................................316
Summary...............................................................332
Литература............................................................333
Указатель латинских названий таксонов энтомофторальных грибов,
обнаруженных в Украине..........................................365
Указатель латинских названий артропод, на которых обнаружены
энтомофторальные грибы в Украине................................366
369