/
Автор: Маргулис Л.
Теги: биология клетки и субклеточных частиц цитология общая биология биология
Год: 1983
Текст
Symbiosis in Cell Evolution
Life and its Environment on the Early Earth
LYNN MARGULIS
Boston University
W. H. Freeman and Company
San Francisco
Роль симбиоза
в эволюции
клетки
Л.Маргелис
Перевод с английского
д-ра биол. наук
В. Б. КАСИМОВА
и
Е. В. КУНИНА
под редакцией
д-ра биол. наук
Б. М. МЕДНИКОВА
Москва «Мир» 1983
ББК 28.05
М 25
УДК 576.
Маргелис Л.
М 25 Роль симбиоза в эволюции клетки:
Пер. с англ.-М.: Мир. 1983.-352 с., ил.
Монография известного американского специалиста по
происхождению жизни посвящена интересной проблеме-
происхождению клеток эукариот в результате симбиоза.
В монографии детально излагаются суть теории симбиоза
и те фактические данные, на которых она основана, геологи-
ческие и физические предпосылки возникновения жизни, ран-
ние этапы формирования обмена веществ, история возникно-
вения различных клеточных органелл.
Книга предназначена для эволюционистов, цитологов,
молекулярных биологов, зоологов, ботаников, палеонтоло-
гов.
жж 2001000000-358
м-----------------123-83, ч. 1
041(01)-83
ББК 28.05
Редакция литературы по биологии
© 1981 by W.H. Freeman and Company
© Перевод на русский язык, «Мир», 1983
ПРЕДИСЛОВИЕ РЕДАКТОРА ПЕРЕВОДА
Идеи, развиваемые в книге Л. Маргелис, имеют в отечественной литерату-
ре давнюю историю. Более 100 лет назад крупный физиолог А. С. Фаминцын
при участии О. В. Баранецкого поставил простой опыт, имевший важные по-
следствия. Из него непосредственно вытекал вывод о двойственной природе
лишайников-комплексов гриба и водоросли. После статьи Фаминцына, уви-
девшей свет в 1867 г., С. Швенденеру двумя годами позже уже легко было
сделать этот вывод (термин «симбиоз» был введен А. де Бари еще 10 лет
спустя).
А. С. Фаминцын до конца своих дней (1918) живо интересовался проблема-
ми симбиоза и продолжал разрабатывать эту тему. Об этом можно судить
хотя бы по цитате из его последней работы 1918 г.: «... Растительная клетка
разложима на несколько самостоятельных организмов, другими словами, вы-
ясняется, что и растительная клетка (как и животная) суть симбиотический
комплекс» (цит. по Л.Н. Хахиной. Проблема симбиогенеза,-Л.: Наука, 1979).
Гипотеза симбиогенеза привлекала внимание также К. С. Мережковского,
|>, М. Козо-Полянского и ряда других русских и советских исследователей.
Жива эта традиция в какой-то мере и до сих пор, поэтому можно полагать,
что книга Л. Маргелис (или Саган-Маргулис, как мы ее привыкли называть)
встретит у советского читателя доброжелательный прием.
Я был вынужден остановиться на истоках учения о симбиогенезе в отече-
ственной (да и в мировой) литературе потому, что автор книги не упоминает
о работах А. С. Фаминцына, а К. С. Мережковского и Б. М. Козо-Полянского
цитирует лишь по статье А. Л. Тахтаджяна.
Это, однако, не умаляет заслуг Л. Маргелис. Известно, что нужна опреде-
ленная решимость для того, чтобы выдвинуть новую гипотезу, и еще боль-
шая решимость, чтобы воскресить на основе новых данных старую, по каким-
либо причинам ставшую непопулярной концепцию. Больше 100 лет прошло
после выхода в свет работ Фаминцына и Швенденера. Гипотеза симбиогенеза
митохондрий немногим моложе (обзор старых работ см. в книге: А. Ленинд-
жер. Митохондрия-М.: Мир, 1966). Однако в 30-е, 40-е и 50-е годы идея сим-
биогенеза явно не находила признания у большинства исследователей. Одна
лишь Л. Маргелис, в то время еще Саган, опираясь на последние данные мо-
лекулярной биологии и электронной микроскопии, воскресила эту непопуляр-
ную концепцию и смело продвинула ее вперед.
В этой книге автор смелыми мазками рисует величественную картину ста-
новления эукариотических клеток, начиная с момента возникновения жизни.
Как признает сама Л. Маргелис, ее взгляды являются «крайним» вариантом
теории симбиогенеза, поэтому они еще далеко не во всем обоснованы в оди-
наковой мере.
Л. Маргелис полагает, что три основные клеточные органеллы - митохон-
дрии, фотосинтезирующие пластиды и базальные тельца жгутиков, по-
строенных по схеме 9 + 2,- были когда-то свободноживущими прокариота-
6
ПРЕДИСЛОВИЕ РЕДАКТОРА ПЕРЕВОДА
ческими клетками. Более того, по ее мнению, возможно обнаружение
свободноживущих аналогов органелл среди современных микроорганизмов.
Симбиогенез фотосинтезирующих пластид в настоящее время можно счи-
тать практически доказанным. Было бы, однако, ошибкой считать, что эта
программа исчерпана до конца и в будущем работы по этой теме не имеют
перспектив. Остановимся хотя бы на одном вопросе-о наиболее вероятном
свободноживущем аналоге хлоропластов. Большинство авторов склоняются
к мысли, что такими аналогами должны быть цианофиты («сине-зеленые во-
доросли»). Л. Маргелис идет дальше и называет предком хлоропластов
Prochloron- фотосинтезирующий организм, лишенный синего пигмента. Одна-
ко предок хлоропластов мог утратить фикоцианин уже на стадии симбионта.
Первые исследователи симбиогенеза - те же Фаминцын и Мережковский-
полагали, что одним из критериев симбиогенетического происхождения орга-
неллы должна быть потенциальная возможность ее самостоятельного суще-
ствования вне клетки хозяина, в культуре, подобно «гонидиям» в опыте Фа-
минцына и Баранецкого. Это положение лишь повредило идее симбиогенеза,
так как, например, хлоропласты получить в культуре до сих пор не удается.
Однако на деле это не противоречит симбиотическому происхождению, так
как симбиоз, как и паразитизм, может быть обязательным, облигатным.
Облигатные паразиты, начиная от некоторых микоплазм и кончая солитером,
не могут существовать вне хозяина, однако они, несомненно, самостоя-
тельные организмы. То же и с симбионтами: наиболее распространенная
в составе лишайников симбиотическая водоросль Trebouxia не существует
в свободном состоянии, в отличие от представителей близкого рода
Chlorococcum. Число подобных примеров можно умножить. Для нормального
функционирования практически всех органелл необходимы продукты ядерных
генов. Это ограничение самостоятельности, с одной стороны, более экономно,
а с другой-синхронизирует темп роста и деления органелл и клеток хозяина.
Критерий существования свободноживущих аналогов органелл, предло-
женный Маргелис, на деле не обязателен. За миллиарды лет с момента стано-
вления симбиоза свободноживущая форма могла исчезнуть с лица Земли или
же настолько измениться, что в ней уже нельзя заподозрить «аналотЪ». Здесь,
как и в палеонтологии, значение имеют лишь положительные факты: поэтому
отсутствие свободноживущих аналогов, как и потеря способности к самостоя-
тельному существованию, не может считаться аргументом против симбиоза.
Сложнее дело обстоит с симбиогенезом митохондрий. В высшей степени
вероятно, что эти органеллы-дериваты каких-то аэробных бактерий, вроде
Paracoccus denitrificans. Однако многочисленные работы последних лет свиде-
тельствуют о том, что по крайней мере некоторые гены митохондрий дрож-
жей (например, ген цитохрома Ь) имеют несчитываемые участки нуклео-
тидных последовательностей (интроны), характерные для эукариот, но
отсутствующие у прокариотических организмов. У высших эукариот-млеко-
питающих-митохондриальные гены утрачивают сложную, мозаичную струк-
туру, приближаясь по строению к прокариотическим. Этот феномен еще не
получил исчерпывающего объяснения. Возможно, справедлива гипотеза Ду-
литла (Doolittle W. F. 1978. Nature, 271, 501), согласно которой простая струк-
тура прокариотического гена вторична. Сам до себе принцип вырезания из
транскрибированной РНК нефункциональных (или, вернее, уже выполнивших
свою функцию) участков (сплайсинг) не чужд прокариотам. Как известно,
РНК, слагающие большую или малую субъединицу рибосом, транскриби-
руются у них в виде единой последовательности, разделенной вырезаемым
позднее участком (транскрибируемым спейсером). Если это так, то прока-
ПРЕДИСЛОВИЕ РЕДАКТОРА ПЕРЕВОДА
риоты с самого начала пошли по пути регрессивного развития. У них не по-
лучил распространения процессинг - по-видимому, весьма эффективный меха-
низм регуляции генной активности,-что закрыло им путь к дифференцировке
и развитию многоклеточности. Эволюцию ДНК митохондрий в таком случае
можно трактовать как пример параллельного развития. Отсюда следует, что
> претендентов на роль предков или хотя бы свободноживущих аналогов ми-
тохондрий может быть обнаружена мозаичная структура гена-с интронами.
Впрочем, и здесь отрицательный результат не имеет значения, так как может
трактоваться как вторичный феномен.
Л. Маргелис полагает, что жгутики и реснички (ундулиподии) и по-
строенный из микротрубочек аппарат, обеспечивающий течение митоза
и мейоза,-это дериваты симбиотических организмов, аналогами которых
являются спирохеты. В этой области интересны ее исследования, показавшие
чрезвычайную распространенность у термитов своеобразных симбиотических
спирохет - пиллотин, легко вступающих в ассоциации с обитающими в кишеч-
нике термитов жгутиконосцами. Эти данные очень эффектны, но, как и всякая
аналогия, могут считаться лишь косвенным свидетельством. Гораздо более
убедителен тот факт, что микротрубочки спирохет связывают антитела к ту-
булину - белку, ранее считавшемуся совершенно чуждым миру прокариот. Од-
нако автор сама признает, что положительная иммунологическая реакция мо-
жет оказаться артефактом. В данном случае лучшим доказательством было
бы обнаружение гомологий в аминокислотных последовательностях сократи-
мого белка спирохет и тубулина эукариот (или же гомологий в нуклеотидных
последовательностях соответствующих генов). Так как тубулин очень консер-
вативен, эта попытка может иметь успех. Отметим, что еще Козо-Полянский
высказывал предположение, что центриоли и блефаропласт имеют бакте-
риальную природу (см. Б. М. Козо-Полянский. Новый принцип биологии.
Очерк теории симбиогенеза-М.: «Пучина», 1924).
С точки зрения редактора спорными кажутся представления автора о по-
лифилии митоза и особенно мейоза, а также о первичности отсутствия поло-
вого процесса у некоторых простейших. Описано много случаев вторичной
утраты митоза и мейоза (например, у штаммов инфузорий, потерявших ми-
кронуклеус). Как и во многих других случаях, первичную примитивность
можно смешать со вторичной, регрессивной. Механизм же возникновения га-
плоидных клеток (и ядер у инфузорий) выглядит настолько одинаковым
у всех эукариот, что трудно допустить его независимое возникновение в раз-
ных группах.
В заключение нужно сказать, что принятая автором классификация прока-
риот, в основу которой положена известная система Уиттэйкера, в настоящее
время уже устарела. Основы первой в истории микробиологии естественной,
филогенетической системы заложены в статье девятнадцати американских ав-
торов (Fox G.E. et al., Science, 209, № 25, 1980), взявших за критерий близости
первичную структуру 16S-рибосомной РНК. Из этой статьи видно, сколь
опасно микробиологу полагаться в систематических построениях на морфо-
логические признаки и особенности метаболизма. Теперь выделено новое
вадцарство архебактерий, эквивалентное по рангу прокариотам и эукариотам,
объединяющее столь разнородные по фенотипу группы, как термофильные
ацидофилы, метаногены и экстремальные галофилы. Лишенные клеточной
оболочки микоплазмы многими микробиологами считались самыми древни-
ми. первично примитивными организмами, а на деле оказались сборной груп-
пой дегенерировавших форм, близких к родам Bacillus и Lactobacillus. Бурное
развитие геносистематики приводит к тому, что многие систематические
8
ПРЕДИСЛОВИЕ РЕДАКТОРА ПЕРЕВОДА
и эволюционные построения устаревают, будучи едва опубликованными. Что
же, этому можно только радоваться!
Хочу высказать надежду, что публикация на русском языке интересной,
живо написанной сводки Л. Маргелис будет стимулировать работы советских
исследователей в этом направлении-традиционном для отечественной науки,
но сейчас несправедливо забытом. Она будет полезна для широкого круга чи-
тателей, интересующихся проблемами возникновения жизни и биосферы, для
микробиологов и цитологов, эволюционистов и биологов-теоретиков.
Б. М. Медников
Главы 1-4, 11 и 12 переведены В. Б. Касиновым, главы 5—10-Е. В. Куниным.
ПРЕДИСЛОВИЕ
Пятьдесят лет назад основные идеи, развиваемые в этой книге, казались,
как писал Э.Б. Вильсон, «слишком фантастичными для упоминания в кругу
благовоспитанных биологов» или, как позднее заявил А. Тахтаджян, настоль-
ко далекими от согласия с укоренившейся точкой зрения, что их «невозможно
было обсуждать на серьезных научных конференциях». Ныне эти идеи, хотя
кое-кто может их все еще отвергать, определенно стали вполне респектабель-
ной темой для научных дискуссий. Эта тихая революция в биологическом
мышлении-в первую очередь результат проницательности и энтузиазма ав-
тора настоящей книги Линн Маргелис. Хотя ее более ранние книги и статьи
пользуются теперь заслуженной известностью, все же в последние годы было
открыто множество новых фактов, имеющих отношение к данной проблеме.
В настоящей книге Л. Маргелис оценивает эти данные и приходит к выводу,
что они отлично согласуются с ее теоретической схемой.
Охват материала громаден: здесь и геология дофанерозоя, и молекуляр-
ная генетика, и таксономия всех главных групп низших организмов. Автор
сравнивает «сборку» эукариотического организма, при которой интеграция
исходных компонентов - простых организмов-в удачных случаях приводит
к новым и неожиданным результатам, с кулинарным творчеством, где тоже
могут использоваться готовые, давно известные ингредиенты. Л. Маргелис
называет это принципом гармонического смешивания (mix-match principle).
Этот же принцип явно применялся и при написании данной книги, и в резуль-
тате, несомненно, получилось весьма питательное «блюдо». Книга необычай-
но много даст для любого человека, интересующегося - подобно большинству
биологов-ее основной темой. Это поистине важный вклад в дело превраще-
ния нашей страшно раздробленной науки в единую согласованную дисципли-
ну. Кроме того, эта книга позволяет заглянуть во «внутреннюю лаборато-
рию» одного из наиболее конструктивно теоретизирующих умов, обладающе-
го огромной эрудицией и богатым воображением, подчас несколько
озорного, который поглощен изучением великих проблем, поставленных жи-
вой природой.
Июль 1980 г.
Эвелин Хатчинсон,
заслуженный профессор зоологии в отставке,
Йельский университет
БЛАГОДАРНОСТИ
Я чрезвычайно благодарна моим студентам (например, тем, кто слушал курсы по
эволюции окружающей среды, симбиозу, эволюционному учению и простейшим в Бо-
стонском университете) за их неожиданные вопросы, на которые было трудно отве-
тить. Такое непринужденное расспрашивание больше чем что-либо другое ведет к по-
становке важных научных проблем. Среди друзей, кто помог мне в подготовке этой
рукописи, были W. Ambrosino, D. Ashendorf, S. Campbell, P. Collins, A. Cortes-Lopez,
A. Grosovsky, B. D. D. Grosovsky, S. Fracek, S. Giovannoni, J. Giusto, E. Gong, E.
Hoffman, J. K. Kelleher, A. Lazcano-Araujo, К. E. Nealson, M. Rambler, M. San Francisco,
Wm. Solomon, J. Stolz, P. Strother, I. Taylor, Wm. Taylor, G. Thorington, L. P. To и осо-
бенно S. Francis и M. Zavitkovsky. Wm. Ormerod сделал больше, чем просто фотосним-
ки, a Laszlo Meszoly-больше, чем просто рисунки. Из моих коллег очень ценные заме-
чания высказали S. Awramik, S. Banerjee, D. G. Chase, R. Chesselet, P. E. Cloud, Jr,
J. O. Corliss, R. Dickerson, W. F. Doolittle, I. D. Gharagozlou, H. O. Halvorson, A. Hollande,
G. E. Hutchinson, A. Knoll, E. Ligon, C. Limoges, T. N. Margulis, E. G. Merinfeld,
M. McElroy, C. Monty, J. Ord, T. C. Owen, L. Ozin, C. Ponnamperuma, H. Ris, J. Wm.
Schopf, К. V. Schwartz, G. Small, D. C. Smith, M.-O. Soyer, T. Swain, N. Todd, R.
K. Trench, R. H. Whittaker и R. S. Yong. Следует особо упомянуть о моих преподавате-
лях К. Н. Nealson (микробиология), J. Е. Lovelock и J. С. G. Walker (наука об атмосфере),
S. Golubic и Н.А. Lowenstam (биогеология), однако они не несут ответственности за
пробелы в моих знаниях. Эта книга никогда не была бы написана без щедрых уроков
по каждому аспекту этой работы, которые мне давал Elso S. Barghoorn на протяжении
более 17 лет.
Помогали и все мои дети: Дорион-в художественном оформлении, составлении
перечней рисунков и таблиц, указателя и библиографических ссылок, Джереми - в полу-
чении разрешений и составлении ссылок, Зак и Дженни-в различных случайных рабо-
тах. Мой отец Моррис Александер помог в составлении указателя, G. Kline и J. Ho-
ward великолепно и быстро напечатали текст на машинке. Я признательна многим
коллегам, предоставившим таблицы и иллюстрации.
Большая часть исследований была поддержана прямо или косвенно субсидией
НАСА, Бостонским университетом и Отделом геологических и планетарных наук Ка-
лифорнийского технологического института. Некоторые исследования по спирохетам
и микротрубочкам были поддержаны, хотя и неохотно, Отделом клеточной биологии
Национального научного фонда. Трудно выразить в словах, насколько я обязана про-
грамме Sherman Fairchild Distinguished Fellowship Калифорнийского технологического
института и тем самым Barclay Kamb и Lea Sterrett. Покой, обеспеченный фондом Гуг-
генхейма, был необходимой предпосылкой для завершения рукописи, так же как и го-
рячая защита моего права заниматься этой работой со стороны Т. N. Margulis. Я бла-
годарю J. R. Williams и Wm. Bennett за ободрение и полезную, временами очень
жесткую, критику. Мой редактор Andrew Kudlacik привнес в рукопись логичность
и добился ее удобочитаемости. Я безмерно обязана ему и его коллегам John Staples,
Patricia Brewer, Robert Ishikawa из W. H. Freeman and Company, а также Arthur Bartlett.
Л.М.
ВВЕДЕНИЕ
Время от времени появлялись различные «теории симбиоза»; о них уместно
напомнить здесь, но не ради них самих, поскольку все они определенно принадле-
жат прошлому, а потому, что они подводят к другим вопросам. Важнейшие из
них-это теории Портье (1918), Уоллина (1927) и Шандерля (1948). Общим для всех этих
трех теорий было утверждение, что среди клеточных включений встречаются
бактерии и что внутриклеточный симбиоз с бактериями есть всеобщая особенность
растений и животных! Этому предполагаемому симбиозу так или иначе приписыва-
лось важное значение... Едва ли следует удивляться, что большинство авторитетных
специалистов игнорировало или в целом отвергало каждую из этих теорий одну
за другой.
Р. Ланге, 1966 [524]
В этой книге рассматривается в современном освещении одна старая идея,
а именно представление о том, что эукариотические клетки (т. е. клетки с ис-
тинным ядром)-те, из которых построены животные, грибы и растения,-раз-
вились из бактериальных предков путем ряда симбиозов. Таким образом,
происхождение эукариотических клеток мыслится как частный случай общего
феномена - эволюции микробных ассоциаций. Виды-партнеры появились и их
сопряженная эволюция началась по меньшей мере 3500 млн. лет назад, и эта
эволюция продолжается до настоящего времени. Взаимодействия микроорга-
низмов не только играли важную роль в эволюции клеток, но и оказали глу-
бокое влияние как на поверхностные отложения Земли, так и на ее атмосферу.
За десятилетие, прошедшее после выхода моей книги о происхождении эу-
кариотических клеток [601], отношение ученых к вопросу о значении
симбиоза и кооперации в эволюционных изменениях переменилось. Большин-
ство биологов теперь признает, что симбиоз привел к чему-то новому, хотя
согласия в деталях еще нет. Кроме того, почти все биологи согласны в том,
что различия между клетками эукариот (протистов, грибов, животных и рас-
тений) и лишенными настоящего ядра клетками прокариот (бактерий) гораз-
до глубже, чем различия между растительными и животными клетками. В от-
личие от прокариот все эукариотические клетки полигеномны; они содержат
разного рода органеллы, обладающие особыми генетическими системами.
Однако происхождение полигеномных эукариотических клеток все еще
остается предметом горячих споров. В этой книге представлена только одна
точка зрения - «крайний» вариант теории происхождения органелл путем по-
следовательных эндосимбиозов.
Когда появилась возможность детально изучать взаимодействия между
генетическими системами органелл и ядра, снова возник вопрос о происхож-
дении органелл. Недавние открытия в области развития органелл могут быть
истолкованы в эволюционном контексте. Многие явления можно понять как
результат все большей интеграции между ранее независимыми микроорганиз-
мами-партнерами. Биохимическая цитология 50-х годов превратилась в дис-
циплину, именуемую клеточной биологией. Юность уступила место изо-
12
бильной зрелости; теперь в этой новой области работают тысячи специали-
стов, большинство из которых не интересуется эволюцией. Однако они
непреднамеренно предоставили много данных для эволюциониста. В послед-
нее десятилетие мы были также свидетелями возрождения позиций мик-
робной экологии 19-го века, а также появления еще одной дисциплины-
эволюции микроорганизмов.
Человек побывал на Луне и наблюдал нашу планету из космоса; во-
прос о том, в какой степени Земля, сама изменяющаяся под действием биос-
феры, была ранее и остается сейчас надежным прибежищем жизни, проник
в наше сознание и тревожит совесть. А это приводит к тому, что изучение ми-
кробиологии и эволюции клеток-теперь уже не узкоспециальное, исключи-
тельно биологическое занятие. Если когда-то считалось, что микробиологиче-
ские данные представляют интерес лишь для медиков и почвоведов, то
теперь они входят в концептуальную схему всей органической эволюции.
В следующем десятилетии они будут включаться в еще более новую область
науки - сравнительную планетологию.
Химию клетки уже нельзя больше рассматривать просто как «фактиче-
скую основу» для исследований в области медицины, консервирования пи-
щевых продуктов, очистки сточных вод или сельского хозяйства. История
клетки неразрывно связана с историей поверхности Земли, и природу этих
связей мы только сейчас начинаем понимать. Экосистемы, слагающие био-
сферу, со временем изменяются; эволюция-это не только изменение
частот генов в популяциях организмов, но также изменение земной среды.
В этой книге будет сделана попытка сложить из отдельных, подчас фрагмен-
тарных научных данных целостную картину нашей древнейшей истории. Мы
проследим историю клеток, этих единиц живого, от их неясного начала через
нынешнее разнообразие и вездесущность до их влияния на планету в целом.
Здесь обсуждаются концепции клеточной эволюции, которые могут быть
проверены экспериментально и которые, как можно ожидать, приведут
к новым направлениям исследований. Миф 20-го века о месте человека в при-
роде, опирающийся на всю сумму научных знаний и доступный для проверки,
возможно, лучше, чем все прежние традиционные мифы, способен удовлетво-
рить человеческую любознательность. Основанный на детальных исследова-
ниях многих преданных науке людей, этот научный миф имеет то преимуще-
ство, что позволяет формулировать предсказания, допускающие проверку,
и намечать контуры Неведомого реалистичным образом. Воссоздаваемая
картина не только удивительна, но в отличие от прежних людских выдумок
она, если содержит ошибку, может быть видоизменена, перестроена, усовер-
шенствована и исправлена усилиями многих членов научного сообщества.
Эта книга написана для двух групп читателей: для студентов, имеющих
некоторую подготовку в области биологии, геологии и химии, и для специа-
листов, занятых распутыванием отдельных сцен эпической драмы ранней эво-
люции жизни на Земле. Приток новых данных будет приводить к постоянно-
му обновлению этого сценария. Я надеюсь, что предлагаемый его вариант
будет предметом обсуждений в учебных комнатах и на семинарах, что его бу-
дут оспаривать и видоизменять в соответствии с новыми данными. Ибо эта
книга, в отличие от многих сугубо ученых трудов, есть не столько собрание
истин, сколько изложение определенной концепции относительно вероятного
хода эволюции и роли симбиоза в возникновении эукариотических клеток.
Сентябрь 1980
Линн Маргелис
ГЛАВА 1
ТЕОРИЯ ЭНДОСИМБИОЗА
Эта книга посвящается
памяти моей матери
Лион Уайз Александер
1914-1977
Точно так же как репродукция обеспечивает сохранение существующих видов,
симбиоз, по мнению автора, приводит к возникновению новых видов.
И. Э. Уоллин, 1927 [995]
Симбиотическая теория происхождения
и эволюции клеток основана на двух кон-
цепциях, новых для биологии. Согласно
первой из этих концепций, самое фунда-
ментальное разграничение в живой приро-
де-это разграничение между прокариота-
ми и эукариотами, т.е. между бактериями
и организмами, состоящими из клеток
с истинными ядрами, - протистами, жи-
вотными, грибами и растениями. Вторая
концепция состоит в том, что источником
некоторых частей эукариотических клеток
была эволюция симбиозов, т.е. формиро-
вание постоянных ассоциаций между орга-
низмами разных видов. Предполагается,
что три класса органелл - митохондрии, ре-
снички и фотосинтезирующие пластиды —
произошли от свободноживущих бактерий,
которые в результате симбиоза были
в определенной последовательности вклю-
чены в состав клеток прокариот-хозяев.
Эта теория в большой мере опирается на
неодарвинистские представления, развитые
генетиками, экологами, цитологами и дру-
гими учеными, которые связали менделев-
схую генетику с дарвиновской идеей есте-
ственного отбора. Она опирается также на
совершенно новые или недавно возро-
жденные научные направления: на молеку-
лярную биологию, особенно на данные
о структуре белков и последовательности
аминокислот, на микропалеонтологию, из-
учающую наиболее ранние следы жизни на
Земле, и даже на физику и химию атмос-
феры. поскольку эти науки имеют отноше-
ние к газам биологического происхожде-
ния. Настоящая глава обрисовывает кон-
туры этой теории, которая в последующих
главах будет подробно разъяснена.
В главе 2 дается обзор многообразия
жизненных форм с точки зрения симбиоти-
ческой теории. Все организмы, состоящие
из клеток, могут быть сгруппированы
в пять царств: царство прокариот (Мопега,
куда относятся бактерии) и четыре царства
эукариот (Protoctista, Animalia, Fungi
и Plantae). Протоктисты-это эукариотиче-
ские организмы, не относящиеся к жи-
вотным, грибам или растениям. В царство
протоктистов входят водоросли1, прото-
зои, слизевики и другие эукариотические
организмы неясной принадлежности. Про-
тесты определены более ограничительно -
как одноклеточные эукариоты. Таким
образом, царство Protoctista включает не
только протистов-одноклеточных эука-
риот, но и их ближайших многоклеточных
потомков, таких как красные и бурые во-
доросли, а также многие микроорганизмы,
сходные с грибами, например хитридиевые.
Детальный перечень, определяющий эти
пять царств, классифицирующий типы,
подтипы и классы, а также содержащий
примеры наиболее изученных родов, при-
веден в Приложении.
В главе 3 сопоставляются симбиотиче-
ская теория и традиционные теории кле-
точной эволюции и прослеживаются их
переменчивые судьбы. Согласно тради-
ционному представлению о прямой филиа-
1 В этой книге термины водоросли и грибы
применяются исключительно к эукариотическим
организмам.
14
ГЛАВА 1
ции, такие клеточные органеллы, как мито-
хондрии и пластиды, возникли путем ком-
партментализации самой клетки. Симбио-
тические представления о происхождении
органелл были выдвинуты в 19-м веке,
и некоторые из них так же стары, как и от-
крытие самих органелл, происхождение ко-
торых они стремились объяснить.
В остальной части книги дается обзор
последних сведений о структуре и биохи-
мии клетки в контексте ранней эволюции.
Глава 4 посвящена геологической обста-
новке, в которой должны были возникнуть
эукариотические клетки. Она содержит так-
же отчет о состоянии нерешенного и весь-
ма каверзного вопроса о происхождении
самой жизни. В следующих двух главах
эволюция клетки излагается в более или
менее строгом соответствии с хроноло-
гией, насколько последняя известна по па-
леонтологическим находкам давностью до
3500 млн. лет. В главе 5 прослежены про-
исхождение и эволюция анаэробных мета-
болических путей у бактерий. В главе 6 ис-
следуется связь между эволюцией аэробно-
го обмена и накоплением атмосферного
кислорода. В главе 7 приведены критерии,
с помощью которых можно отличить ор-
ганеллы, возникшие из симбионтов, от ор-
ганелл, сформировавшихся путем внутри-
клеточной дифференциации; существую-
щие ныне симбиозы показывают мощь
симбиоза как механизма эволюционного
обновления. В главах 8-11 рассматривается
история основных типов эукариотических
органелл: митохондрий (гл. 8); ресничек,
микротрубочек и половых систем, осно-
ванных на митозе и мейозе (гл. 9 и 10); фо-
тосинтезирующих органелл и пластид (гл.
11). Наконец, в главе 12 кратко обсуждает-
ся эволюция клетки в фанерозойском эоне,
охватывающем последние 600 млн. лет.
В этой главе развернута перспектива глу-
боких планетарных изменений земной по-
верхности, вызванных биотой. Поверх-
ность Земли и нижние слои атмосферы,
которые мыслились раньше как пассивная
среда для живого, нельзя более считать
инертной физико-химической системой -
это часть области, находившейся под влия-
нием жизни, и свойства этой области регу-
лировались живой природой на протяже-
нии нескольких миллиардов лет.
Несколько прокариот образуют одну эукариоту
Эукариотическая «клетка» есть многократное повторение прокариотической
«клетки»
Ф. Тэйлор, 1974 [932]
Клетки-это ограниченные мембранами
системы, наименьшие из биологических
единиц, способных к саморепродукции. Да-
же мельчайшие клетки содержат гены
в форме молекул ДНК (одной или не-
скольких) и белоксинтезирующий аппарат,
состоящий из нескольких типов РНК
и множества белков. Все клетки содержат
рибосомы - тельца диаметром около
0,02 мкм, состоящие из РНК по меньшей
мере трех типов и примерно пятидесяти
различных белков.
П рокариотиче ские организмы - наимень-
шие биологические единицы, которые удов-
летворяют этому определению клетки.
У них нет ядер. С другой стороны, оди-
ночные эукариотические (имеющие, ядро)
клетки в известном смысле вообще не
являются единицами. Это комплексы раз-
личных белоксинтезирующих единиц (на-
пример, нуклеоцитоплазмы, митохондрий
и пластид), тип и число которых варьирует
в зависимости от видовой принадлежно-
сти. Таким образом, прокариотические
клетки-это одиночные белоксинтезиру-
ющие системы, тогда как эукариотические
клетки - множественные белоксинтезирую-
щие системы. Эукариотические клетки
имеют ядро, в котором содержится боль-
шая часть клеточной ДНК, упакованная
в хромосомах. Они обычно содержат так-
же много (иногда сотни) митохондрий.
В клетках растений и водорослей имеются
не только те же органеллы, что и в клетках
ТЕОРИЯ ЭНДОСИМБИОЗА
15
грибов и животных, но еще и пластиды
• одна, несколько или много, иногда тыся-
чи). Митохондрии и пластиды содержат
ферменты для осуществления специальных
функций - дыхания в митохондриях и фото-
синтеза в пластидах. В пластидах, кроме
того, находятся пигменты, т. е. окрашенные
вещества, которые в сложном взаимодей-
ствии с ферментами поглощают энергию
солнечного света и превращают ее в хими-
ческую энергию. И митохондрии, и пла-
стиды можно рассматривать как неполно-
ценные клетки: хотя они содержат гены
и аппарат белкового синтеза, в них нет
полного набора компонентов, необхо-
димых для самоудвоения.
Согласно теории, выдвигаемой в этой
книге, пластиды произошли от самостоя-
тельно живших фотосинтезирующих бакте-
рий, а митохондрии приобрели способ-
ность к эффективному кислородному дыха-
нию тоже еще тогда, когда они были
свободноживущими бактериями. Таким
збразом, предполагается, что функции, ко-
торые выполняют ныне клеточные орга-
неллы, должны были выработаться задол-
го до появления самих эукариотических
клеток. Фотосинтез развился у анаэробных
эактерий на очень раннем этапе истории
тазни, когда еще не было молекулярного
кислорода. Тот тип фотосинтеза, при кото-
тюм выделяется кислород, появился позже.
Организмы, дышащие кислородом, возни-
кли только после того, как в среде нако-
пился фотосинтетически выработанный
кислород. При этом появилось множество
различных метаболических механизмов
гг1я защиты от воздействия кислорода-
?того химически высокоактивного и по-
тенциально ядовитого газа-и в конце
концов для его использования. Нуклеоци-
топлазматическая, «хозяйская» часть эука-
риотических клеток создавалась отдельно
органелл. Она не была способна ни
к фотосинтезу, ни к утилизации кислорода.
Олнако предки нуклеоцитоплазмы могли
выдерживать условия высокой темпера-
"ры и кислотности. Кроме того, предпо-
лагается, что бичевидные жгутики и ре-
снички, отсутствующие у прокариот
? имеющиеся почти у всех эукариот, про-
гзошли от еще одной группы свободножи-
вущих бактерий. Таким образом, согласно
этой теории, эукариотические клетки воз-
никли в результате кооперации первона-
чально независимых элементов, объединив-
шихся в определенном порядке. Члены
этого кооператива, уже весьма специализи-
рованные, со временем стали органеллами.
Ф. Тэйлор [932] назвал такое представле-
ние о раздельном происхождении и разви-
тии частей эукариотической клетки и их
последующем объединении теорией после-
довательных эндосимбиозов (serial endo-
symbiotic theory). Суть этой теории схе-
матически представлена на рис. 1.1.
Нуклеоцитоплазма была самым круп-
ным и наименее специализированным пред-
шественником. Однако условия высокой
температуры и кислотности привели к вы-
работке в ней особого класса белков-гис-
тонов-для защиты ее ДНК [843, 847].
Митохондрии были способны весьма эф-
фективно расщеплять трехуглеродные со-
единения до углекислоты и воды в цикле
трикарбоновых кислот. Эти трехугле-
родные фрагменты - отходы ферментатив-
ного расщепления сахаров нуклеоцито-
плазмой-стали пищей для митохондрий;
таким образом, благодаря кооперации ста-
ло возможным извлекать из исходных са-
харов больше энергии. Симбиотическая ас-
социация нуклеоцитоплазмы и митохон-
дрий закрепилась и начала изменяться
в сторону усиления их взаимной зависимо-
сти.
Этот комплекс либо в ходе своего раз-
вития, либо позднее включил в себя двига-
тельные органеллы-реснички и жгутики.
Структурное сходство ресничек и жгутиков
у эукариот и их неродственность бакте-
риальным жгутикам привели к нежелатель-
ной терминологической путанице. В этой
книге для обозначения эукариотических
жгутиков и ресничек, которые всегда раз-
виваются из структур, называемых кинето-
сомами, используется термин ундулиподия;
термин жгутик (flagellum) сохранен для
обозначения бактериальных жгутиков [179,
518, 609]. Соответственно термин жгути-
ковые (flagellate) применяется только по от-
ношению к бактериям. Для обозначения
эукариотических ундулиподиальных мик-
роорганизмов [их прежнее название-жгу-
16
ГЛАВА *
Таннин
Лигнин
Целлюлоза
РАСТЕНИЯ
Фотосинтез
Коккоидные
цианобактерии
Хлороксивактерии
Фагоцитоз
Дыхание
ПРОТОКТИСТЫ
(водоросли, водные
плесени, слизевики,
простейшие)
Внутриклеточная
подвижность
Эндомемвраны
Кость
Раковина
Зародыши Мышцы
ЖИВОТНЫЕ
Базидии
Аски
Соредии
ГРИБЫ
Дикариоз
Зиготический
мейоз—►споры
Многоклеточность
Подвижность
Термоплазмы
Паракокки
Бделловиврионы
Конъюгация
Митоз
Мейоз
Центриоли
Ундулиподии
Зооспоры
Споры
Брожение
Устойчивост
н теплу и
кислотности
Спирохеты
Спироплазмы
Гистогенез
МОНЕРЫ
Рис. 1.1. Схема происхождения эукариотических
клеток путем симбиоза.
тиковые простейшие (flagellated protozoa)]
используется традиционный термин мас-
тиготы.
Наименее признанный, самый ори-
гинальный и самый спорный аспект теории
последовательных симбиозов - это гипоте-
за о происхождении ундулиподий от
бактерий-спирохет1 Предполагается, что
спирохеты прикреплялись к митохон-
Примечание, добавленное в корректур.
Было обнаружено, что спироплазмы - спи-
ральные, подвижные, лишенные клеточной стеж-
ки и жгутиков бактерии-содержат фибрил-
лярные белки с мол. массой 50000. Нейзвесть:
гомологичны ли эти белки тубулину. На протя-
жении всей книги следует иметь в виду, чт*
предками ундулиподий могли быть спир:-
плазмы, а не спирохеты (см. [962], а также г.т -
и 10).
ТЕОРИЯ ЭНДОСИМБИОЗА
17
дриально-нуклеоцитоплазменному ком-
плексу для питания. Естественный отбор
трансформировал симбиозы между хозяе-
вами и спирохетами в высокоподвижные
агрегаты-в предшественников нынешних
мастигот. За этой трансформацией после-
довало морфогенетическое преобразова-
ние, которое состояло в развитии выра-
женных клеточных асимметрий. Это приве-
ло к далеко идущим последствиям: остат-
ки спирохет превратились в конце концов
во внутриклеточные структуры. В насто-
ящее время имеются лишь едва заметные
признаки того, что у ндулиподии - это
остатки симбионтов. С интеграцией взаи-
мозависимых нуклеоцитоплазмы, митохон-
дрий и ундулиподий завершилось создание
полигеномной структуры эукариотической
клетки. Первая эукариотическая клетка, как
и ее разнородные прародители, была гете-
ротрофной, т.е. питалась готовыми орга-
ническими соединениями. 'У этих ранних
эукариот возникли процессы митоза, а за-
тем и мейоза.
Самое последнее событие в этой эпо-
пее - приобретение эукариотами способно-
сти к фотосинтезу - имело место в процессе
становления основной эукариотической ор-
ганизации и после его завершения. Эука-
риоты-фотосинтетики могут быть описаны
просто уравнением: эукариота 4- фотосин-
тезирующая прокариота = водоросль или
растение. Приобретение эукариотами плас-
тид происходило неоднократно, и в этом
участвовали разные виды-партнеры.
Симбиотические комплексы, которые
превратились в растительные и животные
клетки, никогда не переставали эволюцио-
нировать. Прогрессивные изменения онто-
генеза и метаболизма этих комплексов со-
здавали новые уровни организации, недо-
ступные для изолированных партнеров.
Симбиозы становились все более и более
интегрированными, а партнеры-все более
зависимыми друг от друга. В настоящее
время зависимость каждой органеллы от
продуктов метаболизма других органелл
стала настолько полной, что только совре-
менные методы ультраструктурного анали-
за и биохимических исследований in situ
позволяют проследить метаболические пу-
ти исходных партнеров, да и то с трудом.
Эволюция биохимических путей в ос-
новном предшествовала эволюции жи-
вотных и растений. Эукариоты удивитель-
но разнообразны по своему строению, но
метаболически они остаются едино-
образными; большинство, а может быть,
и все метаболические ухищрения эукариот
были «разработаны» различными бакте-
риями еще до того времени, когда послед-
ние объединились, превратившись в хозя-
ина и его органеллы. Прокариоты, хотя
они структурно проще эукариот, всегда бы-
ли и теперь остаются гораздо более разно-
образными в отношении обмена веществ.
Сами же прокариотические клетки были
продуктами интригующе таинственного
события-возникновения жизни. Они до-
стигли большого разнообразия в способах
получения энергии и в тонкостях биосинте-
за и катаболизма. Они проникли в экстре-
мальные местообитания всех типов и обра-
зовали как тесные, так и слабые ассоциа-
ции. Они оставили след своего существова-
ния как в поверхностных отложениях, так
и в атмосфере задолго до того, как на ос-
нове эукариотической клетки сформирова-
лись такие крупные организмы, как жи-
вотные, обладающие скелетом.
Предшественники жизни
Нужно согласиться с тем, что никто еще не знает, как возникла жизнь.
С. Миллер и Л. Оргел, 1974 [650]
Общие предки нынешних организмов
возникли более трех миллиардов лет назад
из органических соединений, образовав-
шихся на поверхности Земли. Привлека-
тельность этой концепции отчасти связана
с ее доступностью для проверки. Гипотезу
панспермии, по которой жизнь была зане-
сена на Землю с других небесных тел, про-
2-39
18
ГЛАВА 1
верять гораздо труднее, если вообще воз-
можно. Наоборот, мысль о том, что
процесс формирования органических со-
единений из неорганических предшествен-
ников, происходивший на юной Земле,
можно воспроизвести в лаборатории, ока-
залась плодотворной.
Представление о «химической эволю-
ции» было выдвинуто русским ученым
А. И. Опариным в 2(Кх годах [696], но оно
не подвергалось экспериментальной про-
верке вплоть до 1953 г., когда С. Миллер
[648] и X. Юри показали, что при атмос-
ферных условиях, предположительно имев-
ших место на юной Земле, могут обра-
зовываться аминокислоты и различные
другие органические молекулы. Это напра-
вление работ заложило основу предбиоло-
гической химии - науки, экспериментально
изучающей происхождение жизни. С тех
пор из таких неорганических веществ, как
вода, метан, аммиак и цианистый водород,
были синтезированы самые разнообразные
органические соединения. Из неорганиче-
ских предшественников без каких-либо
ферментов или клеток были получены ами-
нокислоты, входящие в состав белков,
и некоторые компоненты нуклеиновых кис-
лот. Эти результаты подкрепляют мысль
о том, что различные типы органических
молекул, в том числе многие из тех, ко-
торые содержатся во всех современных
живых системах, образовывались спонтан-
но в течение первого миллиарда лет суще-
ствования Земли. Более того, многие не-
большие органические молекулы были об-
наружены в межзвездном пространстве и
в метеоритах; это значит, что органические
соединения неизбежно возникают при
взаимодействии легких элементов в при-
сутствии источников энергии. Таким ис-
точником скорее всего могло служить
ультрафиолетовое и видимое излучение
Солнца.
Предположению о том, что пребиотиче-
ские органические соединения сами собой
организовались в макромолекулярные си-
стемы, способные хранить и передавать
информацию, нельзя отказать в смелости.
Хотя возможные механизмы этого процес-
са доступны для изучения, мы не знаем и,
может быть, никогда не узнаем, как он
в действительности происходил. В любом
случае предполагается, что много раз-
личных органических соединений обра-
зовывались и концентрировались таким
способом, который привел к появлению
наименьших само реплицирующихся си-
стем - предков прокариотических клеток.
Универсальность химического механизма
биорепродукции означает, что все живое на
Земле происходит от общих предков: вся
нынешняя жизнь произошла от клеток
с информационными системами, осно-
ванными на репликации ДНК и на синтезе
белков, направляемом информационной
РНК. У нас почти нет данных для сужде-
ния об этапах, приведших к этим пер-
вичным клеткам; однако пути от самых
ранних бактерий к полигеномным клеткам
животных, грибов и растений становятся
более ясными.
Ферментирующие организмы
Жизнь без воздуха.
Л. Пастер, 1866 /717]
Среди древнейших неметаморфизо-
ванных осадочных пород на Земле лучше
всего изучена система Свазиленда близ
Барбертона в Южной Африке. Эти породы
содержат большое количество углерода.
Есть основания полагать, что этот углерод
биогенного происхождения и что он обра-
зовался путем микробного фотосинтеза
[771]. В чертах (кремнистых сланцах, где
часто сохраняются органические струк-
туры) из системы Свазиленда были най-
дены объекты, которые интерпретируют
как ископаемые микроорганизмы, иногда
даже на стадии клеточного деления [491].
Эти прямые следы жизни в системе Свази-
ленда-отнюдь не изолированный фено-
мен. В некоторых наиболее древних оса-
дочных породах встречаются стромато-
ТЕОРИЯ ЭНДОСИМБИОЗА
19
литы-структуры, которые считают остат-
ками окаменевших микробных сообществ.
Их находили на всех главных континентах,
и они составляют существенную часть ран-
них ископаемых. Строматолиты возрастом
около 3 млрд, лет найдены в породах
группы Понгола в Африке; в группе
Варравоона в районе Пилбара (Западная
Австралия) обнаружены еще более древние
строматолиты возрастом 3,5 млрд, лет
’998], а также микрофоссилии [41]. Если
это настоящие строматолиты и микроорга-
низмы, то бактерии должны были заро-
диться намного раньше, чем 3 млрд, лет
назад.
Возможно, что нуклеиновые кислоты
самого начала были отделены от окру-
жающей среды липопротеидными мембра-
нами. В какой-то момент биогенеза инфор-
мация стала кодироваться последователь-
ностью нуклеотидов в молекулах ДНК,
гсределяющих аминокислотную последо-
вательность белков-полимераз. Эти белки
могут катализировать полимеризацию ну-
клеотидов с образованием новых коли-
честв ДНК. Передача биологической ин-
зсрмации с самого начала должна была
.сновываться на какой-либо форме три-
глетного кода, так как у всех современных
тханизмов последовательность аминокис-
в белках детерминируется последова-
•елъностью троек нуклеотидов в ДНК.
Белковый синтез, управляемый ДНК, на-
?лъко консервативен, что его считают
тткмитивным механизмом, присущим
лев нейшим живым системам.
Откуда к самым ранним клеткам посту-
лгза энергия? Органические соединения,
ссизующиеся при лабораторном модели-
ровании. богаты энергией. Кроме того, при
моделировании были во многих усло-
ип получены такие необходимые для кле-
репродукции вещества, как адено-
жтрвфосфат (АТР) и аминокислоты, вхо-
тзглж в состав белков. Вероятно, древней-
гж клетки использовали такие вещества
t elk прямые источники энергии, и как
лгуктурные компоненты. Таким образом,
дхввеяшая жизнь существовала в форме
ллтчзтрофных бактерий, получавших пи-
и* ж эеергию из органического материала
мгшелиесжого происхождения.
Для неодарвиновской органической эво-
люции необходимы три феномена: доста-
точно точное воспроизведение, мутации
и селективное давление среды. Воспроизве-
дение-это непременное условие биологи-
ческой эволюции; при достаточно точной
репродукции мутации и естественный от-
бор неизбежны. Объяснить происхождение
такой репродукции - значит понять проис-
хождение самой жизни. Мы полагаем, что
она действительно зародилась на Земле.
Мутирование-первичный источник из-
менчивости в эволюционном процессе-ве-
дет к наследуемым изменениям в самовос-
производящейся системе. Мутации пред-
ставляют собой изменения в последова-
тельности нуклеотидов ДНК. Природные
мутагены, такие как тепло, определенные
органические соединения и радиация, сни-
жают точность репродукции и увеличи-
вают как смертность, так и частоту мута-
ций. Некоторые мутации, например дупли-
кации участков ДНК, увеличивают общее
количество генетического материала, при-
ходящееся на одну клетку, и таким обра-
зом создают «сырье», которое может быть
использовано для увеличения сложности.
Как только выработалось надежное
воспроизведение, началась неодарвинов-
ская эволюция. Самые обычные опасности
окружающей среды-колебания темпера-
туры, количества и качества солнечного
света, концентраций солей в воде-должны
были быть в числе многих факторов отбо-
ра, ведущих в различных условиях к обра-
зованию отдельных популяций, отличаю-
щихся от их общего предка благодаря
мутациям. Запасы абиотически образуемых
органических веществ в среде постепенно
истощались. Логично предположить, что
на ранней стадии эволюции клеток фер-
ментативное расщепление небольших мо-
лекул-таких универсальных метаболитов,
как ацетат и лактат,-обеспечивало синтез
нуклеиновых кислот углеродом и энергией.
Механизм эволюции многозвенных био-
синтетических цепей, вероятно, был таким,
каким его представлял себе Н. Горовиц
£425]. Любой организм, способный превра-
щать какое-либо доступное соединение
в вещество, необходимое для репродукции
клеток, смог бы в дальнейшем выживать
20
ГЛАВА 1
и в отсутствие этого ранее необходимого
вещества. Организмы, у которых вырабо-
тались пути синтеза нужных клетке компо-
нентов, имели селективное преимущество
перед другими. Таким образом появилось
много различных биосинтетических путей,
в том числе ферментативный синтез ами-
нокислот и предшественников нуклеиновых
кислот. Исходя из нынешнего распределе-
ния метаболических путей у прокариот, из
селективных преимуществ, доставляемых
их конечными продуктами, а также из фак-
та биохимического консерватизма, можно
представить себе вероятный ход эволюции
метаболизма у бактерий [111]. Детали его
обсуждаются в гл. 5, а здесь достаточно
будет сказать, что запас абиотической ор-
ганики на каком-то раннем этапе эволю-
ции, несомненно, оказался ограниченным,
и у клеток выработались другие способы
получения углерода и энергии.
Древнейшими автотрофами, т.е. орга-
низмами, способными удовлетворять свои
потребности в энергии и органических ве-
ществах за счет неорганических источни-
ков, возможно, были анаэробные метано-
образующие микроорганизмы. Для такого
предположения есть три основания. Во-
первых, эти организмы растут, используя
атмосферную углекислоту для окисления
водорода. Вероятно, 3 млрд, лет назад оба
этих газа благодаря вулканической актив-
ности имелись в большом количестве
[991]. Во-вторых, метанообразующие бак-
терии заметно отличаются от большинства
остальных бактерий по своей рибосомной
РНК, и это наводит на мысль, что их эво-
люция шла независимо от других бакте-
рий, начавшись, возможно, еще до того
времени, когда функция рибосом оптими-
зировалась и стабилизировалась [1028].
В-третьих, поскольку метанообразующие
бактерии не обладают никакими средства-
ми защиты от атмосферного кислорода,
они, вероятно, всегда избегали его с тех
самых пор, как он появился в изобилии.
Метаногенез не слишком долго служил ис-
точником энергии для биосферы - началось
использование других, более постоянных,
обильных и прямых источников. Это мета-
болическое новшество у бактерий имело
далеко идущие последствия и возвестило
наступление важнейшей революции в исто-
рии жизни на нашей планете.
Способность к фотосинтезу впервые
выработалась у бактерий, чувствительных
к кислороду. Первые фотосинтезирующие
бактерии использовали в качестве восста-
новителей водород, сероводород или же
небольшие органические молекулы; погло-
щая солнечный свет с помощью бакте-
риального хлорофилла, они превращали
углекислоту атмосферы в органические ве-
щества. Потомки этих бактерий все еще
процветают во многих анаэробных участ-
ках в иле, болотах, маршах, лиманах
и других местах, где достаточно света, но
запас кислорода исчерпан. Появление анаэ-
робного фотосинтеза необратимо измени-
ло поверхность и атмосферу Земли. Угле-
кислота удалялась из атмосферы и превра-
щалась в органическое вещество в соответ-
ствии с общим уравнением фотосинтеза:
2Н2Х + СО2 -^СН2О + 2Х + Н2О
Появление новых источников углерода
и энергии привело в конце концов к пора-
зительному увеличению разнообразия ор-
ганизмов и формированию рада специфи-
ческих эволюционных стратегий.
Те фотосинтезирующие бактерии, ко-
торые использовали для восстановления
СО 2 сероводород, откладывали элементар-
ную серу. Они дали начало потомкам,
имеющим чрезвычайно важное значение,-
бактериям, способным к фотосинтезу с вы-
делением кислорода. По традиции этот
тип фотосинтеза, при котором выделяется
О2, называют «фотосинтезом зеленых рас-
тений» (или водорослей). Однако нет со-
мнений в том, что он возник не у растений
и не у водорослей. Вероятно, он зародился
в результате накопления мутаций у фо-
тосинтезирующих серных бактерий; этот
путь привел к возникновению сине-зеленых
водорослей, или цианобактерий 1
1 В этой книге прокариотические «во-
доросли» (иначе называемые Cyanophyta,
Суanophyсеае, или сине-зелеными бактериями)
мы будем вслед за Стейниером и Коэн-Базиром
[903] называть не сине-зелеными водорослями,
а цианобактериями, принимая во внимание их
бактериальную природу.
ТЕОРИЯ ЭНДОСИМБИОЗА
21
Десять лет назад была открыта и затем
изучена (R.A. Lewin, Scripps Institution of
Oceanography) новая группа фотосинтези-
рующих прокариот, выделяющих О2. Эти
микробы имеют цвет зеленой травы. Их
пигмент, как у зеленых водорослей и на-
земных растений, состоит только из хлоро-
филлов а и Ь; у них нет фикобилипротеи-
нов, которые придают цианобактериям их
синеватый оттенок. По ультраструктуре
они почти неотличимы от коккоидных циа-
нобактерий [1012]. Они были названы про-
хлорофитами или Prochloron, однако в этой
книге им будет дано название хлорокси-
бактерий (тип Chloroxybacteria)1 Ввиду
близкого родства этих микроорганизмов
с другими прокариотами и учитывая то,
что известно о древнейших микроиско-
паемых, следует полагать, что такие зе-
леные и сине-зеленые микробы, осущест-
вляющие фотосинтез с выделением кисло-
рода, были широко распространены на
Земле до возникновения эукариот.
Можно предполагать, что именно циа-
но- и хлороксибактерии были предками
пластид, находящихся в клетках водорос-
лей и растений. Источником атомов водо-
рода при фиксации СО 2 этими бактериями
служит вода. Кислород выделяется как не-
нужный продукт. На каждые 4 атома водо-
рода, используемые для восстановления
углекислоты до органических молекул, вы-
деляется одна молекула кислорода. После
начала кислородного фотосинтеза могло
потребоваться меньше нескольких тысяч
или больше нескольких миллионов лет для
окисления поверхностных горных пород
и вулканических газов. В конце концов-ве-
роятно, более 2 млрд, лет назад,-из при-
брежных морских вод, озер и почвы в ат-
мосферу стал выделяться избыток кисло-
рода. По мере накопления кислорода
в результате микробного фотосинтеза зем-
ная атмосфера становилась окислительной.
Повышение концентрации кислорода
вызвало кризис всей жизни до этого
времени мир был заселен анаэробными
бактериями. Чтобы выжить, все микроор-
ганизмы теперь либо должны были избе-
гать кислорода, укрываясь в болотах или
находя другие анаэробные местообитания,
либо должны были выработать обмен ве-
ществ, способный предохранить их от воз-
растающего количества кислорода.
Фотосинтез и воздух
Рассмотренные работы... иллюстрируют многообразие токсических эффектов,
наблюдаемых у живых организмов при воздействии концентраций кислорода выше
тех, к которым эти организмы приспособлены. Очевидно, кислород-это вещество,
в принципе токсичное для всех живых клеток.
Н. Хогард, 1968 [388]
Реакции представителей царства монер
(Мопега) на молекулярный кислород уди-
вительно разнообразны, особенно в срав-
нении с однотипным аэробиозом эукариот.
Группы микроорганизмов, дивергировав-
шие значительно раньше,-такие как акти-
нобактерии, бациллы, спирохеты и циано-
бактерии,-сумели по-разному, хотя и ана-
логичным образом приспособиться к нако-
Л. ван Вален [982] предложил называть
их пред водорослями (Proalgae), а не относящих-
ся к растениям эукариотических фотосинтети-
ков, выделяющих кислород,-настоящими водо-
рослями (Eualgae).
плению кислорода на планете. Развитие
устойчивости к кислороду, вероятно, нача-
лось прежде всего у фотосинтетиков, про-
дуцировавших этот газ. За механизмами
обезвреживания кислорода последовала
выработка дыхательного обмена и других
способов непосредственной утилизации О2.
Устойчивыми к кислороду и даже спо-
собными его использовать стали неко-
торые представители почти всех главных
групп анаэробных прокариот. По меньшей
мере одна из этих устойчивых форм оказа-
лась прародительницей бактерий, которые
позже превратились в митохондрии.
Соединения углерода, вырабатываемые
22
ГЛАВА 1
фотосинтезирующими микроорганизмами,
вероятно, создавали базу для сложных ми-
кробных сообществ. Прямым указанием на
существование в прошлом таких микрокос-
мов служат строматолиты - остатки
микробных сообществ, особенно обильно
представленные в осадочных породах воз-
растом от 2400 млн. до 500 млн. лет. При-
мерно 2 млрд, лет назад один за другим
происходили различные эволюционные
«эксперименты» по созданию метаболиче-
ского разнообразия. Почти любое органи-
ческое вещество, образуемое прокариота-
ми, может метаболизироваться другими
прокариотами-либо отдельными особями,
либо группами взаимодействующих видов.
Способность к выработке специфических
ферментов может передаваться в пределах
одного вида или группы родственных ви-
дов с помощью вирусоподобных частиц,
называемых плазмидами. Эти частицы со-
здают возможность быстрого распростра-
нения эволюционных новинок в бакте-
риальных популяциях даже без мутаций.
Микробы способны разлагать и такие про-
чные волокнистые материалы, как целлю-
лоза и хитин. Столь же поразительны био-
синтетические способности прокариот: из
углекислоты, нескольких солей и восстано-
вленных неорганических соединений, слу-
жащих источниками энергии, микроорга-
низмы-хемоавтотрофы могут синтезиро-
вать в содержащей кислород неосвещенной
воде все сложнейшие макромолекулы, не-
обходимые для роста и размножения. Для
одних прокариот окисление метана или
аммиака-единственный источник энергии,
другие же продуцируют метан или аммиак
в качестве конечных продуктов метаболиз-
ма. Некоторые бактерии окисляют метан
даже в отсутствие газообразного кислоро-
да; окислителем служит сульфат [713]. Во-
дород, азот, кислород и углекислота - все
они могут связываться, т.е. превращаться
в органические соединения. Сероводород
может окисляться до серы; сера, отложен-
ная анаэробными фотосинтезирующими
серобактериями, может быть затем аэроб-
но окислена в сульфат, который в свою
очередь может быть снова восстановлен до
сероводорода и возвращен в ил сульфат-
восстанавливающими организмами. Эти
биохимические процессы, протекавшие сна-
чала в отсутствие, а затем в присутствии
кислорода, приводили, как и ныне, к систе-
мам круговорота элементов еще тогда,
когда не было животных, грибов, растений
и даже протоктистов.
Ассоциации и эукариоты
Аргументы в пользу симбиотического происхождения [хлоропластов] представ-
ляются неоспоримыми.
П. Равен, 1970 /766]
Рис (1962) доказал присутствие ДНК в хлоропластах нескольких водорослей.
Он пришел к выводу, что эта ДНК представляет собой «генетическую систему
пластиды», и высказал предположение, что пластида Chlamydomonas... возможно,
представляет собой сине-зеленую водоросль, ставшую эндо симбионтом. Эта фальшивая
монета довольно долго находилась в обращении... Очевидно, что для такого
мнения нет никаких химических, структурных или филогенетических оснований.
Р. Клейн, А. Кронквист, 1967 [484]
К тому времени, когда в атмосфере
накопился кислород, разнообразные ми-
кробы жили в морях и озерах, покрывали
почву и выбрасывали споры в воздух.
Строматолиты и микроископаемые в крем-
нистых сланцах, обильные и широко рас-
пространенные во времени и пространстве,
неоспоримо свидетельствуют о золотом
веке прокариот, процветавших задолго до
появления животных. Подобно организ-
мам любого периода, виды взаимодейство-
1 В цитатах в квадратные скобки заклю-
чены пояснения автора книги-Прим. ред.
ТЕОРИЯ ЭНДОСИМБИОЗА
23
вали друг с другом. Биосфера в целом за-
висела от белков и углеводов, вырабаты-
ваемых пурпурными, зелеными и сине-зе-
леными фотосинтетиками и другими авто-
трофными бактериями. По мере накопле-
ния атмосферного кислорода абиотическая
продукция органических веществ сокраща-
лась, так как они быстро разрушались под
действием этого газа. Кроме того, теперь
большую часть ультрафиолетовой радиа-
ции, ранее доставлявшей энергию для
абиотических синтезов, поглощал озон.
Ионы многих элементов (например,
цинка, меди и мышьяка} ядовиты для кле-
ток и имеют тенденцию накапливаться
в них, так как они химически сходны
с ионами, используемыми в нормальном
метаболизме. Многие микроорганизмы,
возможно даже все они, выводят эти ядо-
витые элементы в форме газообразных ме-
тилированных производных, таких как три-
метиларсин. Бактерии оказались в прямой
и тесной зависимости друг от друга в том,
что касается притока газов, вентиляции
или удаления отходов метаболизма в га-
зообразном виде. Создалась также их
взаимная зависимость в отношении пита-
ния и защиты. Биосфера приобрела свое
мозаичное распознаваемое лицо. Возникло
много разного рода связей между орга-
низмами, включая симбиоз, паразитизм
и хищничество. Одна из этих связей,
а именно определенная серия симбиозов,
вела к формированию новых типов клеток.
Согласно «крайнему варианту» теории по-
следовательных симбиозов, все эукариоты
сформировались в результате симбиоза
между чрезвычайно далекими друг от дру-
га видами прокариот: нуклеоцитоплазма
образовалась из микроорганизмов-«хо-
зяев», митохондрии-из бактерий, дыша-
щих кислородом, пластиды-из хлорокси-
или цианобактерий, а уццулиподии-из
спирохет, прикреплявшихся к поверхности
хозяев. Митотическое деление клетки вы-
работалось только после того, как хозяева
стали поглощать спирохет и передислоци-
ровать их части. Таким образом, в начале
истории эукариот находились лишенные
клеточной стенки плейоморфные микроор-
ганизмы, способные сбраживать глюкозу
до двух- и трехуглеродных конечных про-
дуктов по метаболическому пути Эмбде-
на-Мейергофа. Эти организмы, которым
предстояло стать нуклеоцитоплазмой, при-
обретали эндосимбионтов. Можно пола-
гать, что хозяева были микроаэрофилами,
т.е. были приспособлены к меньшим кон-
центрациям кислорода в атмосфере, чем
нынешние 20%. Из современных микроор-
ганизмов с этими хозяевами наиболее
сходны такие микроаэрофилы, лишенные
клеточной стенки, как Thermoplasma. Их
считают хорошими кандидатами на эту
роль, так как они содержат гистонопо-
добные белки, богатые аргинином и лизи-
ном, которые защищают их ДНК от воз-
действия горячей кислоты. У микроорга-
низмов, превратившихся в нуклеоцитоплаз-
му, могло не быть обычного для большин-
ства других бактерий генома в форме
ДНК, замкнутой в кольцо. А какова при-
рода эндосимбионтов, дышавших кислоро-
дом? Эти протомитохондрии были
аэробными палочковидными организмами,
близкими к современным бактериям вроде
Paracoccus denitrificans. Они полностью
окисляли продукты брожения до углекис-
лоты и воды. Мы не знаем, какой путь
привел к симбиозу: ассоциация могла на-
чаться с хищничества, объектом которого
служили клетки-хозяева. Поскольку ни од-
на из известных прокариот не может по-
глощать другие живые клетки (иначе гово-
ря, все прокариоты неспособны к фагоци-
тозу), кажется вероятным, что протомито-
хондрии проникали в клетку-хозяина так
же, как современные «хищные» бактерии
Bdellovibrio вторгаются в бактерию-жертву.
Размножение симбионтов внутри осмо-
тически регулируемой нуклеоцитоплазмы
вело к отбору, направленному против со-
хранения ими клеточных стенок и биосин-
тетических путей, дублирующих пути хозя-
ина. Чтобы облегчить взаимодействие ме-
таболических функций, закодированных
в геномах хозяина и симбионтов, из
внутренних цитоплазматических мембран
дифференцировались эндоплазматический
ретикулум и его производные-аппарат
Гольджи и ядерная мембрана. Расхожде-
ние дочерних молекул ДНК происходило
у хозяина либо на плазматической мембра-
не, либо на мезосомальных мембранах (как
24
ГЛАВА 1
оно, видимо, происходит у прокариот
и сейчас). Таким образом, ядерная мембра-
на могла выработаться вначале для того,
чтобы обеспечивать надлежащее распреде-
ление вновь синтезируемых молекул ДНК
в глубине клетки, когда хромосом и мито-
за еще не было. Протомитохондрии увели-
чили площадь своих мембран, на которых
протекают окислительно-восстановитель-
ные реакции. Естественный отбор привел
к образованию крист - складчатых мем-
бран современных митохондрий. Итогом
этого приспособления к симбиозу было
образование двугеномных клеток - аэроб-
ных, содержащих митохондрии и ядра, но
неспособных к митозу крупных аме-
боидных микроорганизмов. Здесь мы для
простоты будем называть их амебоидами.
Следующим шагом к полному эукарио-
тическому статусу было симбиотическое
приобретение подвижности1. Некоторые
амебоиды вступали в ассоциации со спиро-
хетами, которые в поисках пищи прикре-
плялись к амебоидам, подобно тому как
многие спирохеты и теперь прикрепляются
к другим клеткам. К счастью для исследо-
вателей эволюции, в протоплазматических
цилиндрах этих особых спирохет имелись
микротрубочки. Эти микротрубочки, со-
стоявшие из упорядоченно расположенных
белковых молекул, возможно, уже образо-
вали структуру типа 9 + 2. Не исключено,
впрочем, что такая девятилучевая (на попе-
речном разрезе) симметрия создалась по-
сле установления симбиоза. Но когда бы
ни возникли эти структуры, их повсемест-
ное присутствие в ундулиподиях служит
веским доводом в пользу того, что все эти
органеллы эволюционно гомологичны -
будь то хвосты человеческих спермиев или
спермиев мха, реснички на выстилке тра-
хеи позвоночного или реснички на теле ин-
фузории. Хотя движение с помощью бакте-
риальных жгутиков или путем скольжения
1 Известны протисты с типичными ундули-
подиями типа 9 + 2, но лишенные митохондрий.
Поэтому возможно, что симбиотический пере-
ход к подвижному образу жизни предшествовал
приобретению митохондрий и структурно пре-
адаптировал предков эукариот к развитию фа-
гоцитоза и других систем внутриклеточной под-
вижности (обсуждение см. у Швеммлера [840]).
возникло гораздо раньше, ундулиподии
образовались только после того, как спи-
рохеты объединились с амебоидами и на-
всегда видоизменились.
Связь симбиотических спирохет, или
протоундулиподий, с их амебоидными хо-
зяевами становилась все более тесной. Как
и во всех устойчивых ассоциациях, репро-
дукция симбионтов стала протекать согла-
сованно с репродукцией хозяев; места их
прикрепления превратились в кинетосомы.
Таким образом появились новые ком-
плексы, содержащие три гетерологичных
генома: ядерный (принадлежащий хо-
зяину), митохондриальный и ундулипо-
диальный. Эти тригеномные комплексы
дали множество различных видов проте-
стов. В конце концов исходный геном спи-
рохеты дифференцировался, чтобы образо-
вать большое число структур разного
назначения, включая, например, придатки
кортекса у инфузорий, служащие органами
передвижения и питания. Кроме того, про-
тоундулиподии редуцировались в морфо-
логическом отношении; во многих случаях
они не остались на поверхности, а попали
внутрь своих хозяев и утратили способ-
ность к движению. Однако они сохранили
свою репликативную способность; нуклеи-
новые кислоты спирохет и их продукты
вначале дифференцировались благодаря
мутациям, и со временем они дали начало
реплицирующимся центриолям, кинетохо-
рам хромосомой веретену митотического
аппарата. Короче говоря, симбиотические
бактерии, ставшие ундулиподиями (см.
гл. 10), обеспечили преадаптацию к митозу
(см. гл. 9).
Сам митоз выработался путем длин-
ной, отнюдь не прямой серии мутаций
у протистов; этот процесс мог занять
больше полмиллиарда лет. Развитие меха-
низмов митоза, которое, несомненно, за-
вершилось более 500 млн. лет назад, при-
вело в результате адаптивной радиации
к образованию огромного множества
видов эукариотических микроорганизмов.
В конце концов гетеротрофные микробы-
эукариоты породили животных и грибы.
Беспозвоночные были широко распростра-
нены и весьма разнообразны еще до того,
как 500 млн. лет назад появились формы
ТЕОРИЯ ЭНДОСИМБИОЗА
25
с твердым скелетом [330, 436]. Ранние
многоклеточные животные были мягко-
телыми; твердые части выработались бо-
лее или менее одновременно у многих от-
даленно родственных животных и проти-
стов. Может быть, более активное исполь-
зование карбонатов и силикатов было
вызвано изменениями в окружающей сре-
де? Или же двигателем эволюции явилось
хищничество, которое потребовало защиты
от врагов [436, 905, 906]? Независимо от
причин интенсивного отложения скелетных
материалов у ископаемых многоклеточных
животных его необходимой предпосылкой
было возникновение митотических и,
в конце концов, мейотических половых си-
стем (см. гл. 12).
Другая серия симбиотических приобре-
тений привела к эукариотам-фотосинтети-
кам. Когда естественный отбор оптимизи-
ровал процессы митоза и мейоза, разно-
образные виды фотосинтезирующих прока-
риот (протопластиды) начали ассоцииро-
ваться с различными гетеротрофными про-
тестами. Последние «заглатывали» микро-
бов-фотосинтетиков, но не переваривали
их. Вероятно, зеленые фотосинтезирующие
прокариоты (хлороксибактерии) оказались
прародителями пластид независимо у эв-
гленоидных простейших, зеленых водорос-
лей и других организмов. Коккоидные
цианобактерии, сходные с современными
Gloeocapsa и Synechocystis, по-видимому,
стали предками красноватых пластид крас-
ных водорослей (тип Rhodophyta) и неко-
торых малоизученных протистов, таких
как криптомонады Glaucocystis и Суапа-
phora. Тесные ассоциации фотосинтезирую-
щих эндосимбионтов с различными хозяе-
вами постепенно становились все более
облигатными, что привело к образованию
различных типов водорослей. Хотя от-
дельные группы протистов (например, пе-
ранемиды), по-видимому, действительно
произошли путем вторичной утраты пла-
стид фотосинтезирующими формами вро-
де эвглены, только этих протистов и мож-
но рассматривать как «апохлоротичные»
водоросли. Согласно нашему варианту
теории последовательных симбиозов, ог-
ромное большинство эукариот эволюцио-
нировало непосредственно от гетеро-
трофных микробов, никогда не обладав-
ших способностью к фотосинтезу.
Все великие новшества в эволюции кле-
ток возникли еще до того, как появились
первые животные, растения и грибы. У не-
которых, хотя и не у всех, протистов сло-
жились главные биохимические пути и вы-
работались классические формы митоза,
мейоза и оплодотворения. Какие-то гете-
ротрофные эукариоты в результате погло-
щения фотосинтезирующих прокариот ста-
ли водорослями. О том, что это завершаю-
щее событие произошло более 400 млн.
лет назад, свидетельствуют ордовикские
ископаемые остатки крупных, хорошо
развитых фотосинтетиков - Dasycladaceae,
Codiaceae (сифоновые зеленые водоросли)
и Solenosporaceae (красные водоросли).
Около 400 млн. лет назад сложились все
главные типы животных и растений.
ГЛАВА 2
РАЗНООБРАЗИЕ
Классификация и эволюция
Глава 1, в которой говорится о четвероногих животных; глава 2, которая
повествует обо всех различных видах птиц всевозможного рода; глава 3, повествующая
обо всех животных, обитающих в воде; глава 4, где говорится о других животных,
живущих в воде, но несъедобных; глава 5, которая повествует о различных змеях
и других созданиях, живущих на земле; глава 6, повествующая о различных
деревьях и о присущих им разнообразных свойствах, таких как прочность; глава 7,
в которой говорится о всевозможных травах...
Фрэй Бернадино де Саагун, Флорентийский Кодекс, Всеобщая история живых
созданий Новой Испании, 16-й век
Разнообразие живой природы ошело-
мляет; по некоторым оценкам ныне суще-
ствует около 10 млн. видов. Необходимо
упорядочение знаний о живых организмах,
т. е. использование какой-либо схемы клас-
сификации. Ранние схемы классификации
крупных организмов чаще всего были про-
извольными и служили прямым практиче-
ским целям. Североамериканские цивили-
зованные народы, говорившие на языке
науатль, а также другие до прибытия
первых европейцев подробно знали свой-
ства более тысячи растений, животных
и минералов, а цивилизациям Дальнего
Востока и Евразии было известно много
тысяч организмов. Аристотель описал
около 540 животных, которых он объеди-
нил в ряд групп: животные с красной
кровью, без крови, живородящие, покры-
тые шерстью, похожие на растения и т.п.
Он выделял также мир неодушевленных
примитивных растений, обладающих
«большей жизненностью» [173]. К сожале-
нию, его ботанические труды утрачены,
и современному читателю его система
классификации может показаться ребяче-
ски неадекватной.
В европейской цивилизации до 18-го ве-
ка биологические знания в основном были
упорядочены очень сходно с классифика-
цией ацтеков, процитированной выше
в эпиграфе; живые организмы группирова-
лись в соответствии с признаками, оче-
видными для всех. Особое значение имели
признаки, связанные с потребностями че-
ловека - с получением пищи, волокон
и ядов. Небольшие прикрепленные орга-
низмы почти все авторы считали травами;
подвижные существа, независимо от их
размеров, относили к животным. Даже
в 20-м веке, после появления микроскопии
и эволюционных концепций, приведших
к осознанию того, что организмы имеют
общих предков, простая дихотомическая
схема «животные-растения» казалась ло-
гичной и достаточной.
По традиции считается, что начало со-
временной биологической 'классификации
положил Карл Линней (1707-1778). В своем
великом труде “Systema Naturae”, впервые
опубликованном в 1735 г., этот шведский
ботаник и учитель сгруппировал все из-
вестные ему организмы-около 36000-в
отдельные категории, названные видами,
а сходные виды в категории, названные ро-
дами. Он дал каждому виду родовое и ви-
довое название, например Homo sapiens (че-
ловек) или Pseudoplatanus acerifolium (явор).
На основе внешних признаков он объеди-
нил роды в семейства, семейства в поряд-
ки (отряды), а порядки - в еще более
обширные группы, названные клас-
сами.
В 1789 г. парижанин Антуан Лоран де
Жюссье (1748-1836) в своем труде “Genera
Plantarum” расширил классификацию Лин-
РАЗНООБРАЗИЕ
27
нея, охватив большее число видов, и под-
черкнул значение внутреннего строения ор-
ганизмов. Жорж Кювье (1769-1832), осно-
ватель сравнительной анатомии, применил
новый подход Жюссье к животным, при-
чем некоторые из них были известны толь-
ко по ископаемым остаткам. Он ввел еще
более широкое подразделение, основанное
на общей функциональной организации
животных,-ветвь (embranchement), которая
объединяла родственные классы. Кювье
выделил в царстве животных четыре ветви:
Vertebrata (позвоночные), Mollusca (мягко-
телые), Articulata (членистые, т. е. членисто-
ногие и черви) и Zoophyta (зоофиты-
формы с радиальной симметрией тела,
включая иглокожих, а также все. то, что не
вошло в остальные группы) [170]. Почти
все ископаемые животные отличаются от
ближайших к ним современных форм, но
для Кювье соответствие между ныне живу-
щими и вымершими организмами было
обычно настолько очевидным, что он мог
без колебаний поместить любое ископае-
мое в одну из своих четырех ветвей. Кювье
сыграл главную роль в объединении био-
логических данных с геологическими и по-
мог тем самым рождению палеонтологии.
Швейцарский ботаник Огюстен Пирам
Декандоль (1778-1841) ввел термин таксо-
номия -наука о названиях и классифика-
ции-и расширил анализ Кювье, создав
в пределах царства растений крупные, вме-
стительные подразделения; некоторые из
них все еще используются, по крайней ме-
ре неформально. Эти подразделения со-
ответствуют типам (phyla) зоологов.
Декандоль различал таллофиты, тайно-
брачные растения и явнобрачные расте-
ния-теперь их называют соответственно
водорослями, нецветковыми сосудистыми
растениями и цветковыми растениями. Все
эти ученые раннего периода верили в неиз-
менность видов, созданных богом, и при-
знавали разделение всей живой природы
на два больших царства (regna)-царства
растений и животных.
Во второй половине 19-го века неко-
торые ученые предлагали ввести третье
царство. Одним из них был Дж. Хогг
[410], который в 1861 г. ввел царство про-
токтистов (Regnum Primogeneum) для орга-
низмов, явно не относящихся ни к жи-
вотным, ни к растениям (он включал
в него губок).
Огромные последствия для самой ин-
терпретации классификационных схем име-
ло фундаментальное обобщение Дарвина,
согласно которому все организмы связаны
между собой родством и имеют общих
предков. Выдающийся немецкий философ
и биолог Эрнст Геккель (1834-1919) был
первым крупным эволюционистом, кото-
рый попытался создать классификацию,
основанную на эволюционной истории. Он
тоже сделал попытку заменить систему
двух царств (растения/животные) системой
трех царств [371]. В его третье царство
входили главным образом одноклеточные
организмы (протесты), но иногда он поме-
щал в него грибы и губок [369, 371]. Гек-
кель выделял среди протестов важную
группу организмов, лишенных ядра
(Мопега). В эту группу он включал бакте-
рий, сине-зеленые водоросли и некоторых
амеб (у которых впоследствии ядра были
найдены).
Грегор Мендель (1822-1884) открыл за-
коны, которым подчиняется передача неко-
торых дискретных признаков от родителей
потомкам. В основе менделевских правил
распределения наследуемых признаков
у потомства лежит поведение хромосом.
В 20-е годы нашего века «хромосомная
теория наследственности» получила широ-
кое признание. Вскоре после этого,
в 30-40-е годы, оформилась связь между
генетикой, эволюцией и таксономией, что
привело к созданию науки систематики.
Эго был «новый синтез» взаимосвязей ме-
жду организмами, их морфологией, физио-
логией, генетическими системами, исто-
рией ископаемых форм и экологическими
взаимодействиями. Биологи-систематики
являются неодарвинистами. Они разде-
ляют основную дарвиновскую концепцию
о механизме эволюции и имеют преимуще-
ство в том, что знают, каким образом ге-
нетические изменения - точечные мутации,
дупликации, хромосомные рекомбинации-
приводят к наследственным различиям
в популяциях организмов. Они разрабо-
тали математический язык для описа-
ния поведения генов в популяциях и соз-
28
ГЛАВА 2
дали новый раздел науки - генетику попу-
ляций.
По оценкам современных систематиков
несколько миллионов видов ныне живущих
организмов могут быть сгруппированы
в 50-100 типов. Число особей одного вида
варьирует от нескольких сотен у редких
крупных позвоночных до гигантских чи-
сел-например, Ю10 особей в 1 мл-для
мелких микробов в богатой питательными
веществами воде. На основании морфоло-
гических различий было идентифицирова-
но 130000 ископаемых видов; подавляю-
щее большинство из них можно отнести
к современным типам. Вероятно, эти ока-
меневшие организмы представляют собой
лишь очень незначительную выборку из
всего множества существовавших.
Как определяются виды? Хотя все осо-
би данного вида могут чем-то различаться,
каждая из них имеет с другими организ-
мами той же группы общие признаки. Те
эукариоты, которые выглядят очень сходно,
особенно если они способны скрещиваться
и давать жизнеспособное потомство, счи-
таются представителями одного вида. Та-
ким образом, организмы сначала распреде-
ляют по видам-группам, с которыми
можно работать дальше. Виды группи-
руют в более обширные таксоны, которые
объединяют в еще большие группы, так
что в целом классификация - это иерархия.
Это система подразделений, которые уве-
личиваются по своему объему и умень-
шаются в числе при переходе от каждого
уровня к уровню, лежащему выше. Ботани-
ки и зоологи обычно различают следую-
щие таксоны (от высших к низшим): цар-
ство, тип (в ботанике-отдел), класс, отряд
(в ботанике - порядок), семейство, род и вид.
Виды состоят из дивергирующих популя-
ций организмов; они могут подразделять-
ся на группы (называемые подвидами, раз-
новидностями или расами), дающими по-
томство при взаимном скрещивании.
Со времени основания систематики
предпринималось множество попыток
классифицировать необычайное разнообра-
зие жизни. Хотя каждому биологу знакомы
только некоторые группы организмов,
многие в наше время стараются. изобрести
систематические классификации, отражаю-
щие ход эволюции. Классификации, не ос-
нованные явно на эволюционных отноше-
ниях, называют искусственными; напри-
мер, организмы часто группируют в со-
ответствии с их полезностью (например,
различные растения), по размерам (де-
ревья, кустарники), окраске (цветы), эколо-
гической роли (напочвенный покров) и т.д.
Многие биологи пользуются и такими не-
систематическими классификациями. Тео-
рия клеточного симбиоза не оказывает за-
метного влияния на таксономические уров-
ни ниже класса или порядка. Однако
высшие таксоны-типы и царства-ока-
зываются очень глубоко затронутыми.
В табл. 2.1 приведен ряд широко исполь-
зуемых систем классификации, опублико-
ванных после 1955 года. В табл. 2.2 сопо-
ставлена классификация пяти организмов
в традиционной системе из двух царств и
в системе из пяти царств, принятой в на-
стоящей книге.
Эволюционисты согласны в том, что
между таксонами и временем имеется не-
посредственная связь. Симпсон и Бек [866]
писали:
«Систематическая единица организмов
в природе-это популяция или группа род-
ственных популяций. Их анатомические и фи-
зиологические особенности - это просто сумма
особенностей особей, составляющих популяцию.
Такой набор особенностей не является ни реаль-
ной особью, нй ее идеализированной абстрак-
цией. «Систематическая единица»-это распреде-
ление частот различных вариантов каждого
признака, существующих в действительности
в любой данный момент времени. Виды-это
популяции особей общего происхождения со
сходными экологическими отношениями, оби-
тающих совместно в сходных условиях среды
в определенной области,-популяции, проявляю-
щие тенденцию играть единообразную и про-
должительную эволюционную роль, отличную
от ролей других видов. Систематические еди-
ницы, более широкие, чем виды,-это группы,
состоящие из одного или многих видов общего
происхождения».
Говоря о «популяциях особей общего
происхождения», Симпсон и Бек затраги-
вают временной аспект. Уровень самого
низшего таксона, к которому принадлежат
два организма, должен в какой-то мере от-
ражать то, насколько давно соответствую-
щие две популяции дивергировали от об-
РАЗНООБРАЗИЕ
29
щего предка. Как правило, два организма,
принадлежащие к одному и тому же роду
(например, бобы Phaseolus vulgaris и Ph.
lunatus, лягушки Rana pipiens и R.
catesbiana), дивергировали от их общего
предка позже, чем два организма, принад-
лежащие только к одному и тому же се-
мейству (например, Phaseolus vulgaris и ви-
ка Vicia americana, Rana pipiens и жаба Bufo
terrestris). Но это-не непреложный закон,
поскольку скорость эволюции и критерии
классификации в разных группах неодина-
ковы.
Поразительное открытие молекулярной
биологии, сделанное в последние два де-
сяти летия, - это всеобщность фундамен-
тальных химических процессов, лежащих
в основе самых существенных биологиче-
ских феноменов, а именно способности
к достаточно точной репликации и тем
самым к эволюции. Генетический код, т.е.
правила, определяющие соотношение ме-
жду последовательностями нуклеотидов
в РНК и аминокислот в белке, по существу
одинаков у всех изученных организмов от
монер до обезьяны. Связывание информа-
ционных РНК, комплементарных генной
ДНК, с рибосомами в процессе синтеза
белков, очевидно, тоже универсально.
Представители всех царств используют
аденозинтрифосфат (АТР) в реакциях, тре-
бующих затраты энергии. Эти факты ука-
зывают на то, что в конечном счете все
живые организмы находятся в родстве ме-
жду собой.
Одна из целей эволюционных исследо-
ваний состоит в конструировании филоге-
нетических схем, которые точно отобража-
ли бы историю. Такие схемы (часто в виде
родословных деревьев, ветви которых схо-
дятся в единый ствол) представляют собой
резюме эволюционной информации. Они
графически связывают таксоны друг с дру-
гом во времени или в соответствии со сте-
пенью сходства по некоторому признаку.
Организм, помещенный в развилке эволю-
ционных путей,-это ближайший общий
предок тех организмов, которые находятся
на идущих от этого места ветвях. При по-
строении филогенетических схем может ис-
пользоваться информация из многих ис-
точников. Например, по числу и характеру
различий между аминокислотными после-
довательностями в белках, общих для двух
организмов (пусть это будут, скажем, ци-
тохром с или гемоглобин), можно оценить
число мутаций, которые произошли с тех
пор, как эти два организма дивергировали
от общего предка (см. рис. 2.1). Таким же
образом можно проанализировать нуклео-
тидную последовательность рибосомных
РНК тех же организмов, а затем с по-
мощью программы для компьютера полу-
чить сложные филогении, совместимые со
всеми известными последовательностями
в их белках и РНК [835]. При разработке
таких программ необходимо вводить опре-
деленные предположения и ограничения.
Так, частичные филогении, вытекающие из
макромолекулярных данных, нужно срав-
нивать с филогениями, основанными глав-
ным образом на скелетных структурах
и внешней морфологии ныне живущих
и ископаемых форм или на цитологии
хромосом.
Классификации, основанные на филоге-
нетических схемах, суммируют огромные
массивы информации, хотя, конечно, ну-
ждаются в пересмотре по мере появления
новых данных. Как ботаниками, так и зоо-
логами были составлены приемлемые фи-
логении. Палеонтология, сравнительная
анатомия, физиология и биохимия пришли
к согласию относительно общих контуров
эволюционной истории животных и расте-
ний за последние 600 млн. лет. Однако си-
стематика так называемых «низших» орга-
низмов (бактерий, протистов и грибов)
находится в брожении. Противоречия воз-
никают отчасти из-за профессиональной
организации микробиологов и ботаников.
Их традиции плохо отражают взаимосвязи
между организмами, которые они изучают
(табл. 2.3). Кроме того, подходы к опреде-
лению и классификации организмов в бо-
танике, зоологии и микробиологии суще-
ственно различны (табл. 2.4).
Однако нельзя вечно возлагать вину на
традиции. Только в начале 60-х годов ста-
ло известно, что ископаемая история ми-
кробной жизни простирается вспять по
меньшей мере на 2 млрд. лет. Многие ми-
кробы не имеют явно выраженной половой
стадии, поэтому определение вида должно
30
ГЛАВА 2
Таблица 2.1. Некоторые современные системы классификации. Цифра в верхней строке каждого
2 3 3 3 4
Традиционная По Кёртису По Стейниеру По Додсону По Коуплэнду
[19] [192] и сотр. [902] [239] [175]
Растения
Бактерии
Сине-зеленые
водоросли
Зеленые
водоросли
Хризофиты
Бурые
водоросли
Красные
водоросли
Слизевики
Настоящие
грибы
Мхи
Сосудистые
растения
Животные
Простейшие
Многоклеточ-
ные
Протисты
Бактерии
Сине-зеленые
водоросли
Простейшие
Слизевики
Растения
Зеленые
водоросли
Хризофиты
Бурые
водоросли
Красные
водоросли
Настоящие
грибы
Мхи
Сосудистые
растения
Животные
Многоклеточ-
ные
Протисты
Бактерии
Сине-зеленые
водоросли
Простейшие
Зеленые
водоросли
Хризофиты
Бурые
водоросли
Красные
водоросли
Слизевики
Настоящие
грибы
Растения
Мхи
Сосудистые
растения
Животные
Многоклеточ-
ные
Монеры (Mychota)
Бактерии
Сине-зеленые
водоросли
Растения
Зеленые
водоросли
Хризофиты
Бурые
водоросли
Красные
водоросли
Слизевики
Настоящие
грибы
Мхи
Сосудистые
растения
Животные
Простейшие
Многоклеточ-
ные
Монеры
Бактерии
Сине-зеленые
водоросли
Протоктисты
Простейшие
Зеленые
водоросли
Хризофиты
Бурые
водоросли
Красные
водоросли
Слизевики
Настоящие
грибы
Растения
Мхи
Сосудистые
растения
Животные
Многоклеточ-
ные
Таблица 2.2. Классификация пяти организмов в системах с пятью и с двумя царствами
Таксон Осциллятория Инфузория- трубач Шампиньон Человеи Кукуруза
Пять царств
Царство Мопега Protoctista Fungi Animalia Plantae
Ранг — Mitotica Coelomata Tracheophyta
Тип Cyanobacteria Ciliophora Basidiomycota Chordata Angiospermo-
phyta
Класс Hormogoneae Polyhymenophora Homobasidio- Mammalia Monocotyledonae
mycetae
Порядок Nostocales Heterotrichales Agaricales Primates Graminales
Семейство Nostocaceae Stentoridae Agaricaceae Hominidae Gramineae
Род Oscillatoria Stentor Agaricus Homo Zea
Вид marinus coeruleus campestris sapiens mays
Два царства
Царство Plantae Animalia Plantae Animalia Plantae
Тип Schizophyta Protozoa Eumycetes Chordata Spermatophyta
(Низшие таксоны-те же, что в системе пяти царств)
РАЗНООБРАЗИЕ
31
столбца указывает число царств в соответствующей системе
5 5 7 13
По Уиттэйкеру По Уиттэйкеру и Маргелис По Эдвардсу По Лидэйлу
[1018] [1020] (принята в настоящей книге) [272] [539]
Монеры Монеры Цианохлоробионты Монеры
Бактерии Бактерии Сине-зеленые Бактерии
Сине-зеленые Цианобактерии водоросли Сине-зеленые
водоросли и сколь- (сине-зеленые Эритробионты водоросли
зящие бактерии водоросли) Хлоробионты Красные водоросли
Протисты Хлорокси бактерии Зеленые Растения
Простейшие (зеленые прокарио- водоросли Зеленые водоросли
Хризофиты тические водоросли, Мхи Харовые
Эвгленовые или прохлорофиты) Сосудистые Мхи
Г ипохитриды Протоктисты или растения Сосудистые растения
Плазмодиофоры Протисты1 Эвгленовые Эвгленовые
Растения Простейшие Миксобионты Миксомицеты
Зеленые водоросли Ядросодержащие Слизевики Грибы
Бурые водоросли водоросли Грибы 1 Настоящие грибы
Красные водоросли Слизевики Безжгутиковые (без ундулиподий)
Мхи Гифомицеты грибы Гетероконты
Сосудистые растения Грибы Хитриды Оомицеты
Грибы Грибы с ундули- Грибы 2 Бурые водоросли
Слизевики подиями1 Гифомицеты Диатомовые
Оомицеты Зигомицеты Гипохитриды Желто-зеленые
Хитриды Аскомицеты Оомицеты водоросли
Настоящие грибы Базидиомицеты Хромобионты Эустигматофиты
Животные Лишайники Бурые водоросли Гаптофиты
Многоклеточные Растения Хризофиты Крипто монады
Водоросли1 Динофлагелляты
Мхи Мезозой
Сосудистые Животные Животные
Губки Metazoa
1 Данная классификация [1020] предусматривает две альтернативы: царство Protista или царство Protoctista. В первом случае
грибы с ундудиподиями следует включить в царство грибов, а эукариотические водоросли-в царство растений; во втором случае
эти организмы следует отнести к протоктистам, как это и сделано в настоящей книге.
всецело основываться на распределении ча-
стот морфологических и физиологических
признаков. Между тем многие микробы (в
сущности, большинство) не были выра-
щены и изучены в условиях чистой куль-
туры; поэтому решающие сведения часто
отсутствуют. Попытки использовать мор-
фологические критерии и данные о способе
питания (тактика, весьма успешная в систе-
матике животных и растений) не оказались
особенно полезными при построении фи-
логенетических схем для микробов. Хоро-
шо сохранившиеся микрофоссилии в боль-
шинстве групп бактерий и протоктистов
(за исключением динофлагеллят, радиоля-
рий, фораминифер, диатомей, цианобакте-
рий и нескольких других групп микроорга-
низмов, имеющих раковину или связываю-
щих осадки) исключительно редки, поэто-
му их филогению, а также таксономию
и систематику либо вообще избегали раз-
рабатывать, либо основывали главным
образом на сравнении ныне живущих
форм. Мы лишь совсем недавно узнали
кое-что о деталях метаболизма, ультра-
структурной морфологии, жизненных ци-
клов, питания, генетики и ископаемой ис-
тории мира микробов. Поэтому схемы
филогении бактерий и протоктистов не бы-
ли построены до самого последнего време-
32
ГЛАВА 2
/ч Дупликация и дифференциация
NZ с образованием отдельных генов
♦ Дупликация, приводящая
к удлинению генов
I—1 = 25 замен аминокислот
| | Удвоенный ген
А Предковый ген,
1—1 кодирующий ~39 аминокислот
Рис. 2.1. Филогения, основанная на сравнении последовательностей аминокислот
в белках. Эскиз эволюции гомологичных участков белков группы тропонина С по
Шварцу и Дэйхофу [835]. Длина ветвей пропорциональна числу замен аминокислот;
короткие ветви построены точнее, чем более длинные. Темп эволюции белков, выпол-
няющих различные функции, варьирует; более длинные ветви соответствуют быстрее
эволюционирующим белкам.
Таблица 2.3. Организмы и традиционные дисциплины, их изучающие
Организмы Традиционные дисциплины Области перекрывания
РАЗНООБРАЗИЕ
33
Таблица 2.4. Расхождения в классификации одного фотосинтезирующего протеста
Ботаники Зоологи
Таксономический уровень Таксон Критерий Таксон Критерий
Царство Plantae Фотосинтез Animalia Подвижность
Тип Chrysophyta Золотисто-желтая пигментация Protozoa Одноклеточное животное
Класс Chrysophyceae Phytomastigophorea Пластиды
Порядок Chrysamoebida Амебофлагеллят- ные подвижные стадии Chrysomonadina Золотисто-желтый цвет пластид
Род и вид Ochromonas danica Ochromonas danica
ни [756], и данные, приводимые в Прило-
жении, носят предварительный характер.
Несмотря на эти трудности, было опреде-
ленно достигнуто согласие по одному во-
просу: дихотомия между прокариотами
и эукариотами, несомненно, гораздо глуб-
же, чем традиционное разграничение жи-
вотные/растения.
Прокариоты и эукариоты
Многочисленные и фундаментальные различия между эукариотическими и про-
кариотическими организмами... были полностью осознаны лишь в последние несколько
лет. Действительно, это основное расхождение в структуре клетки, отделяющее
бактерий и сине-зеленые водоросли от всех остальных клеточных организмов,
вероятно, представляет собой величайший единичный эволюционный разрыв, который
можно найти в сегодняшней живой природе.
Р. Стейниер, Э. Адельберг и М. Дудоров, 1970 [902]
К прокариотическим организмам отно-
сятся бактерии-прежде всего бактерии
в традиционном смысле этого термина, за-
тем сине-зеленые водоросли (цианобакте-
рии) и недавно открытые зеленые водо-
рослеподобные организмы (хлороксибакте-
рии), а также некоторые многоклеточные
организмы, такие как актинобактерии (ак-
тиномицеты) и миксобактерии, образую-
щие плодовые тела. Все это-микробы. На-
звание «прокариоты» происходит от грече-
ских слов pro (перед) и кагуоп (семя, ядро).
Прокариотические клетки в большинстве
своем меньше эукариотических (рис. 2.2
и 2.3). Прокариотическую структуру, несу-
щую гены, иногда неправильно называе-
мую бактериальной хромосомой, следует
называть генофором [780]. Это кольцевая
цепь ДНК, которая не находится в ядре,
окруженном мембраной; в электронном
микроскопе генофор выглядит как сравни-
тельно прозрачная область, которую назы-
вают нуклеоидом. В эукариотической клет-
3-39
ке носителями генов служат хромосомы,
находящиеся в ядре, ограниченном мем-
браной. В исключительно тонких, про-
зрачных препаратах можно видеть живые
хромосомы с помощью светового микро-
скопа; чаще же их изучают в фиксиро-
ванных и окрашенных клетках (в отличие
от генофора прокариот хромосомы окра-
шиваются в красный цвет реактивом Фёль-
гена). Хромосомы построены из ДНК, ко-
торая находится в комплексе с пятью
гистонами - белками, богатыми аргинином
и лизином и составляющими у большин-
ства эукариот значительную часть массы
хромосом (более половины). Гистоны при-
дают хромосомам ряд характерных
свойств- упругость, способность к ком-
пактной укладке и окрашиваемость. Одна-
ко они непричастны к способности хромо-
сом передвигаться, за которую ответ-
ственны митотическое веретено или
сходные с ним системы микротрубочек.
Все широко известные организмы - во-
34
ГЛАВА 2
МОНЕРЫ Приблизительные размеры, мнм (наибольшее измерение)
Микоплазмы 0,1-0,3 СЭ
Бактерии
0,5-5,0
РАСТЕНИЯ
Тканевые клетки
10-50
ЖИВОТНЫЕ
Тканевые клетки 10-50
Яйцеклетки 100-105
Рис. 2.2. Сравнение размеров некоторых клеток.
доросли, простейшие, плесени, высшие гри-
бы, животные и растения-состоят из эука-
риотических клеток. Клетки этих организ-
мов (за исключением некоторых протокти-
стов) делятся путем митоза-так назы-
ваемым непрямым делением, при котором
хромосомы продольно «расщепляются»
и расходятся двумя группами к противопо-
ложным полюсам клетки. Слово митоз
в этой книге будет употребляться в класси-
ческом смысле-только тогда, когда речь
идет о хромосомах и митотическом аппа-
рате; в это понятие не входит точное пря-
мое распределение генов, составляющих
группу сцепления (генофор) у бактерий.
Прокариотические клетки могут делиться
РАЗНООБРАЗИЕ
35
Нецеллюлозная
стенка
ПРОКАРИОТА
ЭУКАРИОТА
Митохондрии
Кинетохор
Хромосома
Клеточная
мемврана
Ядерная
мемврана
Большие
РИБОСОМЫ
Нуклеоид
(генофор)
Жгутик
Клеточная
стенка
Рис. 2.3. Сравнение структуры прокариотической и эукариотической клетки. Комбини-
рованные схемы, основанные на данных световой и электронной микроскопии.
Клеточная
мемврана
КинетосомаЯ+О1
Эндоплазматический
ретикулум
Ундулиподия 9+Z
(микротрубочки)
перетяжкой на равные части или почкова-
нием на неравные части, но они никогда не
делятся путем митоза.
Прокариоты обычно размножаются
бесполым способом. У многих из них по-
ловой процесс вообще неизвестен и потом-
ство имеет только одного родителя (в этой
книге под половым размножением пони-
мается любой процесс, при котором каж-
дый потомок имеет более чем одного ро-
дителя-обычно двух). У прокариот, спо-
собных к половому размножению, половые
системы однонаправленны в том смысле,
что клетки-доноры («мужские») передают
свои гены клеткам-реципиентам («жен-
ским»). Число передаваемых генов варьи-
рует от одной конъюгации к другой: гены
образуют длинную молекулу ДНК, и обы-
чно передается лишь небольшая часть ге-
нома (но иногда-почти весь геном). При
конъюгации бактерий не происходит слия-
ния цитоплазмы клеток, как это бывает
у всех животных, у грибов (при слиянии
гиф) и у многих растений и протоктистов.
Новый прокариотический организм, назы-
ваемый рекомбинантом, состоит из самой
клетки-реципиента, в которой некоторые
гены замещены генами донора [444]. Та-
ким образом, у прокариот родители почти
никогда не вносят равного вклада. С дру-
гой стороны, у эукариотической клетки,
возникающей половым путем (зиготы),
вклад родителей одинаков или почти оди-
наков: новая эукариотическая особь обыч-
но получает половину генов и некоторое
количество нуклеоплазмы и цитоплазмы
от каждого родителя.
Хромосомы построены из ДНК и бел-
ков, но препараты изолированных хромо-
сом часто содержат также значительную
примесь РНК из других областей ядра.
Эта РНК-вероятно, как информационная,
так и рибосомная-легко прилипает к изо-
лированным хромосомам. Эукариотиче-
36
ГЛАВА 2
ское ядро содержит также ядрышки, со-
стоящие из предшественников цитоплазма-
тических рибосом-из цепей РНК различ-
ной длины и большого числа белков.
Другие органеллы, свойственные только
эукариотическим клеткам,-это митохон-
дрии, пластиды, центриоли и кинетосомы
с их ундулиподиями. За исключением ми-
кротрубочек, которые встречаются как вну-
три, так и вне ядра, все эти органеллы ле-
жат с наружной стороны от ядерной мем-
браны.
Все двигательные органеллы эукариоти-
ческой клетки имеют толщину около
0,25 мкм; из них более длинные (от 10 до
15 мкм) и представленные у каждой клетки
в небольшом числе по традиции называют
жгутиками, а более короткие и многочис-
ленные-ресничками. Электронная микро-
скопия выявила поразительное структур-
ное сходство всех эукариотических ресни-
чек и жгутиков: на поперечном разрезе во
всех случаях можно видеть одно и то же
расположение белковых микротрубочек
(9 + 2), диаметр каждой из которых соста-
вляет около 0,024 мкм. Эти органеллы го-
раздо сложнее бактериальных жгутиков
и имеют совершенно иную структуру
и иной белковый состав (рис. 2.4). Пришло
время, чтобы их названия отразили новые
сведения; поэтому в нашей книге для ре-
сничек, жгутиков и родственных им орга-
нелл эукариот (например, для осевой нити
в хвосте спермия, для структурных единиц
цирруса у инфузорий и других структур ти-
па 9 -I- 2 и их производных, развивающихся
из кинетосом, которые сами имеют на по-
перечном разрезе структуру 9 + 0) исполь-
зуется термин ундулиподия. Название жгу-
тик оставлено для тонких бактериальных
жгутиков и гомологичных им структур, та-
ких как аксиальные фибриллы спирохет;
обычно жгутики слишком малы, чтобы их
можно было видеть с помощью обычного
светового микроскопа. Эта менее дву-
смысленная терминология основана на
соображениях Т. Яна и его коллег
[179, 518].
ЖГУТИК
МЕСТО ПРИКРЕПЛЕНИЯ
Белок —
флагеллин
йетериалкиыИ Клеточная
стенка
жгутик
Осевая фибрилла
Осевая нить
ФиБР/илла /0Б0Л0Чна
Изгиб
Липо-
L полисахарид
Пептидогли- ' ДьТ
*-кан яме
Плазматическая мембрана
(липополисахаридная)
Рис. 2.4. Двигательные структуры бактерий (жгутик и бактериальное базальное тель-
це) и эукариот (ундулиподия и кинетосома). (Выражение «бактериальное базальное
тельце» двусмысленно.)
РАЗНООБРАЗИЕ
Таблица 2.5. Общеизвестные прокариоты и эукариоты
Прокариоты Эукариоты
Одноклеточные гетеротрофы Настоящие бактерии: сероводородные бактерии, Е. coli, псевдомонады, не- которые железобактерии, бациллы, метанообразующие бактерии, азот- фиксирующие бактерии, спирохеты, микоплазмы, риккетсии, Chlamydia, Bedsonia Про тис ты: амебы, радиолярии, фора- миниферы, инфузории, споровики, некоторые динофлагелляты. Некото- рые дрожжи
Автотрофы Сине-зеленые и зеленые прокариоти- ческие водоросли (т.е. цианобакте- рии и хлороксибактерии), другие фо- тосинтезирующие бактерии, хемоав- тотрофные бактерии Водоросли: красные, бурые, харовые, диатомовые; некоторые динофлагел- ляты, хлореллы, Cyanidium. Расте- ния: мхи, печеночники, папоротники, цикадовые, хвойные, цветковые
Мицелиальные и многоклеточ- ные организмы Актинобактерии (актиномицеты), неко- торые скользящие и почкующиеся бактерии Водные плесени, хитриды, шляпочные грибы, дождевики, аскомицеты, сли- зевики. Растения. Животные: губки, гребневики, кишечнополостные, пле- ченогие, мшанки, аннелиды, брюхо- ногие моллюски, членистоногие, иг- локожие, оболочники, рыбы, млеко- питающие
В табл. 2.5 приведены некоторые хоро-
шо известные про- и эукариоты, сгруппи-
рованные по способам питания и типу
клетки; в табл. 2.6 перечислены главные
различия между прокариотическими и эу-
кариотическими организмами.
Таблица 2.6. Различия между прокариотами и эукариотами
Признаки Прокариоты Эукариоты
Размеры клеток Клетки большей частью мелкие (1-10 мкм); некоторые больше 50 мкм Клетки большей частью крупные (10-100 мкм); некоторые больше 1 мм
Общие особенно- сти Исключительно микроорганизмы. Од- ноклеточные или колониальные. Морфологически наиболее сложны нитчатые или мицелиальные формы с «плодовыми телами». Нуклеоид без пограничной мембраны Некоторые-микроорганизмы; боль- шинство-крупные организмы. Од- ноклеточные, колониальные, мице- лиальные или многоклеточные. Мор- фологически наиболее сложны поз- воночные животные и покрытосе- менные растения. Все имеют ядро с пограничной мембраной
Клеточное деле- ние Немитотическое, прямое, чаще всего путем расщепления надвое или поч- кования. Генофор содержит ДНК, но не содержит белка; не дает ре- акции Фёльгена. Центриолей, мито- тического веретена и микротрубо- чек нет Различные формы митоза. Обычно имеется много хромосом, содержа- щих ДНК, РНК и белки и дающих ярко-красную окраску по Фёль- гену. У многих форм имеются цент- риоли, а также. митотическое вере- тено или упорядоченно расположен- ные микротрубочки
38
ГЛАВА 2
Продолжение табл. 2.6
Признаки Прокариоты Эукариоты
Системы пола У большинства форм отсутствуют; ес- ли имеются, то осуществляют од- нонаправленный перенос генетичес- кого материала от донора к ре- ципиенту У большинства форм имеются; рав- ное участие обоих родителей в оп- лодотворении
Развитие Отсутствует многоклеточное развитие, начинающееся от диплоидных зигот; нет выраженной дифференциации тканей. Только одиночные или ко- лониальные формы. Нет сложных межклеточных соединений. Мета- морфоз редок Гаплоидные формы образуются в ре- зультате мейоза, диплоидные разви- ваются из зигот; у многоклеточ- ных-далеко идущая дифференциа- ция тканей. Плазмодесмы, десмосо- мы и другие сложные межклеточ- ные соединения. Метаморфоз обы- чен
Устойчивость к кислороду Строгие или факультативные анаэро- бы, микроаэрофилы или аэробы В основном аэробы. Исключения-яв- но вторичные модификации
Обмен веществ Различные схемы метаболизма; нет специализированных, ограниченных мембранами органелл с ферментами, предназначенными для окисления ор- ганических молекул (нет митохонд- рий) Во всех царствах одинаковая схема окислительного метаболизма: име- ются мембранные органеллы (мито- хондрии) с ферментами окисления трикарбоновых органических кислот
Фотосинтез (если он имеется); липиды и др. Ферменты фотосинтеза связаны с кле- точными мембранами (хроматофо- ры), а не упакованы в виде от- дельных органелл. Встречается ана- эробный и аэробный фотосинтез с выделением серы, сульфата или кис- лорода. Донорами водорода могут быть Н2, Н2О, H2S или (Н2СО)„. Липиды: вакциновая и олеиновая кислоты, гопаны; стероиды крайне редки. Образуют аминогликозидные антибиотики Ферменты фотосинтеза находятся в пластидах, ограниченных мембрана- ми. Большей частью фотосинтез с выделением кислорода; донором во- дорода всегда служит Н2О. Липи- ды: обычны линолевая и линоле- новая кислоты, стероиды (эргосте- рол, ' циклоартенол, холестерол). Обычны (особенно у растений) ал- калоиды, флавоноиды, ацетогенины и другие вторичные метаболиты
Двигательные приспособле- ния Некоторые имеют простые бактериаль- ные жгутики, состоящие из флагел- лина; другие передвигаются путем скольжения. Внутриклеточное движе- ние встречается редко или отсут- ствует; нет фагоцитоза, пиноцитоза и циклоза У большинства имеются ундулипо- дии: «жгутики» или реснички типа 9 + 2. Структуры 9 + 0 или 6 + 0 представляют собой эволюционные модификации схемы 9 + 2. Обычны псевдоподии, содержащие актинопо- добный белок. Характерно внутри- клеточное движение (пиноцитоз, фа- гоцитоз, цикл оз), осуществляемое с помощью специализированных бел- ков-актина, миозина, тубулина
РАЗНООБРАЗИЕ
39
Продолжение табл. 2.6
Признаки Прокариоты Эукариоты
Клеточная стен- ка Гликопептиды - производные диамино- пимелиновой и мурамовой кислот; гликопротеиды редки или отсутству- ют; аскорбиновая кислота не требу- ется Хитин или целлюлоза; обычны глико- протеиды с гидроксилированными аминокислотами; необходима аскор- биновая кислота
Споры Устойчивы к высыханию; теплоустой- чивые эндоспоры содержат дипико- линат кальция; актиноспоры Сложные, варьируют в зависимости от типа; нет дипиколината каль- ция; в спорах спорополленин; эндо- спор нет
Пять царств
Некоторые люди считают, что в науке вряд ли стоит обсуждать вопросы,
на которые нет однозначного ответа, полученного в эксперименте. Такое мнение
наряду с консерватизмом, возможно, было причиной того, что в течение долгого
времени, почти не встречая возражений, господствовала система двух царств-растений
и животных... Однако прочное господство этой системы кончилось; сейчас широко
обсуждаются и другие возможные системы.
Р. Уиттэйкер, 1969 [1018]
В схемах классификации делается попы-
тка отобразить эволюционную историю,
но вместе с тем приходится учитывать ди-
дактические и экологические моменты.
Эволюционные соображения говорят ско-
рее в пользу монофилии, что означает
объединение организмов с их ближайшими
общими предками в наиболее узкие так-
соны. Если бы принцип строгой монофи-
лии твердо выдерживался, то представите-
ли каждого таксона были бы более род-
ственны (через своего общего предка)
другим представителям того же таксона,
чем любому организму, не относящемуся
к этому таксону. Число групп, особенно
в высших таксонах, оказалось бы огром-
ным, а определение таксонов стало бы на-
столько усложненным, что было бы при-
емлемо только для узких специалистов.
Нужны такие группы, которые можно
определить, система которых была бы обо-
зримой и доступной для усвоения. Эти ди-
дактические соображения заставляют отка-
заться от принципа строгой монофилии.
Следует учитывать также экологические
соображения. Когда Р. Уиттэйкер [1017]
впервые в 1959 г. предложил выделить
пять царств, он подчеркнул, что в сети
природных взаимодействий крупные орга-
низмы бывают или продуцентами, или
консументами, или редуцентами. Эти спо-
собы питания приблизительно соответ-
ствуют образам жизни представителей
трех царств макроскопических организмов.
А именно растения-это продуценты, жи-
вотные-консументы, а грибы-редуценты.
Продуценты могут быть или фото-, или хе-
моавтотрофами; они добывают пищу из
неорганических источников либо путем фо-
тосинтеза, либо прямым окислением вос-
становленных неорганических соединений.
Последний способ - хемоавтотрофию - ис-
пользуют только прокариоты. Таким обра-
зом, автотрофия эукариот-это всегда фо-
тоавтотрофия. И консументы, и редуценты
гетеротрофны; в качестве пищи им нужны
готовые органические соединения, но в не-
одинаковом виде. Консументам требуются
органические вещества в форме других ор-
ганизмов : если они питаются фотоавто-
трофами, их называют травоядными; если
же они поедают организмы, которые сами
едят фотоавтотрофов, то их называют
хищниками. Все консументы вводят пищу
40
внутрь своего тела, где она переваривается.
Редуценты-это гетеротрофы, которые не
заглатывают пищу; они секретируют пи-
щеварительные ферменты в окружающую
среду, чтобы разрушить свою пищу снару-
жи, и поглощают образующиеся неболь-
шие молекулы из раствора.
Предложенную Уиттэйкером характе-
ристику этих трех царств по способу пита-
ния дополняет их четкая классификация по
способу развития. У всех животных зигота,
образующаяся при оплодотворении жен-
ской гаметы мужской гаметой, развивается
в клеточный шар, именуемый бластулой.
Растения развиваются из многоклеточных
диплоидных зародышей, питаемых бес-
плодной фотосинтезирующей тканью. Гри-
бы, хотя они и способны к образованию
половых структур, на всех стадиях разви-
тия лишены ундулиподий; кроме того, они
образуют гифы из гаплоидных спор.
В этой модифицированной схеме Уиттэй-
кера три царства определены столь четко,
что нам остается охарактеризовать только
те организмы, которые не относятся ни
к животным, ни к растениям, ни к грибам.
Эти организмы распадаются на две
группы: 1) все прокариоты и 2) те остав-
шиеся эукариоты, у которых нет эмбриоге-
неза,-они не удовлетворяют строгому
определению животного, растения или гри-
ба. Вся совокупность прокариот образует
царство монер (Мопега), которое по пред-
варительной классификации, принятой
в настоящей книге, условно разделено на
16 типов. Эукариотические микроорга-
низмы и их прямые потомки составляют
царство протоктистов. В отношении пита-
ния протоктисты неоднотипны: среди них
есть всасывающие, фотосинтезирующие и
заглатывающие формы. У прокариот
встречаются все возможные способы пита-
ния, кроме заглатывания пищи; на клеточ-
ном уровне «заглатывание» зависит от
способности к фагоцитозу, которая у про-
кариот отсутствует. В табл. 2.7 предста-
влены отличительные особенности всех пя-
ти царств, а также примерное время их
появления в палеонтологической летописи.
Развернутая система пяти царств, доведен-
ная до уровня классов, дана в Приложении.
Вирусы не включены ни в одно из
о
X
*
S
&
S
Е
S
S
св
а
&
5 о
Надцарство Eukariota
Протоктисты (Protoctista) Эукариотические микро- организмы: водоросли, простейшие, грибы с ун- дулиподиями, водные гифомицеты Эукариотические хромо- сомы, иногда без гисто- нов. Митоз может от- сутствовать, может быть необычного типа или же стандартным. Чередование уровней плоидности; разнооб- разные мейотические половые системы Протерозой или фанеро- зой (1000-600) (датиров- ка ненадежна) Менделевские гене- тические систе- мы, митоз и мейоз, рекомби- нация в каждом поколении, внут- риклеточная под- вижность (фаго- цитоз и пиноци- тоз) Истощение запасов [307, питательных ве- 330, ществ 393, 561, 577, 578, 780]
Животные (Animalia) Метазои: животные, раз- вивающиеся из бластул Диплоидные организмы; мейоз предшествует га- метогенезу Поздний протерозой или фанерозой (750) Специализация тка- ней (а также де- смосомы или иные межклеточ- ные соединения) в связи с гете- ротрофным пита- нием путем за- хвата сложных пищевых объек- тов Переход от водно- [330- го образа жизни 332] к наземному и воздушному; стратегии пита- ния
Растения (Plantae) Метафиты: растения, раз- вивающиеся из зароды- шей; с многоклеточны- ми репродуктивными органами Чередование гаплоидной и диплоидной фаз Фанерозой. Риниофиты найдены в даунтоние- вых породах в Уэльсе, Чехословакии и штате Нью-Йорк (450) Специализация тка- ней в связи с ав- тотрофным, фо- тосинтетическим питанием Переход от водно- [47, го образа жизни 48] к наземному; проблема защи- ты от хищников
Грибы (Fungi) Amastigomycota: зигоми- цеты, аскомицеты, шля- почные грибы, дрожжи Гаплоидные и дикарио- тические организмы; за образованием зиготы следует мейоз. Образу- ются гаплоидные споры Фанерозой. Palaeomyces asteroxyli был найден в риниевых сланцах (400) Сложное мице- лиальное разви- тие, питание пу- тем всасывания веществ Переход от водно- [28, го образа жизни 752, к наземному; ис- 947] точники питания; природа хозяев
1 Геохронология, использованная в этой книге, представлена
в табл. 4.2.
42
ГЛАВА ;
царств, так как они не являются клетками
и не состоят из клеток. Минимальное чис-
ло ферментов, нуклеиновых кислот и дру-
гих макромолекулярных компонентов, не-
обходимое для самовоспроизведения тео-
ретической «минимальной клетки», соста-
вляет по. произведенной оценке около 50
[664, 665]. Это соответствует примерно
полсотне генов. Вирусы содержат еще мень-
ше генетической информации: все они-об-
лигатные паразиты клеток и, как полагают,
зарождались многократно у многих раз-
личных хозяев, после того как выработа-
лись механизмы клеточной репликации.
Вероятно, вирусы более родственны своим
хозяевам, чем друг другу [460], хотя неко-
торые из самых крупных и сложных виру-
сов, такие как вирус осповакцины, могли
произойти непосредственно от паразитиче-
ских бактерий путем длительной функцио-
нальной регрессии. Для полноты изложе-
ния несистематическая классификация ви-
русов приведена в табл. 2.8.
Важное новшество в системе Уиттэйке-
ра-признание громадных различий между
растениями и грибами, которые по тради-
ции относили к растениям. Зеленые расте-
ния-это фотоавтотрофные первичные про-
дуценты, тогда как грибы - всасывающие
редуценты; экологически и физиологически
у них мало общего, если не считать непо-
движного образа жизни. Однако Уиттэй-
кер, как и другие [175, 239, 539], столкнул-
ся с проблемой размытости границ между
растениями и грибами, с одной стороны,
и эукариотическими микроорганизмами, от
которых они, по-видимому, произошли,-с
другой. Многоклеточность - недостаточный
признак для того, чтобы отличать расте-
ния и грибы от протоктистов. Колониаль-
ная и многоклеточная организация возни-
кла во многих группах, включая бактерий.
Фактически ни одна из новых классифика-
ций не считает всех протистов одиночными
клетками (вспомним о вольвоксовых или
о колониальных инфузориях). Признавая
это затруднение, Уиттэйкер и я попыта-
лись разработать достаточно простую
(чтобы она могла быть общеполезной) си-
стематическую классификацию [1020]. Мы
предложили два варианта на выбор: с бо-
Таблица 2.8. Вирусы [1016]
Тип Структура Примеры
Рибови- Рибоспиральные Вирус табачной
русы (нуклеокапсид мозаики, мик-
(РНК- со спиральной совирус (вирус
виру- симметрией) гриппа А), ви-
сы) рус мозаики го- роха, вирус по- дорожника
Рибокубические Napoviridae (ви-
(нуклеокапсид с рус желтой мо-
кубической заики турнепса,
симметрией) Коксаки 1, эхо- вирус, РНК- фаг); Reoviridae (реовирус, нео- вирус); арбови- русы
Дезокси- Дезоксиспираль- Вирусы оспы, ку-
вирусы ные (нуклеокап- риной оспы,
(ДНК- сид со спираль- миксомы кро-
виру- ной симмет- лика; цианофа-
сы) рией) ги (фаг фХ174).
Дезоксикубиче- Вирусы папилло-
ские (нуклео- мы Шоупа, по-
капсид с куби- лиомы: адено-
ческой симмет- вирусы, вирус
рией) герпеса
Дезоксибиналь- Бактериофаги (Т,
ные (с головкой и хвостом) X, 434, ф80, Р22)
лее широким царством Protoctista и с бо-
лее узким царством Protista. Если выбрать
протоктистов, что я сделала в этой книге,
то три сложных царства получают строгие
определения и, возможно, даже оказы-
ваются монофилетичными. При этом из
царства грибов, которые позитивно опре-
делены как гаплоидные или дикариотиче-
ские мицелиальные организмы, размно-
жающиеся спорами, исключаются многие
формы, которые по традиции причисляли
к грибам,-все водные плесени и другие ор-
ганизмы, имеющие ундулиподии на какой-
либо стадии жизненного цикла. Царство
грибов (Fungi) в нашем понимании вклю-
чает только плесневые и высшие грибы
(например, зигомицеты, аскомицеты и ба-
зидиомицеты). В царство растений, как оно
здесь определено, входят только эмбрио-
РАЗНООБРАЗИЕ
43
фиты-многоклеточные зеленые растения,
которые развиваются из зародышей; это
главным образом наземные растения. В ре-
зультате этих ограничений царство проток-
тистов становится похожим на свалку:
в него попадают те оставшиеся разно-
родные типы, в которых происходили глу-
бокие эволюционные «эксперименты» на
тему митоза и мейоза (см. гл. 9 и 10). В со-
ответствии с таким определением, это цар-
ство включает бурые и красные водоросли,
слизевики и водные плесени, а также мно-
жество многоклеточных потомков эукарио-
тических микробов-ни при каком усилии
воображения невозможно счесть все эти
организмы одноклеточными. Как заметил
Коуплэнд (1956) [175], одобрив прецедент
Хогга (1861) [410], термин «протоктист»
используется именно потому, что термин
«протист» означает одиночную клетку.
Вместо этого можно выделить более
ограниченное царство протпистов, оставив
водоросли в царстве растений, а ди-
плоидные водные плесени-в царстве гри-
бов. Эта более традиционная схема откры-
то признает полифилетичность царств рас-
тений и грибов. Что предпочесть-более
ограниченное царство протестов или более
широкое царство протоктистов-дело вку-
са.
В классификации современных форм
жизни, приведенной в Приложении, имеет-
ся около сотни фундаментально различаю-
щихся планов строения тела или схем ме-
таболизма, представленных ныне живущи-
ми типами. По оценке палеонтологов, воз-
можно, к ним следует прибавить еще три
или четыре типа, которые полностью вы-
мерли (например, археоциатиды и хитино-
зои). Поразительно, что хотя ни одного из
видов, существовавших 500 млн. лет назад,
нет сегодня в живых, примерно в то же
время уже появились почти все типы, ко-
торые мы находим сейчас. Почему? Что
лежит в основе этой нестабильности видов
в сочетании с исключительной консерва-
тивностью типов? Какова бы ни была при-
чина, можно предположить, что быстрое
обновление низших таксонов и консерва-
тизм высших имеют место и в мире ми-
кробов. Комплексы признаков, определяю-
щих типы, сохраняются и служат основой
для построения филогенетических схем
и реконструкции ранней истории жизни.
ГЛАВА 3
ВЗГЛЯД НА ЭВОЛЮЦИЮ КЛЕТКИ
Прямая филиация
Классическая точка зрения логично признавала, что все важнейшие эукариоти-
ческие органеллы образовались путем дифференциации вещества самой протоэу-
кариотической клетки, т. е. аутогенно.
Ф. Тэйлор, 1976 [933]
Традиционный взгляд на происхожде-
ние и эволюцию эукариотических клеток
заключается в том, что все живые орга-
низмы произошли прямым путем от един-
ственной предковой популяции в результа-
те накопления разного рода мутаций под
действием естественного отбора. Сторон-
ники этой идеи полагают, что точечные
мутации, дупликации, делеции и другие
наследственные изменения, как известно,
игравшие роль в эволюции животных
и растений, ответственны и за дифференци-
ровку эукариотических клеток из прока-
риотических. Можно указать ряд совре-
менных защитников такой прямой филиа-
ции, т.е. представления о несимбиотиче-
ском происхождении клеток [17, 139, 249,
769, 933, 978].
В отношении растений гипотеза прямой
филиации опирается на внушительную со-
вокупность данных. Такие формы, как
представители современного рода зеленых
водорослей Klebsormidium, возможно,
являются сравнительно мало изменивши-
мися потомками родоначальников всех
растений [727]. Многие особенности этих
водорослей наводят на мысль, что они
и растения имеют общего предка в со-
ответствии со схемой филогении, представ-
ленной на рис. 3.1.
Филогения животных сложнее, но кон-
цепция прямой филиации, вероятно, прило-
жима также и к их путям эволюции. Губки
с их особым несовершенным типом много-
клеточное™, очевидно, произошли от про-
тестов независимо от остальных групп жи-
вотных. На электронно-микроскопическом
уровне определенные воротничковые про-
тисты и родственные им колониальные
формы, которые зоологи называют хоано-
флагеллятами, а ботаники - краспедомона-
дами, обнаруживают поразительное сход-
ство с некоторыми клетками губок, и это
позволяет предполагать, что губки про-
изошли от таких протестов. Однако до сих
пор не найдено ни одной группы простей-
ших, которые были бы с очевидностью
близки к таким примитивнейшим много-
клеточным животным, как плакозои
Trichoplax. Недавно Э. Хэнсон [379] вновь
проанализировал вопрос о происхождении
животных от протестов. Он предлагает
превосходные критерии для оценки каче-
ства данных, используемых в эволюцион-
ном анализе, и предпочитает взгляд, со-
гласно которому путь происхождения на-
стоящих многоклеточных животных
(Eumetazoa) проходил через инфузорий
и плоских червей, обладавших псевдоцело-
мом. Однако он все же вынужден при-
знать, что вопрос о том, какие именно про-
тисты были предками настоящих много-
клеточных, еще не может быть решен.
В любом случае зоологи согласятся с тем,
что схема прямой филиации вроде пред-
ставленной на рис. 3.2, основанная на из-
учении ископаемых и ныне живущих орга-
низмов, в общих чертах верна.
Итак, по крайней мере для животных
и растений гипотеза, по которой сложные
эукариотические организмы развились из
более просто устроенных эукариот путем
накопления отдельных мутаций под дей-
ствием естественного отбора, вполне пра-
ВЗГЛЯД НА ЭВОЛЮЦИЮ КЛЕТКИ
45
Кайнозой
Мезозой
Палеозой
Цветковые растения
Рис. 3.1. Филогения типов растений.
вомерна, хотя, вероятно, в ней преувеличе-
на роль случайности как прямого источни-
ка наследственной изменчивости. В проис-
хождении новых и более сложных функций
дупликации могли иметь большее значе-
ние, чем случайные точечные мутации, со-
стоящие в замене одного или нескольких
нуклеотидов. Произведенные недавно срав-
нения аминокислотных последовательно-
стей в белках организмов с хорошо уста-
новленным путем эволюционной истории
подтвердили тот принцип, что эволю-
ционные новшества опираются на сохране-
ние высокосовершенных благоприятных ге-
нов [835]. Белки, не имеющие общих
функциональных черт, оказываются явно
родственными друг другу по аминокислот-
ной последовательности. Дупликация ге-
нов, т.е. удвоение длинных нуклеотидных
последовательностей, сопровождалась диф-
ференциацией функций генных продуктов.
Итак, новые организмы с повышенной
способностью контролировать свою среду
обитания развивались больше благодаря
сохранению, дупликации и рекомбинации
высокоадаптированных генов, чем путем
приобретения новых свойств в результате
простых, случайных точечных мутаций.
Однако точечные мутации в условиях есте-
ственного отбора отшлифовывали непред-
виденно дуплицируемый генетический ма-
териал так, что создавались хорошо адап-
тированные геномы. Такие геномы дей-
ствительно эволюционируют путем пря-
мой филиации.
Однако я полагаю, что гипотеза пря-
мой филиации не позволяет объяснить
происхождение эукариот от прокариот.
Как в истории ископаемых форм, так и ме-
жду ныне живущими организмами имеется
громадная брешь. Например, хиатус между
неспособными к митозу цианобактериями
и такими формами с вполне развитым ми-
тозом, как красные водоросли, трудно по-
нять с позиций прямой филиации, но он
естественно вытекает из симбиотической
46
ГЛАВА 2
Дофанерозой Палеозой Мезозой Кайнозой
Рис. 3.2. Филогения типов животных.
CHAETOGNATHA
P060N0PH0RA
ECHINODERMATA
Arachnlda
Й
ftivalvia
NEMATOMORPHA
MESOZOA
CTENOPHORA
_ GNATHOSTOMUL1DA
PLATYHELMINTHES
_______NEMERTINA
Urochordata
Uochordata ~
PRIAPUL1DA 4.
SIPUNCULA
дай
fi.
ECHIURA
BRACH1OPODA
ECTOPROCTA
PHORONIDA
PENTASTOMA
ft TARDIGRADA________
ANNELIDA
ONYCHOPHORA
My ri apo da
Crustacea
Polyplacophora___ —
Cephalopoda
Gastropoda
ACANTHOCEPHALA______________
ENTOPROCTA
ROTIFERA
w s A GASTROTRICHA
«1---------------
KINORHYNCHA
NEMATODA
CNIDARIA
ВЗГЛЯД НА ЭВОЛЮЦИЮ КЛЕТКИ
47
Рис. 3.3. Сопоставление филогений, соответствующих теории прямой филиации (А)
и теории симбиоза (Б).
теории. На рис. 3.3 теории прямой филиа-
ции и симбиоза противопоставлены друг
другу. В табл. 3.1 представлены различия
между этими концепциями. Критически об-
суждая теорию симбиоза, Ф. Тэйлор [932]
отверг симбиоз как источник возникнове-
ния ундулиподиальной подвижности и оха-
рактеризовал эту идею как “SET” («ком-
плекс»), но мы продолжаем пользоваться
этим сокращением1.
И теория прямой филиации, и теория
симбиоза приводят к одинаковым филоге-
ниям для бактерий, животных и растений.
Согласно им обеим, все организмы на Зе-
мле произошли от биохимически одно-
1 В подлиннике непереводимая игра слов:
set может означать «комплекс», нечто не вполне
нормальное; в то же время это аббревиатура
слов Serial Endosymbiotic Theory (теория после-
довательных симбиозов).- Прим, перев.
типных бактериальных предков, а расте-
ниям и животным дали начало эукариоти-
ческие микробы. Однако эти теории пол-
ностью расходятся в представлениях
о процессе перехода от прокариот к эука-
риотическим клеткам. Теоретики прямой
филиации расходятся между собой в дета-
лях и в степени разработанности своих
схем [79, 139, 249, 484, 755, 769, 933]. Одна-
ко все они согласны в том, что фотосинте-
зирующие бактерии дали начало водорос-
лям и в конце концов растениям,
а некоторые водоросли утратили свои пла-
стиды и превратились в предков грибов
и животных. Они согласны также в том,
что пластиды и другие органеллы эука-
риот, включая ядро, сформировались пу-
тем дифференциации (компартментализа-
ции) внутри самих клеток. Все они под-
писываются под тем, что я называю бота-
ническим мифом.
48
ГЛАВА 3
Таблица 3.1. Различия между положениями теории прямой филиации
и симбиотической теории
Теория прямой филиации Теория последовательных эндосимбиозов
Главная дихотомия: животные-растения Главная дихотомия: прокариоты-эукариоты
Фотосинтезирующие эукариоты (водоросли и зеленые растения) произошли от фотосин- тезирующих прокариот (сине-зеленых во- дорослей или гипотетических праводорос- лей) Фотосинтезирующие эукариоты (ядросодержащие водоросли и растения) и нефотосинтезирующие эукариоты (животные, грибы, простейшие) про- изошли от общих гетеротрофных предков (аме- бофлагеллят)
Растения и их фотосинтетические системы в докембрии эволюционировали монофи- летически Эволюция фотосинтеза в архее1 была монофиле- тической у бактерий (включая циано- и хло- роксибактерий); фотосинтезирующие протисты возникли внезапно, когда их гетеротрофные про- тисты-предки вступили в симбиоз с фотосинте- зирующими прокариотами (протопластидами)
Животные и грибы произошли от автотро- фов, утративших пластиды Животные и большинство водорослей и грибов произошли непосредственно от гетеротрофных протистов
Митохондрии дифференцировались внутри- клеточно у (фотосинтезирующих) праводо- рослей Митохондрии уже были у гетеротрофных про- тистов, когда последние в результате симбиоза приобрели пластиды. Протомитохондрии были ранее приобретены симбиотическим путем
У праводорослей внутриклеточно дифферен- цировались ундулиподии, митотический ап- парат и все прочие эукариотические ор- ганеллы Митоз выработался у гетеротрофных эукариоти- ческих протистов путем дифференциации унду- липодиальной системы
Все организмы произошли монофилетически от предков-прокариот путем накопления одиночных мутаций Прокариоты произошли от ранних прокариоти- ческих предков путем ряда одиночных мутацион- ных событий; эукариоты тоже произошли от эукариотических предков благодаря одиночным мутационным событиям; эукариотические же предки произошли от прокариот в результате серии симбиозов
Следствия
Согласно теории, должны существовать пра- водоросли; трудно связать эту теорию с ископаемой летописью и построить со- ответствующую филогению Теория объясняет биохимические пути и их избы- точность у органелл. Она позволяет построить последовательную филогению, объясняющую «биологический разрыв» между временами проте- розоя и фанерозоя* Теория предсказывает, что у органелл должны сохраняться остатки систем репликации
Использованная геохронология представлена в табл. 4.2
ВЗГЛЯД НА ЭВОЛЮЦИЮ КЛЕТКИ 49
Ботанический миф
Все организмы, более высокоразвитые, чем Schizophyta (бактерии) и Rhodophyta
(красные водоросли), вероятно, в конечном счете произошли от примитивных
во до рослей-
p. Клейн, А. Кронкв и ст, 1967 [484]
Со времен Жюссье «низшие растения»
называют таллофитами, а «высшие» —
бриофитами и трахеофитами. Согласно
ботаническому мифу, общие предки фото-
синтезирующих бактерий и сине-зеленых
водорослей (цианобактерий) путем прямой
филиации дали начало эукариотическим
водорослям, в том числе морским. Каковы
бы ни были детали той или иной идеи, ос-
нованной на прямой филиации, прямая
эволюционная связь между фотосинтези-
рующими прокариотами и фотосинтези-
рующими эукариотами концептуально не-
обходима. Группы организмов, филогению
которых в наибольшей мере затрагивает
концепция прямой филиации, оказались
в области ботаники-это бактерии, водо-
росли, грибы, растения. Те немногие, что
относятся к сфере зоологии,-фотосинтези-
рующие жгутиковые и родственные им
нефотосинтезирующие
простейшие-составляют лишь ничтожную
долю объектов, исследуемых зоологами,
которые поэтому и не особенно вникали
в проблему ранних стадий эволюции.
С другой стороны, на роль предков водо-
рослей выдающимися ботаниками были
предложены разные организмы [79, 248,
311]. Было построено много различных
частных филогений, особенно Р. Клейном
и А. Кронквистом [484], хотя в этих по-
строениях редко учитывался фактор вре-
мени. Гипотетические организмы, которые
могли бы быть связующим звеном между
цианобактериями и зелеными водоросля-
ми, были названы родоначальными фито-
монадами (ancestral phytomonads) или пра-
водорослями (Uralgae). Некоторые авторы
[484] утверждали, что подходящими кан-
дидатами на роль праводорослей могут
быть эукариоты Cyanidium и Cyanophora,
сходные по своим пигментным системам
с цианобактериями. Но по крайней мере
Cyanophora, вероятно, представляет собой
аномальный симбиотический комплекс
криптомонады с цианобактериями [967],
a Cyan idium- это, возможно, весьма специа-
лизированная красная водоросль, приспо-
собившаяся к жизни в горячих кислых во-
дах [142]. По существу, поиски праводо-
росли привели к тому, что признание
фундаментального разрыва между циано-
бактериями и всеми эукариотическими во-
дорослями лишь укрепилось.
Поскольку идея право доросли была вы-
двинута для того, чтобы найти связь ме-
жду цианобактериями и водорослями, спо-
собными к митозу, то предполагалось, что
данные о происхождении большинства спе-
цифических органелл эукариот (например,
пластид, митохондрий и митотического ве-
ретена) могут быть найдены при изучении
таллофитов. Ранние цитологи вскоре обна-
ружили, что клетки многих водорослей де-
лятся типичным митозом, но продолжали
искать более примитивные системы кле-
точного деления у микроскопических форм
жизни. Поскольку они полагали, что одно-
клеточные водоросли дали начало расте-
ниям, а также, путем утраты фотосинте-
за,-грибам и животным, то они ожидали
найти у водорослей свидетельства перехо-
дов от примитивной формы деления
к сложным формам митоза и мейоза, ти-
пичным для растений. Микроскописты на-
чала 20-го века изучили ядерные «фигуры
деления» у множества самых различных
водорослей, простейших и грибов; однако
их наблюдения так и не сложились в ка-
кую-либо легко интерпретируемую схему
[1025].
У таллофитов не было обнаружено
промежуточных форм между немитотиче-
ским состоянием цианобактерий и вполне
развитым типичным митозом зеленых во-
дорослей и растений. Исследования приве-
ли скорее к внутренне согласованным, но
обескураживающим результатам. Оказа-
50
ГЛАВА 3
лось, что митоз глубоко дуалистичен (см.
гл. 9); митотический аппарат (т.е. не окра-
шивающийся по Фёльгену «ахромати-
новый аппарат»-вероятно, центриоли и
т. д.) способен двигаться независимо от
собственно хромосом. Кроме того, многие
водоросли и простейшие не имеют ни ми-
тоза, ни генетической системы, сходной
с таковой животных и растений. Например,
было найдено, что инфузории (к которым
относятся Paramecium, Stentor, Euplotes
и Tetrahymena) имеют особую генетиче-
скую систему с ядрами двух типов, причем
клетки нередко многоядерные. Один тип
ядер - макронуклеусы, а другой - намного
меньшие микронуклеусы [64, 356, 889]
(рис. 3.4). Микронуклеусы физиологически
несущественны; однако они хранят копии
генов, а при половом процессе претерпе-
вают мейоз. Физиологически необходимые
макронуклеусы служат местом транскрип-
ции РНК и таким образом управляют фи-
зиологией клетки. Еще более неожиданное
поведение ядер было обнаружено в других
группах, например у динофлагеллят-эука-
риотических планктонных морских орга-
низмов, к которым относятся как фотосин-
тезирующие, содержащие пластиды водо-
рослеподобные формы, так и формы, ли-
шенные пластид и напоминающие простей-
ших [238, 781, 893, 895, 934]. Хромосо-
мы динофлагеллят не спирализуются, но
остаются темноокрашивающимися (кон-
денсированными) на протяжении всего кле-
точного цикла. В целом электронно-микро-
скопические, генетические и молекулярно-
биологические исследования за период
с начала 60-х годов до настоящего времени
подтвердили, что у протоктистов встре-
чаются необычные митотические и по-
ловые процессы, но что с наличием или
цветом пластид не удается связать ника-
кую примитивность или направленность
к типичному митозу, свойственному жи-
вотным и растениям.
Одна из трудностей при выяснении от-
ношений между цианобактериями и эука-
риотическими водорослями связана с от-
сутствием данных о происхождении унду-
липодий: не было найдено никаких проме-
жуточных звеньев между цианобактериями,
у которых никогда не бывает ундулиподий,
и множеством водорослей, которые их
имеют. Другая проблема-полное отсут-
ствие полового процесса у цианобактерий:
между бесполыми цианобактериями и во-
дорослями, большинству которых свой-
ствен половой процесс, не оказалось ника-
ких промежуточных форм. После того как
в 1963 г. вошла в обиход фиксация глута-
ральдегидом для электронно-микроскопи-
ческих исследований, выявилась неожидан-
ная взаимосвязь между ундулиподиями
и митозом (рис. 3.5 и гл. 9). Обнаружилось,
что большинство водорослей имеют унду-
липодии на какой-либо стадии жизненного
цикла. Подвижные структуры у водорос-
лей, простейших, животных и растений
оказались одинаковыми: все они состоят
из микротрубочек диаметром 0,024 мкм,
расположенных на поперечном разрезе по
типу 9 + 2 или же по несколько иному, но
явно родственному типу. Кроме того, вы-
яснилось, что митотическое веретено даже
у грибов, у которых нет ундулиподий, со-
стоит из белковых микротрубочек того же
диаметра, что и в увдулиподиях. Данные
электронной микроскопии и биохимии бел-
Рис. 3.4. Необычные ядра протистов. ГЕ. W. Daniels, Argonne Nat. Lab.] 1 А. Макро-
и микронуклеусы брюхоресничной инфузории Paraurostyla weissei. М - макронуклеус;
ш-микронуклеус; ch - хроматиновые тельца; mb-мембранеллы (упорядоченные
группы ресничек). Окраска протарголом, световой микроскоп, х 2000. Б. Ядро
Pelomyxa palustris. Ядра этой гигантской многоядерной амебы делятся прямым деле-
нием: ни разу не были обнаружены хромосомы, кинетохоры, центриоли, звезды или
митотическое веретено. Этот организм, единственный представитель типа Caryoblastea
(см. Приложение) - наиболее примитивный из известных эукариот. У него нет также
митохондрий. N-ядро; В - эндосимбиотические бактерии; PN - околоядерные бакте-
рии. Электронная микрофотография, х 4900.
В квадратных скобках указываются лица, любезно предоставившие данный
иллюстративный материал.
ВЗГЛЯД НА ЭВОЛЮЦИЮ КЛЕТКИ
51
52
ГЛАВА 3
Рис. 3.5. Взаимоотношения кинетосом, центриолей и митотического веретена у гипер-
мастигот. A. Pseudotrichonympha на ранней стадии деления. Видно, что весь передний
(ростральный) конец клетки участвует в формировании веретена, ос-наружный кор-
текс; ic-внутренний кортекс; iw-внутренняя стенка, которую Л. Кливлэнд [160] счи-
тает «длинной центриолью». Эти стенки функционируют как митотические полюса,
между которыми строятся микротрубочки (t) веретена. Ряды кинетосом (к) распола-
гаются вдоль наружной стенки (ow). х 7300 [364]. Б. Несколько более поздняя стадия
деления родственного вида Barbulanympha. Видно, почему Кливлэнд назвал внутрен-
нюю стенку «длинной центриолью». Проксимальные части этих стенок можно считать
центрами организации микротрубочек (ЦМ). ub-пучки ундулиподий; n-ядро; s-ми-
тотическое веретено; iw- внутренняя стенка. Световая микрофотография, х 450. (Из
фильма, снятого Л. Кливлэндом, см. [364].)
ков указывали на теснейшую гомологию
между ундулиподиями и микротрубочками
всех эукариот.
Хотя грибы и цветковые растения пол-
ностью лишены ундулиподий, им свой-
ственны митоз и мейоз, для которых необ-
ходимы веретена, состоящие из микротру-
бочек. Ботаники обычно полагали, что
ундулиподии были утрачены грибами и
растениями в ходе эволюции, предположи-
тельно в связи с переходом от водного
образа жизни к наземному. Часто обсу-
ждался вопрос о том, первично или вто-
рично отсутствие ундулиподий у красных
водорослей, которые почти все-морские
организмы, но убедительных данных в по-
льзу того или другого взгляда представле-
но не было. Итак, имеется общее согласие
в том, что все многоклеточные организмы,
обладающие микротрубочками, происхо-
дят от эукариотических микроорганизмов
с ундулиподиями, но никто не знает, от ка-
кой именно группы протистов. Однако ни-
какие водоросли (да и никакие другие ор-
ганизмы) не содержат структур, которые
можно было бы истолковать как этапы
эволюционного развития ундулиподий. Ка-
кое селективное давление вело к выработке
этих образований, построенных на основе
микротрубочек ? Всегда предполагалось,
что происхождение ресничек и других ун-
дулиподиальных структур связано с пре-
имуществом подвижности. Подвижность,
когда бы она ни появлялась в эволюции,
была ассоциирована с поиском или пресле-
дованием добычи, т. е. с гетеротрофным
ВЗГЛЯД НА ЭВОЛЮЦИЮ КЛЕТКИ
53
питанием. Гепарды, парамеции и жгутико-
носные бактерии подвижны благодаря ана-
логичным органам-ногам, ундулиподиям,
жгутикам, поскольку им необходимо разы-
скивать пищу. С другой стороны, деревья,
мхи и водоросли-это автотрофы, завися-
щие от воды, минеральных веществ, со-
лнечного света и атмосферной двуокиси
углерода. Фотоавтотрофы чаще всего по-
стоянно живут на одном месте; если не
считать скользящих цианобактерий, разве
только очень немногие подвижные орга-
низмы являются облигатными фотоавто-
трофами. Как же в таком случае можно
строить гипотезы о появлении ундулипо-
дий у автотрофных цианобактерий? Если
они дали начало праводорослям, предкам
жгутиконосных водорослей, то почему
у них всех отсутствуют митоз, ундулипо-
дии и остальные признаки эукариот?
Подкреплением ботанического мифа
служили древность и сложность фотосин-
теза, а также тот факт, что у многих орга-
низмов (например, у бактерий, эвгленовых,
паразитических растений) как в природе,
так и в лаборатории наблюдалась утрата
фотосинтеза в результате мутаций. По-
скольку фотосинтез-анаэробный процесс,
обеспечивающий в конечном счете суще-
ствование всех организмов, то он должен
был развиться очень рано в истории жизни
на нашей планете, еще до того как возник
митоз, для которого необходим кислород.
В фотосинтезе участвует множество пиг-
ментов, липидов и ферментов, упорядочен-
но расположенных в очень сложных мем-
бранах. При этом детали фотосинтетиче-
ских механизмов у водорослей и растений,
с одной стороны, и у цианобактерий, с дру-
гой - поразительно сходны. Все эти орга-
низмы освобождают газообразный кисло-
род из воды, которая служит источником
атомов водорода, используемых для вос-
становления СО2 до органических веществ
клетки. Всем им свойственны в точности
одинаковые этапы этого восстановления
с использованием рибулозобисфосфат-кар-
боксилазы [61]. Этот тонкий механизм фо-
тосинтеза во всей своей сложности не мог
выработаться независимо в обособленных
эволюционных линиях. Поэтому фотосин-
тетические аппараты цианобактерий, водо-
рослей и растений должны быть гомоло-
гичны. Однако клеточное деление у циано-
бактерий всегда происходит по бакте-
риальному типу. В 50-х годах появились
сообщения о том, будто некоторые циано-
бактерии делятся путем митоза, но они
оказались ошибочными. Ни у одного из
тысяч широко распространенных, крайне
разнообразных видов цианобактерий еще
не было найдено ядерных мембран, хромо-
сом, митохондрий, ундулиподий или ми-
кротрубочек веретена. По своей структуре,
химическому составу, генетической органи-
зации и отсутствию митоза сине-зеленые
водоросли, несомненно, относятся к бакте-
риям [16, 264, 266] (рис. 3.6-3.9).
Исследования зашли в тупик. Чем
больше искали морфологических и физио-
логических переходов от бесполых циано-
бактерий к фотосинтезирующим эукарио-
там, особенно к красным и зеленым
водорослям, способным к половому раз-
множению, тем надежнее устанавливалось
наличие разрыва между этими двумя груп-
пами. Особенно разительными оказались
различия в клеточном делении между циа-
нобактериями и всеми растениями, вклю-
чая водоросли (рис. 3.9 и 3.10; табл. 3.2).
В то же время гипотеза праводоросли по-
родила литературу по классификации и
возможным эволюционным отношениям
между таллофитами, настолько обременен-
ную противоречиями и путаницей, что
большинство биологов ее игнорировало.
Классификация водорослей на уровне выс-
ших таксонов (классов или порядков) тра-
диционно основывалась на различном цве-
те пигментов в их фотосинтезирующих
пластидах. Разные специалисты надеялись
найти предков растений среди зеленых во-
дорослей, красных водорослей, золотисто-
желтых водорослей или же среди еще не
открытых, гипотетических праводорос-
левых организмов. Между тем некоторые
натуралисты обратили внимание на то, что
надежным таксономическим критерием,
хорошо коррелирующим с другими биоло-
гическими аспектами, нередко служит по-
ложение жгутика (ундулиподии) у водорос-
ли или ее гамет [175, 583]. Почему?
В главе 9 мы увидим, что строение нефо-
тосинтезирующей части клетки, и особенно
54
ГЛАВА 3
Рис. 3.6. Структура прокариотических клеток. [David Chase, Sepelveda Veterans
Administration Hospital.] А. Неидентифицированная, сходная c Thiocapsa фотосинтези-
рующая пурпурная бактерия из микробных скоплений лагуны Фигероа (Нижняя Кали-
форния, Мексика) [611]. t-тилакоиды; s-капсула; п-нуклеоид; cw-клеточная стенка;
г-рибосомы; р-плазматическая мембрана, х 27 500. Б. Неидентифицированный нит-
чатый прокариотический организм из той же лагуны, х 23 000.
расположение ундулиподий (поскольку оно
связано с картиной митоза и половым про-
цессом), позволяет гораздо лучше судить
о связях водорослей с другими протеста-
ми, нежели цвет пластид.
На протяжении полувека казалось
ВЗГЛЯД НА ЭВОЛЮЦИЮ КЛЕТКИ
55
Рис. 3.7. Структура прокариотиче-
ских клеток. A. Mycoplasma
gallisepticum-гетеротрофная бакте-
рия, не имеющая клеточной стенки,
п - нуклеоид; pm - плазматическая
мембрана. х 75 000. [Jack
Maniloff.] Б. Живые клетки
Sa prospira albida - флексибактерии,
очень напоминающей цианобак-
терию Spirulina. Фазовый кон-
траст, х 600. [Ralph A. Lewin.]
В. Escherichia coli- кишечная бакте-
рия, о которой известно больше,
чем о каком-либо другом живом
организме, f-перитрихальные жгу-
тики; cw-клеточная стенка; р-бо-
лее короткие и тонкие пили, воз-
можно играющие роль в прикреп-
лении клетки к субстрату. Особые
пили используются также в поло-
вом процессе, при котором совме-
стимые бактерии узнают друг дру-
га и «мужская» особь переносит
гены в «женскую». Электронная
микрофотография; негативное
окрашивание, х 11 150. [David
Chase.]
чрезвычайно правдоподобным, что эука-
риотические водоросли произошли от циа-
нобактерий. Этот ботанический миф при-
вел к имплицитным предположениям, ко-
торые многие годы служили как стимулом
для исследований, так и системой коорди-
нат, в которой производилась (а в неко-
торых кругах и до сих пор производится)
оценка получаемых результатов. Напри-
мер, согласно этому мифу, как ундулипо-
дии, так и митоз должны были развиться
у водорослей-где-то между цианобакте-
риями и зелеными водорослями. Поэтому
вариации митоза у гетеротрофов, напри-
мер у паразитических простейших, следо-
вало бы рассматривать как не относящиеся
к делу, поскольку эти организмы находят-
ся «в стороне от главного пути» эволюции
цианобактерий, приведшей к растениям.
Но если цианобактерии были предками во-
56
ГЛАВА 3
Рис. 3.8. Структура эукариоти-
ческих клеток. [David Chase.]
А. Плазматическая клетка из
выстилки кишечника крысы
(lamina propria слизистой).
N-ядро; с-хроматин; ег-эндо-
плазматический ретикулум;
G-тельце Гольджи; М-мито-
хондрия; г-рибосомы; g-гра-
нулы; р - плазматическая мем-
брана; L-лизосомы; NM-
ядерная мембрана. Электронная
микрофотография, х 2700. Б.
Протоктист Giardia muris, тип
Zoomastigina, класс Diplomo-
nadida) из тонкой кишки
крысы. Эти эукариоты при-
крепляются к стенке кишечника
своих хозяев - млекопитающих
(включая человека)-с помощью
адгезивных дисков (ad). Они
имеют по два ядра (показано
одно, п), 8 ундулиподий (и),
в основании которых находятся
кинетосомы (к) и пузырьки (v)
неизвестного назначения, но нет
митохондрий. NM-ядерная
мембрана, х 8750.
дорослей, то в какой популяции организ-
мов появились ундулиподии и близкая
к ним структура митотического веретена?
Едва ли можно ожидать, что этот велико-
лепный механизм для распределения хро-
мосом был утрачен после того, как возник.
Если же цианобактерии не были предками
водорослей-эукариот, то почему так сходен
их фотосинтез? На какие организмы и
в каких условиях действовало давление от-
бора, которое привело к зарождению как
фотоавтотрофного питания, так и ундули-
подиальной подвижности? Когда?
Утверждение, что все связующие звенья
между цианобактериями и эукариотически-
ми водорослями вымерли, не оставив ни
ископаемых следов, ни живых реликтов
[249, 484], становилось все менее убеди-
ВЗГЛЯД НА ЭВОЛЮЦИЮ КЛЕТКИ
57
Рис. 3.9. Клеточное деление у прокариот. А. Хемоавтотрофная бактерия Nitrocystis
oceanus. М - внутриклеточные мембраны, предполагаемое местонахождение мультифер-
ментной системы транспорта электронов для окисления аммиака; С-клеточная стен-
ка; г-рибосомы; d-нити ДНК. х 57 000. [S. Watson, Woods Hole Oceanogr. Inst.]
Б. Mycoplasma gallisepticum- гетеротрофная бактерия, лишенная клеточной стенки, х
х 75 000. [Jack Maniloff, Univ, of Rochester.] В. Тонкий срез цианобактерии Anacystis
nidulans. с - новообразующаяся клеточная стенка; s-капсула; t-тилакоиды; г-рибо-
сомы. х 75 000. [М. М. Allen, Wellesley College.]
тельным по мере поступления новых
данных о живых микробах и об окаменело-
стях. Эти новые данные привели к пере-
смотру идеи о возникновении эукариот пу-
тем прямой филиации. Главные промежу-
точные формы между фотосинтезирующи-
ми прокариотами и эукариотами не вы-
мерли бесследно, как того требует ботани-
ческий миф; тезис этой книги заключается
в том, что они никогда не существовали.
58
ГЛАВА 3
Рис. 3.10. Клеточное деление у эука-
риот. А. Хромосомы Haplopappus
gracilis, растения из сем. Compositae.
Диплоидная клетка корня; 2N = 4.
К-кинетохор; s-сателлитный гете-
рохроматиновый участок. Митотиче-
ского веретена не видно. Одна пара
гомологов -метацентрики (ш), дру-
гая-субметацентрики (sm). Световая
микрофотография, увел. х 900.
[G. Jackson, Texas Tech, Lubbock,
Texas.] Б. Митоз в кончике корня
лука (Allium sativa). Слева направо:
интерфаза, профаза, ранняя метафа-
за, метафаза, анафаза, телофаза;
с-хромосомы; п-ядрышко; s-ми-
тотическое веретено; р-фрагмо-
пласт (клеточная пластинка-струк-
тура, предшествующая клеточной
стенке); ch-хроматин. Окрашенный
препарат, световая микрофотогра-
фия, х 800. В. Культивируемая тка-
невая клетка млекопитающего в ана-
фазе. С-хромосомы; с-центриоль;
mt-микротрубочки митотического
веретена, х 8000. [443].
Биологические системы удивительно кон-
сервативны, и данные о промежуточных
формах между двумя фундаментальными
типами клетки имеются в изобилии; их
нужно только привести в соответствие
с новыми парадигмами, например
с теорией последовательных эндосимбио-
зов. Согласно этой теории, цианобакте-
рии - действительно родоначальники, но
только пластид, а не остальных частей эу-
кариотической клетки и уж во всяком слу-
чае не ее ядра.
И все же в вопросе о происхождении
ядра гипотеза прямой филиации и теория
симбиоза совместимы. Как указал Тэйлор
[934], представления о прямой филиации
и о роли симбиоза не исключают друг дру-
га. Мыслимые модификации крайнего ва-
рианта теории симбиоза включают, напри-
мер, идею о симбиотическом происхожде-
нии пластид, но не митохондрий, или
о симбиотическом происхождении пластид
и митохондрий, но не ундулиподий. Сто-
ронники прямой филиации Хартман [382]
и Пиккет-Хипс [726] выдвинули даже пред-
положение о происхождении ядра путем
симбиоза. Тэйлор [932, 934] рассмотрел
еще и иные варианты этой концепции.
В любом случае эти альтернативные тео-
рии происхождения эукариот приводят ко
многим выводам, которые, как мы в под-
робностях увидим в последующих главах,
доступны для экспериментального анализа.
Взаимоисключающие парадигмы допу-
скают проверку, и в некоторой мере они
уже были проверены. Здесь достаточно
привести один пример. Если фотосинтези-
рующие прокариоты-это предки пластид,
но не нуклеоцитоплазмы фотосинтезирую-
щих эукариот, то между специфическими
белками современных прокариот и белка-
ми эукариотических пластид должна обна-
ружиться большая гомология (по амино-
кислотным последовательностям), чем ме-
жду белками пластид и другими белками
той же эукариотической клетки. Из идеи
прямой филиации выводится противопо-
ложное предсказание-о большей близости
пластид к собственным клеткам, чем к сво-
бодноживущим прокариотам. По этому
ВЗГЛЯД НА ЭВОЛЮЦИЮ КЛЕТКИ
59
60
ГЛАВА 3
Таблица 3.2. Многоклеточность, репродукция, биохимические пути и клеточное деление в пяти
царствах. Обозначения: + вероятно, есть у всех представителей; вероятно, нет у всех пред-
ставителей; ± у одних представителей есть, у других нет
Монеры Протоктис- ты Грибы Животные Растения
Многоклеточность ± ± ± + +
8 OS-рибосомы — + + + +
Митоз: хромосомы, состоящие из ДНК и РНК ± + + +
Микротрубочки диаметром 0,024 мкм + + + +
Прямое присоединение хроматина к микротру- ± + + +
бочкам (центромеры)
Гистоны в хромосомах + + + +
Внутриядерное митотическое веретено ± +
Центриоли типа 9 -1- 0 в полюсах митоза + +
Кинетосомы типа 9-1-0 ± + ±
Зооспоры с ундулиподиями типа 9 + 2, спо- ± —
собные к прямому бесполому развитию
Фрагмопласт (клеточная пластинка) ± +
Фагоцитоз, пиноцитоз ± + +
Целлюлозные клеточные стенки ± +
Хитиновые клеточные стенки + +
Аппарат Гольджи, эндоплазматический ретику- + + +
лум
Мейоз ± + + +
Четырехспоровые мейотические тетрады ± + +
Синцитии ± +
Стабильный дикариоз ± +
Путь биосинтеза лизина через а-аминоадипино- + + +
вую кислоту
Путь биосинтеза лизина через диаминопиме- + + +
линовую кислоту
Смешанный поликетид/шикимовый путь + + +
Чередование диплоидного и гаплоидного по- + +
колений
Хлоро пласты + +
Митохондрии + + + +
1) О возможных исключениях см. гл. 9 и 10, а также [448].
пункту имеется много данных, и они гово-
рят в пользу отказа от ботанического ми-
фа (рис. 3.11, А). Точно так же, судя по го-
мологии нуклеотидных последовательно-
стей в рибосомных РНК, пластиды раз-
личных типов водорослей и растений более
родственны друг другу и свободноживу-
щим коккоидным цианобактериям, чем ци-
топлазме, в которой эти пластиды нахо-
дятся (рис. 3.11, Б и В). Пришло время
пересмотреть наше концептуальное снаря-
жение.
ФАКУЛЬТАТИВНО АЭРОБНЫЕ И
ФОТОСИНТЕЗИРУЮЩИЕ БАКТЕРИИ
Rhodomicrobium
vannielii
МИТОХОНДРИИ
Rhpdopseudomonas
palustris
Rhodospirillum rubrum
Neurospora
\ / Ginkgo
_УЛошадь/28
ПЛАСТИДЫ И ЦИАНОБАКТЕРИИ
(цитохромы в тилакоидах и
в системах транспорта
электронов)
45
Rhodopseud.
capsulata
Rhodopseud^___
sphaeroider"
.Rhodopseud:
\ viridis
Crithidia
/ Euglena
Spirulina
Paracoccus denitrificans
22,
Azotobacter
vinelandii
Pseudomonas
stutzeri s'
C551
C555
^Пластиды Euglena
Б9/
Plectonema
ЗО/Пластиды Porphyra
/ЧТ/^^-Ппасткды Maria
^^48
------------Пластиды Monochrysis
Chlorobium limicola
'C. thiosulfatophilum
Prosthecochloris
aestuarii
АЭРОБНЫЕ БАКТЕРИИ /
Pseudomonas mendocina
АНАЭРОБНЫЕ ФОТОСИНТЕЗИРУЮЩИЕ
БАКТЕРИИ
Предковый ген цитохрома с
Рис. 3.11. Филогении прокариот и органелл, основанные на гомологии макромолекул.
А. Филогения семейства генов цитохрома с. С, С2, С5 и т.д-различные типы цитохро-
ма. Длина ветвей пропорциональна числу точечных мутаций на 100 аминокислотных
остатков (числа указаны для наружных ветвей). (По [835].)
ПРОТОКТИСТЫ
Chlorella pyrenoidosa
РАСТЕНИЯ
Рожь
Pseudomonas tluorescens
Synechococcus
^\22
Хлоропласт Lemna
\ Escherichia
\bacterium , гпц .
25\tischeri / /
7V10 /
Torula
ГРИБЫ
saccharomyces
cerevisiae
Эукариотические
Рис. 3.11Б. Филогения
последовательностей
5S-PHK. У каждой ветви
указано число точечных
мутаций на 100 нуклеоти-
дов. Synechococcus - это
коккоидная цианобакте-
рия в культуре (№ 27 144
из Американской коллек-
ции типовых культур). Ее
называют также Anacystis
nidulans. Halobacterium
salinarium называют так-
же Н. cutirubrum. Видно,
что 5S-PHK хлоропла-
стов из Lemna (ряска,
цветковое растение) го-
раздо ближе к РНК кок-
---------27
МОНЕРЫ
Bacillus stearothermophilis
Bacillus megaterium
Clostridium pasteurianum
НУКлеоцитоплазматичеСКИе коидной цианобактерии
55" РНК (Synechococcus), нежели
к РНК из цитоплазмы зе-
леной водоросли Chlorella
или травянистого расте-
ния (ржи). (По [835].) По-
ка еще нет сведений о по-
следовательностях
митохондриальной
5S-PHK, но одна такая
последовательность рас-
тительного происхожде-
ния изучается. Митохонд-
Halobacterium salinarium
t
Предковая 5S-PHK
рии животных, по-види-
мому, полностью ли-
шены молекул 5S-PHK.
62
ГЛАВА 3
_i______L—
10 20
Цитоплазма эукариот (например,
Porphyridium, дрожжей,
Chlamydomonas^ млекопитающих)
Escherichia colt
Rhodopseudomonas sphaeroides
Bacillus subtilis
Процент гомологии
Рис. 3.11В. Филогения, основанная на гомологиях между молекулами 16S-PHK. Про-
цент гомологии подсчитан по каталогам последовательностей рибосомных РНК [92,
300]. [W.F. Doolittle.]
Дискредитированные теории клеточного
симбиоза
Эта книга, посвященная его светлости князю Монако, содержит живое изложение
ереси, по отношению к которой автор откровенно признается, что если бы несколько
лет назад ему довелось встретиться с ее провозглашением в начале какой-то
статьи, то он, вероятно, не продолжил бы чтения. Эта ересь состоит в том, что
все организмы, за исключением бактерий,-двойные, т. е. образованы путем ассоциа-
ции и «вложения» друг в друга («emboftement») двух различных типов созданий.
Внутри каждой клетки имеются партнеры-бактерии, которых автор называет
«симбиотами».
Вероятно, впервые научную идею
о том, что клеточные органеллы являются
продуктом наследственных симбиотиче-
ских ассоциаций, выдвинул в 1883 г.
А. Шимпер [816] (см. Вильсон [1025]). Ис-
следователей поразила картина деления
хлоропластов у зеленых водорослей и рас-
тений и сходство этих пластид со свобод-
ноживущими цианобактериями. Возникла
простая мысль, что хлоропласты произош-
ли в результате симбиоза. В 1909 г. Ме-
режковский [646] развил представление
о симбиотическом происхождении орга-
нелл; его концепция часто упоминается
в русской литературе, но англоязычные чи-
Nature, 1919 [25]. (Анонимный обзор работы
Портье 1918 г. [740])
татели всегда знакомились с его работой
лишь из вторых рук, по книге Э. Вильсона
[1025]. Книга Б. М. Козо-Полянского [496]
(см. [927]), который с энтузиазмом поддер-
живал идею о роли симбиоза в эволюции,
осталась совсем неизвестной за пределами
СССР. Теорию Р. Альтмана 1890-х годов
[20] о «биобластах» было очень трудно со-
отнести с детальными цитологическими
наблюдениями в то время, когда главное
внимание привлекали быстро расширяю-
щиеся сведения о роли ядра и его хромо-
сом в наследственности.
Уоллин, американский биолог, работав-
ший в медицинской школе Колорадского
ВЗГЛЯД НА ЭВОЛЮЦИЮ КЛЕТКИ
63
университета, убежденно доказывал значе-
ние симбиоза в эволюции [995]. Примерно
так же, как до него Портье [740] \ Уоллин
предполагал, что деление маленьких телец
внутри растительных и животных клеток
(т. е. митохондрий; в то время их называли
хондриосомами, хондриоконтами и даже
пластидами) - это результат их бактериаль-
ного происхождения, хотя теперь они жи-
вут как симбионты внутри клеток своих
хозяев. Он ссылался на то, что по своему
внешнему виду, поведению и окрашивае-
мости митохондрии очень напоминают
бактерий. От внимания Уоллина не ус-
кользнула возможная роль таких симбио-
зов в происхождении новых сложных
групп организмов, в том числе видов и
в конечном счете высших таксонов. Одна-
ко его утверждения и игра воображения за-
ходили настолько дальше имевшихся фак-
тических данных, что биологи того време-
ни полностью ' отвергли его идеи, как
и теорию Портье. Его крах наступил, ког-
да он объявил, что ему удалось выделить
митохондрии из животных клеток и куль-
тивировать их в пробирках на искусствен-
ной среде. Критики обвинили его в крайне
небрежной технике экспериментов, и это,
несомненно, было правдой, так как выра-
щивать митохондрии вне клетки невоз-
можно даже при современных изощренных
методах. Для образования митохондрий
внутри клетки требуется множество раз-
личных макромолекул, значительная часть
которых синтезируется на рибосомах цито-
плазмы под контролем ядра [324]. Даже
некоторые белки митохондриальных мем-
бран еще не идентифицированы. Посколь-
ку условия, необходимые для роста и раз-
вития митохондрий, исключительно
сложны, еще далеко то время (если оно во-
обще наступит), когда митохондрии дей-
ствительно смогут расти in vitro.
Вероятно, важнейшим стимулом для
возвращения _ симбиотических теорий
к жизни были открытия поражающего
сходства между некоторыми органеллами
и симбионтами. Ультраструктурное сход-
ство между хлоропластами растений и сво-
1 Рецензия на книгу Портье была процити-
рована в начале этого раздела.
бодноживущих коккоидных цианобактерий
удивительно; особенно это касается их ну-
клеоидов-областей, содержащих ДНК. Та-
кие морфологические сравнения убедили
Риса и Плаута [782] в возможности того,
что пластиды произошли от цианобакте-
рий; ранее Рис отвергал эту идею на осно-
вании недостаточных данных. Дж. Ледер-
берг [535] в своей важной обзорной статье
отметил много черт сходства в поведении
известных симбионтов и клеточных орга-
нелл, особенно пластид водорослей. С. Ка-
ракашьяна [469] поразил факт генетиче-
ского контроля со стороны хозяина
Paramecium bursaria над эндосимбиотиче-
скими зелеными хлореллами, находящими-
ся в цитоплазме всех нормальных особей
этого вида [469]. Каракашьян и Зигель
[471] написали содержательную статью,
в которой отметили, что органеллы и ци-
клически передаваемые симбионты (т. е.
симбионты, проходящие весь свой жиз-
ненный цикл вместе с хозяином) с функ-
ционально-генетической точки зрения по
существу неразличимы.
Основа для сравнения органелл со сво-
бодноживущими микробами намного рас-
ширилась, когда дело дошло до анализа
эукариотических органелл и белоксинтези-
рующего аппарата бактерий на молекуляр-
ном уровне. В середине 1960-х годов мне
представилось полезным предположить
симбиотическое происхождение митохон-
дрий и пластид [793]; это привело к мысли
о том, что филогенетика протистов может
быть поставлена на экспериментальную
основу. Сходные мысли были высказаны,
но не получили развития, в работе Гоксёи-
ра [333].
В последние годы отмечается прогресс
в понимании важности и повсеместности
симбиотических ассоциаций, а также их
физиологии и генетики [172, 468, 608, 778].
Современные ассоциации могут служить
моделями механизмов происхождения, эво-
люции и функционирования клеток. Как
заметил Д. Смит, сторонники симбиотиче-
ских теорий еще не использовали в своих
интересах современную литературу по
симбиозу. Возможно, главы 7, 8, 10 и 11
настоящей книги несколько исправят поло-
жение.
64
ГЛАВА 3
Симбиотические теории то и дело воз-
никали и отвергались после открытия
в 19-м веке эукариотических органелл. Об-
суждая книгу Портье [740], скептически
настроенный анонимный обозреватель,
процитированный в начале этого раздела,
продолжает:
«Профессор Поль Портье утверждает, что
все организмы, исключая бактерий, обладают
двойственной природой [подобно лишайникам
с их партнерством гриба и водоросли]... Но ес-
ли все клетки таким образом двойственны, то
сразу возникает вопрос: почему до сих пор не
наблюдались повсеместно внутриклеточные
симбиотические бактерии? Ответ заключается
в том, что их видели часто, но интерпретирова-
ли всегда неверно. Это компоненты митохон-
дриального аппарата, те мельчайшие тельца (из-
вестные под многими названиями), которые
были описаны в клетках всех типов... Профес-
сору Портье хватает юмора процитировать па-
радокс, что теория не имеет ценности, если не
может быть показано, что она ложна. Мы без
колебаний предсказываем, что его теория до-
стигнет этой ценности - именно такой, какой он
ее представлял себе несколько лет назад. Мы
должны признать, что автор-весьма ловкий
спортсмен».
С 1919 г., когда появилась написанная
в резком тоне книга А. Люмьера «Миф
о симбионтах» [582], и до начала 70-х го-
дов эта манера с порога отвергать симбио-
тические теории была правилом в «обще-
стве благовоспитанных биологов» [1025].
Недавний беспрецедентный прогресс моле-
кулярной биологии повысил ценность та-
ких теорий, главным образом потому, что
теперь стало возможным доказать их пра-
вильность или ошибочность. Все основные
концепции, представленные в этой книге,
кроме одной (о бактериальном происхож-
дении ундулиподий), были выдвинуты дру-
гими авторами: симбиотическое происхо-
ждение органелл (Мережковский [646], По-
ртье [740], Уоллин [995], Ледерберг [535]);
роль симбиоза в возникновении эволю-
ционных новшеств (Уоллин, [995]); сопо-
ставление ранней эволюции клеток с иско-
паемыми находками из дофанерозоя (Барг-
хорн и Тайлер [51, 56]); неспособность
отдельного вида эволюционировать неза-
висимо от других видов (Рейнхеймер [772],
Уоллин [995]). Даже если во всем этом
мало нового, изменился характер рассмо-
трения вопроса. Теперь благодаря разви-
тию ультраструктурного анализа, химии
белков и нуклеиновых кислот, а также бла-
годаря техническим приемам и результа-
там современного генетического анализа
можно делать детальные предсказания на
основе концепции симбиоза или прямой
филиации. Таким образом, «спортивная
ловкость» (sportsmanship) Портье уступила
место эрудиции (scholarship), которая,
можно надеяться, избавит однажды ос-
меянную идею клеточного симбиоза от
поругания.
ГЛАВА 4
ДО КЛЕТОК
Геологический контекст
В геологии нет такой надежной хронологической шкалы, как та, которую
позволяет построить относительная степень изменения животных.
Ч. Лэпуорт, 1879 [527]
Геохронология - это измерение времени
и датирование событий на основе геологи-
ческой информации. В последние десятиле-
тия было достигнуто согласие относитель-
но возраста Земди, и современная геохро-
нология представила временную шкалу, на
которой мы можем расставлять события
биологической и даже микробиологической
эволюции. Здесь достаточно краткого вве-
дения в этот сложный предмет.
Каков возраст Земли? По общему мне-
нию Луна и Земля вместе с остальной
Солнечной системой сформировались из
солнечной туманности. Луна очень стара:
с помощью калий-аргонового, стронциево-
го, рубидиевого и свинцового методов да-
тирования установлено, что некоторые ее
породы имеют возраст более 4 млрд. лет.
Изучение лунных пород, полученных
в результате осуществления программы
«Аполлон», значительно прояснило ранний
период истории Солнечной системы. Как
полагают, Земля и Луна сформировались
как плотные тела приблизительно нынеш-
них размеров около 4600 млн. лет назад.
Оба тела подвергались интенсивной бом-
бардировке метеоритами с того момента,
когда они достигли современных размеров,
до момента отложения в первичных водах
Земли древнейших недислоцированных
осадочных пород, т. е. 3900 млн. лет назад.
Следы этой бомбардировки на поверхно-
сти молодой Земли были стерты после-
дующими процессами, но на Луне, Мерку-
рии и Марсе метеоритные кратеры ясно
видны. Нет оснований думать, что град
метеоритов, обрушившийся на соседние
планеты, каким-то образом обошел Землю
стороной. Древние шрамы, сохранившиеся
на этих планетах и на Луне, на Земле были
уничтожены исключительно активной де-
нудацией, а также горообразованием и
другими тектоническими процессами. Эро-
зию кратеров, образовавшихся при недав-
них столкновениях, можно наблюдать и се-
годня. Например, глубина огромного ме-
теоритного кратера между Уинслоу и
Флагстаффом в Аризоне, который образо-
вался около 25 тыс. лет назад, составляет
сейчас только половину первоначальной.
В осадочной геологии принято геохро-
нологическое подразделение толщ: можно
установить соответствие той или иной се-
рии осадочных слоев и фаций определенно-
му участку хронологической шкалы. Фа-
ции-это перемежающиеся массы осадоч-
ных пород внутри единого стратиграфиче-
ского подразделения, различные по лито-
логическим и палеонтологическим особен-
ностям. Выделяют следующие стратигра-
фические единицы (от больших к мень-
шим): надгруппу, группу, систему, серию,
ярус. Названия соответствующих вре-
менных интервалов (от больших к мень-
шим)-эон, эра, период, эпоха, век. Хотя
корреляция время-порода и соответ-
ствующая терминология остаются предме-
том дискуссий, особенно в отношении бо-
лее крупных единиц осадочных слоев
и временных интервалов, все же общепри-
нято называть самое крупное геохроноло-
гическое подразделение эоном. Продолжи-
тельность каждого эона более 600 млн.
лет. Фанерозой, самый последний и наибо-
лее изученный эон, начался примерно
600 млн. лет назад с кембрия - первого пе-
5-39
66
ГЛАВА 4
риода палеозойской эры (табл. 4.1). Для
самого раннего кембрия характерно массо-
вое появление трилобитов и других пред-
ставителей пяти или шести главных типов
животных, имеющих скелетные элементы.
Во многих музеях из всех эонов предста-
влен только фанерозой; более ранние эоны
объединяются под названием докембрия.
Я предпочитаю более логичный термин
Клауда [165]-дофанерозой.
Непрерывные осадочные разрезы, в ко-
торых была бы целиком представлена хотя
бы эра, крайне редки; один из немногих
примеров - палеозойские отложения Боль-
шого Каньона в Аризоне.
На Земле не известно ни одного места,
где был бы представлен целый эон в виде
полной непрерывной серии отложений1.
Поэтому хронологию эона приходится
конструировать по смешанным геологиче-
ским данным, в частности по осадочным
отложениям различного возраста (опреде-
ляемого радиологически) на нескольких
континентах. Кроме того, каждый эон ха-
рактеризуется совершенно особой приро-
1 Возможно, что целый эон (или по мень-
шей мере эра) представлен системой Свазилен-
да-последовательностью древних южноафри-
канских отложений толщиной 17 км. Период ее
формирования оценивают по меньшей мере
в 300-500 млн. лет (рис. 5.7); поскольку в ней
нет крупных ископаемых, ее отложения гораздо
труднее картировать и сопоставлять с отложе-
ниями Большого Каньона.
дой ископаемых остатков. Ископаемые фа-
нерозоя обильны и дают прямые сведения
о ходе эволюции, тогда как в дофанерозое
ископаемых остатков очень мало. Чтобы
понять как сами события дофанерозоя, так
и время, когда они происходили, необхо-
димы далеко идущие предположения и эк-
страполяции. В связи с этим названия и да-
тировка хронологических подразделений
дофанерозоя, а также вопрос о положении
нижней границы фанерозоя остаются пред-
метом дискуссии. Принятая в этой книге
хронология эонов (табл. 4.2) соответствует,
с небольшими изменениями, хронологии
Клауда [164, 165] и Харгрейвса [380].
Эон хаоса начался в неопределенно да-
леком прошлом; это период аккреции
и стабилизации Земли, в которой стало
возможным узнать планетарное тело. По-
род, относящихся к тому времени, нет; со-
бытиями, связанными с формированием
планеты, занимаются фактически не геоло-
ги, а космологи и астрономы. Эон хаоса
сменился гадейским эоном \ который на-
чался, когда Земля превратилась в сплош-
ное твердое тело, находившееся на рас-
стоянии около 150 млн. километров от
Солнца и имевшее примерно такие же диа-
метр и массу, как и сегодня. Никаких на-
земных гадейских пород не известно. Од-
нако имеются более или менее непрерыв-
1 Гадес-в греческой мифологии бог под-
земного царства,-При л*, перев.
Таблица 4.1. Фанерозойский эон
Эра Период Приблизительное начало, млн. лет назад Характерные ископаемые
Палеозой Кембрий 580 Трилобиты, плеченогие, коралловые полипы и мно-
Ордовик 500 гие другие беспозвоночные; водоросли
Силур 440
Девон 400 Первые наземные растения (хвощи, семенные па-
Карбон 345 поротники, саговники), первые позвоночные (ры-
Пермь 290 бы, амфибии)
Мезозой Триас 245 Рептилии (включая динозавров), первые млеко-
Юра 195 питающие, хвойные, гингко
Мел 138
Кайнозой Третичный 66 Цветковые растения, современные отряды млеко-
Четвертичный 2 питающих, человек
ДО КЛЕТОК
67
Таблица 4.2. Характеристика эонов [165, 380]
Эон
Временные границы,
млрд, лет назад
Главные события
Эон хаоса
бДП-^б1
Гадейский эон
4,6-3,9
Образование солнечной системы;
первые основные термальные со-
бытия; прямые измерения воз-
раста отсутствуют
Образование системы Земля - Луна;
формирование и дифференциация
Земли как планеты (ядро, кора,
атмосфера); океаны образовались
около 4 млрд, лет назад. Лун-
ные породы, полученные по прог-
раммам Аполлон-12, -14 и -15,
имеют возраст 4,5 млрд, лет, а
по программе Аполлон-11-
3,6 млрд, лет
Архейский эон
3,9-2,6
П ротерозойский
эон
2,6-0,6
Фанерозойский эон
0,6-0
Тектонизм; протоконтинентальные
образования (Гренландия);
«юная» геология; начальные фор-
мы микробной жизни; век ана-
эробов
Геологическая тектоника и процес-
сы выветривания современного
типа; сообщества строматоли-
тов; цианобактерии
Животные и растения; рифовые
сообщества (см. табл. 4.1 и 4.3)
Космологи полагают, что возраст Вселенной менее 20 млрд. лет.
ные серии пород и окаменелостей для
последующих трех эонов -архея, протеро-
зоя и фанерозоя (табл. 4.3). Палеонтология
г палеоботаника рассматривают почти ис-
ключительно самый последний эон-фане-
розой, тогда как этапы биологической эво-
люции, составляющие предмет этой книги,
протекали главным образом в двух пред-
пюствовавших эонах-в архее и протеро-
зое.
Гадейский эон продолжался приблизи-
тельно от 4650 млн. до 3900 млн. лет на-
зад. Этот эон, как удачно показывает само
его название, был периодом образования
концентрической структуры Земли - ее
ора. мантии и коры. Первичная атмосфе-
ра. составлявшая часть солнечной туман-
ээсти. из которой сконденсировались Зем-
nt и Луна, была утрачена. Источником
вторичной атмосферы послужил летучий
материал из недр Земли: произошло пер-
вое крупное выделение газов. Вулканы
и горячие источники выносили на поверх-
ность газообразный продукт-водяной пар.
Таким образом, обширная гидросфера
Земли, включающая океаны, моря, озера,
реки, ручьи и грунтовые воды, образова-
лась, как полагают, в гадее. Хотя прямых
сведений о роде или количестве газов в га-
дейской атмосфере нет, принято считать,
что по сравнению с современной она была
богаче водородом и гидридами и беднее
окисленными газами. В течение гадея, ве-
роятно, формировались временные породы
земной коры, но они глубоко преобразовы-
вались в условиях высоких температур
и давления. Так как сейчас на Земле нет
пород, сохранившихся со времен гадея, за-
68
ГЛАВА 4
Таблица 4.3. Эры архейского, протерозойского и фанерозойского эонов
Эон Эра Время, млн. лет назад Ископаемые остатки
Архей Ранний Поздний 3900 3000 Редки
Протерозой Афебий 2600] Высокоразвитые сообщества строматолитов; микрофос-
Рифей Венд 1800 > 1000 J силии в кремнистых и глинистых сланцах
Эдиакара 750 Песчаные отпечатки хорошо развитых мягкотелых мно- гоклеточных животных; микрофоссилии в кремнистых и глинистых сланцах
Фанерозой Палеозой 600 Обильные ископаемые остатки кремневых и известко- вых скелетов многоклеточных животных; представле- ны все типы животных; первые наземные животные и растения
Мезозой 225 Голосеменные растения и рептилии
Кайнозой 70 Цветковые растения и млекопитающие
ключения об этих событиях приходится
выводить из моделей, описывающих ран-
нюю эволюцию Солнечной системы. Пря-
мое исследование вещества, доставленного
с лунной поверхности по программе
«Аполлон», показало, что лунные породы
не подвергались переплавке после гадея
или раннего архея. Единственными поро-
дами гадейского возраста, кроме лунных,
являются те, что попадают из космоса, т. е.
метеориты. Поскольку метеориты, как по-
лагают, сформировались в гадее одновре-
менно с системой Земля-Луна, их древ-
нейший возраст подкрепляет предполагае-
мую хронологию гадея.
Архейский эон охватывает период при-
мерно от 3900 млн. до 2600 млн. лет назад,
хотя в некоторых местах на земной по-
верхности типично архейские процессы за-
кончились раньше-около 3 млрд, лет на-
зад. Многие архейские породы уникальны.
Это было время мощной магматической
активности; массы расплавленных пород
интенсивно перемещались под твердой по-
верхностью Земли. Многие из этих интру-
зий, по-видимому, не приходили в контакт
с атмосферой или водой раньше, чем от-
вердевали. Есть данные о том, что
сильный нагрев привел к значительному
метаморфизму в глубоких слоях коры. Для
архейских пород характерно то, что они
очень мало изменены выветриванием. Эти
характерные отложения были названы «не-
зрелыми». Богатые натрием лавы, извер-
гаемые в атмосферу и гидросферу, осажда-
лись вблизи первоначальных мест экстру-
зии. Обломки пород вулканического про-
исхождения формировали собственно вул-
канические (а не водноотложенные) оса-
дочные породы поблизости от выбросив-
ших их вулканов. Архейские вулканические
и осадочные породы, метаморфизованные
под действием тепла и давления до ме-
тавулканитов и метаосадков, обычно об-
разуют крутые, сложные, сильноскладча-
тые структуры, протягивающиеся в виде
поясов на огромные расстояния. Формации
этих в прошлом однажды расплавленных
пород были изучены в Канаде, Австралии
и Южной Африке. Такие зеленокаменные
пояса, как их называют по причине зелено-
ватого оттенка слагающих их метаморфи-
зованных пород, известны и в менее древ-
них отложениях, но там они не столь
обширны. В архейских породах обычны
вулканические пробки, богатые магнием
и железом. Архей геологически отличается
также почти полным отсутствием гра-
нитных и базальтовых магматических по-
род, богатых калием, которые типичны для
ДО КЛЕТОК
69
более поздних эонов. Большие стабильные
открытые водоемы в архее были, вероятно,
редки, хотя значительная часть коры была,
видимо, покрыта тонким слоем не очень
соленой воды.
В архее появляются своеобразные оса-
дочные породы, названные полосчатыми
железорудными формациями (ПЖФ), ко-
торые состоят из чередующихся окис-
ленных богатых железом и восстано-
вленных бедных железом слоев. После
метаморфизма они часто превращались
в чередующиеся слои богатого и бедного
железом кварцита метаморфизованного
песчаника. Дофанерозойские ПЖФ слу-
жат источником большей части желез-
ных руд во всем мире. Например, ПЖФ,
богатые минералом гематитом, встречают-
ся до верхнего протерозоя, однако в
более молодых отложениях их нет. Как
полагают, существование этих железо-
рудных формаций означает, что вос-
становленные формы железа, металличе-
ские и закисные, были связаны с поверх-
ностными водами. Отложение закисного
железа на земной поверхности было бы не-
возможно, если бы атмосфера, как ныне,
была богата кислородом, так как железо
быстро переходит в окисную форму даже
при очень низких концентрациях свободно-
го кислорода. Таким образом, существова-
ние ПЖФ-это общепризнанный прямой
довод в пользу отсутствия или чрезвычай-
но малого содержания кислорода в архей-
ской атмосфере и периодического появле-
ния местных источников О2 в моменты
формирования определенных отложений.
Некоторые архейские осадочные по-
роды (например, в формации Шеба вблизи
Барбертона, Южная Африка), особенно
глинистые сланцы, содержат значительное
количество органического углерода [771].
Встречаются даже углеобразные и извест-
няковые архейские отложения, хотя они
сравнительно редки. Известны харак-
терные ассоциации золота, марганца, меди,
алюминия и сульфидов железа с богатыми
углеродом осадочными породами архея.
Истолковать их трудно. Относительно зна-
менитых южноафриканских золотых рос-
сыпей Витватерсранда высказана мысль,
гто биогенное отложение органического
углерода здесь было непосредственно свя-
зано с привносом новых минералов в эти
неметаморфизованные осадки [376].
Протерозойский эон продолжался от
2600 млн. до 600 млн. лет назад. Его мож-
но подразделить на нижний протерозой
(2600-2000 млн. лет назад) и верхний про-
терозой (2000-600 млн. лет назад). Есть
убедительные данные о том, что в проте-
розое уже были обширные гранитные кон-
тиненты, типичные для современной
Земли.
Геологический режим протерозойского
типа существовал в некоторых областях
Земли уже 3 млрд, лет назад, например
в южноафриканском Зулуленде; в других
местах, например в северо-западной Кана-
де, этот режим сложился только 2500 млн.
лет назад. Для нижнего протерозоя харак-
терны обильные эпиплатформенные осад-
ки. Платформы - это обширные стабиль-
ные участки континентов, и эпиплат-
форменные отложения образуются за счет
выветривания платформ, т. е. не в ре-
зультате геотермального или океаническо-
го выветривания, как архейские зеленока-
менные пояса, а из твердых континен-
тальных масс. Эпиплатформенные отложе-
ния нижнего протерозоя отличаются от
современных тем, что они обычно менее
окислены. Однако им сопутствуют и в них
внедряются породы, типичные для более
молодых отложений,-богатые калием гра-
ниты и гнейсы. Специфические архейские
породы, богатые натрием, уже были к то-
му времени замещены современными вул-
каническими и магматическими породами.
По-прежнему часто встречались ПЖФ. От-
ложения верхнего протерозоя содержат
обильные окисленные осадки, которые бы-
ли выветрены из континентальных масси-
вов. Эта окисленность была истолкована
как свидетельство повышения концентра-
ции О2 в атмосфере [165, 990].
Во всех образованиях, сформировав-
шихся после нижнего протерозоя, главные
магматические интрузии представлены бо-
гатыми калием гранитами, а метаморфиче-
ские породы - гнейсами. После среднего
протерозоя ПЖФ, содержащие как закис-
ное, так и окисное железо, в основном сме-
няются отложениями, носящими название
70
ГЛАВА 4
красных пластов, которые содержат
главным образом окисное железо. Эти
пласты богаты оксидами железа, например
минералом магнетитом. В верхнем проте-
розое Западной Австралии, Южной Афри-
ки и Канады начинают в изобилии встре-
чаться строматолиты органоосадочные
структуры, представляющие собой сло-
истые породы, которые состоят из из-
вестняка (карбоната кальция) или, реже,
из богатой углеродом опаловой поро-
ды. В этой книге строматолиты ин-
терпретируются как фоссилизованные сле-
ды главным образом фотосинтезирую-
щих сообществ микроорганизмов. Их на-
ходят иногда и в архейских породах,
но в протерозое строматолитов гораздо
больше и они лучше развиты. Они имеют
характерную форму и структуру, что по-
зволяет использовать их в качестве страти-
графических маркеров [998]; геологи пы-
таются с их помощью идентифициро-
вать геохронологические подразделения
протерозоя путем установления корреля-
ций между географически изолированными
слоями. В течение верхнего протерозоя
разнообразие карбонатных и кремне-
земных строматолитов, а также занимае-
мая ими площадь в огромной степени уве-
личиваются. Интерпретация строматоли-
тов дофанерозоя как биогенных структур
имела большое значение для расшифровки
эволюционной истории микробных экоси-
стем [660, 661, 997, 998].
В отложениях верхнего протерозоя из
нескольких далеко отстоящих друг от дру-
га мест были найдены окаменевшие остат-
ки (возрастом около 680 млн. лет) многих
мягкотелых животных, относящихся к ряду
хорошо известных типов Metazoa [330, 331,
332]. Присутствие представителей осталь-
ных царств эукариот-протоктистов, расте-
ний и грибов-в дофанерозойских слоях по-
ка еще достоверно не установлено. Однако
сообщалось об изобилии трудно идентифи-
цируемых микрофоссилий в породах верх-
него протерозоя. Среди них обычны сле-
дующие своеобразные ископаемые: сфери-
ческие микрофоссилии, называемые акри-
тархами; луковицеобразные хитинозои; ги-
стрихосферы, которые, возможно, являют-
ся остатками цист динофлагеллят [561].
Такие ископаемые могут служить указа-
нием на то, что около 1 млрд, лет назад
уже существовали эукариоты.
Фанерозойский эон начался около
600 млн. лет назад и продолжается до на-
стоящего времени. Красные пласты пол-
ностью заместили ПЖФ. Для пород фане-
розоя характерны окисленные отложения,
образовавшиеся из материала крупных
континентальных массивов и содержащие
остатки животных, растений и протокти-
стов, часто в огромных количествах. Хотя
нам известны и архейские окаменелости,
во многих книгах только окаменелости фа-
нерозоя рассматриваются как «палеонто-
логическая летопись» или «классическая
палеонтологическая летопись». Первая эра
фанерозоя - палеозойская - выделяется по-
всеместным появлением многоклеточных
животных, обладающих скелетом; ее на-
звали «веком беспозвоночных». В ранних
породах фанерозоя отмечается уменьшение
численности и разнообразия строматоли-
тов и соответствующее увеличение распро-
страненности карбонатных рифовых фа-
ций. Эти рифы вначале строились главным
образом сообществами губок и других
многоклеточных животных с твердым ске-
летом, а позднее-колониальными кишеч-
нополостными (кораллами). К началу ме-
зозойской эры фанерозоя, около 225 млн.
лет назад, тропические океаны изобилова-
ли «современными» коралловыми рифами,
которые представляют собой саморегули-
рующиеся барьерные экосистемы.
В течение фанерозойского эона проис-
ходило начавшееся в основном в позднем
палеозое перемещение магнитных полюсов
Земли и изменение формы и положения
континентов, которые в разные времена за-
нимали различное географическое положе-
ние и оказывались в разных климатических
условиях. Вероятно, такое поведение зем-
ной коры установилось еще в дофанерозое,
но прямых указаний на это нет. Во всяком
случае дрейф континентов в фанерозое су-
щественно повлиял на распространение на-
земных животных, растений и морских ор-
ганизмов. После выяснения всей истории
движения земной поверхности в дофанеро-
зое откроется возможность проследить их
влияние на ход дофанерозойской эволюции.
ДО КЛЕТОК
71
Космическая кухня: органические соединения
небиологического происхождения
Не существует особой силы, свойственной исключительно живой материи, которую
можно было бы назвать жизненной силой;... вернее, эта сила возникает в
результате конфликта многих других сил, и органическая природа не подчиняется
никаким законам, отличным от законов неорганической природы.
И. Берцелиус, 1806 (цит. по [170])
Жизнь на Земле, вероятно, появилась
в гадее или раннем архее. Почти все совре-
менные ученые убежденно заявили бы, что
жизнь зародилась спонтанно как законо-
мерный результат космологических про-
цессов, что она была завершением химиче-
ской эволюции - естественного образова-
ния и накопления органических соедине-
ний. Хотя ученые редко приходят к согла-
сию относительно любого события в про-
шлом, все же физики, химики и биологи
согласны в том, что жизнь возникла из ор-
ганического вещества, образовавшегося на
юной Земле без участия живых организ-
мов. Открытие синтеза органических моле-
кул в межзвездном пространстве подкрепи-
ло эту идею. Говоря ретроспективно, при-
сутствия органики в космосе можно было
ожидать, так как было известно, что водо-
род, углерод, азот и кислород, входящие
в состав органических соединений и, следо-
вательно, живых систем, относятся
к самым распространенным элементам
1табл. 4.4). Другой довод в пользу обще-
принятых представлений о возникновении
жизни-это присутствие значительных ко-
личеств органического вещества в метеори-
тах, т.е. телах внеземного происхождения.
Еще один аргумент-легкость, с которой
может быть получено большинство моно-
меров, входящих в состав живых систем,
при лабораторном моделировании усло-
вий, которые, как полагают, существовали
на поверхности Земли в гадее и раннем ар-
хее. Результаты такого моделирования
привели к концепции спонтанного происхо-
ждения самых первых клеток -саморепли-
дирующихся систем, ограниченных мем-
бранами.
С помощью гигантских антенн радиоте-
лескопов радиоастрономы могут обнару-
живать и идентифицировать внеземные ис-
Таблица 4.4. Химический состав Солнца [736]
Элемент Количество (по отношению к водороду)
Водород 1,0
Гелий 1,0-10-1
Кислород 6,8 Ю’4
Углерод 3,7 10“4
Неон 2,8 10’4
Азот 1,2-10”4
Магний 3,4 10-5
Кремний 3,2 10-5
Железо 2,6 10-5
Сера 1,610-’
Аргон 3,7-10" 6
Кальций 2,3 Ю’6
Алюминий 1,9-10-6
Натрий 1,9-IO-6
Фосфор < IO’10
точники электромагнитного излучения. На-
чиная с 1932 года, когда Карл Джански
сообщил об открытии космического ра-
диоизлучения, межзвездное органическое
вещество стали выявлять все чаще. Были
обнаружены углеродсодержащие радикалы
значительной сложности; в табл. 4.5 приве-
ден список органических фрагментов, точ-
но идентифицированных методом радио-
спектроскопии. Однако прямой связи ме-
жду галактическим органическим веще-
ством и происхождением жизни на Земле,
вероятно, нет. Межзвездные органические
соединения, прежде чем они достигли бы
концентраций, достаточных для формиро-
вания самореплицирующихся систем, ско-
рее всего были бы разрушены в эоне хаоса,
когда на Земле, как полагают, господство-
вали условия крайних температур и давле-
ний, механических столкновений и общей
нестабильности. Открытие распространен-
ности органических соединений в космосе
просто означает, что химические предше-
72
ГЛАВА 4
Таблица 4.5. Молекулы в космическом пространстве [337]. Поскольку микроволновая спектроско-
пия выявляет только молекулы с постоянным дипольным моментом, неполярные молекулы (например,
СН| или N2) не были обнаружены этим способом; тем не менее они, вероятно, присутствуют
Числа атомов в моле- куле Неорганические Органические
Молекула или радикал Год от- крытия Молекула или радикал Год от- крытия
2 Гидроксил (ОН) 1963 Метилидин (СН) 1937
Водород (Н2) 1970 Ион метилидина (СН+) 1937
Моноксид кремния (SiO) 1971 Циан (CN) 1940
Сульфид азота (NS) 1975 Окись углерода (СО) 1971
Сульфид кремния (SiS) 1975 Сульфид углерода (CS) 1971
3 Вода (Н2О) 1968 Формил-ион (НСО+) 1970
Сероводород (H2S) 1972 Цианистый водород (HCN) 1970
N2Hv 1974 Изоцианистый водород (HNC) 1971
Диоксид серы (SO2) 1975 Карбонилсульфид (OSC) 1971
Этинил (ССН) 1974
Формил (НСО) 1976
4 Аммиак (NH3) 1968 Формальдегид (Н2СО) 1969
Изоциановая кислота (HNCO) 1971
Тиоформальдегид (H2CS) 1971
Ацетилен (С2Н2) 1976
5 Муравьиная кислота (НСООН) 1970
Цианацетилен (HC3N) 1970
Иминометан (H2CNH) 1972
Цианамид (H2NCN) 1975
6 Метанол (СН3ОН) 1970
Цианометан, или метилцианид (CH3CN) 1971
Формамид (HCONH2) 1971
7 Метилацетилен (СН3С2Н) 1971
Ацетальдегид (СН3СОН) 1971
Метиламин (CH3NH2) 1974
Винилцианид (акрилонитрил) H2CCHCN 1975
Цианодиацетилен (HC5N) 1976
8 Метилформиат (НСООСН3) 1975
9 Диметиловый эфир (СН3)2О 1974
Этанол С2Н5ОН 1974
Цианогексатераин HC7N 1977
11 Цианоктатераин HC9N 1978
ДО КЛЕТОК
73
ственники жизни не представляют во Все-
ленной редкости. А если они легко обра-
зуются в космосе, то, вероятно, с такой же
легкостью формировались и на Земле
в эоне хаоса.
Ключевая нерешенная проблема со-
стоит в том, каким образом органические
соединения организовывались в системы,
способные к самовоспроизведению. Несмо-
тря на то, что абиотический синтез органи-
ческого вещества весьма распространен,
возникновение самой жизни может быть
редким или уникальным событием. В на-
стоящее время нет данных о том, что
жизнь когда-либо возникла где-нибудь во
Вселенной, за исключением поверхности
Земли до или в течение раннего архея
около 3500 млн. лет назад.
Метеориты
Д-р Дж. Лоуренс Смит из Луисвилля (штат Кентукки) лично исследовал большой
метеорит, упавший в 1879 г. в округе Эмметт... По внешнему виду это была
неровная, узловатая масса, напоминающая тутовую ягоду, с округленными выступами
на поверхности. Более крупные части были серого цвета с беспорядочно разбро-
санными зеленьГми минеральными включениями. Общий вес найденных фрагментов
составлял 307 фунтов. Каменистая часть состояла в основном из бронзита и оливина;
тремя главными компонентами были кремнезем, закись железа и окись магния. Анализ
показал, что в состав этого метеорита не входит ничего необычного.
Science, 1880 [841]
Метеориты часто наблюдаются как
«падающие звезды», которые входят в ат-
мосферу и ярко горят, прежде чем достиг-
нут поверхности, если не сгорят пол-
ностью. Это единственный регулярный
источник внеземного вещества, доступного
для лабораторного изучения. Некоторые
из недавно упавших метеоритов были
взяты для исследования вскоре после паде-
ния. Метеорит Мерчисона, упавший в сен-
тябре 1969 г. в Австралии, был подвергнут
анализу уже через несколько дней.
Большинство найденных метеоритов
имеет алюмосиликатный каменистый со-
став. Примерно один из двадцати бывает
явно металлическим и в значительной ча-
сти представляет собой сплав железа с ни-
келем. В зависимости от содержания ме-
талла такие метеориты называют же-
лезными или железно-каменными. Около
двух процентов всех метеоритов составля-
ют углистые хондриты-разновидность ка-
менных метеоритов, имеющая прямое от-
ношение к вопросу о происхождении жиз-
ни. На самом деле углистые хондриты,
возможно, составляют гораздо большую
долю всех метеоритов, входящих в атмо-
сферу, но их находят редко, так как они
легко разрушаются. Фактически соотноше-
ние между углистыми хондритами
и остальными метеоритами, найденными
в полярных областях, где вероятность их
сохранения выше, чем в более низких ши-
ротах, составляет около 2:100. Хондриты
содержат хондрулы - сферические струк-
туры диаметром около 1 мм, состоящие из
минералов оливина и ортопироксена, ко-
торые, вероятно, образуются при быстром
охлаждении.
Метеориты интересны не только тем,
что они представляют собой древние вне-
земные вместилища природных органиче-
ских веществ небиологического происхож-
дения, но и тем, что это, вероятно,
единственные доступные для лабораторно-
го изучения объекты, сформировавшиеся
в Солнечной системе в гадейское время.
Широко распространено мнение, что ме-
теориты происходят из пояса астероидов,
но, пожалуй, столь же вероятно, что они
являются остатками комет. Они могут да-
же оказаться продуктами давних столкно-
вений Земли с другими плотными телами.
В табл. 4.6 представлены результаты проб
на органические вещества в углистых ме-
теоритах. Жизнь должна была возникнуть
74
ГЛАВА 4
Форма
Составные части
Таблица 4.6. Состав метеоритов, богатых углеродом [391,980]. Обозначения: + вещество обнаружено;
— вещество искали н не обнаружили; ? обнаружение сомнительно.
Весь углерод (35-50 мг/г) ? Карбонат + Экстрагируемый углерод + Полимерный углерод ? Графит — Алмаз + Карбиды
Экстрагируемый органический уг- + Метан, этан
лерод, обычно 1 мг/г; рацеми- + н-алканы, нечетные и четные (С10...С24)
ческие смеси + Жирные кислоты (С14, С16_20, С22, С24, С26, С28)
+ Фенольные соединения (ароматические углеводороды, спирты, эфиры, кислоты, бензол, толуол, нафталин)
+ Аминокислоты (глицин, этилглицин, аланин, Р-аланин, метилаланин, аминомасляная кислота, амино-н-масляная кислота, Р-аминоизомасляная кислота, валин, норвалин, изовалин, пролин, пипеколовая, аспарагиновая и глутами- новая кислоты, саркозин)
+ Гетероциклические соединения (меланин, аммелин)
-1- Сахара (манноза, глюкоза)
+ Насыщенные полиизопреноиды (пристан, норпристан, фи- тан)
+ Ванадилпорфирин Хлорин (обычное производное земного органического вещества)
+ Бензонитрил
+ Метилбензонитрил (или индол)
+ Алкилпиридин (или анилин)
+ Алкилпиррол
? Триазины Г идроксипиримидин1 Г идроксиметилпиримидин1
+ Ксантин (= 3 мг/г малеонитрил)
+ Гироксантин
-1- Гуанин
? Аденин
Полимерный углерод (нерегуляр- + С (70%) + N (2%) Вг
ный высокозамещенный аромати- + О (10%) + С1 (1%) I
ческий полимер неизвестной + S (7%) + F (%) Si
структуры) + Н (4%) К + остаток, «зола» (5%)
1 Пиримидины не обнаружены. Прежние сообщения сомнительны; вероятно, найденные пиримидины образовались из загрязнений.
на основе таких соединений углерода, ка-
кие образовывались на раннем этапе ис-
тории Солнечной системы.
Органические компоненты метеоритов,
так же как и межзвездные органические ве-
щества, вероятно, не были прямыми пред-
шественниками жизни на Земле, поскольку
тепло, ультрафиолет и другие излучения,
имевшиеся, как полагают, в гадее, должны
были разрушать эти нестойкие соединения
прежде, чем они накопятся в достаточной
концентрации. На поверхности Марса не
было найдено никаких следов метеоритно-
го органического вещества, хотя наличие
древних кратеров указывает на то, что ме-
теориты, в том числе и углистые, интенсив-
но бомбардировали поверхность этой пла-
неты в ранний период ее истории [708].
Лишь ничтожные количества углерода (от
1 до 70 частей на миллион) были обнару-
ДО КЛЕТОК
75
Рис. 4.1. Микроструктуры в ор-
ганическом материале из Ор-
гейльского метеорита. Световая
микрофотография, х 1825. [Е.
S. Barghoorn, Harvard Univ.]
жены в образцах лунного грунта и еще
меньшие (от 25 до 250 частей на мил-
лиард)-в образцах рыхлого лунного мате-
риала реголита (лунная «почва») и брекчии.
При пиролизе, т. е. нагревании в отсутствие
О2, большая часть углерода выделяется из
лунных образцов в виде СО2 и СО, а орга-
нический углерод составляет меньше мил-
лионной доли всего лунного углерода. Ор-
ганического углерода в лунных пробах
может даже вообще не быть, так как най-
денные в этих исследованиях количества
очень близки к пределам чувствительности
применявшихся методов измерения. Если
соединения углерода, вносимые при ударах
метеоритов, непосредственно предоставля-
ли органическое вещество для первичной
жизни, то они должны были каким-то
образом быть защищены от разрушающих
воздействий. Это было явно не так-и на
Луне, и на Марсе. Однако некоторые ис-
следователи полагают, что с метеоритами
на Землю было принесено 1023 г углерода,
т. е. количество, приблизительно равное
всему количеству углерода, запасенному
в нынешней биоте [703].
Как бы то ни было, углерод, нахо-
димый в метеоритах, служит свидетель-
ством того, что сложные органические со-
единения и абиотические структуры могут
создаваться естественным путем и действи-
тельно создавались в гадейское время. Од-
нако ввиду экстремальных условий, дей-
ствию которых всегда подвергаются ме-
теориты, большинство астрономов считает
крайне маловероятным, чтобы жизнь воз-
никла на них или на телах, из которых они
образовались. Органические соединения,
содержащиеся в углистых метеоритах, мо-
жет быть, лучше всего рассматривать как
некую форму естественного контроля для
экспериментов в области происхождения
жизни; они соответствуют тем формам
и количествам соединений и микрострук-
тур, которые, вероятно, создавались на
Земле в гадее и архее. Как видно из
рис. 4.1, самые сложные органические вклю-
чения в метеоритах довольно просты [789].
76
ГЛАВА 4
Создание жизни в лаборатории
В первых десятилетиях [19-го] века... спор по поводу витализма, видимо, играл
важную роль в зарождавшейся органической химии. Казалось, органические
вещества образуются только в организмах и поэтому являются продуктом той же
особой энергии, которая поддерживает саму жизнь.
Коулмен, 1971 [170]
В 1760-х годах Спалланцани показал,
что в гниющем органическом веществе, ес-
ли его предохранить от мышей и мух, не
заводятся ни мышата, ни черви (личинки
мух). В 1860-х годах Пастер доказал с по-
мощью изящных опытов, что даже мик-
робы происходят не из отбросов или хими-
ческих веществ, а только от предсуще-
ствующих микробов. Для мира, который
верил во всемогущего создателя, резуль-
таты этих опытов означали крах идеи
самопроизвольного зарождения жизни.
Вопрос о происхождении жизни возвратил-
ся из области науки в сферу философии,
к которой многие относят его до сих пор.
В нашем веке А. И. Опарин [696] и
Дж. Холдейн [372] выдвинули предположе-
ние о том, что жизнь возникла в результа-
те взаимодействия органических соедине-
ний, которые образовывались в бескисло-
родных условиях, преобладавших на юной
Земле. После опубликования этих гипотез
некоторые ученые стали рассматривать во-
прос о происхождении жизни как экспери-
ментальную проблему. Открытие Миллера
(1953 [648]), установившего, что аминокис-
лоты легко и довольно быстро образуются
из неорганических предшественников, при-
вело к новой области лабораторных иссле-
дований, которую называют «эксперимен-
тами по моделированию первичной Зе-
мли», «пребиотической химией» или «экс-
периментальной химической эволюцией»
и которая породила обширную литературу
[75, 278, 302, 427, 473, 650, 735-737, 853].
К проблеме происхождения жизни есть
несколько лабораторных подходов, хотя
о некоторых из них пуристы злословили,
что это якобы просто никуда не годная
экспериментальная органическая химия.
Один из подходов состоит в том, что соз-
дают среду, предположительно сходную
с гадейской, вносят в нее неорганические
реагенты и подводят энергию, а затем сре-
ди продуктов реакций разыскивают моле-
кулы, имеющие важное значение для со-
временной жизни. При другом подходе
точно задают все переменные-например,
количества и типы исходных веществ, pH,
физические условия (скажем, модель океан-
ского побережья с суточными изменениями
температуры и освещенности), содержание
солей в среде. При каждом добавлении ве-
ществ или изменении условий исследова-
тель пытается идентифицировать образую-
щиеся соединения, их выход и механизмы
их синтеза. В обоих подходах предпола-
гается, что вещества, важные для совре-
менных живых систем, были также важны-
ми предшественниками жизни. Тот факт,
что из водорода, кислорода, азота, источ-
ников углерода и энергии в лаборатории
можно легко получать углеводороды, жир-
ные кислоты, бензольные и фенольные со-
единения, аминокислоты и многие другие
хорошо известные органические вещества,
подкрепляет гипотезу о том, что жизнь
возникла из космических компонентов
в бескислородных условиях. Действитель-
но, органические соединения, находимые
в метеоритах, очень сходны с теми, ко-
торые образуются в модельных экспери-
ментах. Те и другие даже более сходны
между собой, чем с органическим веще-
ством, синтезируемым живыми клетками.
Однако провести четкую границу между
биотически и абиотически образуемыми
веществами невозможно. Как правило,
абиотическим путем почти независимо от
используемого источника энергии полу-
чаются рацемические смеси и более широ-
кое разнообразие изомеров и соединений,
чем то, которое имеется в современной
биоте. Не было найдено таких абиотиче-
ских условий, при которых получались бы
весьма специфические наборы изомеров
и высокомолекулярных веществ, образую-
щиеся в живых клетках.
ДО КЛЕТОК
77
В табл. 4.7 указаны (с количественной
оценкой) источники энергии, которые, как
полагают, могли использоваться для син-
Таблица 4.7. Источники энергии для пребиотиче-
ских синтезов [736]
Вид энергии Оценка потока, кал/см2 за год
Ультрафиолет 570
Электрические разряды 4,0
Радиоактивность 0,8
Тепло (геотермальная 0,13
энергия)
теза органического вещества в гадее и ран-
нем архее. По общему мнению, солнечный
ультрафиолет, с которым поступала боль-
шая часть энергии, играл более важную
роль, чем другие источники. Обычно счи-
тают (хотя по этому пункту нет единоду-
шия), что в архее поток ультрафиолетовой
радиации у поверхности Земли до накоп-
ления О2 в атмосфере, вероятно, был
главным источником энергии и для пре-
биотического органического синтеза, и для
таких ранних биологических процессов, как
индукция лизиса и трансдукция с по-
мощью бактериофагов [622, 761]. Были
сделаны оценки того, в какой степени по-
вышалась защита земной поверхности от
солнечного ультрафиолета кислородом и
озоном [74]. Однако вопрос о том, когда
закрылось ультрафиолетовое окно для
длин волн менее 310 нм, вызывал много
споров [162, 990]. Вероятно, где-то в архее
ультрафиолетовая радиация перестала
быть как угрозой для жизни, так и источ-
ником энергии для нее же [760].
В лабораторных опытах по абиогенезу
биологически важные органические веще-
ства получаются главным образом при
слабощелочных и полностью анаэробных
условиях [702]. В кислой среде образуются
пиперазины и другие соединения, обычно
не встречающиеся в живых организмах;
в присутствии же кислорода органические
соединения вообще не образуются [2]. Со-
держание водорода в реакционной смеси
также влияет на выход органических ве-
ществ: повышение количества Н2 приводит
к снижению общего выхода аминокислот,
хотя качественный состав их не изменяется
[736]. Наиболее вероятное исходное веще-
ство для синтеза определенных аминокис-
лот и нуклеотидов - цианистый водород
(рис. 4.2). Проблема образования низкомо-
лекулярных органических компонентов
представляется более или менее решенной,
но как происходила агрегация органиче-
ского вещества? Как полимеризовались
мономеры? Как к новым органическим
агрегатам передавалась информация и как
создался надежный механизм наследствен-
ности? Расстояние, отделяющее самую
сложную смесь органических веществ от
простейшей клетки, все еще предстоит пре-
одолеть как в теории, так и в лаборатории.
Появились сообщения о том, что в
предполагаемых условиях ранней Земли
происходила полимеризация аминокислот-
ных остатков с образованием как пеп-
тидных, так и непептидных связей [303,
304]. Формировались также сложные мик-
роструктуры, некоторые из них, по-види-
мому, с каталитической активностью. Од-
нако абиотическое образование каталити-
чески активных полимеров аминокислот
может не иметь прямого отношения к про-
исхождению жизни, так как полипептиды
не обладают тенденцией к самовоспроизве-
дению. Кроме того, поскольку все амино-
кислоты в современных белках соединены
только пептидными связями, трудно пове-
рить, что другие типы связей когда-либо
имели отношение к эволюционирующим
системам. Если не считать определенных
небольших пептидов, таких как грамици-
дин и пентапептиды в бактериальных кле-
точных стенках, аминокислоты полимери-
зуются в полипептиды на нуклеопроте-
идных рибосомах с участием транс-
портных и информационных РНК. Суще-
ствование первичной живой системы, син-
тезирующей белки в отсутствие реплика-
ции нуклеиновых кислот, кажется неправ-
доподобным; но если даже так было, то
катализ, возможно, осуществлялся «фер-
ментами» полинуклеотидной природы.
Уайт [1015] высказал предположение, что
ранние живые системы использовали поли-
нуклеотидные фрагменты, обладавшие
некоторыми каталитическими свойствами
в отношении полимеризации нуклеиновых
кислот. Этим можно объяснить тот факт,
78
ГЛАВА 4
2HCN
Тример
NH2
Н— C-CN HCN-> NC—C-CN
II Н
Димер
HCN
Цис-тетрамер
NCx NH2
cz
NC
NH
NC
NH2
Л HCN
Аминоимидазол- II
нарвонитрил II /
ZC-NZ
h2n н
fop (360 нм)
или NH3
NC NH2
HCN-полимер
Гидролиз
(Н20,НС1)
NH2
K^N
Н
Аденин
О
H2N -С
H2N/^N
H
4-имидазол-
5-кар Бонси амид
л HCN
^HC=C-C=N —
Цианоацетилен
H2N CN
Транс-тетрамер
ПУРИНЫ
Гуанин
н20
Чреидоакрилонитрил Цитозин
АМИНОКИСЛОТЫ
(глицин, аланин, серин,
аспарагин,треонин,
глутаминовая кислота)
Урацил
ПИРИМИДИНЫ
Рис. 4.2. Возможные пребиотические пути от цианистого водорода к основаниям ну-
клеотидов и аминокислотам. В абиотических экспериментах, в которых исходными ве-
ществами служат метан и аммиак, получаются лишь следовые количества аденина,
тогда как из IM HCN можно получить до 1% кристаллического аденина. Веским дово-
дом в пользу ключевой роли HCN в пребиотических синтезах служит и то, что это
самый обильный продукт, получаемый в большинстве опытов с искровыми разрядами.
Разбавленный цианистый водород легко концентрируется при температуре — 20°С,
при которой вода удаляется из смеси. В концентрированных растворах тетрамер обра-
зуется спонтанно.
что многие ферменты (52% из 1750, зане-
сенных в каталог) активны лишь в присут-
ствии коферментов, а большинство этих
коферментов-нуклеотиды или явно род-
ственные им вещества. Таким образом, ка-
жется вероятным, что самые ранние сис-
темы репликации всецело или в основном
базировались на полинуклеотидах-таких
же несовершенных и коротких, какими
могли быть ранние нуклеиновые кислоты
[207]. Нуклеотиды имеют тенденцию обра-
зовывать полимеры с комплементарно спа-
ренными основаниями не только по причи-
не их геометрического соответствия, но
и потому, что в неводных растворах пары
аденин-тимин и аденин-урацил образуются
ДО КЛЕТОК
79
легче, чем пары аденин-аденин, благодаря
свойствам электронных конфигураций
[777]. Даже очень небольшая точность
репликации нуклеиновых кислот, вероятно,
с самого начала была обусловлена их взаи-
модействием с аминокислотами, пептида-
ми [184, 698, 776] или каталитическими
нуклеотидами [1015].
Механизм спонтанного (в отличие от
ферментативного) образования нуклеотид-
ных полимеров из мономеров загадочен.
В результате большинства попыток синте-
зировать рибонуклеотидные полимеры из
мономеров под контролем матрицы полу-
чались «неестественные» 2',5'-связи между
нуклеотидами. Однако эксперименты Дэ-
вида Ашера, химика из Корнеллского уни-
верситета, привели к мысли о циклическом
пути синтеза ранних пребиотических оли-
гонуклеотидовх что позволило обойти эту
трудность [977]. Схема Ашера включает:
1) «сухой» безматричный синтез случайных
сополимеров, имеющих как 2', 5'-, так
и 3',5'-связи; 2) переход этих олигомеров
в раствор при низкой температуре; 3) пре-
имущественный гидролиз 2',5'-связей
в образующихся коротких спиралях. Эта
схема, которая действительно реализуется
в лабораторных условиях, могла некогда
закрепиться путем отбора как механизм
создания длинных комплементарных поли-
нуклеотидов «естественного» типа, т.е. со-
держащих только 3',5'-связи. Это означало
бы необходимость регулярного ежедневно-
го чередования условий: сухо и тепло
(56°С), влажно и тепло, сухо и холодно
(5°С), влажно и холодно, влажно и тепло,
сухо и тепло и т.д. Однако оценить, в ка-
кой степени циклические изменения среды
могли влиять на результат пребиотических
реакций, дьявольски трудно.
Никакая самореплицирующаяся систе-
ма (ограниченная мембраной и осущест-
вляющая сопряженную полимеризацию ну-
клеотидов и аминокислот) еще не была
получена в лаборатории из простых пред-
шественников. Однако биологически ак-
тивные реплицирующиеся полинуклеотиды
все же были получены в определенном
смысле абиотически. С. Спигелмен [897]
синтезировал инфекционные вирусы (как
ДНК-, так и РНК-содержащие) из гораздо
более простых предшественников. Ему по-
надобились только очищенный фермент
(«репликаза», т.е. РНК-зависимая РНК-по-
лимераза), матричная нуклеиновая кислота,
по меньшей мере один человек-исследова-
тель и уйма энергии в форме нуклеотидов-
предшественников и долларов. В подходя-
щих условиях были изготовлены РНК-ви-
русы, вполне способные к непрерывной
репликации. Аналогичные опыты были
проведены с ДНК-вирусами. Для этого по-
требовались два специфических фермента:
ДНК-полимераза и лигаза-фермент, со-
единяющий концы линейной нуклеиновой
кислоты с образованием кольца. Таким
образом, по крайней мере инфекционные
вирусы могут быть изготовлены в лабора-
тории [495]. Исследователи просто смеши-
вали в подходящих концентрациях веще-
ства, которые склонны взаимодействовать.
Если бы удалось найти естественный фено-
мен, при котором аккумулируются органи-
ческие вещества, и нечто такое, что выпол-
няло бы функции как самого исследовате-
ля, так и ферментов, которые он выделяет
из живых клеток, то проблема происхожде-
ния простых репликативных систем вели-
чиной с вирус была бы решена, по крайней
мере в принципе. В табл. 4.8 указаны при-
родные агенты, которые могли бы увели-
чивать концентрации абиотически синтези-
руемых органических соединений [75, 650]
(см. также гл. 10). Главным способом кон-
центрирования могло бь(ть заключение си-
стем белок - нуклеиновая кислота
в липопротеидные мембраны [708].
Почти все мономерные компоненты
живой клетки были получены эксперимен-
тально в достаточно обычных химических
условиях. В таких экспериментах синте-
зируются разнообразные аминокислоты
(табл. 4.9). Четыре из них образуются осо-
бенно легко (глицин, аланин, аспарагино-
вая и глутаминовая кислоты), и они же
чрезвычайно распространены в белках. Ве-
роятно, это не простое совпадение. До-
вольно несложные в химическом отноше-
нии, они, можно полагать, были «первы-
ми» аминокислотами. В табл. 4.10 перечис-
лены нуклеотиды и другие компоненты
нуклеиновых кислот, полученные в усло-
виях, моделирующих раннюю Землю; ны-
нешняя абсолютная необходимость адено-
80
ГЛАВА 4
Таблица 4.8. Способы концентрирования пребиотических органических соединений
Механизм Источники данных
Коацерваты и протобионты [218, 696, 697]; критическое обсуж- дение см. [207]
Поверхность апатита (заодно решается проблема нехватки фосфора) «Океанический путь» (термоклин) Микросферы (получаются при нагревании органических соеди- нений с целью обезвоживания) Возбудимые мембраны Подсыхающие кромки морей, соленые заводи, среды, богатые серой и железом Эвтектические механизмы концентрирования Липидные мембраны [75, 437] [1010] [305] [737] [278] [650, 699] [650]; Оро, неопубликованные дан- ные
Таблица 4.9. Синтез аминокислот и близких соединений в условиях, моделирующих юную Землю
[207, 473, 736, 737, 913]
Дата Исходные материалы1 Исследователи Источник энергии Продукты
1953 Метан, аммиак, водо- род Miller Электрический разряд Глицин, аланин, р-ала- нин, глутаминовая кис- лота
1955-1956 Водород, метан, СО или СО2, аммиак или азот, кислород Abelson Электрический разряд Аланин, глицин, сарко- зин, серин, аспараги- новая кислота (толь- ко в отсутствие кис- лорода)
1957 Метан, аммиак, серово- дород Walter, Mayer Подогрев до 1300 К Тиоцианат аммония
1957-1966 Трипептиды, эфиры по- лифосфорных кислот, 18 аминокислот Schram et al., Fox et al., Pon- namperuma Тепло (50-60 °C) Полипептиды, протеино- иды
1959 Формальдегид, цианис- тый водород Oro Комнатная тем- пература (процесс спон- танный) Глицин, аланин
1959 Метан, аммиак, окись углерода Павловская и Пасы некий Электрический разряд Глицин, аланин, амино- масляная кислота, ли- зин (отсутствие Н2 уси- ливает синтез амино- кислот)
1959-1965 Ангидриды и-карбокси- аминокислот, амино- ацетонитрил и его сульфат, каолин, ди- циандиамид, хлорис- тый водород Becker et al., Ha- nafusa et al., Ponnamperu- ma et al., Stein- man et al. Нагревание до 100 °C Аспарагиновая кислота, треонин, серин, глута- миновая кислота, про- лин, глицин, аланин, валин, изолейцин, лей- цин, тирозин, фенила- ланин
ДО КЛЕТОК
81
Продолжение табл. 4.9
Дата Исходные материалы1 Исследователи Источник энергии Продукты
1960 Метан, этан, аммиак Groth, Von Weyssenhoff Ультрафиолет (407 нм, 219,6 нм) Глицин, аланин, амино- масляная кислота
1963 Этан, метан, аммиак Ого Глицин, аланин, пролин, валин, лейцин, аспара- гин
1965 Метан, аммиак (про- пускание пузырьков сквозь NH4OH) Grossenbacher, Knight Глицин, аланин, треонин, серин, глутаминовая кислота, изолейцин
1965 Метан, аммиак Ого Тепло (1300 К) Аспарагиновая кислота, треонин, серин, алло- изолейцин, изолейцин, фенилаланин, р-ала- нин, глутаминовая кис- лота
1966 Метан, аммиак Ponnamperuma Электрический разряд Полипептиды
1966 Формиат аммония, NH4OH, NaCN, FeSO4 Abelson Ультрафиолет Глицин, глицинонитрил
1966 Метан, аммиак и вода с получением HCN; затем гидролиз Ponnamperuma, Flores Глицин, аланин, треонин, валин, фенилаланин
1968 Тиоцианат аммония, гидролизованный 6 н. НС1; в газовой фазе- азот Steinman et al. Ультрафиолет (260 нм, 3 ч) Метионин
1 В большинстве опытов присутствовала вода.
зинтрифосфата (АТР) и остальных три-
фосфатов - предшественников нуклеотидов
(GTP, UTP и СТР), вероятно, обусловлена
в конечном счете той легкостью, с которой
они образовывались в пребиотических хи-
мических процессах. На рис. 4.2 показаны
некоторые предполагаемые пути пребиоти-
ческого синтеза пуринов и пиримидинов.
Абиотическим путем были получены также
различные углеводы (табл. 4.11). Некото-
рые из источников энергии, использо-
ванные в этих экспериментах,-ультрафио-
летовые лучи и тепло (моделирующее
вулканы и горячие источники)-вероятно,
не были в гадее и архее обильными. Иных
источников, таких как частицы с высокой
энергией, получаемые в ускорителях, почти
наверняка не было. Однако точное выяс-
нение источников энергии, по-видимому, не
имеет решающего значения, если принять
во внимание число и разнообразие опытов,
в которых был получен довольно большой
выход органических соединений, играющих
сегодня важную роль в клеточном метабо-
лизме.
Поскольку такие вещества, как порфи-
рины и изопреноиды, не нужны для репли-
кации, их пребиотический синтез [404, 473],
подобно соединению аминокислотных ос-
татков непептидными связями, вероятно,
не играл существенной роли. Возможно,
что многие органические вещества, ко-
82
ГЛАВА 4
Таблица 4.10. Синтез предшественников нуклеиновых кислот в условиях, моделирующих юную Землю
Дата Исходные Исследователи материалы1 Источник энергии Продукты
1960 Цианистый аммоний Ого Спонтанно при высоких кон- центрациях Аденин
1961 Аминоимидазолкарбок- Ого си имид Тепло (100- 140 °C) Гуанин, ксантин
1961 Яблочная кислота, моче- Fox, Harada вина Тепло Урацил
1963 Метан, аммиак, водород Ponnamperuma et al. Ультрафиолет Аденин (выход увеличи- вается при удалении водорода)
1963 Акрилонитрил, семиаль- Ого дегидимин аминопро- пилмалонамида (най- ден в кометах) в вод- ных растворах NH4C1 Тепло (135 °C) Урацил
1963 Рибоза, аденин и фос- Ponnamperuma фат в разбавленных et al. водных растворах Ультрафиолет Аденозин
1963 Аденин, аденозин, AMP, Ponnamperuma, ADP, этилфосфат Sagan Аденозин, АМР, ADP, АТР
1964 Дезоксирибоза, аденин, Ponnamperuma, HCN Kirk Ультрафиолет Дезоксиаденозин
1964 Гидроксиапатит и циана- Miller, Parris ты (реакция идет на поверхности минера- ла) Пирофосфат
1965 Цианистый водород Ponnamperuma (разбавленный) Ультрафиолет ч Аденин, гуанин, мочеви- на
1968 Цианацетилен, цианат, Ferris et al. циан Электрический разряд (цик- лические из- менения тем- пературы до точки замер- зания воды, приводящие к эвтектическо- му концент- рированию) Пиримидины, цитозин, урацил
С 1974 до настоя- щего вре- мени Основания, рибоза, соли Orgel и другие морской воды (см. [207]) Тепловые цик- лы Инозин, гуанозин, адено- зин, ксантозин
В большинстве опытов присутствовала вода.
ДО КЛЕТОК
83
Таблица 4.11. Синтез углеводов в условиях, моделирующих юную Землю
Исходные Исследователи материалы1 Источник энергии Продукты2
Л61 Формальдегид в присут- Бутлеров, Leow ствии щелочей Смесь сахаров, оптиче- ски неактивные гексо- зы
уЗЗ Глицеральдегид, дигид- Orthner, Gerisch роксиацетон Эритроза, пентозы
Глицеральдегид, аце- Ого, Сох тальдегид (катализа- тор-ионы двухвалент- ных металлов или ам- миак) Дезоксирибоза
-64 Глюкоза, дициандиамид, Steinman et al. фосфорная кислота Ультрафиолет, спонтанно Дисахариды, глюкозо-6- фосфат
^5-1966 Формальдегид, цианис- Ponnamperuma тый водород * Глицеральдегид и глико- левый альдегид Ультрафиолет, рентгеновы лучи, гамма- лучи от ли- нейного уско- рителя Рибоза, дезоксирибоза Рибоза
Водные растворы фор- Ponnamperuma, мальдегида, омываю- Gabel щие каолинит (моде- лирование гидротер- мальных источников) Триозы, тетрозы, пенто- зы, гексозы (включая рибозу и дезоксирибо- зу)
3 большинстве опытов присутствовала вода.
Гххара нестабильны в щелочных водных растворах. В качестве предшественника требуется по меньшей мере 0,01 М формаль-
Зссмя. за которое сахара разрушаются, ненамного больше времени, необходимого для их синтеза [207, 650].
‘ встречаются не во всех живых клет-
сгт г не нужны для их репродукции, снача-
-1 зсзникали абиотически, а затем исполь-
\:в1лвсь в качестве пищи или же удержи-
микробами, поскольку давали им
<_и?е-то селективное преимущество. Эти
гелскзательные вещества стали вторичны-
метаболитами, а первичными были со-
необходимые для саморепродук-
353 производные аминокислот, компо-
нуклеиновых кислот и некоторые
Л5пзты L Однако независимо от того, мо-
.та исследователь идентифицировать
кх вещества, образующиеся в его абиоти-
чгл?! экспериментах, бактерии их распо-
Даже самые сложные полимеры,
-тдемые в таких экспериментах, будут
т-а2гс2^аны как пища и съедены, если их не
предохранить от носящихся в воздухе бак-
терий и грибов. В связи с этим опыты по
химической эволюции должны проводить-
ся в стерильных условиях.
Хотя на вопрос о том, каким образом
из агрегатов органических молекул прои-
зошли первые бактерии, еще нет детально-
го ответа, кое-что мало-помалу выясняется
[207]. В последующих главах этой книги
мы будем предполагать, что наименее
сложные прокариоты, жизнь которых под-
держивал первичный метаболизм, опи-
санный в гл. 5, действительно сформирова-
лись каким-то образом в результате небио-
логических процессов из абиотического
органического материала на раннем этапе
истории нашей планеты и что они являют-
ся предками всех современных организмов.
ГЛАВА 5
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
Критерии родства
Из этого эволюционного древа видно, что в некоторых ветвях изменения струк-
туры ферредоксина значительно больше, чем в других. У клостридиев аминоки-
слотные последовательности мало изменились за все представленное время, возможно
превышающее три миллиарда лет. Приспособление к бактериальному фотосинтезу
потребовало несколько больших изменений, к аэробному метаболизму-еще больших,
а максимальные изменения произошли при переходе к фотосинтезу с выделением
кислорода. У прокариот (в отличие от эукариот) накопление точечных мутаций
не служит показателем длительности эволюционных процессов.
Р. Шварц, М. Дэйхофф [835]
Если принять, что прокариоты интен-
сивно эволюционировали путем прямой
филиации, то какова была их ранняя эво-
люционная история? Каким образом соз-
давалось их метаболическое разнообразие?
Каковы критерии их родства между собой?
Что известно об анаэробных бактериях из
древнейших ископаемых остатков?
Все живое воспроизводится с невероят-
ной точностью, используя единую в своей
основе систему белкового синтеза, направ-
ляемого нуклеиновыми кислотами. Так как
точная репликация, или, что то же самое,
малая частота спонтанного мутирования,
характерна для всех клеток, обеспечиваю-
щие ее механизмы должны, во-первых,
быть древними и, во-вторых, постоянно
поддерживаться естественным отбором.
Исключая, возможно, митохондрии неко-
торых дрожжей, триплетный генетический
код в настоящее время универсален; у всех
изученных организмов одни и те же прави-
ла определяют трансляцию последователь-
ности трехнуклеотидных единиц - кодо-
нов-в линейной структуре ДНК в амино-
кислотную последовательность белка,
с указанием мест начала и окончания ее
синтеза [1001]. Некоторые участки моле-
кул ДНК, однако, не кодируют аминокис-
лотных последовательностей белков или
нуклеотидных последовательностей РНК,
а просто разделяют информационные от-
резки цепи ДНК. Даже эта нетранскриби-
руемая ДНК, вероятно, подвержена дей-
ствию естественного отбора; у эукариот
она скомплексирована с белками-гистона-
ми и образует часть хроматина, из которо-
го состоят хромосомы.
Генетический код мог возникнуть из
менее надежной трансляционной системы.
Предполагают, что в ранних кодах только
два первых основания каждого триплета
определяли аминокислоты в белках (Крик
[184]). Это выводят из того, что в совре-
менном коде третье основание часто бы-
вает избыточным: например, триплеты
CGU, CGC, CGA и CGG в информацион-
ной РНК все кодируют аргинин. На суще-
ствование еще более древнего и более при-
митивного кода может указывать тот
факт, что простейшие, самые распростра-
ненные аминокислоты часто определяются
вторым основанием кодона: большинство
кодонов с G во второй позиции кодируют
глицин, аргинин или серин; большинство
кодонов со вторым основанием С соответ-
ствуют серину, пролину или треонину;
и наконец, кодоны, содержащие во второй
позиции U, кодируют, как правило, лейцин
или валин. Стабилизация генетического ко-
да была, вероятно, одним из самых ранних
событий в эволюции клеток.
Когда у каких-то бактерий примитив-
ная белоксинтезирующая система на осно-
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
85
ве ДНК стала эффективно функциониро-
вать, эти организмы стали размножаться
быстрее всех других и дали начало всем
последующим клеткам. Только те стерео-
изомеры аминокислот, к которым была
приспособлена эта генетическая система,
могли в дальнейшем использоваться в не-
измененном виде. Первоначально клетки
могли использовать разные изомеры угле-
водов, например рибозы и дезоксирибозы.
Впоследствии, однако, либо в результате
избирательного поглощения из внешней
среды через белково-липидную мембрану,
либо благодаря избирательному использо-
ванию надлежащих изомеров из рацемиче-
ской смеси для воспроизведения клеток
стали использоваться только распростра-
ненные ныне L-аминокислоты и D-caxapa.
Так как все современные клетки с порази-
тельной точностью различают стереоизо-
меры сахаров и аминокислот, эта способ-
ность, вероятно, возникла очень рано. На
определенном этапе появились ферменты,
превращающие бесполезные изомеры
з нужные.
Древнейшие микробы были гетеротро-
фами, размножавшимися в среде с абио-
генными органическими и минеральными
мигательными веществами. Рассматривая
соединения, которые являются компонен-
тами любой клетки или их предшественни-
ками и легко получаются в экспериментах,
моделирующих пребиотические условия,
можно заключить, что список абиогенных
питательных веществ включал по крайней
мере рибозу, дезоксирибозу, фосфат, пу-
тины и их предшественники, оротовую
гйслоту и другие предшественники пири-
мидинов, а также разнообразные «бел-
ковые» и «небелковые» аминокислоты.
Фосфаты натрия, калия и кальция имелись,
вероятно, в изобилии как продукты разру-
тэеяия архейских пород. Кроме того, в ка-
честве пищи могло использоваться множе-
ство неизвестных или неидентифициро-
занных соединений, в том числе некоторые
столообразные длинные полимеры. На что
г^гча похожа минимальная клетка, про-
стейшая самореплицирующаяся система?
возможная реконструкция, основанная на
тгетпипах, предложенных Моровицем
665], представлена на рис. 5.1.
В табл. 5.1 перечислены некоторые веще-
ства и органеллы, которые должны были
присутствовать для обеспечения основных
функций, необходимых для репликации.
Минимальную клетку Моровица можно
сравнить с некоторыми ныне существую-
щими анаэробными бактериями. Даже
самые мелкие из известных бакте-
рий - Dialister (Bacteroides pneumosintes),
Veillonella и некоторые микоплазмы-в де-
сять раз больше по линейным размерам
и сложнее минимальной клетки Моровица,
отчасти, вероятно, потому, что ему не уда-
лось учесть все ферменты и белковые фак-
торы, необходимые для репликации. Тем
не менее анализ, проведенный Моровицем,
дает полезный ориентир для представле-
ний о первичном метаболизме, необходи-
мом для репродукции в настоящее время
и в прошлом.
Как мы можем реконструировать пути
дальнейшей эволюции после возникнове-
ния «минимальных» анаэробных гетеро-
трофных бактерий? Какие критерии сле-
дует использовать, чтобы проследить эво-
люционные взаимоотношения микробов?
Для ответа на эти вопросы могут быть
привлечены некоторые представления из
более изученных областей эволюции жи-
вотных и растений. В процессе эволюции
сложных признаков, таких как строение
легких, глаз или цветков, каждая закрепив-
шаяся мутация дает какое-то небольшое
селективное преимущество тому организ-
му, у которого она возникла. Такие
сложные признаки определяются метабо-
лическими взаимодействиями и поэтому
зависят от многих ферментов и соответ-
ствующего количества ДНК для их коди-
рования. У животных и растений эволю-
цию признаков, определяемых нескольки-
ми генами, можно проследить во времени.
Подобные мультигенные признаки назы-
вают семами. Тот же принцип - возникно-
вение новых сем путем накопления по-
лезных мутаций-должен был действовать
и в эволюции микробов. Микробы, спо-
собные синтезировать метаболиты, уча-
ствующие в репликации, выживали в про-
цессе отбора, так как использовали имев-
шиеся пищевые ресурсы эффективнее, чем
их конкуренты. После возникновения опре-
Рис. 5.1. Биохимические компоненты обобщенной минимальной клетки.
Функция Участвующие соединения
Репликация Дезоксирибоза, гуанин (пурин), аденин (пурин), тимин (пиримидин), цитозин (пиримидин), фосфорная кислота
Синтез белка Рибоза , гуанин, аденин, урацил (пиримидин), цитозин,фосфорная кислота, аминоа цил-тРНК-синтетазы
Катализ Белки, пептиды, аминокислоты, нуклеотидные коферменты
Внутриклеточ- ный гомеостаз Липиды, насыщенные и мононас^пценные жирные кислоты глицерин, белки
Растворитель, питание Все перечисленное выше в водном растворе, К+, метаболиты (лактат, ацетат и др.)
5
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
87
Таблица 5.1. Минимальный набор биохимических функций, необходимых для репликации
Функция Необходимые компоненты, реакции и системы Участвующие соединения и органеллы
Синтез ДНК Синтез нуклеозидов, нуклеоти- дов и их фосфорилирован- ных производных; ДНК-мат- рицы и затравки; ДНК-по- лимеразы; натриевый насос, поддерживающий высокую концентрацию ионов калия Нуклеозидтрифосфаты (ТТР, GTP, АТР, СТР), около 20 аминокислот; генофор (ну- клеоид)
Синтез информационной РНК Информационная РНК, РНК- полимераза Нуклеозид трифосфаты, белки
Синтез белка, кодируемый три- тРНК для каждой аминокисло- Около 4 РНК и 50 белков,
плетами нуклеотидов; синтез рибосом ты, аминоацил-тРНК-синтета- зы, аминокислоты; регуляция концентрации ионов магния организованных в рибосомы
Синтез мембран Различные липиды Ацетил-СоА, биотин, насыщен- ные и мононенасыщенные жирные кислоты, глицерин; клеточная мембрана
Расщепление питательных ве- ществ, дающее энергию для поддержания низкой энтро- пии Метаболиты Лактат, ацетат и многие дру- гие органические кислоты и сахара
□еденной семы - например, метаболическо-
го пути, ведущего к какому-либо нужному
веществу,-отбор обычно способствовал ее
закреплению. В процессе дальнейшей эво-
люции семы претерпевали незначительные
али же глубокие изменения. Популяции по-
томков становились новыми видами бла-
годаря накоплению изменений в семах
концепцию сем развил Хэнсон [379]; см.
также табл. 5.2).
Представление о том, что естественный
гтбор действует на признаки, т.е. фер-
менты, клеточные стенки, пигменты или
любые другие отдельные свойства орга-
низмов, абсурдно, как указывали Симпсон
'S61. 865] и другие. На самом деле он дей-
ствует на определенные популяции орга-
низмов в определенных условиях среды и
з определенное время, благоприятствуя
умножению одних членов популяции
* препятствуя размножению других. Эво-
люция микробов тоже направлена на со-
тганение или изменение сем в опреде-
ленных популяциях в конкретных про-
странственно-временных координатах. Так
же как и при построении филогении расте-
ний и животных, при исследовании эволю-
ционных отношений между микробами
следует задаваться вопросом, когда, при
каких условиях и в каких популяциях воз-
никли в процессе эволюции определенные
семы.
Семы родственных организмов можно
сравнивать: чем больше общих сем имеют
два организма, тем позже они дивергиро-
вали от общего предка. Однако прежде
чем сравнивать семы, их нужно идентифи-
цировать. Так, например, у ныне суще-
ствующих и вымерших позвоночных
имеются стабильные морфологические
особенности, в эволюции которых можно
проследить этапы, имеющие адаптивное
значение. Такие отличительные особенно-
сти, как шишковидная железа, копыта, сет-
чатка, рога, когти, волосы или перья, мож-
но идентифицировать как семы. У микро-
бов, однако, морфология так слабо разви-
та, что на ней невозможно основывать
идентификацию большинства сем. Возмож-
ное исключение составляют эндоспоры,
гормогонии, гетероцисты, стебельки и над-
земные плодовые тела. Как же в таком
88
ГЛАВА 5
Таблица 5.2. Семы и их эволюционные судьбы [379]
Эволюционное событие Примеры
Появление семы (неосема) Изменение семы1 Изменение признака (эписема) Повторение признака (полисема) Уменьшение выраженности признака (гипосема) Увеличение выраженности признака (гиперсема) Утрата признака Подвижность, фоточувствительность Позвоночные: возникновение легких из плавательного пу- зыря Членистоногие: дифференциация добавочных частей тела Аннелиды: увеличение числа сегментов Позвоночные: увеличение числа позвонков и сомитов Членистоногие: увеличение числа ног Млекопитающие: уменьшение размеров аппендикса, числа пальцев у лошадей, длины морды у приматов Млекопитающие: увеличение размеров и числа ветвле- ний рогов у оленей, увеличение размеров тела у ло- шадей Исчезновение глаз у пещерных животных
1 Семы, представляющие собой измененные формы ранее существовавших сем, называются апосемами.
случае можно идентифицировать семы
(главным образом метаболические пути,
конечные продукты которых дают опреде-
ленные селективные преимущества) у ми-
кробов?
Семы не эквивалентны тем метаболиче-
ским признакам, которые используют на
практике для идентификации видов бакте-
рий. Являются эти признаки семами или
нет, можно сказать лишь после детального
изучения метаболических путей. Если две
группы микробов синтезируют один и тот
же конечный продукт, то они имеют об-
щий признак. Однако гены, кодирующие
ферменты соответствующих биохимиче-
ских путей, могут не иметь никаких разли-
чий в первичной структуре ДНК, а могут
иметь десятки тысяч таких различий. На-
пример, и Zymomonas, и Escherichia окис-
ляют глюкозу с освобождением двуокиси
углерода и воды. Однако у бактерий этих
двух родов различны все ферменты ката-
болизма глюкозы. Таким образом, катабо-
лизм глюкозы не составляет единой семы:
один и тот же признак, дающий одни и те
же селективные преимущества, возник у
двух микроорганизмов путем метаболиче-
ской конвергенции. Многие микробы
имеют общие признаки, которые выглядят
как семы, но, вероятно, возникли конвер-
гентным путем (например, коккоидная
морфология или образование газообразно-
го азота из нитратов).
Единичные мутации, такие как потеря
способности синтезировать активный фер-
мент, могут быть обусловлены мини-
мальными генетическими и химическими
изменениями и тем не менее оказывать
сильнейшее влияние на организм. У бакте-
рий, которые имеют лишь один набор ге-
нов и поэтому формально эквивалентны
гаплоидным эукариотам, большинство воз-
никающих мутаций сразу же проявляются
в фенотипе; однако явление репрессии ге-
нов приводит к тому, что в каждый
данный момент может экспрессироваться
не весь геном бактерии. Оценки эволю-
ционных расстояний между бактериями
могут быть ошибочными, если при анализе
учитываются не семы, а репрессибельные
признаки или признаки, определяемые еди-
ничными мутациями. Именно такого рода
ошибками чревато использование для так-
сономических целей метаболических путей
бактерий в работах Де Лея [219, 220].
Далее в этой главе и в остальной части
книги мы будем пытаться идентифициро-
вать гомологичные семы. Если бы были
известны общее число и последователь-
ность нуклеотидных пар в ДНК для мно-
гих видов бактерий, можно было бы прямо
строить филогенетические схемы, не вводя
никаких далеко идущих предположений.
К несчастью, это находится за пределами
возможностей любого из существующих
методов и останется, вероятно, недостижи-
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
89
мой целью в ближайшем будущем-по
крайней мере для тысяч видов, многие из
которых даже не удается выращивать в ак-
сенических культурах. Если нет полных
данных о последовательностях ДНК, при-
ходится использовать другие источники
информации; их можно расположить в ряд
по степени приближения к прямой инфор-
мации о геноме. В табл. 5.3 перечислены
критерии родства, расположенные в при-
мерном соответствии с тем, насколько на-
дежно каждый из них отражает гомологию
транскрибируемых последовательностей
ДНК. Подходы к сравнению сем у мик-
роорганизмов предложены по аналогии
с теми, которые используются для жи-
вотных и растений (Хэнсон [379]).
Если семы в разных популяциях одина-
ковы, они не могут служить основой для
сравнения; если какие-либо семы есть
в одной популяции и отсутствуют в дру-
гой, их тоже нельзя использовать для этой
цели. Так, например, многие семы расте-
ний и животных первоначально возникли
у бактерий и сохранились без изменений:
триплетный код и синтез белка, сбражива-
ние глюкозы до пировиноградной кислоты,
аэробное дыхание, фотосинтез с выделе-
Таблица 5.3. Критерии родства между прокариотами1
Критерий Методы исследования
Гомология последовательностей нуклеотидных Прямое секвенирование ДНК (пока не осу-
пар в ДНК ществлено полностью ни для каких орга- низмов, кроме вирусов), исследование гомо- логий ДНК-ДНК и ДНК-РНК методом гибридизации, секвенирование РНК, изучение рекомбинации (классическая генетика)
Г омология метаболических путей и идентич- Биохимические методы, применение радиоизото-
ность ферментов пов, электрофорез, хроматография
Сходство ультраструктуры Трансмиссионная и сканирующая электронная микроскопия (изучение фиксированного мате- риала)
Сходство макроскопической морфологии и жиз- Световая микроскопия и цитология (прижиз-
ненных циклов ненные исследования)
Гомология отдельных цистронов Гибридизация ДНК/ДНК и ДНК/РНК, секвени- рование белков
Нуклеотидный состав ДНК Определение по плавучей плотности в градиен- тах CsCl и по денатурации (температуре плав- ления)
Идентичность механизмов трансляции (общ- Хроматография, электрофорез, применение ра-
ность генетического кода, идентичность тРНК для каждой аминокислоты, идентичность ами- ноацил-тРНК-синтетаз) диоизотопов
Идентичность молекулярной структуры опреде- Физико-химические методы (рентгеноструктур-
ленного пигмента или фермента ный анализ и др.)
Сходство ферментов, пигментов и т.п. Биохимические, энзимологические, иммунологи- ческие, спектроскопические методы, электро- форез, хроматография
Общие фенотипические признаки (способность Стандартные микробиологические методы иден-
к росту на одних и тех же углеводах, иден- тификации (культивирование, окрашивание и
тичность конечных продуктов, выделение на однотипных селективных средах, одинаковые способы спорообразования, сходные типы под- вижности и т.п.) др)
Применимы к любым организмам с единичным геномом и соответствующей белоксинтезирующей системой; перечислены
тгвблизительно в порядке их значимости.
90
ГЛАВА 5
нием О2. Некоторые семы имеются лишь
у определенных групп эукариот: мегаспо-
рофиллы, устьица на листьях, перья,
клювы, яйца амниот, хрящ, челюсти-вот
только немногие из возможных примеров.
Другие семы, такие как окостенение в про-
цессе развития скелета, полая дорсальная
нервная система хордовых и наличие сосу-
дистых пучков у сосудистых растений, воз-
никли в популяциях отдаленных эукарио-
тических предков и были унаследованы
всеми млекопитающими или всеми цвет-
ковыми растениями без существенных из-
менений. Такие ограниченные в своем рас-
пространении и неизменные семы непри-
годны для построения филогении микро-
бов. Наиболее полезны в эволюционных
исследованиях семы, претерпевшие за-
метные изменения в популяциях изучаемых
организмов. Идентификация популяции,
в которой возникла определенная сема, ос-
нована на выявлении групп родственных
организмов, у которых наблюдается целый
спектр небольших вариаций данной семы,
которым можно сопоставить определенные
селективные факторы среды. В сущности,
это метод сравнения «общих признаков»,
бессознательно используемый при построе-
нии филогенетических схем для растений
и животных [352, 861]. Примерами неко-
торых эукариотических сем, идентифициро-
ванных таким способом, могут служить:
триплобластическое (трехслойное) тело
у многоклеточных животных, четыре ко-
нечности с пятью пальцами у амфибий, эм-
бриогенез рептилий и млекопитающих
в условиях суши, форма ног и клюва у га-
лапагосских вьюрков, матка и молочные
железы млекопитающих, прямохождение
человекообразных обезьян, крышечки и
сеты на спорангиеносцах спорофитов
у грибов и растений, антеридии и архего-
нии у мхов, сложные цветки покрытосе-
менных, метаболизм цианогенных гликози-
дов у некоторых папоротников. Такие
семы могут подвергаться изменениям,
перечисленным в табл. 5.2; их исследова-
ние имеет решающее значение для выясне-
ния путей эволюции. Задача состоит в том,
чтобы идентифицировать сравнимые семы
и проследить их изменения в популяциях
микроорганизмов.
Эволюционные приобретения у анаэробов
Nihil ideo quoniam natumst in corpore, ut uti possemus, sed quod natumst id
procreat usum1.
Тит Лукреций Кар, 1-й век до н. э.
Универсальные биохимические функ-
ции, составляющие первичный метаболизм
минимальной клетки, требуют, по расче-
там Моровица, примерно пятидесяти ге-
нов 1 2. Действительно, древнейшие анаэ-
робные гетеротрофные бактерии, вероятно,
не содержали почти ничего, кроме ос-
новных метаболитов, перечисленных
в табл. 5.1. По-видимому, близкие род-
ственники этих первичных организмов до-
1 Ничто не возникает в теле для того,
чтобы мы могли воспользоваться этим: напро-
тив, тому, что возникло, находится применение.
2 Термин «ген» здесь означает цис-
трон-участок ДНК, кодирующий один опреде-
ленный продукт, РНК или белок.
жили до наших дней в почти неизменен-
ном виде - например, бактерии «S» из
метаногенной ассоциации [767] и неко-
торые из наиболее мелких бактерий, такие
как бактероиды и микоплазмы [665] \
Белки, содержащие железо и серу,-фер-
редоксины-лишены каких-либо кофермен-
тов и имеются у анаэробных гетеро-
трофных бактерий, так же как и у всех
других организмов. Их биосинтетические
функции, вероятно, возникли на очень ран-
них этапах эволюции и составляют очень
1 По последним данным, микоплазмы-де-
генерировавшие микроорганизмы, близкие к ба-
циллам; их примитивность вторична-Прим,
ред.
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
91
древние семы. Судя по гомологиям амино-
кислотных последовательностей, сравни-
тельно низкомолекулярные ферредоксины
относятся к продуктам наиболее древних
генов, и от них непосредственно произош-
ли рубредоксины и цитохромы в результа-
те дупликаций генов и последующей диф-
ференциации функций [1037]. Еще одна
очень древняя сема (возможно, несколько
сем)-это брожение, т.е. такой обмен низ-
комолекулярных органических соединений,
при котором кетоны и альдегиды превра-
щаются в органические кислоты и другие
небольшие молекулы с выделением энер-
гии, запасаемой в форме АТР. Брожение
можно определить как процесс фермента-
тивного превращения органических ве-
ществ, в котором акцепторами электронов
служат другие органические вещества. На-
личие таких превращений в промежуточ-
ном обмене едва ли не всех организмов
служит аргументом в пользу их древности.
После возникновения сем брожения нача-
лось создание путей гликолиза-катаболиз-
ма сахаров. Анаболизм и катаболизм пя-
тиуглеродных соединений, таких как рибо-
за и дезоксирибоза (необходимых для
репликации нуклеиновых кислот), вероят-
но, предшествовали в ходе эволюции мета-
болизму более крупных молекул, например
глюкозы, фруктозы и лактозы.
В то время как одни ранние анаэробные
бактерии приобрели в процессе эволюции
механизм анаэробного гликолиза, у других
выработалась способность фиксировать ат-
мосферную двуокись углерода с образо-
ванием различных восстановленных ор-
ганических соединений. Биосинтетическая
фиксация СО2 возникла по меньшей ме-
ре у трех больших групп бактерий. Фик-
сация по ацетатному пути, свойственная
клостридиям,-вероятно, наиболее древний
способ, так как мы находим ее у ог-
ромной группы процветающих организ-
мов. нечувствительных к видимому свету
S.J. Giovannoni, 1979, личное сообщение)
и не имеющих системы биосинтеза порфи-
ринов и других сем, которые никогда не
могли бы быть утрачены полностью, если
бы были однажды приобретены. Следую-
zkh в ходе эволюции, вероятно, возникла
фиксация СО2 при участии фосфоенолпи-
руват-карбоксилазы, так как она имеется
у анаэробных фотосинтезирующих бакте-
рий (хотя наиболее изучена у Escherichia
coli). Фиксация СО2 при участии рибулозо-
бисфосфат-карбоксилазы - путь, свой-
ственный многим аэробным организмам
и типичный для большинства фотосинтети-
ков и хемоавтотрофов,-по всей вероятно-
сти, возникла после обоих анаэробных пу-
тей. Различие путей фиксации СО2
у разных групп заставляет предполагать,
что эта способность выработалась конвер-
гентно у различных предковых форм
(рис. 5.2). Таким образом, эти пути, види-
мо, представляют собой по меньшей мере
три неродственные семы.
Так как карбоксилазы-ферменты, ката-
лизирующие у современных организмов
фиксацию двуокиси углерода,-реагируют
также с молекулярным водородом, Карр
(N.G. Сагг, 1977, личное сообщение) выска-
зал мысль, что первой функцией этих фер-
ментов, дававшей их обладателям селек-
тивные преимущества, было окисление во-
дорода до Н2О; только тогда, когда
запасы водорода были исчерпаны (в ре-
зультате улетучивания в космическое про-
странство и взаимодействия с другими га-
зами, в том числе кислородом), функцией
этих ферментов стало карбоксилирование.
Одновременно или вскоре после этого вы-
работалась фиксация атмосферного азота.
Карр предположил также, что первона-
чальной функцией ферментных комплек-
сов, необходимых для фиксации азота, бы-
ло окисление этилена до ацетилена
в предшествовавших более восстанови-
тельных условиях. В фиксации атмосфер-
ного азота всегда участвует нитрогеназный
комплекс-ферментная система, включаю-
щая ферредоксины. Нитрогеназы специфи-
чески и эффективно реагируют с ацетиле-
ном, богатым энергией соединением, кото-
рое в пребиотических условиях, вероятно,
синтезировалось в значительных количе-
ствах из цианида. Таким образом, нитроге-
назы и карбоксилазы у бактерий, возмож-
но, представляют собой преадаптации—
семы, которые сохранились, так как дава-
ли новые селективные преимущества
в изменившихся условиях.
Для объяснения выработки все более
92
ГЛАВА 5
Клостридии (гетеротрофы) Селен, н О
wit . вольфрам \ #
XH2 + С02 --------—* С 4- X --------------► Клеточный материал
формиат* I *
Связанный дегидрогеназа Л-------
с коферментом Н Связанный Неизвестный
продукт углерод продукт
УКСУСНОКИСЛОГО
брожения
Escherichia coli (гетеротроф)
сн2 II С—0—ро3н2 + со2 ФЕП- карвоксилаза СООН I сн2
СООН с=о
СООН
Фосфоенолпируват
(ФЕП).
Оксалоацетат
+ Р04
Аспартат,
глутамат,
* корриноиды,
порфирины и др.
Метаноовразующие Бактерии (хемоавтотрофы)
ХН +С02 -^->ХСООН ---------> ХСНО ---->ХСН2ОН -----> ХСН3 у—>СН4
Неизвестный /
носитель Метилкоьаламин+ HS03(CH2)2SM J
Кофермент М
Фотосинтезирующие Бактерии, водоросли, растения (фотоавтотрофы)
сн2о®
нос-соон
I
с=о
_ ... ... неон
СН20® СН20®
сн2о®
С=0 Рибулозо-1,5-
I nu . ла бисфосфат-карьонсилаза
। L (мол. вес большой
□С — он субъединицы ~ 54 000)
СН2®
неон
СООН
СООН
Рибулозо-1,5-
- висфосфат
2-карвокси-
3-оксиривитол-
1,5-Бисфосфат
нестабилен
неон
СН20®
Глицеральдегид-
3- фосфат
(2 молекулы)
Рис. 5.2. Разные пути фиксации СО2. Структура метил кобаламина идентична структу-
ре цианкобаламина с тем лишь отличием, что с атомом кобальта связана метильная
группа вместо цианидной (см. рис. 5.3).
длинных биосинтетических путей можно
привлечь гипотезу Горовица [425]. По ме-
ре истощения запасов абиогенного органи-
ческого материала возникала конкуренция
за органические вещества, необходимые
для размножения. После развития функций
карбоксилирования и азотфиксации стал
доступным новый прямой и обильный ис-
точник углерода и азота для синтеза орга-
нических соединений-атмосфера. Очевид-
но, что способность использовать этот
источник давала бы огромное селективное
преимущество, хотя было бы неоправ-
данным упрощением считать, что ход эво-
люции полностью определялся этим, бе-
зусловно сильным, селективным давле-
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
93
нием. Возможная последовательность по-
явления различных сем у анаэробных
бактерий представлена в табл. 5.4.
Для бактерий можно вывести филогене-
тическую схему, совместимую с данными
об отложениях биогенных органических ве-
ществ и изменениях атмосферы, происхо-
дивших в результате эволюции бакте-
риального метаболизма (см. рис. 6.3). Ко-
нечно, такая схема может быть только
гипотетической. Предлагаемая последова-
тельность может в лучшем случае базиро-
ваться на данных о тех соединениях, ко-
торые продуцировали бактерии в момент
их гибели, и нужно также выяснять
и учитывать изменения, происходящие
в отложениях в результате гниения, выве-
тривания и диагенеза. Реконструкция эво-
люции микробных экосистем по следам,
оставленным ими в осадочных породах,
остается главной задачей молодой научной
дисциплины, называемой геохимией. К не-
счастью, из таких данных пока трудно вы-
водить определенные заключения; пути
эволюции метаболизма анаэробных прока-
риот и их сообществ чаще становились по-
нятными в результате изучения совре-
менных микроорганизмов.
Следует считать, что ни одна сема, т. е.
ни одно фундаментальное метаболическое
новшество, определяемое большим числом
генов, однажды возникнув в процессе эво-
люции, никогда не исчезает бесследно. Это
подтверждается всем, что известно об эво-
люции растений и животных. Изменившие-
ся со временем семы-это результат взаи-
модействия многих генов; они хорошо от-
работаны и дают большие селективные
преимущества. После своего первого по-
явления семы могут претерпевать глубокие
Таблица 5.4. Последовательность приобретения сем анаэробными бактериями
Семы Группа, в которой появились семы Примерное время появления, млрд, лет назад Ожидаемые следы в осадочных породах
4,5-3,5 Абиогенное органическое ве- щество (оптическая актив- ность отсутствует, широкое разнообразие изомеров)
Синтез оптически активных соединений, система репли- кации нуклеиновых кислот, мембраны Первые анаэроб- ные микроорга- низмы 3,5-2,0 Диагенетически измененные производные нуклеиновых кислот и белков, органи- ческий фосфор, производ- ные липидов, моно- и ди- ненасыщенные жирные кис- лоты, фракционирование изотопов С и S, микрофос- силии
Фиксация СО2 (с использо- ванием молекулярного или органического водорода в качестве восстановителя), гликолитические пути, азотфиксация, метаногенез Анаэробные фер- ментирующие микроорганизмы 3,5-2,0 Восстановленные соединения углерода, отложения суль- фидов, промежуточные про- дукты путей восстановления СО2, промежуточные про- дукты гликолиза, молибдо- ферредоксины, метан, про- изводные кофермента М
Синтез каротиноидов, бакте- риохлорофиллов и цито- хромов Анаэробные бакте- рии-фотосинте- тики 3,5-2,0 Производные порфирина и изопрена, органические уг- лерод, сульфат, сера
Синтез цитохромов и катала- зы Анаэробы, способ- ные к дыханию 3,0-1,5 Производные порфирина и изопрена
94
ГЛАВА 5
изменения, но детальное исследование по-
зволяет выявить следы их древних форм.
Высшие таксоны, такие как типы
и классы,-это группы организмов, сохра-
нивших древние семы. Сформировавшиеся
группы такого ранга могут терять свое по-
ложение и в значительной мере вытеснять-
ся другими, но, как правило, они не выми-
рают полностью. Таким образом, живые
организмы и их сообщества хранят в своих
морфологических и метаболических семах
огромную информацию о своем эволю-
ционном прошлом1.
У ныне живущих микробов имеется
много анаэробных метаболических путей,
близко родственных аэробным путям. Это
свидетельствует о том, что метаболизм
бактерий возник еще до или во время обо-
гащения атмосферы кислородом и, следо-
вательно, до появления растений и жи-
вотных, которые все являются облигатны-
ми аэробами. Все клетки нуждаются, поми-
мо основных «строительных блоков», еще
в источниках энергии; по мере истощения
запаса богатых энергией веществ, образо-
вавшихся в пребиотических условиях, про-
исходила колоссальная адаптивная радиа-
ция: вырабатывались новые способы полу-
чения энергии, что в конце концов привело
к развитию фотоавтотрофии [111].
Существование фотогетеротрофии у
облигатных анаэробов позволяет предпо-
лагать, что видимый свет играл какую-то
роль в метаболизме еще до появления
строго автотрофного фотосинтеза. Фотоге-
теротрофы, такие как некоторые галобак-
1 Следует сказать несколько слов о гори-
зонтальном, или латеральном, переносе сем, т. е.
о передаче семы из одной популяции в другую
бактериальными вирусами или независимыми
генетическими элементами (плазмидами). В фи-
логении, представленной в настоящей книге (так
же как и в филогениях, основанных на первич-
ной структуре белков,-см. [228, 835]), эти меха-
низмы переноса игнорируются. Предполагается,
что латеральный перенос был в ходе эволюции
достаточно редким событием, мало влиявшим
на общую картину вертикальной филогении ми-
кробов. Таким образом, предполагаемая после-
довательность появления микробных неосем,
представленная в табл. 5.4, основана на принци-
пе вертикальной филогении (см. рис. 6.3) и на
последовательности отложения биогенных орга-
нических веществ в осадочных слоях.
терпи и несерные пурпурные бактерии, мо-
гут использовать свет для синтеза АТР
и создания осмотических градиентов, спо-
собных совершать работу, но им необхо-
димы в качестве компонентов пищи по
меньшей мере некоторые сложные соеди-
нения углерода. Некоторые фотогетеро-
трофы могут также фиксировать СО2. Та-
ким образом, как карбоксилирование ат-
мосферной двуокиси углерода, так и зави-
симый от света синтез АТР, вероятно,
возникли раньше, чем фотоавтотрофные
бактерии, у которых эти пути скомбиниро-
ваны. Некоторые анаэробные метанообра-
зующие бактерии удовлетворяют все свои
энергетические и трофические потребности,
используя водород и СО2. У них вырабо-
тались особые пути метаногенной фикса-
ции СО 2 с участием координационных со-
единений кобальта (например, метилкоба-
ламина; см. рис. 5.2). Как и фотогетеро-
трофы, они, очевидно, представляют собой
древнюю группу, приспособившуюся к ис-
пользованию архейских вулканических га-
зов. Существование фиксации СО2 у раз-
личных нефотосинтезирующих анаэробов
(например, Desulfovibrio), не способных или
ограниченно способных к синтезу гемов
и каротиноидов, указывает на то, что фо-
тосинтетическим системам предшествова-
ли другие типы метаболизма и соответ-
ствующие им эффекты: фракционирование
изотопов углерода и серы, образование се-
роводоррда из сульфата, тиосульфата и га-
зообразного водорода, образование метана
и отложение биогенных продуктов восста-
новления СО2.
Еще одна чрезвычайно древняя микроб-
ная сема-это изопреноидный путь. Этот
путь ведет от ацетата через мевалоновую
кислоту и изопентенилпирофосфат (см.
рис. 6.1) к различным производным изо-
прена, таким как сквален, убихинон (кофер-
мент Q), витамины А и К и фитольная
цепь. Производные изопрена есть у всех
фотосинтезирующих организмов, в том
числе у строгих анаэробов. Предполагает-
ся, что первоначально эти соединения ис-
пользовались для защиты органических ве-
ществ клетки от фотоокисления [503]. Они
широко распространены и до сих пор, так
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
95
как были приспособлены для выполнения
различных специфических функций. Напри-
мер, витамин А служит предшественником
родопсина (зрительного пигмента позво-
ночных), а также пурпурного мембранного
пигмента у галофильных бактерий. Неко-
торые изопреноиды участвуют у галобак-
терий в реакциях, использующих видимый
свет для выведения натрия из клетки про-
тив градиента концентрации [526].
На древность биосинтеза изопреноидов
указывает его наличие у архебактерий —
группы прокариот, которая, как полагают,
очень рано отделилась от эволюционных
линий, приведших к аэробным гетеро-
трофным бактериям и в конце концов к эу-
кариотам. В группу архебактерий входит
много различных метанообразующих
форм, два загадочных термо- и кислото-
устойчивых микроаэрофила Sulfolobus
и Thermoplasma и аэробные галобактерии
Halococcus и Halobacterium. Они отличают-
ся от других бактерий и от цитоплазмы
и органелл эукариот несколькими призна-
ками: уникальной нуклеотидной последо-
вательностью в рибосомной РНК 16S, при-
сутствием эфиров фитола вместо эфиров
жирных кислот в липопротеидных кле-
точных мембранах [472, 960], отсутствием
гликопептидов в клеточной стенке и не-
обычными особенностями посттранскрип-
ционной модификации тРНК. Эти черты
подкрепляют представление о метанообра-
зующих бактериях как о древней группе,
в которой окислительный метаболизм, то-
лерантность к крайним температурам
и концентрациям солей и даже фотогетеро-
трофия возникли независимо от анало-
гичных эволюционных приобретений
у других бактерий [300, 301]. У общих
предков архебактерий и остальных бакте-
рий до дивергенции нуклеотидных после-
довательностей рибосомных РНК, вероят-
но. уже выработались по крайней мере
генетическая система и механизмы синтеза
изопреноидов и ферредоксина. Так как
фракционирование легких изотопов угле-
рода при метаболизме метанообразующих
бактерий происходит более эффективно,
чем при любом другом известном процес-
се (Е. S. Barghoom, 1977, личное сообще-
ние), вероятно, можно было бы выявить
древний метаногенез, измеряя соотноше-
ние изотопов углерода в метане, содержа-
щемся в хорошо датированных древних
отложениях. Установление верхнего вре-
менного предела ответвления архебактерий
от других прокариот представляет чрезвы-
чайный интерес.
Фиксация азота-это идущий с затратой
энергии анаэробный процесс, обнару-
женный только у прокариот. Вероятно, он
возник в процессе эволюции очень рано.
Нитрогеназы имеются у клостридиев; зна-
чит, они появились раньше самого важно-
го из новых типов метаболизма-фотосин-
теза. Бактериальный фотосинтез, освобо-
дивший жизнь от зависимости от абио-
генных органических веществ, несомненно,
возник у анаэробных микробов, способных
к азотфиксации и вообще обладавших
весьма широким «метаболическим репер-
туаром». Различия в структуре 16S-PHK
и других признаках позволяют предпола-
гать очень раннюю дивергенцию, а воз-
можно, даже и конвергентную эволюцию
фотоавтотрофии у трех больших групп фо-
тосинтезирующих бактерий: пурпурных се-
робактерий (Chromataceae), зеленых серо-
бактерий (Chlorobiaceae) и пурпурных не-
серных бактерий (Rhodospirillaceae). Фикса-
ция СО2 в восстановительном цикле Креб-
са и соответственно отсутствие цикла
Кальвина-Бенсона у зеленых серобактерий
заставляет предполагать, что они находят-
ся лишь в очень отдаленном родстве с дру-
гими фотосинтетиками [18]. В результате
бактериального фотосинтеза происходило
отложение органического углерода, эле-
ментарной серы и, возможно, даже сульфа-
тов. В архее до перехода к окислительной
атмосфере должен был существовать пол-
ный анаэробный экологический круговорот
серы: сульфаты восстанавливались до се-
роводорода организмами типа Desul-
fovibrio, а этот газ в свою очередь исполь-
зовался как донор водорода фотосинтези-
рующими бактериями, которые продуци-
ровали сульфаты или серу и накапливали
углерод в виде органических соединений.
Открытие нового класса микроорганиз-
мов - десульфомонад, использующих эле-
ментарную серу в качестве конечного ак-
цептора электронов с образованием серо-
96
ГЛАВА 5
водорода, добавляет к этому круговороту
новое гетеротрофное звено. Элементарная
сера, вероятно, использовалась также как
донор электронов в анаэробном фотосин-
тезе, как это происходит у современного
Chromatium buderi и других микробов [969].
Одновременно с синтезом изопренои-
дов или даже раньше должны были воз-
никнуть пути синтеза корриноидов (в виде
одной или нескольких сем). Корриноиды,
биосинтез которых подводит совсем близ-
ко к образованию порфиринов, встречают-
ся, видимо, в живой природе повсюду. Ис-
ходя из их функций у современных орга-
низмов и учитывая всеобщую распростра-
ненность первых этапов их биосинтеза,
можно думать, что первоначальной функ-
цией корриноидов было восстановление
рибозы до дезоксирибозы.
Первые корриноиды могли быть анало-
гичны современному кобальт-корриноид-
ному коферменту, одной из форм витами-
на В12. Вероятно, у некоторых организмов
синтез корриноидов послужил преадапта-
цией для синтеза порфиринов; древнейший
порфирин мог представлять собой гем,
сходный с содержащим хелатный ион же-
леза кофактором фермента-антиоксиданта
каталазы. Производные порфирина-тетра-
пирролы, содержащие хелатные ионы ме-
таллов,-имеются у всех современных орга-
низмов, кроме некоторых анаэробных бак-
терий. У микробов, восстанавливающих
сульфаты, они служат переносчиками элек-
тронов от сульфида к сульфату. Таким
образом, производные порфирина, такие
как железосодержащие коферменты ката-
лазы, пероксидазы и цитохромов, гем суль-
фатредуцирующих белков и гемоглобинов,
а также магнийсодержащие хлорофиллы,
должны были синтезироваться микробами-
фотосинтетиками еще до появления
первых фотоавтотрофов, выделяющих кис-
лород. Отсутствие каких бы то ни было
порфиринов у клостридиев и наличие их
у родственных бактерий, например Desul-
fovibrio, заставляет рассматривать пути
биосинтеза порфиринов как семы. Порфи-
рин как таковой у живых организмов не
встречается [783]. Хотя он может обра-
зовываться в очень малых количествах
в условиях, имитирующих, условия пер-
вобытной Земли [404], производные пор-
фиринов, находимые в древних отложе-
ниях, имеют, вероятно, биогенное
происхождение. На рис. 5.3 приводится
структура некоторых биологически важных
порфиринов; взаимоотношения между пу-
тями биосинтеза изопреноидов и порфири-
нов показаны на рис. 5.4.
Факторы отбора, способствовавшие со-
хранению биосинтеза порфиринов, были,
вероятно, разнообразны. Вначале про-
изводные корриноидов использовались, ве-
роятно, при восстановлении рибозы до де-
зоксирибозы и при синтезе белка; затем
они были закреплены естественным отбо-
ром как переносчики метильных групп и
в процессах биосинтеза, и в процессах га-
зообмена: токсичные вещества могут быть
нейтрализованы и удалены путем образо-
вания и выведения их метилированных
производных, например метиларсената.
Несколько более сложные порфирины пер-
воначально могли быть сохранены отбо-
ром из-за их способности восстанавливать
мутагенные окислительные агенты, имев-
шиеся в окружающей среде. Каковы бы ни
были первоначальные функции этих соеди-
нений, генетически закрепленная способ-
ность к их синтезу явилась ценным при-
обретением, надолго сохранившим свое
значение. Все способные к фотосинтезу
бактерии синтезируют хлорофилл, являю-
щийся производным порфирина, и все они,
очевидно, произошли от предков, синтези-
ровавших порфирины. В конце концов спо-
собные к дыханию гетеротрофные бакте-
рии стали использовать порфиринсодержа-
щие белки как переносчики электронов при
анаэробном окислении веществ пищи:
атомы водорода от двух- и трехугле-
родных молекул, например ацетата, лакта-
та и пирувата, переносились порфиринсо-
держащими белками, такими как цито-
хромы, к конечному акцептору водорода-
нитрату; в качестве конечных продуктов
образовывались молекулярный азот и за-
кись азота. У архебактерий, которые рань-
ше отделились от главной линии эволю-
ции, конечным акцептором электронов сло-
жила двуокись углерода, а образовывала
и выделялся метан.
Присутствие производных порфирина.
Хлоровиум-хлорофилл-650
Бактериальный (хлоробиум-) фотосинтез
Витамин В12 (цианковаламин)
Синтез Белка и нуклеотидов
С00С15 ^25
Хлорофилл а
фотосинтез водорослей
Бактериохлорофилл а
Бактериальный фотосинтез
СООСгоНзд
Гем
Дыхание
Рис. 5.3. Порфирины, синтезируемые прокариота-
ми.
98
ГЛАВА 5
.Пируват
Лактат-*^ ।
Ацетил-СоА—>Мевалоновая кислота—>Изопентенилпирофосфат—^Изопреноиды
Цитрат
/
Оксалоацетат
Малат
ЦИКЛ КРЕБСА
фумарат
а-Кетоглутарат = Су кцинил-СоА= Сукцинат
\s- Глицин
d-Аминолевулиновая кислота
4
4
Пирролы
4
4
Протопорфирин
4
4
Порфирины
Рис. 5.4. Отношение путей синтеза порфиринов и изопреноидов к основным биосинте-
тическим процессам, связанным с промежуточными продуктами цикла Кребса.
используемых как переносчики электронов,
преадаптировало клетки для фотосинтеза
благодаря тому, что большинство порфи-
ринов поглощает видимый свет. Древней-
шие фотосинтезирующие микроорганизмы
были облигатными анаэробами, как и со-
временные фотосинтезирующие бактерии
на свету. Считают, что фотосинтез возник
у анаэробных бактерий, так как им свой-
ственна наиболее простая форма этого
процесса с участием только фотосистемы I.
У этих бактерий фотосистема I генерирует
АТР в результате циклического фосфори-
лирования; у цианобактерий и растений
она также продуцирует восстановитель
в форме NADP H2 (рис. 5.5). Относитель-
но простой переход энергии света в энер-
гию связей АТР-это своего рода наимень-
ший делитель: он происходит у всех
фотосинтезирующих организмов. У фото-
синтетиков, выделяющих кислород, таких
как цианобактерии, фотосистема II всегда
дополняет, но никогда не заменяет фотоси-
стему I. Таким образом, анаэробный фото-
синтез должен был предшествовать более
сложной кислородной форме, для которой
нужны как фотосистема I, так и фотосисте-
ма II. Кроме того, недавно обнаружены
связующие звенья между анаэробными
серными фотосинтезирующими бактерия-
ми и выделяющими О2 цианобактериями.
Oscillatoria limnetica, нитчатая цианобак-
терия, является облигатным автотрофом.
Однако она выделяет кислород лишь фа-
культативно [169] \ При фотосинтезе этот
организм вместо воды может использо-
вать в качестве донора электронов серово-
дород или сульфид натрия с образованием
элементарной серы. Возможно, он также
1 Возможно, что этот организм неверно
идентифицирован: он мог бы быть отнесен
к имеющему чехлы роду Phormidium (S. Golubic.
1978, личное сообщение).
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
99
овп
Циклическое
фосфорилирование
Циановактерии, хлороксибактерии,
водоросли и растения
Анаэробные фотосинтезирующие
Бактерии
Нециклическое
фосфорилирование
^\\\ I ///_ _1—
Свет - —> || 2Н Н20
О
Рис. 5.5. Фотосистемы I и II. Цифрами I и II в квадратиках представлены реак-
ционные центры соответствующих фотосистем, содержащие хлорофилл. Буквами е“
обозначены переносчики электронов, такие как ферредоксин, убихинон и цитохром с.
Не существует фотосинтезирующих организмов, которые имели бы только фотосисте-
му II. ОВП-окислительно-восстановительный потенциал.
использует газообразный водород как до-
нор протонов в темновой фазе фотосинте-
за и выделяет водород и сероводород
в процессе метаболизма в темноте (М.
Shilo. 1979, личное сообщение). В постоян-
но анаэробных условиях фотосинтезирую-
щие серобактерии успешно конкурируют
: цианобактериями, факультативно исполь-
зующими водород и сульфид, которые
процветают в периодически аэрируемых
зонах. Поэтому такие «мастера на все ру-
га \ как О. limnetica, проигрывали в борьбе
за существование во всех биотопах, кроме
весьма специфических, с высокой темпера-
урой и соленостью, временами бескисло-
тчэдных, которыми, по-видимому, и огра-
ничено ныне их распространение.
Изучение О. limnetica навело Стейниера
? его коллег на мысль изучить поведение
других цианобактерий при высоких кон-
центрациях сульфидов в анаэробных усло-
виях. Около половины исследованных ла-
зсраторных культур оказались способны-
ми к фотосинтезу в бескислородных усло-
виях и росли, используя серу в качестве
донора электронов (R.Y. Stanier, 1979, лич-
ное сообщение). Такие физиологические
данные подкрепляют основанную на мор-
фологии гипотезу о происхождении циано-
бактерий от фотосинтезирующих серных
бактерий.
До середины 70-х годов считалось, что
среди прокариот только цианобактерии
выделяют кислород при фотосинтезе.
Большинство этих организмов синтезирует
несколько фикобилипротеинов, таких как
фикоцианин, аллофикоцианин и фикоэри-
трин, и хлорофилл а, но никогда не хлоро-
филл Ь. В последнее время, однако, были
обнаружены прохлорофиты - выделяющие
О2 фотосинтезирующие прокариоты без
сине-зеленых пигментов [549, 550].
Prochloron, единственный описанный род
прохл орофитов,-это коккоидный прока-
риотический организм, сходный по физио-
логии фотосинтеза и пигментам с расте-
ниями. Он содержит хлорофиллы а и
b примерно в соотношении 1:4. У прохло-
рофитов нет типичных для цианобактерий
фикобилипротеинов и содержащих их
100
ГЛАВА 5
Рис. 5.6. Prochloron. А и Г-
Prochloron sp. Это внекле-
точный симбионт дидем-
ниды Diplosoma virens в воде
на глубине 1,5 м у побе-
режья Палау. Фото Ralph
A. Lewin. A. Prochloron sp.
(Р) в процессе деления в по-
лости клоаки оболочника-хо-
зяина ; h - клетка хозяина;
hn-ядро клетки хозяина;
t-тилакоид; cw-клеточная
стенка Prochloron; п-ну-
клеоид. Б. Популяция
Prochloron sp. (р) на стенке
клоаки дидемниды-хозяина
(с). Фото получено с по-
мощью сканирующего
электронного микроскопа,
х 1750. В. Prochloron sp.
в процессе деления (d). Рас-
положение тилакоидов на
периферии создает впечатле-
ние толстой клеточной стен-
ки. Световая микрофотогра-
фия искусственно силицифи-
цированных клеток [308].
Г Адгезия между тканью
хозяина и зелеными фото-
синтезирующими прокарио-
тами, х 2800. [Kitt Lee,
Univ, of Nebraska.]
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
101
структур - фикобилисом. Таким образом,
по пигментации, но не по строению клеток
эти организмы сходны с зелеными водо-
рослями (рис. 5.6.). Структурно они почти
не отличаются от цианобактерий и неко-
торых других бактерий1. Так как их еще не
выращивали в культуре, о них мало что
известно; не решен, например, вопрос
о том, произошли ли они от цианобакте-
рий или независимо от анаэробных фото-
синтезирующих бактерий. Тем не менее
1 По моему мнению, эти организмы заслу-
живают статуса типа-Chloroxybacteria. Во вся-
ком случае их следовало бы называть хлорокси-
бактериями или Prochloroplasta: эти названия
указывали бы на их принадлежность к прока-
риотам, но не наводили бы на мысль, что эти
организмы были прямыми предками зеленых
водорослей.
эти организмы образуют связующее звено
между фотосинтезирующими прокариота-
ми и хлоропластами зеленых водорослей,
других протистов и растений.
Открытие Prochloron намного повы-
шает вероятность того, что фотосинтетиче-
ские пигментные системы, содержащие
хлорофилл Ь, возникли у прокариот еще до
того, как последние в результате симбиоза
стали пластидами эукариот. Если это так,
то фотосинтез «растительного типа» с вы-
делением кислорода возник вовсе не у зе-
леных растений, а у выделяющих О2 фото-
синтезирующих бактерий-зеленых и сине-
зеленых.
Хотя у бактерий нет типичного полово-
го размножения, при котором каждый из
родителей передает потомству одинаковое
количество генетического материала, у них
102
ГЛАВА 5
может происходить рекомбинация ДНК на
молекулярном уровне (в отличие от «пере-
тасовки» хромосом, характерной для мейо-
за). Потомство, таким образом, получает
от родителей неравное число генов. Когда
в истории жизни возникла рекомбинация
молекул ДНК? Репарация повреждений
ДНК, вызываемых ультрафиолетом, и ре-
комбинация осуществляются отчасти оди-
наковыми ферментами; вероятно, эволю-
ция ферментативного аппарата репарации
повреждений, вызываемых ультрафиоле-
том, преадаптировала бактерий к разви-
тию механизмов рекомбинации [77, 1027].
Перенос ДНК между различными бакте-
риями могут осуществлять бактериофаги,
и этот процесс часто индуцируется ультра-
фиолетовым облучением. Таким образом,
важный компонент полового процесса-ме-
ханизм ферментативного образования ре-
комбинантных молекул ДНК-возник на
ранних этапах эволюции, задолго до мейо-
за, у факультативно и, возможно, облигат-
но анаэробных прокариот.
До накопления кислорода в атмосфере
микробам должен был угрожать сол-
нечный ультрафиолет, достигавший по-
верхности Земли. Механизмы защиты от
повреждения ультрафиолетом и репарации
ДНК, например фотореактивация, вероят-
но, возникли очень рано; многие из них
найдены даже у облигатных анаэробов
[762]. По крайней мере некоторые из этих
механизмов сохранились и в дальнейшем,
так как лежащие в их основе реакции ока-
зались очень полезными в связи с половы-
ми процессами, которые позднее закрепля-
лись благодаря своим собственным пре-
имуществам. Однако шансы найти в иско-
паемом материале прямые данные об
эволюции механизмов защиты от ультра-
фиолета крайне малы.
Филогению прокариот пытались рекон-
струировать различные авторы. Э. Брода
[111] основывался на многих признаках;
схема Олмэсси и Диккерсона [18] бази-
руется главным образом на амино-
кислотных последовательностях белков,
а Фокса и Вёзе-на первичной структуре
нуклеиновых кислот (Fox, в печати). В об-
щих чертах все эти схемы совпадают с фи-
логенией, представленной в гл. 6 настоя-
щей книги. По мере накопления новых
данных неизбежны будут уточнения, а воз-
можно, и крупные изменения. Однако нет
сомнений в том, что основные пути мета-
болизма, характерные для жизни в целом,
сложились у прокариот-скорее всего в ар-
хейское время. Есть ли прямые свидетель-
ства этих колоссальных метаболических
новшеств в архейских отложениях? Это мы
увидим в следующем разделе.
Дофанерозойские ископаемые
Нет, по-видимому, никаких указаний на то, чтобы метаболизм строматолитов и онко-
литов из карбонатных пород Булавайя (возраст около 2,7 млрд, лет), Вентерсдор-
па (около 2,3 млрд, лет) и Трансвааля (около 2 млрд, лет), а также почти всех более
поздних докембрийских карбонатов
зойских и современных аналогов.
Существуют три главных источника
сведений о жизни в дофанерозое: микро-
фоссилии, химические ископаемые и стро-
матолиты, ассоциированные с хорошо да-
тируемыми породами. Тщательное иссле-
дование этих ископаемых, а также окру-
жающих пород позволяет в какой-то мере
проследить раннюю историю жизни. Об-
ширные, хорошо сохранившиеся выходы
архейских и протерозойских осадочных по-
чем-либо отличался от метаболизма их палео-
Девидсон, 1965 [204]
род известны на многих континентах. Не-
которые места наиболее важных находок
перечислены в табл. 5.5.
Микрофоссилии исследуют в тонких пе-
трографических срезах (шлифах) с по-
мощью светового микроскопа. Наиболее
хорошо сохранившиеся образцы встре-
чаются в кремнистых сланцах. Эти микро-
кристаллические кварцевые породы рассе-
кают на более или менее прозрачные слои
Таблица 5.5. Ископаемые свидетельства дофанерозойской жизни
Примерный возраст, млрд, лет Формация Идентифицированные типы микробов Характер ископаемых1, 2 Источник данных
>3,7 >3,4 >3,4 3,0-2,7 2,5 2.0 Формация Исуа (Западная Грен- ландия) Формация Шеба (группа Фиг-Три, Южная Африка) Северный бассейн Варравоона (Зап. Австралия) Известняки Була- вайя (Зимбабве) Суданская железис- тая формация (се- веро-восток Миннесоты, за- пад Онтарио) Мичепокотен (Ву- мен-Ривер, Онта- рио) Трансвааль (Юж- ная Африка) Железистая форма- ция Ганфлинт (глинистые слан- цы, известняки) (Онтарио) Формация Набер- ру (Зап. Австра- лия) Нет; сильно мета- морфизованные отложения Неидентифициро- ванные формы Неидентифициро- ванные формы Цианобактерии, другие бактерии Бактериальные споры; бактерии, окисляющие ме- таллы Неидентифициро- ванные микро- структуры Petrasphaera - циа- нобактерии с ге- тероцистами Eoastrion, Kakabekia (Metallogenium- подобные микро- фоссилии; см. рис. 5.9,Ж)3 Siderocapsa-подоб- ные, Metalloge- ишт-подобные микрофоссилии; Sphaerotilus-подоб- ные и Siderococ- cus-подобные бактерии (желе- зобактерии) Значительно повышено отно- шение 12С/13С в графитах Микрофоссилии в процессе деления; отложения, бога- тые углеродом Микрофоссилии, стромато- литы, повышенное отно- шение 12С/13С, пристан, фитан, высокое содержа- ние восстановленного уг- лерода Строматолиты, водорослепо- добные микрофоссилии, повышенное отношение 12С/13С в органическом ве- ществе по сравнению с карбонатами из тех же образцов Обилие строматолитов, мик- рофоссилии, органические отложения 12С/13С и 34S/35S, биоген- ные железистые и серные отложения Строматолиты Марганцевые строматолиты, органические отложения Строматолиты, разные мик- рофоссилии; некоторые ас- социированы с окислами железа и пиритом [812] [35, 491, 771] [35, 256, 825] [81, 405, 676, 827] [675, 677, 678, 827, 997]; L.A. Na- gy, 1980 (личн. сообщ.) [166, 345] H.G. Tho- de, 1977 (личн. сообщ.) [675, 676] [38, 56, 522] [829] [554] [162, 827]
104
ГЛАВА 5
Продолжение табл. 5.5
Примерный возраст, млрд, лет Формация Идентифицированные типы микробов Характер ископаемых1,2 Источник данных
Цианобактерии Повышенное отношение 12С/13С, пристан, фитан [705]
2,0-1,9 Поясные формации (Вайоминг, Мон- тана); глинистые сланцы Nonesuch (северный Мичи- ган) Спороподобные цисты, многока- мерные формы, сходные с фора- миниферами, чех- лы цианобакте- рий, цианобакте- рии Строматолиты, повышенное отношение 12С/13С, раз- личные органические ве- щества, фитан, пристан, ванадилпорфирины, опти- чески активные органиче- ские соединения [101, 818, 823, 825]
1,8 Множество по все- му миру (найде- ны и более позд- ние ПЖФ) Как в железистой формации Ган- флинт (Eoastrion, Kakabekia) Исчезновение ПЖФ, их за- мещение красными слоями [162, 164, 165, 522]
1,8 Бек-Спрингс (Альберта, Кана- да) Цианобактерии; хризофиты (эука- риоты) Микрофоссилии в стромато- литах [165, 554]
1,0 Сланцы Nonesuch (Мичиган) Цианобактерии Микрофоссилии5, нефть, неф- тяные сланцы [54]
Формации Биттер- Спрингс, Алис- Спрингс (Цент- ральная Австра- лия) Цианобактерии, зе- леные водоросли (Chlorophyta)4, разные ассоциа- ции Микрофоссилии, стромато- литы [54, 828, 830]
0,75 Эдиакара (Южная Австралия) и не- сколько других местонахожде- ний в самых раз- ных районах Несколько основ- ных типов живот- ных Остатки высокоразвитых Metazoa [332]
50 млн. лет6 Глинистые слан- цы Г рин-Ривер, (Сев. Америка) Большое разнообразие орга- нических веществ, много необычных изопреноидов; линейные, разветвленные и циклические алканы; ка- ротан, фитан, пристан, про- изводные стероидов (си- тостан, тритерпены, стера- ны, холестан) [131, 132, 274, 275]
1 Обзор обширной литературы по дофанерозойским микрофоссилиям см. [826]. Известно около 60 местонахождений хорошо
развитых микрофоссилий в кремнистых сланцах, и это число растет.
2 Подробное обсуждение строматолитов, которые встречаются еще в архейских отложениях, но становятся доминирующими
в протерозойских, см. [997]. Известны сотни местонахождений протерозойских строматолитов. Полную библиографию дофанеро-
зойских находок см. [38].
3 Обсуждение удивительного Kakabekia-подобного организма, сложного прокариотического гетеротрофа диаметром 5-10 мкм
на центрально прикрепленном стебельке длиной 5-15 мкм, растущего в биотопах, богатых аммиаком, см. [857].
4 Автор не согласен с этими идентификациями [307, 308, 604].
3 Появляются сведения о Chitinozoa, Chamia, Chuaria и других крупных дофанерозойских ископаемых из глинистых и крем-
нистых сланцев; многие из этих форм, возможно, родственны эукариотам [488].
6 Хотя это не дофанерозойские ископаемые, они включены в таблиц) для сравнения. В фанерозойских отложениях встре-
чаются остатки представителей всех пяти царств организмов.
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
105
толщиной не более 100 мкм. Ископаемые
и минеральный матрикс, в котором они за-
ключены, исследуют при помощи обычной
световой и поляризационной оптики. Боль-
шинство лучших микрофоссилий вкра-
плены в черные кремнистые сланцы с вы-
соким содержанием углерода (обычно не-
сколько менее 1% по весу), хотя некоторые
встречаются и в глинистых сланцах. Из
глинистых сланцев микрофоссилии прихо-
дится освобождать мацерацией в соляной
и плавиковой кислотах, так как эти сланцы
непрозрачны. Если количество микрофос-
силий невелико или изучение тонких срезов
затрудняют сопутствующие минералы, то
и кремнистые сланцы растворяют путем
кратковременной обработки плавиковой
кислотой. Освобожденный органический
материал собирают для исследования. На-
ряду с морфологическим исследованием
микрофоссилий часть тех же образцов
можно исследовать методами газовой хро-
матографии и масс-спектроскопии. Анализ
и идентификация органических веществ,
выделенных из осадочных пород,-один из
крупных разделов работы в области орга-
нической геохимии. Обнаружение значи-
тельных количеств разнообразных органи-
ческих соединений в «каменном соке» из
древних отложений привело к созданию
концепции «химических ископаемых» [131,
675].
Можно ли отличить пребиотическую
органику от биотической? Сделать это не-
легко. Среди первичных органических со-
единений, необходимых для репликации,
которые синтезировались под действием
солнечного излучения, вероятно, были лег-
ко образующиеся мономеры-аминокис-
лоты и компоненты нуклеиновых кислот
(нуклеотиды и пары нуклеотидов). Многие
изомеры низкомолекулярных органических
веществ, более разнообразные, чем
в живых системах, скорее всего возникали
абиотическим путем. Наверное, должны
были также синтезироваться смолообраз-
ные полимеры, сходные с неидентифициро-
ванным материалом, часто образующимся
в «экспериментах по происхождению жиз-
ни». Их, однако, трудно отличить от изме-
ненных биогенных полимеров. Углеводо-
роды, в том числе ароматические, нахо-
димые в углистых метеоритах, вероятно,
синтезировались и в пребиотическую эпоху
на Земле. Изомеры сахаров и аминокислот
в отсутствие жизни скорее всего образовы-
вались в виде рацемических смесей [302].
В органических продуктах биосинтети-
ческих процессов, в частности фотосинтеза
и хемоавтотрофного метаболизма, отно-
шение 12С/13С выше, чем в абиотических
органических соединениях [53]. Восстано-
вление микробами сульфатов до сульфи-
дов приводит к обогащению 34S относи-
тельно 35S. Эти изотопные эффекты обыч-
но не возникают геохимическим, небиоло-
гическим путем [345], хотя нужно было бы
более детально изучить изотопный состав
различных абиотических смесей. Следует
ожидать, что в пребиотическом органиче-
ском материале из осадочных пород не бу-
дет полимеров аминокислот, соединенных
только пептидными связями, как в белках
живых клеток [1035]. Скорее можно ожи-
дать разнородности связей, как в соедине-
ниях вроде полиангидридных сополимеров,
полученных Фоксом и другими исследова-
телями [303, 304, 736]. Однако ни оптиче-
ская активность, ни обогащение изотопом
12С или 34S, ни отсутствие нормальных
пептидов не позволяют строго отличить
пребиотический органический материал от
биотического. Таким образом, при иденти-
фикации углерода в архейских отложениях
как пребиотического или биотического
в каждом случае необходима тщательная
оценка пригодности упомянутых критериев
биогенеза.
Сохранению органических веществ
в осадочных породах угрожает множество
опасностей. Вещества, которые отклады-
ваются одним видом организмов, могут
послужить пищей для других видов. Они
могут смешаться с остатками других орга-
низмов, их частей или продуктами их жиз-
недеятельности. Они могут также раство-
риться или улетучиться. Даже если они
защищены окружающими породами от
микробного разложения, на них могут по-
влиять физические и химические изменения
в самих породах, т.е. явления диагенеза.
Изменения, привносимые деградацией
и диагенезом, по-видимому, значительнее,
чем изменения, связанные с биологической
106
ГЛАВА 5
Кварцитизированный песчаник, конгломерат
Формация Бавианскоп Песчаник, сувграуванка, 5000
грит, глинистые сланцы
685 м
Кварцит, конгломерат
S о Формация СУБграувакка, грит, глинистые сланцы
о о го Осадочные породы, Джоз-Лак 740 м г * 1 N Железистые кварциты (джаспилит), 4000
в богатые « песчаником 3000 м амигдалоидные лавы, ко нгло ме р ат СуБграувакка, грит,
S СО С=
С L глинистые сланцы
L—
Формация Клипа Железистые кварциты (джаспилит) 3000
1600 м СУБграувакка, грит, глинистые сланцы,
кварциты
< Базальный конгломерат
"ж > « * »z* ♦ Z =х |Г* Агломераты, лавы 2000
Формация Шонгезихт Туфы
550 м Кпемнистые сланцы Брекчии
Z о IlkJvivinrIV 1 Mlw и/1Ы11Ци1«ОГ vn irlrl Темно-зеленые глинистые сланцы Туфы
ю Формация Бельвю-Роуд 600 м 7////////////Л
см Существенно - Песчаные сланцы Кремнистый сланец Кремнистый сланец с
X —
глинистая — железистыми слоями
L. X осадочная з толща бКЯЖЮИЙ Кремнистый сланец 1000
е 2150 м
со с Граувакка
5 £ Формация Шева 1000 м Глинистые сланцы Кремнистый сланец с
железистыми слоями Граувакка Глинистые сланцы 0 М
ии
Рис. 5.7. Разрез отложений системы Свазиленда (Барбертон Маунтен Лэнд, Южная
Африка) [164].
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
107
Ом
1000
— 2000
— 3000
— 4000
— 5000
— 6000
7000
вооо
9000
10 000
11 000
12000
— 13000
— 14000
— 15000М
эволюцией; поэтому их нужно выявить
и учесть, прежде чем делать какие-либо
выводы о сообществах древних организ-
мов. В настоящее время последователь-
ность отложения органических веществ
в дофанерозойских породах (см. табл. 6.11)
может быть выведена только из последо-
вательности, в которой могли возникнуть
в процессе эволюции основные метаболи-
ческие пути микробов, и неизбежно будет
лишь крайне упрощенным отражением ре-
альных судеб биогенных органических ве-
ществ в течение 3 млрд. лет.
После появления первых архейских ми-
кроорганизмов происходил постоянный
синтез оптически активных веществ, высо-
коспецифических изомеров органических
соединений. Полимеризация аминокислот
обязательно должна быть сопряжена с по-
лимеризацией нуклеотидов, так как для ре-
пликации клеток необходим одновремен-
ный синтез тех и других полимеров.
Ацетат, лактат, пируват, аланин, глицин,
рибоза, дезоксирибоза и другие низкомоле-
кулярные вещества должны были концен-
трироваться в клетках. Действительно, из
архейских пород можно выделить разно-
образные растворимые соединения-ами-
нокислоты, порфирины и изопреноиды, хо-
тя в связи с пористостью горных пород
108
ГЛАВА 5
маловероятно, что эти вещества сингене-
тичны с самими породами. Много древне-
го органического вещества сохранилось
в форме керогена - неэкстрагируемого,
чрезвычайно сложного органического по-
лимерного материала, в изобилии встре-
чающегося в сланцах и других богатых
углеродом осадочных породах. «Достоин-
ство» керогена в его автохтонности: он не
загрязнен более поздними органическими
веществами [676]. Возможно, кероген
скрывает тайны ранней эволюции организ-
мов и экосистем. Кероген был подвергнут
для исследования разложению довольно
жестким методом озонолиза [678]; трудно,
однако, оценить влияние этой процедуры
на исходные органические вещества.
Был проведен геохимический анализ
темных слоев строматолитов из Булавайя
в Южной Африке. Найдены значительные
количества разнообразных органических
соединений. Каково значение этих данных?
В богатых углеродом слоях строматолитов
сканирующий электронный микроскоп по-
зволил выявить структуры, напоминающие
споры [678]; считают, что строматолиты
Булавайя - это остатки высокоразвитых
разнообразных по составу сообществ фо-
тосинтезирующих микроорганизмов, в том
числе спорообразующих бактерий.
Включения, вероятно представляющие
собой остатки бактерий, обнаружены
в древнейших из известных неметаморфи-
зованных осадочных пород из системы
Свазиленда в Южной Африке (рис. 5.7).
Возраст этих мощных отложений соста-
вляет от 3400 до 3100 млн. лет. В крем-
нистых сланцах из Фиг-Три найдены, по-
видимому, остатки бактерий в процессе
клеточного деления [491] (рис. 5.8)1. Неко-
торые из этих сланцев, на нижней границе
формации Шеба, очень богаты восстано-
вленным и элементарным углеродом. Со-
держание углерода в этих отложениях
чрезвычайно велико: видимо, условия
и скорость его отложения близки к тем,
которые характерны для гораздо более мо-
Еще более интересные микрофоссилии
возрастом 3400 млн. лет недавно были обнару-
жены в формации Варравоона в северо-запад-
ной Австралии (см. [35]).
лодых пород. Эти наблюдения позволяют
предположить, что разнообразные экоси-
стемы, основанные на микробном фото-
синтезе, функционировали в архее пример-
но 3400 млн. лет назад [771]. Структуры,
интерпретируемые как остатки бактерий,
в том числе цианобактерий, к настоящему
времени обнаружены в богатых углеродом
кремнистых сланцах во всех дофанерозой-
ских слоях. Многие из них великолепно со-
хранились [818, 822, 825]. Простейшие
и наиболее древние из них-это сфериче-
ские образования из скальных формаций
группы Фиг-Три. Шопф [826] утверждал,
что эти сферы-не бактерии, а остатки пре-
биотических структур, сходных с микро-
сферами, которые образуются спонтанно
в лабораторных условиях при смешивании
некоторых органических соединений. Воз-
можно, что в этих ранних сообществах со-
вместно существовали и пребиотические,
и биотические образования. Во всяком слу-
чае детальное исследование системы Сва-
зиленда [771] и изучение изотопного со-
става углерода из еще более древней
(возраст около 3800 млн. лет) формации
Исуа в Гренландии [811] позволяют ду-
мать, что жизнь возникла задолго до обра-
зования системы Свазиленда.
Хотя архейских ископаемых известно
еще очень мало-возможно, из-за геологи-
ческих условий, не благоприятствующих
образованию и сохранению больших ми-
кробных «матов» [489],- протерозойские
находки многочисленны. Ко времени фор-
мирования отложений Ганфлинт в южном
Онтарио и соседних отложений в северной
Миннесоте (около 2 млрд, лет назад) были
широко распространены различные типы
фотосинтезирующих прокариот (рис. 5.9)
[56, 488]. В кремнистых сланцах Трансваа-
ля в Южной Африке, возраст которых со-
ставляет около 2300 млн. лет, по-видимо-
му, сохранились акинеты и гетероцисты-
специализированные структуры нитчатых
цианобактерий [676]. Обширные слои до-
фанерозойских строматолитов формирова-
лись, вероятно, так же, как формируются
такие слои сейчас-путем улавливания,
связывания и осаждения материала субли-
торальными и литоральными сообщества-
ми цианобактерий и других бактерий
Рис. 5.8. Сравнение современных бактерий и микро-
фоссилий. А-Е, Л. Световые микрофотографии микро-
фоссилий в тонких срезах кремнистых сланцев возра-
стом более 3400 млн. лет из системы Свазиленда
в Южной Африке (в одинаковом масштабе). Ж-К. Со-
временные коккоидные цианобактерии (в том же
масштабе). Внизу слева-электронные микрофотогра-
?)ии предполагаемых бактерий, возраст 2 млрд, лет
829]. (А-Л из [491].)
110
ГЛАВА 5
Рис. 5.9. Микрофоссилии из крем-
нистых сланцев формации Ган-
флинт. А. Скалы Ганфлинт близ
Шейбера, Онтарио. Б. Петрографи-
ческий тонкий срез кремнистого
сланца с многочисленными микро-
фоссилиями. х 300. В. Gunjlintia
grandis Barghoorn - микрофоссилии,
чрезвычайно распространенная
в некоторых фациях, х 750. Г. Два
образца Kakabekia umbellata
Barghoorn, тоже очень многочис-
ленной в некоторых фациях. Эти
ископаемые имеют разнообразные
звездчатые формы; некоторые из
них внещне неотличимы от совре-
менных бактерий, окисляющих Мп
и Fe, предположительно относя-
щихся к роду Metallogenium. х 750.
Д. Leptoteichus golubicii Barghoorn,
недавно идентифицированный мик-
роорганизм, часто встречающийся
в кремнистых сланцах Ганфлинт.
х 750. Е. Eoastrion, микрофоссилия
из фации Фрастрейшн Бэй; орга-
низм, поразительно сходный
с Metallogenium. х 750. Ж. Слева:
Eoastrion на тонком срезе, сделан-
ном Е.S. Barghoorn. Справа: осад-
ки, образуемые загадочными окис-
ляющими марганец организмами
(Metallogenium), предоставленными
А. Заварзиным и выращенными
Е. Gong на бактоагаре с 0,000001%
ацетата марганца. Дифферен-
циальный фазовый контраст по
Номарскому, х 300. [Р. Е. Cloud,
Jr., Univ, of California, Santa
Barbara (A); E. S. Barghoorn, Har-
vard Univ. (Б-Е).]
ЭВОЛЮЦИЯ В БЕСКИСЛОРОДНУЮ ЭПОХУ
111
(главным образом нитчатых форм с чехла-
ми) [659, 997].
Некоторые протерозойские микрофос-
силии поразительно сходны с современны-
ми микробами по размерам, морфологии,
типу распада, распространению и другим
признакам [37, 491, 829]. Например, кок-
коидная цианобактерия Eosynococcus из по-
роды возрастом 2300 млн. лет (о. Белчер
в Гудзоновом заливе) настолько похожа на
современную коккоидную водоросль
Gloeothece, что только специалист может
их различить [342]. Фотосинтез с выделе-
нием О2 был широко распространен в ли-
га
Н
С
S
р
АММИАК
МЕТАН
Clostridium и
фотосинтезирующие
Бактерии
Sercina,
Methanococcus
ДР' х С02
аглЕРодд
СО
NH3
СН.
все
Почти
организмы
Пурины, пиримидины
и аминокислоты
учие амины и
органические кислоты
Распад порфиринов
и активность
молочнокислых
ч_____Бактерий
Бактерии,
осуществляющие
фотосинтез
или смешанное
кислотное и
Бутиленгликолевое
Брожение
Micrococcus,
молочнокислые
бактерии и др.
v
Нуклеиновые Цистеин
кислоты и Белков
БеЛНИ [СН2О]л
Са2*
Фотосинтезирующие
Бактерии и
Clostridium
S042"
Фотосинтезирующие
Бактерии, зеленые
серные Бактерии и
пурпурные серные
^Бактерии
СаСОч Desulfovtbrio „ „
п™™., I Desulfurgmontn
Осадок 1
ИЗВЕСТНЯКИ
S04
СУЛЬФИДЫ ЖЕЛЕЗА
ВОССТАНОВЛЕННЫЙ УГЛЕРОД
Рис. 5.10. Биогеохимические циклы в анаэробном мире. Изогнутая линия-горизонт,
выше-атмосфера, а ниже-вода и осадочные породы. Так как для фосфора летучая
форма неизвестна (за исключением, возможно, фосфина РН3), он мог распространяться
в атмосфере в виде смеси фосфатов актиноспорами, эндоспорами и другими частицами.
112
ГЛАВА 5
торальных, подводных и наземных биото-
пах в раннем протерозое, если не раньше.
Первыми создали кислородную атмосферу
именно фотосинтезирующие прокариоты,
а не растения. Прямые геологические сви-
детельства в виде окисленного железа
и других минералов подкрепляют предста-
вление о том, что 2000 млн. лет назад зем-
ная атмосфера уже была богата кислоро-
дом [164]. Присутствие железистых слоев
в Свазилендской последовательности (а
возможно, даже в породах из Исуа) может
означать, что фотосинтез с выделением
кислорода возник намного раньше. Поло-
счатые железорудные формации (ПЖФ),
в которых чередуются слои, богатые
окисным и закисным железом, характерны
для позднеархейских и раннепротерозой-
ских отложений [164]. Их образование
прямо связывают с выделением О2 прока-
риотами [522]. В более молодых породах
такие отложения встречаются значительно
реже; в позднем протерозое их сменяют
полностью окисленные отложения, что го-
ворит о формировании атмосферы, бога-
той кислородом.
Весьма возможно, что в архейском эо-
не, во времена анаэробов, когда сине-зе-
леные и зеленые фотосинтезирующие бак-
терии еще не выделяли в атмосферу моле-
кулярный кислород, уже сформировались
все главные метаболические и фермента-
тивные системы прокариот: брожение, био-
синтез липидов с эфирными и сложноэфир-
ными связями, метаногенез, гликолиз, глю-
конеогенез, образование клеточных стенок
и стенок спор (для которого нужны диами-
нопимелиновая кислота, глюкозамин, пек-
тины, т. е. полимеры D-галактуроновой
кислоты, и дипиколиновая кислота), пути
обмена трикарбоновых кислот, служащие
для различных синтезов и для генерации
АТР, различные пути фиксации азота,
анаэробный фотосинтез и связанные с ним
пути биосинтеза производных изопрена
и порфирина и соответствующих белков,
а также окисление сероводорода до серы
и отложение элементарной серы, сульфа-
тов и сульфидов. Некоторые возможные
экологические циклы в анаэробном мире
схематически представлены на рис. 5.10.
Так обстояло дело в протерозое накануне
революции, произведенной синтетиками,
выделяющими О2.
ГЛАВА 6
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-
ПРО ДУ кт ФОТОСИНТЕЗА
Аэробиоз у микробов
Кислород ядовит! Нам, чья жизнь зависит от получения значительных количеств
кислорода, трудно осознать его токсичность. Наше видимое благополучие в при-
сутствии высоких концентраций 02 обеспечивают сложные механизмы защиты от
его достаточно сильного токсического действия.
Фридович, 1977 [309]
Выделение микробами кислорода, на-
чавшееся в протерозое и продолжающееся
доныне, имело колоссальные последствия.
Накопление кислород^ в атмосфере в ре-
зультате использования воды как донора
водорода в микробном фотосинтезе приве-
ло не только к коренному изменению хода
эволюции, но и к преобразованию всей по-
верхности планеты.
В настоящее время доминирующим
формам жизни необходим кислород. Все
представители растительного и животно-
го царств-облигатные аэробы; они по-
гибают, если содержание кислорода в ок-
ружающей среде падает ниже того диа-
пазона концентраций, к которому они
приспособлены1. Среди грибов и протокти-
стов виды, весь жизненный цикл которых
проходит в отсутствие кислорода, редки;
среди прокариот, однако, они обычны.
Многие роды прокариот состоят исключи-
тельно из строгих анаэробов; другие вклю-
чают как анаэробные, так и аэробные
виды, а отдельные штампы могут обла-
дать способностью расти как в отсут-
ствие, так и в присутствии кислорода;
и наконец, есть роды, состоящие толь-
ко из облигатных аэробов, в том чис-
ле микроаэрофилов - организмов, приспо-
собленных к росту при концентраци-
ях О 2 ниже, чем в нынешней атмосфере
(табл. 6.1).
1 Многие кишечные паразиты вторично
вернулись к анаэробиозу. На этом основан один
из методов дегельминтизации-насыщение ки-
шечника кислородом-Прим. ред.
Для эукариот нельзя составить список,
подобный табл. 6.1: все организмы, обла-
дающие митохондриями,-строгие аэробы.
Очень немногие высшие эукариоты, про-
токтисты и грибы толерантны к анаэ-
робным условиям, однако в таких усло-
виях митохондрии съеживаются (иногда
становясь невидимыми) и перестают функ-
ционировать. Эта дедифференцировка
обратима - организм способен восстана-
вливать свои митохондрии. У многих про-
тистов, живущих как симбионты термитов,
митохондрий вообще нет [86, 363]. Неко-
торые свободноживущие амебы тоже не
имеют митохондрий и превосходно живут
в иле в отсутствие кислорода [199]. К бес-
кислородным условиям приспособился и
ряд инфузорий, обитающих в песке. Так
как анаэробные эукариоты произошли от
аэробных предков, анаэробиоз у них-эво-
люционно вторичное состояние. Хотя неко-
торые растения и животные могут времен-
но переносить отсутствие О2, нет данных
о прохождении каким-либо растением или
животным полного жизненного цикла
в бескислородных условиях.
Распределение прокариот по их отно-
шению к атмосферному кислороду легче
всего понять, исходя из представления
о том, что растущая концентрация кисло-
рода была существенным селективным
фактором в то время, когда происходили
важнейшие процессы адаптивной радиации
прокариот. На то, что толерантность
к кислороду и в дальнейшем способность
к его утилизации выработались конвер-
8-39
114
ГЛАВА 6
Таблица 6.1. Аэробиоз у прокариот*
Группы организмов Облигатные анаэробы Факультативные анаэробы М икроаэрофил ы Аэробы
Тип 1. Aphragmabacteria. Не образуют клеточ-
ных стенок
Класс 1. Микоплазмы
Mycoplasma; в основном факультативные 4- 4- +
анаэробы1
Thermoplasma 4-
Archoleplasma 4-
Bartonella 4-
Anaplasma 4-
Тип 2. Ферментирующие бактерии; не синтези-
руют порфиринов
Класс 1. Молочнокислые бактерии
Streptococcus* l 2 4-
Pediococcus 4-
Leuconostoc 4-
Lactobacillus3 4- 4-
Класс 2. Клостридии
Clostridium4 4- 4-
Класс 3. Veillonellaceae
Veillonella 4-
Класс 4. Peptococcaceae
Sarcina 4-
Peptococcus5 4-
Peptostreptococcus 4-
Ruminococcus +
Класс 5. Анаэробные вибрионы
Butyrivibrio +
Lachnospira 4-
Succinivibrio 4-
Selenomonas +
Класс 6. Bacteroidaceae6. Облигатные ана-
эробы
Bacteroides +
Leptotricha 4-
Fusobacterium 4-
*В этой таблице классификация организма как аэробного и т.д. относится к тем условиям, в которых он растет и проходит
полный жизненный цикл, а не к тем, к которым он только толерантен (если не указано иное). Автор глубоко признателен
D. Ashendorf за помощь при составлении таблицы.
lM. hypopneumoniae-аэроб; М. salivarium-факультативный анаэроб, лучше растущий в анаэробных условиях.
2S. pneumoniae ранее входил в род Diplococcus.
3L. /iomo/iioc/ш-микроаэрофил; L. ruminis- анаэроб.
4C. histolyticum аэротолерантен, не образует спор в анаэробных условиях. С. adversis, С. lentoputrescens, С. sphenoides, С. tertium
и С. cannis ранее входили в род Plectridium; С. регеппе и С. putrefaciens-в род Acuformis; С. lituseburense, С. mangenoti, С. plagarum
и С. rectum-в род Inflabilis; С. malacosomase ранее включали в род Paraplectrum; С. kluyveri, С. indolis, С. thermosaccharolyticum-в род
Terminos porous; Endosporous, в настоящее время species incertae sedis, ранее включался в род Clostridium.
5Р. constellates и Р. anaerobius ранее относились к роду Diplococcus.
6B.fragilis, В. hypermegas, В. termitidis, Е. nucleatum, F. varium, F. gonadiaformans, F. necrophorum, F. perfoetens, F. necrogenes и F. russi-к
роду Sphaerophorous; B.fragilis, B. ochraceus, B. oralis, B. biacutus, B. clostridiiformis, B. putredinis, B. coordens, B. nodosa, B.Jurcosus, B. capillosus,
B. melaninogenica, B. niger, F. naviforme, F. glutinosum, F. perfoetens и Eubacterium cylindroides-к роду Pialister; B. serpens, B. clostridiiformis
mobilis, B. contellas, B. praeacutus, F. aquatile, F. symbiosum и F. plauti-к роду Zuberella.
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
115
Продолжение табл. 6.1
Группы организмов Облигатные анаэробы Факультативные Микроаэрофилы Аэробы анаэробы
Тип 3. Спирохеты7 4- 4-
Тип 4. Анаэробные сульфатвосстанавливающие организмы. Синтез гемопротеидов ограничен Класс 1. Desulfovibrio; не образуют спор Класс 2. Desulfotomaculum; образуют споры8 4- 4-
Тип 5. Метанобактерии; строгие анаэробы Metanobacterium 4-
Тип 6. Фотосинтезирующие бактерии. Синтезируют железо- и магнийсодержащие тетрапирролы, хлорофиллы и каротиноиды Класс 1. Пурпурные несерные бактерии. Фотогетеротрофы; используют органичес- кие доноры водорода Rhodospirillum* Rhodopseudomonas9 Класс 2. Зеленые серные бактерии. Используют сероводород как донор водо- рода; анаэробы Chlorobium Класс 3. Пурпурные серные бактерии; донор водорода - сероводород10 * Chromatium Thiocystis + + + 4- 4-
Тип 7. Цианобактерии (Cyanophyta)11 4-
Тип 8. Chloroxybacteria (Prochlorophyta) 4-
Тип 9. Аэробы-азотфиксаторы Azotobacter12 4-
Тип 10. Псевдомонады. Аэробные хемоавтотро- фы; метаболизм дыхательный Pseudomonas13 4-
Тип И. Аэробные грам-положительные палоч-
ки, образующие эндоспоры
Bacillus14 4- +
Sporolactobacillus +
’’Leptospira и Leptonema-единственные аэробные роды в этом типе.
“D. nigrificans ранее входил в род Sporovibrio.
9 Некоторые виды способны также осуществлять окислительный метаболизм в темноте в аэробных и микроаэрофильных
условиях.
10 Большинство видов-строгие анаэробы; только один вид, Thiocapsa roseopersicina, может расти в темноте в микро-
хэрофильных условиях.
"Многие виды растут фототрофно в анаэробных условиях, используя в качестве донора водорода Н2, Na2S или H2S.
В каждый момент фотосинтез у них исключает аэробное дыхание.
12 Строгие аэробы, но способны расти и фиксировать азот при пониженном давлении кислорода.
13 Строгие аэробы, за исключением видов, способных к дыханию путем денитрификации, например Р. aeruginosa. P.facilis,
Р saccharophila, Р. ruhlandi, P.flava и Р. palleronii ранее входили в род Нydrogenomonas.
|4Аэробы, хотя возможен органический рост в анаэробных условиях в присутствии глюкозы и нитрата; В. subtilis-строгий
хзроб; В. cereus- факультативный анаэроб. Вид В. anthracis ранее входил в род Bacterium.
116
ГЛАВА 6
Продолжение табл. 6.1
Группы организмов Облигатные Факультативные Микроаэрофилы Аэробы
анаэробы анаэробы
Тип 12. Микрококки. Имеют полный цикл
Кребса
Micrococcus +
Staphylococcus +
Тип 13. Хемоавтотрофные бактерии. Аэробы
Класс 1. Бактерии, окисляющие серу15 4- +
Класс 2. Аммоний- и нитритокцсляющие +
бактерии
Класс 3. Железоокисляющие бактерии
Siderocapsa16 4-
Gallionella 4-
Класс 4. Метилокисляющие бактерии
Methylomonas 4-
Тип 14. Omnibacteria. Гетеротрофные грам-от-
рицательные бактерии; содержат гем
Класс 1. Энтеробактерии; все аэробы или
факультативные анаэробы
Escherichia 4-
Класс 2. Простекобактерии
Н yphomicrobium 4-
Pedomicrobium +
Caulobacter 4-
Ancalomicrobium 4-
Класс 3. Группа Sphaerotilus. Имеют чехлы 4-
из гидроокиси железа или органических
веществ; образуют агрегаты клеток; стро-
гие аэробы17
Класс 4. Уксуснокислые бактерии. Имеют
прямоугольные чехлы; строгие аэробы
Acetobacter 4-
Класс 5. Группа Moraxella- Neisseria; аэро-
бы
Neisseria18 4- +
Moraxella 4-
Класс 6. Бактерии-хищники; размножаются
внутри клеток хозяина
Bdellovibrio 4-
Класс 7. Спиральные клетки; имеют поляр-
ные жгутики19
Spirillum 4- 4-
Campylobacter 4- 4- 4-
15 Большинство родов-аэробы. Thiovulum и, вероятно, Thiospira -микроаэрофилы.
16 В основном аэробы; могут расти при пониженном давлении кислорода.
,7У некоторых родов (например, Sphaerotilus и Leptothrix) можно наблюдать интенсивный рост при низком давлении
кислорода.
i8N. gonorrhoeae, N. mucosa и N. sicca ранее входили в род Diplococcus.
19 Некоторые виды-либо строгие аэробы, либо облигатные микроаэрофилы; другие могут расти аэробно, но предпочитают
микроаэрофильные условия. Большинство видов Spirillum - аэробы. S. voltans-микроаэрофил. Campylobacter-формы от микроаэро-
фильных до аэробных.
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
117
Продолжение табл. 6.1
Группы организмов Облигатные анаэробы Факультативные анаэробы Микроаэрофилы Аэробы
Класс 8. Vibrionaceae и родственные группы
V ibrio +
Aeromonas +
Photobacterium 4-
Вепескеа Класс 9. Аэробные и факультативно анаэ- +
робные палочки Pasteurella + 4-
Actinobacillus + 4-
Chromobacterium20 + 4-
Flavobacterium21 + 4-
Haemophilus Класс 10. Хламидии и риккетсии. Окисли- 4- 4-
тели глутамата 4-
Chlamydia Rickettsia 4-
Tun 15. Актинобактерии (Actinomycota, Actino-
mycetes)
Класс 1. Коринеформные бактерии
С orin ebacterium2 2 Eubacterium23 + + 4-
Propionibacterium2* Класс 2. Проактиномицеты +
Mycobacterium Bifidobacterium2 5 + +
Actinomyces26 + 4- 4-
Arachnia 4-
Streptomyces21 Micromonospora28 + 4-
Tun 16. Миксобактерии. Гетеротрофные сколь-
зящие формы
Класс 1. Нитчатые и одноклеточные сколь-
зящие формы Beggiatoa 4-
Saprospira 4-
Cytophaga29 4- 4-
Achromatium Класс 2. Миксобактерии с «плодовыми те- 4-
лами» 4-
;оС liridum-аэроб; С. violaceum-факультативный анаэроб.
21F aquatile-аэроб; F. lutescens-факультативный анаэроб.
22С. fascians -строгий аэроб; С. diphteria? может быть как аэробом, так и факультативным анаэробом.
23 Е. monilijorme, Е. multiforme, Е. cellulosolvens. Е. combesii, Е. tenue и Е. endocard it id is ранее входили в род Cillobacterium; Е.
wnj-в род Ramibacterium; Е. saburreum, Е. contort urn, Е. helminthoides и Е. ruminantium - в род Catenabacterium.
-4 Ранее- Actinobacterium; формы от анаэробных до аэротолерантных.
:'Анаэробы, хотя некоторые виды могут быть аэротолерантными в присутствии СО2.
4. humiferus-строгий аэроб; A. bovis-факультативный анаэроб, как и большинство видов Actinomyces.
:'Есть данные, что S. хронс/пйуа-факультативный анаэроб.
•* Большинство видов-факультативные анаэробы, но М. propionici-облигатный анаэроб.
;'С. hutchinsonii-строгий аэроб, как и большинство видов этого рода; С. fermentans-факультативный анаэроб.
118
ГЛАВА 6
гейтно в нескольких линиях прокариот,
указывает тот факт, что разные типы отно-
шения к кислороду встречаются в группах
близко родственных форм, например у ак-
тинобактерий. Хотя большинство циано-
бактерий использует О2, на некоторые
виды Phormidium кислород, который они
сами выделяют, может оказывать токсиче-
ское действие. Существование множества
облигатных аэробов в царстве Мопега го-
ворит о том, что дивергентная эволюция
прокариот продолжалась во время и после
образования окислительной атмосферы.
Единственным источником накопления
О 2 в протерозойской атмосфере около
2 млрд, лет назад мог быть биологический
фотосинтез [162, 164, 165, 290, 991]. Таким
образом, токсичная кислородная среда,
к которой должны были приспосабливать-
ся организмы, создавалась ими самими.
В середине протерозоя эти организмы бы-
ли прокариотами.
Почему кислород токсичен? Каковы
способы защиты от его отравляющего дей-
ствия? По-видимому, на эти вопросы нет
однозначных ответов [309, 388]. С кисло-
родом реагируют многие молекулы, обра-
зуя короткоживущие токсичные продукты,
такие как супероксидные (О2-) и гидрок-
сильные (ОН) радикалы и синглетный кис-
лород (О). Некоторые механизмы отравле-
ния кислородом связаны с образованием
перекиси водорода, которая окисляет такие
повсеместно распространенные метабо-
литы, как липоевая кислота и ацетил-ко-
фермент А. Кроме того, кислород ингиби-
рует флавопротеиды, содержащие железо
и сульфгидрильные группы; он реагирует
с углерод-углеродными двойными связями
и соответственно атакует полиненасыщен-
ные жирные кислоты [309]. Интактность
этих белков и липидов необходима для ре-
пликации клеток. Высказывалось предпо-
ложение, что некоторые классы соединений
первоначально возникли в процессе эволю-
ции как средства защиты от воздействия
повышающейся концентрации кислорода:
люциферины, которые излучают свет в хо-
де ферментативных реакций и реагируют
с кислородом таким образом, что ток-
сичные радикалы не образуются; суперок-
сиддисмутазы - железо-, марганец- или
медьсодержащие ферменты, расщеп-
ляющие супероксидные радикалы; неко-
торые изопреноиды и производные пор-
фирина. Биолюминесценция привлекала
внимание исследователей в течение более
чем полувека [385]. Свет могут излучать
бактерии, динофлагелляты, светляки,
грибы, кишечнополостные, пиросомы (из
оболочников) и рыбы (табл. 6.2.). Какова
физиологическая основа этого холодного
свечения?
Одна из интерпретаций связывает био-
люминесценцию с механизмом обезврежи-
вания кислорода [641]. Люминесцентная
система бактерии Photobacterium fischerii
нуждается в кислороде и чувствительна
к его очень низкому давлению-0,0005 мм
рт. ст. В результате реакции образуется
перекись, которая, однако, тотчас же реаги-
рует с альдегидной формой люциферина
с образованием соответствующей карбоно-
вой кислоты и воды. В итоге токсических
радикалов не образуется и излучается свет.
Предполагалось, что, поскольку функция
обезвреживания и в дальнейшем утилиза-
ции кислорода перешла к более прогрес-
сивным механизмам (использование перок-
сидаз, каталаз, эпоксидов, флавинов, изо-
преноидов и т.п.), большинство организ-
мов утратило способность к биолюминес-
ценции.
Существование неродственных систем
биолюминесценции у самых разнообраз-
ных организмов можно интерпретировать
в том смысле, что они представляют собой
древние, независимо возникшие механизмы
обезвреживания кислорода, которые под
действием отбора приобрели новые функ-
ции. Известно несколько разных систем
субстрат - фермент (люциферин - люцифе-
раза). Использование люминесценции свет-
ляками для привлечения брачного партне-
ра - сравнительно недавнее эволюционное
приобретение. С другой стороны, у неко-
торых эукариот сохранились люминес-
центные системы, возникшие, вероятно, на
ранних этапах эволюции у прокариот. На-
пример, у рыбы Photoblepharon под глаза-
ми имеются камеры, в которых растут лю-
минесцирующие фотобактерии. Эти ка-
меры могут закрываться «ставнями», пре-
граждающими путь свету. Если здоровая
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
119
рыба содержит нормально функционирую-
щих бактерий, то система в целом ведет
себя как мигающий фонарь [683]. Обнару-
жено много люминесцентных систем, осно-
ванных на симбиозе бактерий с животны-
ми, например с оболочниками или глубо-
ководными рыбами [385, 402], хотя
в целом неясно, в какой доле случаев лю-
минесценция эукариот обусловлена прока-
риотическими симбионтами. Данные табл.
6.2, где сопоставляются некоторые си-
стемы биолюминесценции, определенно го-
ворят в пользу конвергентного происхож-
дения этих систем. Последние безусловно
не гомологичны, независимо от того,
имеют ли они отношение к обезврежива-
нию кислорода.
Производные изопреноидов, широко
распространенные у прокариот (табл. 6.3),
синтезируются в крнечном счете из ацета-
та. Молекулы ацетил-кофермента А соеди-
няются последовательно с образованием
промежуточного соединения - мевалоновой
кислоты. Спиртовая группа мевалоновой
кислоты пирофосфорилируется с после-
дующим декарбоксилированием, в резуль-
тате чего образуется универсальная биоло-
гическая изопреновая единица - изопенте-
нилпирофосфат (рис. 6.1). Изопрен как
таковой не является промежуточным про-
дуктом при биосинтезе изопреноидов, тог-
да как изопентенилпирофосфат служит ис-
ходным веществом для синтеза сотен про-
изводных изопрена. К числу основных ко-
нечных продуктов биосинтеза изопренои-
дов у анаэробных бактерий относятся ко-
фермент Q (убихинон), витамин К, не-
сколько типов насыщенных и мононенасы-
щенных жирных кислот и другие род-
ственные соединения. Фитол - 20-угле-
родный изопреноидный спирт, присоеди-
ненный к различным хлорофиллам,-имеет-
ся у всех фотосинтезирующих организмов,
так же как и каротиноиды - разнообразные
40-углеродные циклические изопреноидные
пигменты оранжевого, желтого или крас-
ного цвета.
Насколько известно, замыкание кон-
цевых колец каротиноидов требует присут-
ствия кислорода. Как синтезируются каро-
тиноиды у облигатно анаэробных фотосин-
тетиков, остается загадкой; возможно, ис-
точником энергии для их биосинтеза слу-
жит свет. Есть данные, что каротиноиды
предохраняют клетку от процессов фото-
окисления (табл. 6.4.). Некоторые анаэ-
робные гетеротрофы (например, Spirochaeta
aurantia) не пигментированы, если растут
в анаэробных условиях, но синтезируют
каротиноиды в присутствии кислорода.
В то же время многие виды несерных пур-
пурных бактерий, факультативные анаэ-
робы, ярко окрашены только в анаэробной
среде. В присутствии кислорода у Rho-
dospirillaceae синтез каротиноидов подав-
ляется и они переходят к гетеротрофно-
му росту; в темноте они тоже не способны
синтезировать каротиноиды и поэтому
утрачивают пигментацию. Кислород
влияет не только на синтез каротиноидов
у отдельных организмов, но и на их рас-
пределение среди разных организмов.
Связь между аэробным метаболизмом
и способностью синтезировать витамин
К и хиноны иллюстрирует табл. 6.5. Неко-
торые изопреноиды представляют собой
сложные изомеры, весьма стабильны
и встречаются лишь у очень немногих ор-
ганизмов; они могут служить превос-
ходными биохимическими и эволюционны-
ми маркерами [960].
Стероиды, образующиеся из изопренои-
да сквалена,-это в структурном отноше-
нии тоже изопреноиды. Эти сложные поли-
циклические соединения, растворимые
в липидах, входят в состав мембран всех
эукариотических клеток. Клетки должны
либо сами синтезировать стероиды, либо
получать их извне. До недавнего времени
считалось, что у прокариот синтез этих ве-
ществ полностью отсутствует; теперь из-
вестно, что некоторые аэробные метан-
окисляющие бактерии синтезируют сте-
роиды в значительных количествах (То,
в печати). По-видимому, пути их синтеза
появились на довольно поздних этапах
эволюции метаболизма. Благодаря своей
способности непосредственно реагировать
с кислородом стероиды тоже могли перво-
начально служить для обезвреживания
малых количеств О2 и лишь позднее были
отобраны эволюцией как вещества, при-
дающие пластичность мембранам.
Порфирины имеются почти у всех орга-
120
ГЛАВА 6
Таблица 6.2. Биолюминесценция
Организмы
Структура люциферина
Возможные функции
Мопега н н н н н н н Н3С—С—С—С—С—С—С—С=О Поддержание сим-
Photobacterium Вепескеа Н Н Н Н Н Н биоза с рыбой Та же, что у Photobacterium, но необходим также флавинмононуклеотид-Н2 Привлечение хозяи- на (живут в ки- шечнике рыб)
Protoctista Dinoflagellata Gonyaulax (и другие) Actinopoda Aulosphaera Cytocladus Неизвестна, мол. масса меньше 1000 Неизвестна ?
Animalia
Cnidaria (кишечнополостные)
Anthozoa
Renilla
Stylatula
Ptylosareus
Cavernularia
Acanthoptilum
Hydrozoa
Aeuquorea
Obelia
Ct enopho ra
Mnemiopsus
Beroe
Mollusca
Самые различные,
например маски-
ровка и сигнали-
зация
Watasenia (и более 75 дру-
гих головоногих)
Arthropoda
5 видов Decapoda (кревет-
ки)
Gnatophausia
Chordata
Neoscopelus, Diaphus
Arthropoda
Cypridina (Ostracoda)
Chordata
Apogon
С-СН2-СН3
Н
H
CH2-CH2-CH2-N-
C-NHo
II
NH
Привлечение парт-
неров, межвидо-
вая сигнализа-
ция, защита, ос-
вещение
Parapriacanthus
Porichthys
Pyrosoma (оболочник)
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
121
Продолжение табл. 6.2
Организмы Структура люциферина Возможные функции
Hemichordata
Balanoglossus Ptychodera Неизвестна
Привлечение парт-
неров
Arthropoda
Фонарницы (Fulgoridae)
Грибные комары (Мусе-
tophilidae)
Жуки (Elateroidea, Cantha-
roidea, более 1000 видов)
Photinus (светляк)
Annelida Diplocardia Octochaetus Несколько видов дожде- вых червей Н1С\Н н J ? ^С—CHj—С—N—СНг—СНг—С—Н Н3С Н
Mollusca Latia и другие брюхоногие Н,С СН3 V ? ^^СНг-СН2-С=С-0—С= 0
Fungi Ascomycota Xylaria Basidiomycota (более 40 ви- дов) Неизвестна, у базидиомицетов для реакции ? необходим NAD или NADP
Armellaria
Pleurotus
Растения
Светящихся форм нет
низмов. Высказано предположение, что
они тоже возникли как средство защиты от
фотоокисления, индуцируемого видимым
светом [346].
Поскольку биосинтез дитерпеновых
изопреноидов не требует никаких метабо-
лических новшеств по сравнению с биосин-
тезом ацетил-кофермента А, тогда как
в биосинтезе порфиринов используется
сукцинат, являющийся промежуточным
продуктом как при образовании аминокис-
лот, так и в цикле Кребса; возможно, что
биосинтез изопреноидов возник в процессе
эволюции раньше, чем биосинтез порфири-
нов. Отрезок пути биосинтеза порфиринов
от ацетил-кофермента А до сукцината, ве-
роятно, возник как часть пути, ведущего
через сукцинат к соответствующему семей-
ству аминокислот (рис. 6.2). Поэтому
данный анаболический путь можно считать
преадаптацией к позднейшему развитию
пути дыхания [18], так что присутствие
у какой-либо прокариоты ферментов цикла
Кребса само по себе еще не доказывает,
что у нее функционирует этот цикл.
У всех организмов, от фотосинтезирую-
щих бактерий до человека, начальные эта-
пы синтеза порфиринов из сукцината, по-
видимому, одинаковы независимо от дета-
лей структуры конечного продукта. У ни-
122
ГЛАВА 6
Н
о ^х /СН*“
II /С\
но—с—сн2 он
Мевалоновая кислота
О О
н3с
^С—СН2 — СН2-0-1>-0-Р-0Н
Н*С ОН ОН
Изопентенилпирофоарат
Изопрен, С5Н8
Рис. 6.1. Мевалоновая кислота является пред-
шественником изопентенилпирофосфата - уни-
версального строительного блока в биосинтезе
изопреноидов. Изопрен как таковой в этом био-
синтезе не используется.
версальные этапы того или иного метабо- под сомнение часто упоминаемую мысль
лического пути следует считать самыми древними [75]; в биосинтезе порфиринов это этапы, идущие от сукцината через 5-аминолевулиновую кислоту. В табл. 6.6 перечислены некоторые производные пор- фирина, синтезируемые прокариотами. Структурные формулы некоторых из них приведены на рис. 5.3. Понятное в эволю- ционном аспекте распространение среди микробов способности синтезировать пор- фирины (как адаптация к аэробиозу) ставит о том, что эти соединения были необхо- димы для химической эволюции до воз- никновения жизни [130, 131, 278, 404]. Так же как люциферины, изопреноиды и порфирины можно связать с приспособ- лением прокариот к возрастающей концен- трации кислорода, появление других клас- сов соединений на более поздних этапах эволюции можно рассматривать как адап- тацию к использованию свободного кисло- рода в метаболизме. Формирование аэроб-
Таблица 6.3. Распространение изопреноидов у прокариот [647, 503, 960]
Соединение Расп ространение
Вакценовая кислота: СН3(СН2)5СН=СН(СН2)9СООН У большинства бактерий
Олеиновая кислота: СН3(СН2)7СН=СН(СН2)7СООН То же
СН3 1
1 Витамин К: С10Н4О2СН3(СН2—СН=С—СН2)ИН См. табл. 6.5.
Кофермент Q„: С9Н9О4(СН2—СН=С—СН2)ИН См. табл. 6.5.
। сн3 Фитол: С20Н39ОН Сквален и фитиловые эфиры Каротиноиды (например, Р-каротин, С40Н56) В составе хлорофилла у всех фотосинтезирующих бак- терий; у архебактерий1 У архебактерий1 У всех фотосинтезирующих бактерий; у многих гетеро- трофов
Метанообразующие бактерии, галобактерии и термоплазмы.
Таблица 6.4. Защитное действие производных изопрена
Соединение Организм Функция Примечание Источник данных
Каротины СН3 rXxlzCH3 сн3 сн3 СН3 СНз СНз СНз Н3с4^ СНз Фотосинтезирующие бактерии Защита от фотоокис- ления Мутанты, не содержащие каро- тиноидов, жизнеспособны в темноте в аэробных и на све- ту в анаэробных условиях, но гибнут на свету в присутст- вии О2 [503]
Р-Каротин Гетеротрофные бак- терии Chlorella, Chlamydo- monas То же Каротиноиды защищают толь- ко от видимого света, но не от ультрафиолета или рент- геновских лучей [503] [503]
Зеаксантин СН3 сн5 Г JbCHj Н0 ОН, сн3 сн3 СНз НьсхГ] СН3 СНз Zea (кукуруза) 'ОН Защита от фотоокис- ления У бесцветных мутантов хлоро- филл и каталаза разрушаются на свету в присутствии О2, но не в атмосфере азота [503]
Антераксантин CHj СН3 ЦТ СЩ СН, сн3 СНз сн, CHS CHj Водоросли Защита хло- рофилла на свету в присутст- вии О2 [42]
Витамин Е СН3 Н3С СНз сн3 CHj ^CHj Крысы (жгутики спер- матозоидов) Защита от окисления Число центриолей увеличивает- ся при недостатке витамина Е и высоком давлении О2 [403]
сн3
124
ГЛАВА 6
Таблица 6.5. Изопреноиды и аэробный метаболизм [647]
Организмы Способность к синтезу кофермента Q (убихинона) Способность к синтезу витамина К Реакция на кислород Состояние митохондрий
П рокариоты
Все исследованные облигат- Не перено-
ные анаэробы (например, Clos- tridium) сят
Rhodospirillum1 +
Н ydrogenomonas + — Факульта-
Escherichia coli + тивные
анаэробы
Bacillus mesentericus +")
Streptomyces + У Облигатные
Mycobacterium Эукариоты + J аэробы
Saccharomyces cerevisiae (дрож-
жи) при анаэробном росте Факульта- Дедиффе-
тивный ренциру-
анаэроб ются
при аэробном росте + Функциони-
руют
Neurospora crassa (аскомицет) + Облигатные Функциони-
Mucor corymbias (зигомицет) + аэробы руют
1 См. табл. 6.1, примечание 9.
ной среды открыло множество новых ме-
таболических возможностей. В царстве
прокариот стероиды в настоящее время
синтезируются в значительных количествах
только облигатно аэробными метанокис-
ляющими бактериями и, возможно, неко-
торыми цианобактериями, растущими в аэ-
робных условиях. Полиненасыщенные жир-
ные кислоты, свойственные всем эукарио-
там, вероятно, впервые появились у аэ-
робных цианобактерий. На эту мысль
наводит тот факт, что у цианобактерий,
когда у них вообще бывают полиненасы-
щенные жирные кислоты, они синтези-
руются в период автотрофного роста, т.е.
в присутствии кислорода, образующегося
в качестве отхода фотосинтеза (табл. 6.7,
[421]). Синтез тетрациклина, по-видимому,
осуществляют только аэробные актинобак-
терии, например Streptomyces [647]. То, что
синтез стероидов, полиненасыщенных
жирных кислот и тетрациклинов свойствен
только аэробам, видимо, означает, что
приобретение способности синтезировать
эти вещества было связано с доступностью
молекулярного кислорода.
Эукариоты, обладающие митохондрия-
ми, либо синтезируют нужные им сте-
роиды, либо получают их с пищей1 Около
7% сухого веса эндоплазматической мем-
бранной системы у эукариот приходится
на стероиды; по-видимому, полиненасы-
щенные жирные кислоты и стероиды необ-
ходимы всем эукариотам. Без этих соеди-
нений вряд ли вообще мог бы осущест-
вляться митоз [21, 22]. Так, например, хотя
у дрожжей в отсутствие кислорода воз-
можны мейоз и оплодотворение, в этих ус-
ловиях у них дедифференцируются мито-
хондрии и не происходит синтеза стерои-
дов и полиненасыщенных жирных кислот.
Без митохондрий и продуктов их аэробно-
го метаболизма ферментирующие дрожжи
не размножаются, если не получают нуж-
Некоторые микоплазмы содержат сте-
роиды, однако нет данных, что они их синтези-
руют. Потребность микоплазм в стероидах - ве-
роятно, следствие их паразитической жизни
в среде, богатой стероидами.
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
125
о
СООН
I
с=о
сн2
СООН
Оксалоацетат
/
f
Жирные кислоты
Глюкоза
Аминокислоты
CHy-C-SCoA
Ацет и л-СоА
Цитрат
Н2СС00Н
НО^СООН
I
Н2СС00Н
Н2ССООН
нссоон
I
с=о
I
СООН
Оксалосукцинат
СООН
Цикл Креьса
Малат
неон
J:h2
СООН
Рис. 6.2. Связь биосинте-
за порфиринов с циклом
Кребса и с синтезом не-
которых аминокислот.
ных метаболитов извне (табл. 6.8). Из этих
наблюдений можно сделать два вывода.
Во-первых, пути синтеза полиненасы-
щенных жирных кислот, стероидов, тетра-
циклинов и других соединений, для образо-
вания которых необходим молекулярный
кислород, возникли лишь после того, как
в результате фотосинтеза стал доступен
кислород. Во-вторых, эукариоты появились
только во время или после перехода к кис-
лородной атмосфере.
Вероятно, у каких-то фотосинтезирую-
щих серных бактерий накопились мутации,
позволившие использовать в качестве до-
нора водорода при восстановлении СО2
воду вместо H2S. Создание фотосистемы II
привело к появлению сине-зеленых и зе-
леных прокариот, выделяющих кислород.
Этот кислород вначале никак не использо-
вался.
В отличие от аэробных водорослей циа-
нобактерии переносят различные усло-
вия-от анаэробных до полностью аэ-
робных. Так, в водоемах приливной зоны
Мексиканского залива, полуострова Кали-
форния и в районе Абу-Даби (Персидский
залив) цианобактерии обычно находятся
в слоях, лежащих непосредственно над ме-
стообитаниями анаэробных фотосинтези-
рующих бактерий, где кислорода очень
мало или нет вовсе [423, 424]. Физиологию
цианобактерий лучше всего можно понять,
если предположить, что аэробиоз в этой
группе возник независимо в результате ме-
таболических новшеств, аналогичных тем,
которые возникали у эубактерий, актино-
мицетов и архебактерий.
У цианобактерий аэробное окисление
углеводов происходит только в темноте;
фотосинтез, осуществляемый ими на све-
Таблица 6.6. Биосинтез корриноидов и порфиринов у прокариот
Синтезируемое производное Порфирин или корриноид1 Хелатный ион металла Синтезирующие данное вещество организмы и его функция
Не синтезируется никаких произ- водных У очень немногих: у некоторых клостридиев, молочнокислых бактерий, некоторых риккет- сий и спирохет. Все эти организмы не пе- реносят О2
Витамин В}2 к Кобальт Только у пропионовокислых бактерий, стреп- томицетов и клостридиев. У эукариот не синтезируется, хотя необходим, видимо, всем организмам. Используется при метилирова- нии РНК, биосинтезе пуринов и пиримидинов, восстановлении рибозы в дезоксирибозу и син- тезе белка
Кофермент катала- зы п Железо У большинства прокариот имеется каталаза. Ее нет у некоторых молочнокислых бакте- рий, некоторых клостридиев и Ruminococcus; все они совершенно не переносят О2. Фер- мент защищает от окисления, расщепляя пе- рекись водорода на кислород и воду
Кофермент перок- сидазы п Железо У многих, если не у всех, факультативных и облигатных аэробов. Фермент расщепляет пе- рекиси и воду
Хлорофиллы п Магний У всех фотосинтезирующих бактерий. Основной светопоглощающий пигмент фотосинтеза
Гемы (коферменты цитохромов) п Железо У многих, если не у всех, факультативных и облигатных аэробов. Участвуют в окисле- нии 2- и 3-углеродных молекул, дыхании, фо- тофосфорилировании ADP. Цитохромы есть у всех организмов, осуществляющих фотосин- тез или дыхание
1 П-порфирин, К-корриноид.
Таблица 6.7. Образование ненасыщенных жирных кислот
Организмы Мононенасыщенные кислоты (в основном Cig и Cig)1 Полиненасыщенные кислоты1
с двумя двойными связями (в основном линоленовая) с тремя двойными связями (в основном линолевая)
Гетеротрофные бактерии (многие) + (В)
Фотосинтезирующие бактерии (мно- + (В)
гие)
Beggiatoa (окисляет серу) Цианобактерии [421] + (О)
Synechococcus + (О)
Haplosiphon Chlorogloea + (о)
автотрофный рост + (О) + +
гетеротрофный рост + (О)
Nostoc + (О) + +
Oscillatoria + (О) + +
Эукариотические водоросли + (О) + +
- менее 1% всех жирных кислот; + более 1% всех жирных кислот; о-олеиновая кислота; в-вакценовая кислота.
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
127
Таблица 6.8. Потребность дрожжей Saccharomy-
ces cerevisiae в стероидах и полиненасыщенных
жирных кислотах [750]
Условия роста Необходимые добавки к основной среде
Аэробные Нет
Анаэробные Эргостерол и линолевая кислота (или другой стероид и полиненасы- щенная жирная кисло- та)
ту-процесс анаэробный, как и у других
фотосинтезирующих бактерий [266, 903].
Таким образом, в отличие от фотосинтези-
рующих эукариот (водорослей и растений),
которые нормально дышат на свету, у циа-
нобактерий фотосинтез и дыхание - взаи-
моисключающие процессы. Некоторые
цианобактерии (например, Anacystis) чрез-
вычайно чувствительны к перекиси водоро-
да [623]. Эти физиологические различия
понятны с эволюционной точки зрения:
как и другие бактерии, цианобактерии эво-
люционировали в период, когда концен-
трация кислорода в окружающей среде
возрастала, в то время как эукариоты,
у которых произошла компартментализа-
ция функций фотосинтеза и дыхания, воз-
никли уже в кислородном мире и поэтому
были с самого начала адаптированы к не-
му. Взаимоотношения между фотосинте-
зом и дыханием у Prochloron изучены не
полностью, но, по-видимому, этот орга-
низм совмещает дыхание с фотосинтезом
и синтезирует гликолат так же, как расте-
ния и зеленые водоросли (R. К. Trench,
1979, личное сообщение).
Некоторые цианобактерии морфологи-
чески удивительно сходны с определенны-
ми гетеротрофными микробами (табл. 6.9).
Эти микробы не содержат хлорофилла, но
синтезируют каротиноиды, а многие окис-
ляют серу до сульфата [298]. Есть виды,
которые, подобно аналогичным цианобак-
териям, передвигаются путем скольжения,
не имея каких-либо видимых двигательных
органелл, за исключением, возможно, очень
мелких фибрилл, выявляемых с помощью
электронного микроскопа вблизи кле-
точных стенок. Механизм этого движения
остается загадкой; для него необходим
контакт с субстратом [953, 996]. По-види-
мому, эти аэробные организмы произошли
от тех цианобактерий, с которыми они
сходны. Сравнение структуры цитохромов,
выделенных из тех и других организмов,
подкрепляют такую интерпретацию [18].
То, что эти хемоавтотрофы, так же как
и цианобактерии, используют путь фикса-
ции СО2 с участием рибулозобисфосфат-
карбоксилазы, тоже совместимо с предста-
Таблица 6.9. Гетеротрофные аналоги некоторых цианобактерий1
Цианобактерия Гетеротрофный аналог Описание аналога
Lyngbya [419] Her petosi phon Скользящие организмы; синтезируют оранже- вый пигмент; гидролизуют крахмал, желати- ну, казеин и трибутирин, но не целлюлозу; нити, покрытые чехлами
Oscillatoria [902] Vitreoscilla Beggiatoa Скользящие прямые нити Прямые нити; окисляют H2S; откладывают сульфат
Rivularia [902] Leucothrix Thiothrix Нити, организованные в розетки Нити, организованные в розетки; окисляют H2S
Spirulina [546] Saprospira Thiospirillopsis Скользящие морские и пресноводные организ- мы; синтезируют каротиноиды; спиральная структура Скользящие организмы; окисляют H2S; спираль- ная структура
Хотя их окраска варьирует от белой до ярко-оранжевой, все эти организмы, вероятно, способны к биосинтезу каротиноидов.
128
ГЛАВА 6
Рис. 6.3. Микрофоссилии в тонких срезах протерозойских кремнистых сланцев. Све-
товые микрофотографии; масштабный отрезок = 10 мкм. [J. W. Schopf, Univ, of
California, Los Angeles.] А. ЬуидЬуа-подобная нитчатая микрофоссилия из Биттер-
Спрингс, Центральная Австралия. Б. Яшм/апа-подобная микрофоссилия оттуда же.
В. Сферические микрофоссилии оттуда же, первоначально интерпретированные как
остатки эукариотических водорослей (см., однако, [341, 307, 308]). Г. Ископаемые нити
из доломитов Скиллогэли, Порт-Огаста, Южная Австралия. Д. Оscillatorш-подобная
нитчатая микрофоссилия из Биттер-Спрингс.
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
129
Время - >
Рис. 6.4. Филогения прокариот.
130
ГЛАВА 6
влением об их происхождении от циано-
бактерий в результате потери способности
к фотосинтезу. В протерозойских отложе-
ниях найдены прямые свидетельства суще-
ствования цианобактерий и, вероятно, их
морфологических аналогов (рис. 6.3).
Такие хемоавтотрофные микроорганиз-
мы, как Beggiatoa и Thiothrix, могли воз-
никнуть в результате замены фотосинтеза
хемосинтезом с использованием энергии
окисления сульфида до сульфата. По такой
схеме окисление сульфида, очевидно, выра-
боталось конвергентно в нескольких ли-
ниях прокариот. То же можно сказать
о других формах хемоавтотрофии и о мик-
сотрофии - способности использовать энер-
гию прямого окисления неорганических ве-
ществ, сопряженной с потребностью
в определенном небольшом наборе орга-
нических соединений. В конце концов была
достигнута вершина биосинтетических воз-
можностей: возникло много родов обли-
гатных аэробов-хемоавтотрофных бакте-
рий, которые растут, используя О2 и СО2
из атмосферы, немногочисленные соли,
восстановленный неорганический источник
энергии и воду (например, Nitrocystis, см.
рис. 3.9). Эти организмы даже в темноте
способны синтезировать все нужные им
органические вещества. На рис. 6.4 пред-
ставлена возможная схема филогении про-
кариот, основанная на сравнительном изу-
чении метаболизма, первичной структуре
макромолекул и концепции центральной
роли атмосферного кислорода как селек-
тивного агента.
Свидетельства органической геохимии
Поистине история кислорода-это история жизни!
Траубе (1826-1894), цит. по [170]]
Одна из задач органической геохимии
состоит в том, чтобы проследить ранние
стадии эволюции путем анализа органиче-
ских соединений, содержащихся в хорошо
датируемых отложениях. У этого подхода
есть свои достоинства и свои ограничения.
Каковы перспективы проследить эволю-
цию микробов протерозоя по подробным
данным органической геохимии? Чтобы
органические соединения могли быть по-
лезны для реконструкции путей эволюции,
они должны быть сингенетичны тем поро-
дам, в которые они включены. Они дол-
жны быть биохимическими компонентами
живших ранее организмов или по крайней
мере их экскретами. Из таких веществ
и нужно стараться извлечь информацию
о той популяции организмов, которая их
синтезировала, что редко бывает воз-
можным. К счастью для исследователей
эволюции, живые организмы имеют тен-
денцию к крайнему консерватизму, как
биохимическому, так и морфологическому.
Так, практически для всех паразитов, сим-
бионтов и ископаемых организмов нахо-
дятся свободноживущие или соответствен-
но современные морфологические аналоги.
Некоторые биогенные соединения
и классы соединений чрезвычайно редки;
другие широко распространены [292].
Само по себе присутствие какого-либо со-
единения в организме еще не означает, что
организм способен его синтезировать. Та-
ким образом, эволюционные выводы, ос-
нованные только на распространении опре-
деленных веществ, легко могут быть оши-
бочными. Например, микоплазмы ну-
ждаются в стероидах, но не синтезируют
их: они получают стероиды от хозяина или
из культуральной жидкости. Некоторые гу-
сеницы приобретают оранжевую окраску,
питаясь морковью. Отложения неперева-
ренных каротиноидов, которых сама гусе-
ница не синтезирует, видны через ее про-
свечивающую кожу. Розовая окраска фла-
минго непосредственно определяется каро-
тиноидами их пищи. Присутствие значи-
тельного количества каротиноидов не оз-
начает, что гусеницы или фламинго имеют
гены, кодирующие ферменты биосинтеза
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
131
этих ярко-оранжевых пигментов. Есть
много других примеров, когда различные
вещества находят в клетках и тканях, не
способных синтезировать их. Многие био-
синтетические процессы, которые приписы-
вали клеткам-хозяевам, на самом деле осу-
ществляются незаметными симбионтами
[608, 756]. Обнаружение даже весьма спе-
цифических каротиноидов в осадочных по-
родах само по себе не говорит о существо-
вании в данный период ни гусениц, ни
моркови, ни фламинго.
Если бы мерой эволюционного про-
гресса служили только биосинтетические
возможности, многоклеточных животных
следовало бы считать гораздо менее про-
двинутыми по пути эволюции, чем хемоав-
тотрофных бактерий, которые живут в со-
леной воде, используя простейшие газы.
Как мы видели, однако, дртотрофные бак-
терии возникли на Земле задолго до чело-
века, хотя их метаболические возможности
намного шире. Как и все Metazoa, мы
имеем сложные пищевые потребности и за-
висим от микроорганизмов и растений,
снабжающих нас веществами, которые мы
не можем сами синтезировать. У жи-
вотных, как и у большинства эукариот, от-
сутствует прямая корреляция между слож-
ностью метаболизма и временем возник-
новения в ходе эволюции.
Используя продукты известных нам
биохимических путей как индикаторы эво-
люционного процесса, нужно остерегаться
«подводных рифов». Некоторые пути и их
продукты имеются у всех организмов,
а многие другие-у большинства. Такие
широко распространенные метаболические
пути или их отдельные ферменты и мета-
болиты не могут служить эволюционными
маркерами. Распространение большинства
биогенных соединений не имеет никакого
или почти никакого филогенетического
значения. Например, теперь известно, что
целлюлоза, раньше считавшаяся универ-
сальным полимером стенок растительных
клеток, отсутствует у некоторых зеленых
и красных водорослей [747]; в то же время
она синтезируется некоторыми бактериями
[902] и имеется у ряда протоктистов, таких
как миксомицеты, а также у многих грибов
[12]. Более того, хитин, который считали
характерным для экзоскелетов животных,
оказался главным компонентом клеточных
стенок многих грибов [12]. Почти любое
соединение, синтезируемое животными,
растениями или грибами, является также
метаболитом какого-нибудь прокариотиче-
ского организма [647].
В определенных случаях, однако, вариа-
ции специфических метаболических способ-
ностей могут отражать дивергенцию орга-
низмов. Так, животные, растения и грибы
в значительных количествах синтезируют
стероиды, но их циклические стеролы-пред-
шественники в этих трех царствах раз-
личны: у животных это холестерол, у рас-
тений - циклоартенол, а у грибов, как пра-
вило,-эргостерол. Эти соединения, являю-
щиеся предшественниками всего много-
образия стероидов, разве только в редких
случаях синтезируются бактериями. Сте-
роиды, найденные у метанокисляющих
бактерий и у цианобактерий, образуются
в меньших количествах, чем стероиды эу-
кариот, и отличаются от них. Таким обра-
зом, с определенной острожностью специ-
фические стероиды можно использовать
как полезные индикаторы химической фи-
логении.
К сожалению, такие индикаторные со-
единения не сохраняются в осадочных по-
родах в том виде, в каком они когда-то
синтезировались. Органические вещества,
экстрагируемые из сланцев и других оса-
дочных пород, представляют собой хими-
ческие ископаемые; как и прочие иско-
паемые, они изменились с того времени,
когда входили в состав живых организмов.
Установить, как именно они изменились,
всегда сложно. До тех пор пока не выяс-
нены химические детали микробиологиче-
ского разложения и диагенеза, идентифика-
ция источников органических веществ, на-
ходимых в осадочных породах, может
быть только предположительной. Эволю-
ционную историю микроорганизмов по-
прежнему приходится реконструировать
в основном путем сравнения современных
форм. Ископаемые остатки удается ис-
пользовать только для подтверждения вы-
водов и для установления грубой хроноло-
гии. Посмертные изменения организмов,
возможность загрязнения в поле и в лабо-
132
ГЛАВА 6
ратории, трудности исследования керагено-
вой фракции, малое число стабильных со-
единений, строго приуроченных к опреде-
ленным таксонам, и другие факторы огра-
ничивают возможности реконструкции
древних сообществ организмов по данным
органической геохимии. Приводимый спи-
сок соединений, потенциально полезных
в качестве филогенетических маркеров
(табл. 6.10), следует рассматривать с уче-
том этих трудностей. Как правило, при
анализе и сравнении древних и совре-
менных микробных экосистем изучение по-
смертных химических изменений у совре-
менных организмов методами газовой
хроматографии и масс-спектроскопии с вы-
соким разрешением нужно сочетать с хи-
мическими, седиментологическими и мине-
ралогическими исследованиями. Такие пол-
ные исследования проводятся редко; при-
мером могут служить работы по изучению
микробных сообществ Солнечного озера
в Израиле [168] и лагуны Фигероа в Ниж-
ней Калифорнии [423] (полную библиогра-
фию см. в [508]).
Биологические идентификации по
данным органической геохимии основы-
ваются на предположении, что морфоло-
гия отражает биохимию и физиологию,
а эти последние в свою очередь отражают
генетическую структуру. Большой репер-
туар метаболических возможностей тре-
бует соответственного количества уникаль-
ного генетического материала для кодиро-
вания нужных ферментов. Полагают, что
прокариоты с более крупными геномами
и более сложным метаболизмом возникли
позже. Однако у недавно возникших пара-
зитов и симбионтов геном может быть
меньше в результате утраты излишнего ге-
нетического материала. Поэтому в эволю-
ционных исследованиях обычно сравни-
вают свободноживущие формы. Изложен-
ные предположения были использованы
при построении табл. 6.11, где указана та
последовательность, в которой можно
ожидать появления ископаемых остатков
аэробных организмов в протерозойских
отложениях.
К началу протерозойской эры сообще-
ства прокариот достигли такого разно-
образия, что уже должны были проявлять-
ся экологические последствия их деятель-
ности-влияние на атмосферу и образова-
ние осадочных пород Поражает тот факт,
что у различных прокариот представлено
почти все, что достигнуто жизнью в обла-
сти биосинтеза, за немногими исключения-
ми [нет, например, некоторых уникальных
алкалоидов (в том числе печально знаме-
нитых галлюциногенных веществ), лигнина
и других полифенолов, экзотических нерв-
Таблица 6.10. Продукты метаболизма как филогенетические маркеры
Группы организмов Продукты метаболизма
Прокариоты
Все
Толерантные к кислороду (см. табл. 6.1)
Фотосинтетики (Мопега, типы 6, 7 и 8)
Актинобактерии (тип 15)
Все типы, кроме Aphragmabacteria (т.е. ти-
пы 2-16)
Споры (Мопега, типы 2, 4 и 11)
Эукариоты
Все
Обладающие ундулиподиями
Покрытосеменные (растения, тип 9)
Нуклеотиды, аминокислоты, ДНК, РНК, АТР
и т.д. (рис. 5.1)
Производные порфирина, флавопротеиды, изо-
преноиды
Хлорофилл, каротиноиды
Производные тетрациклина
Диаминопимелиновая кислота, мурамовая кис-
лота, N-ацетилглюкозамин
Дипиколинат
Стероиды, стераны, тубулин, полиненасыщен-
ные жирные кислоты, ЕгАТРазы
АТРаза динеина
Флавоноиды, терпеноиды высших порядков, по-
лифенолы (лигнаны), беталаины
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
133
Таблица 6.11. Вероятная последовательность отложения органических соединений в протерозойских
осадочных породах
Протерозойские и фанерозойские метаболические пути Древнейшие группы, обладающие этими путями Примерное время первого появления, млрд, лет назад Ожидаемые следы в осадочных породах
Фотосинтез с выделением О2, использующий хлорофил- лы а и b Сине-зеленые и зеленые прока- риоты 3,4-1,5 Окисленные соединения, неко- торые полиненасыщенные жирные кислоты и все про- изводные хлорофилла
Окисление железа, серы и азота Аэробные прока- риоты 3,0-2,0 Окислы железа и марганца, нитраты, диаминопимели- новая кислота, пектин, цел- люлоза, гликоген, мурамо- вая кислота, тетрациклины, аминогликозидные анти- биотики и все прочие про- дукты метаболизма прока- риот
Синтез стероидов, стеролов, полиненасыщенных угле- водородов, белков микро- трубочек, целлюлозы и хи- тина Клетки эукариот 1,0-0,7 Стераны и производные по- линенасыщенных углеводо- родов
Синтез хиноидов Г рибы 0,7-0,4 Производные радицинина, цитринина, цитромвектина, фульвиновой кислоты, пени- циллинов и других мета- болитов грибов
Синтез флавоноидов лигни- на, лигнанов, алкалоидов, пектинов и гемицеллюлоз Сосудистые рас- тения 0,5-0,3 Производные флавоноидов, алкалоиды и политерпены
Синтез депсидов, депсидонов, дибензофуранов и «лихено- вой кислоты» Лишайники 0,5-0,3 Производные депсидов
ных токсинов, лихеновой кислоты, флаво-
ноидов]. К началу протерозоя большая
часть биохимической эволюции была уже
позади. Микробные экосистемы, вероятно,
уже доминировали в почве, воздухе и воде
примерно так же, как сейчас. Элементы,
круговорот которых на современной Земле
обеспечивается биосферой, по-видимому,
уже циркулировали при ее участии прибли-
зительно таким же образом. Речь идет об
углероде, азоте и кислороде, а также
о многих элементах, нужных для жизни
в меньших количествах, например о каль-
ции, марганце, цинке, меди, калии и хлоре.
Если бы кто-нибудь наблюдал Землю из
космоса даже 2000 млн. лет назад, она по-
казалась бы ему неправдоподобной плане-
той, особенно по сравнению с Марсом
и Венерой. В ее атмосфере отмечалось бы
не только очень низкое содержание СО2,
но и оказалось бы слишком много кисло-
рода для того, чтобы можно было объяс-
нить присутствие свободного азота, мета-
на, водорода и углеводородов. За послед-
ние два миллиарда лет земная атмосфера
претерпела глубокие изменения в результа-
те развития аэробной биосферы; предме-
том следующего раздела будет природа
ископаемых остатков, свидетельствующих
об этом развитии.
134
ГЛАВА 6
Протерозойские ископаемые
Эти скопления водорослей широко распространены в докембрийских отложениях.
Сейчас я демонстрирую вам тонкий срез кремнистого туфа из Йеллоустона. Как
вам известно, термофильные сине-зеленые водоросли, населяющие эти термальные
воды, отличаются значительным видовым разнообразием и большой биомассой; они,
по-видимому, растут при температурах вплоть до 75°С... Силикат, который в этих пере-
насыщенных растворах может составлять 800 частей на миллион, выпадает в осадок,
составляющий основу матрикса для колоний водорослей. Сине-зеленые водоросли про-
должают расти на верхней поверхности этого матрикса, в то время как силикат
замуровывает нижние колонии. В результате возникает своеобразная организация с
образованием «столбов». Этот современный феномен в Йеллоустоне, мне кажется,
удивительно сходен со структурой пород в формации Ганфлинт, образовавшейся
2 млрд, лет назад.
Баргхорн, 1967 [50]
Хотя количественные оценки затруд-
нены, считается несомненным, что в префа-
нерозое атмосферный кислород накапли-
вался в глобальных масштабах [162, 164].
Утверждали даже [204, 232], что атмосфе-
ра содержала значительные количества
свободного кислорода уже в архее. Оби-
лие, разнообразие и сложность стромато-
литов-самое прямое свидетельство того,
что в протерозойском ландшафте домини-
ровали микроэкосистемы, состоявшие из
цианобактерий ([997]; см. также табл. 5.5).
Поразительное изобилие хорошо сохра-
нившихся цианобактерий в протерозойских
кремнистых сланцах [822, 823, 825] тоже
позволяет думать, что выделяющие О2
прокариоты-фотосинтетики существовали
не менее двух миллиардов лет назад. Вели-
чины отношения 12С/13С в древних оса-
дочных породах и следы изопреноидов,
возможно образовавшихся из липидов пу-
тем декарбоксилирования, также интерпре-
тируются как доказательство раннего воз-
никновения «кислородного» фотосинтеза
[8П].
Общая геологическая картина среднего
и позднего протерозоя (горообразова-
тельные процессы, формирующиеся конти-
ненты, профили осадкообразования,
океаны и озера с нейтральными или слабо-
щелочными водами, типы выветривания),
по-видимому, носила уже в основном со-
временный характер. Мощные протерозой-
ские отложения были исследованы у во-
сточного рукава Большого Невольничьего
озера в северо-западной Канаде. В этом
районе, у северо-западного края Канадско-
го щита, обнаружена последовательность
неметаморфизованных осадочных и вулка-
нических пород толщиной более 15 км. Да-
тировка была проведена путем измерения
отношения калий/аргон в биотите из маг-
матических интрузий. Возраст последова-
тельности пород составляет от 2,5 до 1,7
млрд. лет. Обсуждая эти отложения, Хоф-
ман из Канадского геологического упра-
вления делает следующие выводы (Р. Hoff-
man, неопубликованная рукопись, 1969):
«1. Красные слои преобладают в форма-
циях возрастом 2,17-1,70 млрд, лет; они спора-
дически встречаются и в более древних форма-
циях (2,55-2,17 млрд. лет).
2. Кристаллические гнезда каменной соли
и гипса обильны в некоторых формациях возра-
стом 2,17-1,85 млрд. лет.
3. Железняки, находимые в некоторых фор-
мациях возрастом 2,17-1,85 млрд, лет, состоят
из сцементированных кальцитом оолитовых
и гранулярных гематитовых песчаников, харак-
теризующихся горизонтальной слоистостью,
а не из слоистых кремнистых железорудных
формаций, которые обычно считаются типичны-
ми для докембрия.
4. В одной формации возрастом 2,17-1,85
млрд, лет в дельтовом песчанике, характеризую-
щемся горизонтальной слоистостью, обнаружен
в виде пеллет глауконит.
5. Строматолиты обильны во многих фор-
мациях, образовавшихся 2,55-1,70 млрд, лет на-
зад. В одной формации они образуют главный
«рифовый» комплекс толщиной 1500 футов, раз-
деляющий мелководную карбонатную платфор-
му и глубоководный бассейн, заполненный гли-
нистыми сланцами. В морских формациях стро-
матолиты относятся к типу «улавливающих
осадки», а в неморских формациях они образо-
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
135
вались за счет осаждения карбоната кальция in
situ Гем. рис. 6.5].
6. Шельфовые архейские породы, образо-
вавшиеся более 2,5 млрд, лет назад, в том числе
10000 футов ортокварцита и доломита, указы-
вают на то, что отсутствие таких пород в боль-
шинстве других известных архейских отложений
обусловлено малой вероятностью их сохране-
ния, а не тем, что они вообще не формирова-
лись.
7. В составе описанных выше глаукони-
товых включений в песчаниках встречаются
трубки типа Skolithus, сходные с нижнепалеозой-
скими структурами, которые связывают с дея-
тельностью роющих Metazoa».
Хофман далее отмечает, что гео-
синклинальная модель этих пород «удиви-
тельно напоминает таковую для Аппала-
чей. Изучение отложений не выявляет
существенных отличий по тектонике от фа-
нерозойских геосинклиналей». Эти и дру-
гие данные, указывающие на отсутствие
резкого изменения условий среды на гра-
нице фанерозоя, позволяют предполагать,
что «кембрийский разрыв» в палеонтоло-
гической летописи обусловлен в первую
очередь тем, что в процессе эволюции по-
явились биоценозы, остатки которых обла-
дают высокой способностью к длительно-
му сохранению.
Кембрийский разрыв-внезапное и по-
всеместное появление скелетов Metazoa
в томмотском ярусе (нижний кембрий)-
Рис. 6.5. Сравнение древних и современных кар-
бонатных строматолитов. А. Протерозойские
строматолиты с Большого Невольничьего озера
• Канада). Длина геологического молотка на фо-
тографии около одного фута. Справа внизу
плейстоценовая ледниковая ложбина. Б. Эти
незда строматолитов возрастом 2 млрд, лет из
-ого же района были срезаны плейстоценовым
-едником. Внутренняя пластинчатая структура
•тих дофанерозойских строматолитов очень
сходна со структурой молодых строматолитов.
В. Недавно образовавшиеся карбонатные стро-
матолиты в теплой, сильно соленой воде (Хэм-
тин Пул, Шарк Бэй, Западная Австралия). Осе-
дающие частицы захватываются и связываются
микробами, главным образом нитчатыми фото-
синтезирующими прокариотами с развитыми
=ехлами. Они цементируются в результате
хаждения неорганического арагонита. Эти со-
именные литифицируемые строматолиты при-
тивной зоны содержат сообщества живых ми-
гозорганизмов, в том числе разрушающих
гдрбонат и замедляющих рост строматолитов.
Paul Hoffman, Geol. Survey of Canada.]
следует интерпретировать прежде всего
как .внешнее проявление каких-то неиз-
вестных нам биологических событий
(Lowenstam, Margulis [577]). Наличие этого
разрыва не противоречит представлению
136
ГЛАВА 6
о предшествовавшем накоплении кислоро-
да в атмосфере в результате фотосинтети-
ческой активности прокариот. Высказыва-
лось предположение, что кембрийский раз-
рыв был результатом увеличения концен-
трации О2 выше минимума (около 1%
нынешней концентрации), необходимого
для поддержания жизни простейших
и многоклеточных животных [74, 165, 290].
Хотя для животной жизни безусловно не-
обходима по меньшей мере такая концен-
трация кислорода, это само по себе еще не
позволяет объяснить кембрийский разрыв
[577, 578, 622]. Кажется сомнительным,
чтобы ультрафиолетовая радиация или не-
достаток кислорода когда-либо прямо
ограничивали эволюцию Metazoa.
Животные и сосудистые растения не
могли возникнуть до тех пор, пока у одно-
клеточных организмов не выработались
необходимые для этого генетические си-
стемы; появлению многоклеточных жи-
вотных, обладающих скелетом, должно
было предшествовать усовершенствование
систем репродукции клетки, приведшее
к «нормальному» митозу. Аэробные эука-
риоты возникли только после того, как
в атмосфере накопилось значительное ко-
личество кислорода, а у аэробных гетеро-
трофных протистов выработалась менде-
левская генетическая система; сами эти
протисты явились продуктом симбиоза,
приведшего к появлению клеточных орга-
нелл. Если функции фотосинтеза и дыха-
ния впервые возникли у прокариот и лишь
позднее, в результате симбиоза, были при-
обретены эукариотами, то ископаемые сви-
детельства существования облигатно анаэ-
робных микробов, выделяющих О2 циано-
бактерий и множества различных факуль-
тативно и облигатно аэробных микробов
должны хронологически намного предше-
ствовать появлению остатков животных
и растений. Неизвестного большого таксо-
на фотосинтетиков, который служил бы
связующим звеном между цианобактерия-
ми или Prochloron и водорослями-эукарио-
тами, никогда не существовало; поэтому
он и не может быть обнаружен ни в виде
ископаемых остатков, ни среди ныне живу-
щих форм. Свидетельства своеобразных
метаболических достижений грибов и рас-
тений - например, синтеза лигнина, гиббе-
релловой кислоты, некоторых специфиче-
ских тритерпенов, стероидов, флавоноидов,
индольных алкалоидов и их производных-
должны появиться в летописи органиче-
ской геохимии лишь в достаточно позднем
фанерозое.
Существуют заметные различия между
архейским и протерозойским геологически-
ми режимами; однако начиная со времени
около 1,5 млрд, лет назад осадочные по-
роды приобретают сходство с современны-
ми, хотя прямые следы существования
многоклеточных животных, обладающих
скелетом или мягкотелых, появляются
лишь значительно позже [163]. Суще-
ствуют ли прямые ископаемые свидетель-
ства того, что эукариотический уровень ор-
ганизации был достигнут протоктиста-
ми - предполагаемыми предками растений
и грибов? Если существуют, то каков их
возраст?
Ископаемые «пятнистые клетки», «мей-
отические тетрады» и другие микрофосси-
лии, принятые за остатки дофанерозойских
эукариот [830], скорее всего идентифици-
рованы неверно [307, 308, 341]. Есть, одна-
ко, интересные свидетельства появления
эукариот раньше эдиакарских Metazoa
(возраст около 680 млн. лет). Акритархи-
вероятно, протоктисты-обычны в обло-
мочных фациях», сформировавшихся около
1,4 млрд, лет назад и позднее. Chuaria, спе-
цифические глобулярные ископаемые до
1 мм в диаметре, имеют возраст не менее
1 млрд, лет [409]. В позднепротерозойских
отложениях (группа Даль) на северо-западе
Канады обнаружены макроскопические ор-
ганические прослойки, напоминающие зе-
леную водоросль UIva. В Большом Каньо-
не [831], а также фосфатных конкрециях
позднего протерозоя Швеции [488] было
найдено огромное число остатков хитинсо-
держащих организмов, вероятно каких-то
протоктистов.
По-видимому, все это вместе взятое по-
зволяет думать, что первые эукариоты по-
явились больше миллиарда лет назад и да-
ли начало нескольким группам организ-
мов, в том числе только что упомянутым
загадочным существам. Хотя ни для одной
из этих форм нельзя считать строго дока-
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
137
занным эукариотический уровень организа-
ции, он все же представляется вероятным.
Кроме того, изменения среды, вызванные,
по-видимому, непрямым взаимодействием
микробных сообществ, прокариотических
и эукариотических, позволяют предпола-
гать, что современный этап эволюции жиз-
ни шел полным ходом еще до появления
знакомых нам высокоразвитых организ-
мов-большинства беспозвоночных, позво-
ночных и растений, ископаемые остатки
которых мы столь высоко ценим. Их от-
сутствие - основное различие между верх-
ним протерозоем и нижним фанерозоем.
Нужно признать, что влияние ми-
кробных ценозов на состав атмосферы
и осадочных пород еще плохо изучено. Мы
упомянем здесь лишь некоторые эффекты,
главным образом как стимул для будущих
детальных исследований. Необходима ра-
бота соответственно оснащенных групп ис-
следователей, включающих по крайней ме-
ре седиментологов, геохимиков, микробио-
логов и химиков атмосферы, чтобы можно
было оценить влияние биосферы на харак-
тер поверхности планеты и эволюцию это-
го влияния во времени. Без координиро-
ванных усилий мы не сумеем понять
палеоклиматические условия и состояние
среды в древние эпохи; мы не сможем так-
же понять характер современных взаи-
моотношений человека со средой и клима-
том. Возможно, что к пониманию дофане-
розойской эволюции нас больше всего
приблизит не исследование микрофосси-
лий, а изучение влияния микроорганизмов
на образование осадочных пород в совре-
менных условиях.
Метаболизм микробов в эвапоритовых
осадках мелких водоемов и «себхах» мог
даже играть решающую роль в образова-
нии экономически важных залежей минера-
лов [775]. Из многих тысяч известных ми-
нералов около тридцати являются пол-
ностью биогенными [576]. Присутствие
этих минералов в породах, не измененных
высокой температурой и давлением, гово-
рит о существовании в соответствующий
период организмов, способных их синтези-
ровать (табл. 6.12).
Бактерии могут восстанавливать суль-
фаты марганца и кальция до сульфидов;
в морях это часто приводит к образова-
нию пирита (FeS2) и металлического мар-
ганца. Концентрированные растворы NaCl
очищаются от сульфатов под действием
микробов. В пресной воде биогенные суль-
фиды могут осаждаться в форме гидро-
троилита (FeSHOH). Железо может восста-
навливаться из окисного состояния в за-
кисное и даже осаждаться в металлической
форме [286]. Ион закисного железа может
непосредственно окисляться до окислов
железа [111], которые осаждаются раз-
личными «железобактериями». Тодорокит,
магнетит, кальцит, арагонит и барит-по
крайней мере частично биогенные мине-
ралы, присутствующие в осадочных поро-
дах в виде включений. По-видимому, их
постоянно игнорировали как потен-
циальные индикаторные ископаемые не
только в протерозойских, но и в фанеро-
зойских отложениях [578]. В дофанерозой-
ских породах иногда выявляется серия от-
ложений, соответствующих разным глуби-
нам древнего водоема: при переходе от
больших глубин к меньшим откладыва-
лись последовательно сульфид железа, кар-
бонат железа и окислы железа (Fe2O3). То,
что сульфид является продуктом жизнедея-
тельности микроорганизмов, следует из
данных изотопного анализа серы, исследо-
вания условий, в которых происходило от-
ложение, а иногда и прямого исследования
сопутствующих строматолитов и вклю-
ченных микрофоссилий [345]. Изучение
стратиграфии, седиментации, условий
образования отложений и изотопный ана-
лиз железа и серы в составе минералов по-
зволяют предполагать, что в раннем про-
терозое значительная часть территории
современной провинции Онтарио была за-
нята обширными стабильными водоемами,
в которых процветали разнообразные ми-
кробные ценозы.
В настоящее время отложение карбона-
та кальция является полностью биогенным
и, вероятно, так же обстояло дело в проте-
розое или даже раньше. Карбонат кальция
осаждается из морской воды при уменьше-
нии содержания в ней СО2 в результате
фотосинтеза или при других биологических
процессах, защелачивающих среду. Сте-
пень осаждения карбоната кальция в от-
Таблица 6.12. Распространение бнонеорганнческих минералов [576]
Мопе- га Protoctista
Sarcodina Dinoflagellate Haptophyta Bacillariophyta Phaeophyta Rhodophyta Chloroph yta Gamophyta Rhizopoda Heliozoa Actinopoda
Карбонаты кальция Кальцит + Арагонит + Фатерит Моногидрокальцит + Аморфный гидратиро- ванный карбонат Фосфаты Даллит + Франколит Ca3Mg3(PO4)4 Брушит Аморфный предшествен- ник даллита Аморфный предшествен- ник брушита Аморфный предшествен- ник витлокита Аморфный гидратиро- ванный окисный фосфат железа + + + + + ? + + + +
+ + + Tracheophyta
/ H h>. (pjlioopil 1 Аморфный предшествен- ник флюорита Оксалаты Уэвеллит Уэдделит + +
Сульфаты Гипс Целестит
Барит Силикаты + + +
Опал 0кислы железа Магнетит + Маггемит ? Гетит Лепидокрокит Ферригидрит- + Аморфные ферригидраты Окислы марганца Бурнесит + Сульфиды железа Пирит, гидротроилит + + ? +
+ +
+ ? + + +
+ + + +
+ +
+
+ + + + + + + +
+ + +
+
+ +
+ + + + + + +
+ + +
140
ГЛАВА 6
сутствие живых организмов никогда точно
не определялась. Такие расчеты были бы
полезны для сравнения Земли с Марсом
и Венерой, в атмосфере которых содержит-
ся значительно больше СО2.
Биоценозы обменивают азот главным
образом с воздухом. Органический азот,
содержащийся в осадочных породах, на-
пример в торфе и угле, выделяется в ат-
мосферу в результате жизнедеятельности
микробов. Нитраты, образующиеся абио-
тически под действием атмосферного элек-
тричества или же биотически из аммиака,
удаляются из атмосферы в виде раство-
римых солей и фиксируются в форме орга-
нического азота фотосинтезирующими ор-
ганизмами.
Водород и метан образуются в боль-
ших количествах в результате процессов
бактериального брожения; продуктами
этих процессов являются также кислород
и кислоты. Возможно, эти процессы приво-
дят к переносу восстановленных раство-
римых минеральных веществ в бескисло-
родных местообитаниях [776]. Накопление
минералов, содержащих медь, алюминий,
марганец, никель, ванадий, золото и уран,
частично может быть обусловлено дей-
ствием биогенных восстановителей. Мно-
гие из этих руд встречаются в ассоциации
с хорошо сохранившимися отложениями,
богатыми углеродом. Глубоководные мор-
ские конкреции с высоким содержанием
марганца, железа и никеля могут частично
быть продуктами деятельности бактерий;
не исключено, что пресноводные и морские
слоистые конкреции по сути дела предста-
вляют собой глубоководные строматолиты
[659]. Уменьшение содержания кремния
в поверхностных водах в результате дея-
тельности диатомей и радиолярий дости-
гает внушительных размеров: количество
кремния в зоне фотосинтеза может пони-
зиться на несколько порядков величины
и оказаться недоступным для аналитиче-
ского выявления (меньше 0,0001%). Биоло-
гические процессы влияют даже на содер-
жание суспендированных частиц в глуби-
нах океанов. Например, железо, марганец,
ванадий, кобальт, хром, никель, медь, сере-
бро, сурьма, золото и ртуть обнаружи-
ваются в концентрациях, превышающих
ожидаемые в результате процессов выве-
тривания и физического осаждения; пола-
гают, что живые организмы играют боль-
шую роль в этом обогащении [117].
Короче говоря, различия между лунными
и марсианскими реголитами и земными
почвами и осадочными породами чрезвы-
чайно велики; многие из этих различий
(возможно, большинство) являются
прямым следствием активности микробов,
главным образом прокариот. Детали этих
различий заслуживают более глубокого ис-
следования.
Сходство между некоторыми древними
отложениями и современными биотопами,
в которых доминируют бактерии, порази-
тельно, хотя оно может быть только по-
верхностным. На рис. 6.6 сравниваются
кремнистый сланец из древних пород
группы Фиг-Три (Южная Африка) и живые
микробные маты из Нижней Калифорнии.
Сильное взаимодействие между микроба-
ми и осадочными породами легко доку-
ментировать, но оно часто бывает не очень
заметным и не привлекает внимания. На-
пример, тонкая темная корка микробного
происхождения покрывает и укрепляет ры-
хлые пустынные почвы во многих районах
на юго-западе США и на севере Нижней
Калифорнии. На рис. 6.7 показан пласт
мергеля, уплотненный цианобактериями
и другими бактериями. Высказывалось
мнени^, что первые обширные наземные
биоценозы, укреплявшие древние почвы,
вероятно, включали именно таких пустын-
ных прокариот, представленных в совре-
менную эпоху родом Microcoleus [134].
На рис. 6.8 схематически представлены
взаимодействия анаэробных и аэробных
прокариот с осадочными породами и ат-
мосферой. Эти биогеохимические циклы
должны были быть хорошо развиты уже
в протерозое; они сохранялись в течение
всего фанерозоя, и мы можем наблюдать
их до сих пор. Микробиологические циклы
газообмена и формирования отложений
и поныне доминируют в биосфере, но ис-
следователи обращают гораздо больше
внимания на крупных и более заметных эу-
кариот, появившихся в дополнение к ми-
кробам. В очень важных, но не бросаю-
щихся в глаза местах-мелких илистых
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
141
Рис 6.6. Древние и современные осадки: крем-
нистые сланцы Фиг-Три и микробный мат из
Нижней Калифорнии. А. Слева: архейский по-
гссчатый сланец из Сварткоппе, на границе
Фжг-Три Онвервахт, система Свазиленда, Бар-
бертон Маунтен Лэнд (Южная Африка), возраст
эсазо 3400 млн. лет. Справа: слоистый рыхлый
жалок из микробного мата в лагуне Фигероа,
Нижняя Калифорния (Мексика). В этих совре-
менных матах с интенсивным испарением воды
эснтают сообщества фотосинтезирующих и ге-
теротрофных прокариот [423, 611]. Б. Те же
эсразпы при большем увеличении. На шкале
сказаны миллиметровые интервалы.
Рис. 6.7. Захват и связывание частиц нитчатыми
микробами. А. Рыхлый мергель, образующий
живой микробный мат, из южной Флориды.
Диаметр образца около 15 см. Б. Нижняя сто-
рона мата, показанного на фото А. Темные пят-
на-цианобактерии, скрепляющие мат благода-
ря захвату и связыванию оседающих частиц.
В. Вид нитчатых цианобактерий, захватываю-
щих и связывающих богатые карбонатами осе-
дающие частицы, в световом микроскопе
(х 200). Подобные живые маты могли быть
предшественниками ископаемых окаменевших
строматолитов.
0>
а %
N
о
С
S
АЗОТ
кислород
CO H2
V Атмосферная
Фотодиссоциация
МЕТАН
ДВУОКИСЬ
УГЛЕРОДА
ДИМЕТИЛСУЛЬФЛД
Бактерии,
окисляющие железо
но
АЗОЛА
О
** бактерии,окисляющие
аммиак _—
Azatobacter,
Clostridium,
фотосинтезирующие
Бактерии^-^
xN2 Цианобак-ь
С ямТЛчти все
Eubacterium, / / организмы
N20
„ *
Денитрифи
цирующие
Бактерии
Micrococcus и
Pseudomonas
Methanomonas
+ ^Me§mn6coccus
\н4 и др.
: со2
А V У
Bacillus
oligocarbophilus
H3C-S-CH3
со2
От
°2
+ Ее(ОНз)
FeC03
КРАСНЫЕ СОЛИ
ПОЛОСЧАТЫЕ ЖЕЛЕЗО-
РУДНЫЕ ФОРМАЦИИ
Ог
Н2
ВОДОРОД
NH3
Летучие
амины и
органич
кислоты
С02
СО
02
МЕТАН
Зеленые и пурпурные
серные бактерии
/^^-H2S —
СЕРОВОДОРОД
Распад 1
порфиринов и
активность
молочнокислых
Бактерий
H3C-S-CH3
Г--------^Н250д
Thiobacillus
thiooxidans
Desulfovibruj
5
лсасо3
ИЗВЕСТНЯКИ
Фотосинтезирующие
Бактерии и
ЦИАНОБАКТЕРИИ Clostridium
so4 ^-+°г-
Beggiotoa и
другие бактерии,
окисляющие серу
о
H3C-S-CH3
Mycobacterium.
No cardia, |
Pseudomonas
о2
+
СН2
Micrococcus,
молочнокислые
Бактерии и др.
Фотосинтезиру-
ющие и Бродиль-
ные бактерии
МНОЖЕСТВО ОКИСЛЕННЫХ
МИНЕРАЛОВ
МАРГАНЦЕВЫЕ
СТРОМАТОЛИТЫ
ВОССТАНОВЛЕННЫЙ УГЛЕРОД
Рис. 6.8. Биогеохимические циклы в аэробном мире. Изогнутая линия - поверхность воды или суши. В аэробных условиях фосфор не может про-
ходить через атмосферу в газообразной форме, но распространяется в виде органических фосфатов в спорах и других частицах. Накопление кис-
лорода в атмосфере прекратило циркуляцию элементов в форме восстановленных соединений, таких как сероводород и аммиак. Однако оно же
привело к фотопродукции новых окисленных летучих соединений, например параацетилнитрата, которые могут иметь геохимическое значение.
Вместо сероводорода важными летучими компонентами в цикле серы, вероятно, стали диметилсульфид (H3C)2S, диметилсульфоксид (H3C)2SO
и другие содержащие серу газы.
МОДУЛЫ
НУКЛЕИНОВЫЕ
КИСЛОТЫ И
БЕЛКИ
[СНгО]
ЦИСТЕИН
БЕЛКОВ
АТМОСФЕРНЫЙ КИСЛОРОД-ПРОДУКТ ФОТОСИНТЕЗА
143
Рис. 6.9. Ландшафт, в ко-
тором доминируют про-
кариоты.
водоемах, болотах, засоленных лагунах,
:<ту ариях, соленых маршах-до сих пор
можно наблюдать ландшафты времен про-
ерозоя (рис. 6.9). В таком мире, в мрачных
-рстерозойских водах, совершались неза-
метные эволюционные преобразования, ко-
торые привели к возникновению наших
эукариотических предков. В следующей гла-
ве мы попытаемся объяснить, как это могло
произойти.
ГЛАВА 7
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
Взаимодействия в природе; симбиоз
как парасексуальносгь
Если живым существам свойственно объединять свои ресурсы, сливаться, когда
это возможно, то это могло бы быть еще одним путем прогрессивного усовер-
шенствования и усложнения организмов.
Томас, 1974 [941J
Симбиоз был впервые определен в про-
шлом веке как «совместное существование
организмов, принадлежащих к разным ви-
дам» [907]. Симбиоз, полезный для обоих
партнеров, был назван мутуализмом; сим-
биоз, всего лишь безвредный для обоих
партнеров, получил наименование коммен-
сализма или форезии. Было много споров
относительно выгод мутуализма, коммен-
сализма и форезии по сравнению с вредны-
ми последствиями других ассоциаций, где
речь идет о паразитизме или патогенности.
Согласно более современному определе-
нию, симбиоз-это «ассоциация между осо-
бями разных видов, сохраняющаяся в тече-
ние значительной части жизненного ци-
кла». Определения и дискуссии мало что
проясняли и не стимулировали новых ис-
следований. Партнеры при симбиозе могут
относиться к самым различным таксонам,
а детали их взаимоотношений могут быть
очень разнообразными. Это разнообразие
возможностей в чем-то напоминает много-
образие человеческих культур, каждая из
которых уникальна и которые так же не
поддаются описанию при помощи простой
терминологии. Осознание исключительной
распространенности явлений симбиоза,
длительности существования большинства
его форм и глубоких последствий для
партнеров заставило автора пересмотреть
роль симбиоза в эволюции (Маргелис, 1976
[608]).
В этом разделе мы рассмотрим пред-
ставление о симбиозе как о своеобразной
форме парасексуальности - объединении и
слиянии различных особей. В следующем
разделе будет сделан выборочный обзор
литературы, касающейся симбиотического
приобретения клетками трех классов орга-
нелл: митохондрий, ундулиподий и пла-
стид. В третьем разделе обсуждаются не-
которые свободноживущие организмы,
возможно, родственные предкам органелл.
Наконец, последний раздел посвящен тер-
минологии; мы предлагаем здесь термины
для описания ассоциаций между особями
разных видов в соответствии с числом,
происхождением и состоянием взаимодей-
ствующих геномов; применение этой тер-
минологии приводит к вопросам, до-
ступным для экспериментального разреше-
ния.
Симбиоз оказал такое же глубокое
влияние на ход эволюции, как и бисек-
суальность [610, 994]. С эволюционное
точки Прения эти явления аналогичны
в обоих случаях происходит формирование
нового индивидуума, несущего гены от
двух или более партнеров. У организма,
возникшего путем слияния двух особей
(или их клеток) в ходе полового процесса,
родители имеют очень недавних общих
предков; при симбиозе же общими буд\т
лишь гораздо более отдаленные предки
Когда родительские особи или гаметы сли-
ваются с образованием ядра зиготы, на ка-
кой-то из последующих стадий жизненного
цикла происходит мейоз, и в результате
вновь создаются индивидуальности, спо-
собные к половому слиянию. При симбио-
зе цикличность гораздо менее регулярна
в некоторых случаях симбионты никогда
не возвращаются к индивидуальному сс-
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
145
стоянию, хотя в других случаях имеются
вполне определенные способы, обеспечи-
вающие чередование индивидуального
и симбиотического состояний. Однако ни
для каких форм симбиоза не существует
столь изящных способов восстановления
индивидуальности партнеров, как циклы
мейоз - оплодотворение у вполне сложив-
шихся эукариот. Генетики определяют па-
расексуальность как процесс, который при-
водит к рекомбинации геномов по мень-
шей мере двух родительских особей, но не
включает цикла мейоз-оплодотворение,
характерного для бисексуальности. Этот
термин был введен для описания, напри-
мер, конъюгации у бактерий или образова-
ния рекомбинантных монокарионов из ди-
карионов без аскоспорогенеза у грибов
[739]. Таким образом, парасексуальность,
понимаемая в широком смысле, включает
некоторые формы симбиоза.
Стабильные симбиотические ассоциа-
ции обладают большей приспособлен-
ностью, чем каждый из партнеров, в том
смысле, что симбионты оставляют больше
потомства при совместном, чем при раз-
дельном существовании. Гены симбионтов
тесно связаны: естественный отбор дей-
ствует на них как на единый геном. У ор-
ганизмов с мейотическим половым процес-
сом родительские гены на определенных
стадиях жизненного цикла находятся
в одном и том же ядре. В профазе мейоза
V многих (если не у всех) организмов про-
исходит кроссинговер: в результате разры-
ва и воссоединения хромосом отрезки
ДНК одного родителя включаются в со-
став ДНК другого. При симбиозе генети-
ческое взаимодействие партнеров бывает
гораздо менее тесным и не столь жестко
отрегулировано; и все же некоторые пред-
ставления теории пола применимы и к ана-
лизу симбиоза (рис. 7.1).
Экологи, биогеографы и фитопатологи,
пораженные разнообразием и сложностью
взаимодействий между видами, испыты-
вают большие затруднения из-за скудости
информации о природных сообществах.
Можно математически показать, что при
различиях в скорости роста при по-
стоянных внешних условиях и отсутствии
взаимодействия между организмами ка-
кой-то один вид всегда будет доминиро-
вать и вытеснять другие. Однако наблюде-
ния над природными популяциями, особен-
но в пресноводных биотопах, показывают
обратное: редко бывает так, что один вид
вытесняет все остальные [438]. Каким
образом поддерживается стабильное дина-
мическое равновесие между многими сот-
нями видов в самых различных экологиче-
ских нишах морей, пресноводных и на-
земных местообитаний, остается не вполне
ясным. Несмотря на практически безгра-
ничный потенциал размножения, баланс
сохраняется. Пусть лягушка откладывает
10000 икринок, а один плесневый гриб рас-
пространяет миллион спор; все равно
ДИПЛОИДНАЯ
ФАЗА
СИМБИОЗ
РАЗДЕЛЕНИЕ
ПАРТНЕРОВ
Рис. 7.1. Чередование по-
колений с мейозом и его
аналог-симбиоз как па-
расексуальность. N - га-
плоидное число хромо-
сом; G, G'- гетероло-
гичные геномы.
146
ГЛАВА 7
в следующем сезоне выживает в среднем
только одна лягушка и один гриб, вновь
рассеивающий споры.
Естественный отбор неумолимо дей-
ствует на всех стадиях жизненных циклов
всех организмов, и при этом все виды ну-
ждаются в других видах для нормального
прохождения этих циклов. Никогда, даже
в таком малом объеме пространства, как
один кубометр, сообщество живых орга-
низмов не может состоять из особей одно-
го вида. Разнообразие, как морфологиче-
ское, так и метаболическое, является пра-
вилом. Большинство организмов зависит
от других непосредственно, нуждаясь в пи-
тательных веществах и газах. Только фото-
и хемоавтотрофные бактерии синтезируют
все необходимые им органические веще-
ства из неорганических; однако даже они
нуждаются для жизни в таких веществах,
как кислород, двуокись углерода и аммиак,
которые, хотя и относятся к неорганиче-
ским, являются конечными продуктами
жизнедеятельности других организмов. Ге-
теротрофам органические вещества нужны
как компоненты пищи; если исключить
редкие случаи каннибализма, эта пища со-
стоит из особей других видов или их
остатков. Многие гетеротрофы в высшей
степени разборчивы в отношении пищи;
например, некоторые заднежаберные брю-
хоногие моллюски питаются только стро-
го определенными водорослями и скорее
погибнут от голода, чем попытаются уто-
лить голод другими, близко родственными
видами [270]. Границы между пищевой за-
висимостью, паразитизмом, симбиозом
и другими формами ассоциации разных
видов весьма зыбки; эти взаимоотношения
постоянно изменяются под влиянием усло-
вий среды. Предложено много терминов,
определяющих разные виды симбиоза,-на-
пример, мутуализм, патогенность, коммен-
сализм, паразитизм, парасимбиоз, форезия
и биотрофизм [399, 553]. В той мере, в ка-
кой эти термины описывают только меж-
видовые экологические отношения, они
являются дезориентирующими, так как за-
темняют генетическую природу ассоциа-
ций.
Симбиоз был предметом многих иссле-
дований [171, 399, 553, 554, 778], однако
нам известно очень мало генетических, фи-
зиологических и биохимических деталей.
Если основной тезис этой книги верен, то
клеточная биология и генетика органелл
могут дать самую подробную информа-
цию о длительно эволюционирующих сим-
биотических ассоциациях, особенно о вну-
триклеточном наследственном симбиозе1
Метаболические пути эукариот, опреде-
ляемые нуклеиновыми кислотами орга-
нелл, окажутся тогда остатками древнего
облигатного эндосимбиоза. Как будет по-
казано в последующих главах, представле-
ние о происхождении органелл от внутри-
клеточных симбионтов позволяет объяс-
нить их «генетически автономное» поведе-
ние.
Хотя симбиотические отношения часто
рассматривают в биологической литерату-
ре как нечто необычное, они распростра-
нены очень широко. Многие из них оказы-
вают влияние на целые экосистемы; напри-
мер, Фергюсон-Вуд [286] отмечает:
«В тропиках многие водные животные -
возможно, большинство их-содержат симбио-
тические водоросли; последние встречаются
у большинства типов беспозвоночных... Вероят-
но, симбиотические водоросли количественно
имеют большее значение, чем фитопланктон
и свободные бентосные водоросли в корал-
ловых рифах и других мелководных биотопах
с известковыми отложениями, и продуктивность
таких вод определяется в основном именно та-
кими симбионтами, более известными под на-
званием зооксантелл1 2».
Найменее изучены симбиозы, в кото-
рых участвуют микробы. Поверхность
практически всех водорослей и листьев, ко-
ра растений и кожа животных имеют свою
специфическую микрофлору. Не изучены
ни значение этих ассоциаций для макро-
скопических партнеров, ни численность
различных симбионтов, которую они пере-
носят, ни степень специфичности симбиоза,
ни пищевые и другие взаимоотношения.
В большинстве случаев даже виды микро-
1 Прямое отношение к этой проблеме
имеет обширный обзор Гилхэма по биогенезу
и генетическому контролю митохондрий и пла-
стид [324].
2 Большинство этих зооксантелл - симбио-
тические динофлагелляты рода Symbiodinium
(Gymnodinium) [964].
ПИ^БИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
147
>?* не идентифицированы. Зубные врачи,
ктречаясь с исключительным богатством
микрофлоры на поверхности зубов и десен,
хтро осознают значение этих форм сим-
'*оза. но большинство экологов игнори-
г*ет их. Однако несколько очевидных при-
меров симбиоза были исследованы (табл.
Симбиотические ассоциации есть в лю-
бом биоценозе; партнерами могут быть
представители всех высших таксонов. Од-
нако некоторые группы особо склонны
вступать в симбиотические отношения.
Аскомицеты чаще других грибов входят
в состав лишайников. Динофлагелляты ро-
да Symbiodinium (Gymnodinium) и зеленая
io лица 7.1. Обзоры литературы по симбиозу
Симбионты Литература
Инфузории Микроб-эндосимбионт «каппа» и грам-отрица- тельные бактерии [743, 889]; [742] (сопоставление раннего генетического анализа «цитоплазмати- ческих генов» с позднейшими морфо- логическими и биохимическими дан- ными)
*1нфузории Внутриклеточные хлорел- лы (см. рис. 7.12) [471]; об эволюционном значении наслед- ственного эндосимбиоза у Paramecium bursaria см. [468]
Морские беспозвоночные Внутриклеточные дино- флагелляты [270, 964, 1038]
Бактерии, водоросли, гри- Бактерии, грибы, водо- [399, 608]; [172] (межмикробный сим-
бы и простейшие росли и простейшие биоз)
?1зные грибы Цианобактерии и зеленые водоросли (см. рис. 7.2) [10, 373, 778] (образование лишайников)
~р«бы, актиномицеты и цианобактерии Растения [552, 553]; [752] (микоризы и другие фор- мы симбиоза у растений)
Зеленые водоросли и ди- Протоктисты и животные [873, 874, 964, 967] (о зоохлореллах и
нофлагелляты (см. рис. 7.13) зооксантеллах, особенно у морских организмов)
Багтериоподобные мик- робы и «тельца Блох- мана» Тараканы и другие насе- комые [525, 840]
Светящиеся бактерии и морские животные Костистые рыбы, голово- ногие и другие моллюс- ки; прочие морские жи- вотные [385, 402, 683]
Зодоросли и растения Грибы, растения и жи- вотные [775, 878]; о переносе углеводов от ав- тотрофов к гетеротрофам см. [172]
Бактерии, протоктисты и Птицы, насекомые и мле- [399]; [840] (ассоциация микробов с бес-
другие микробы копитающие позвоночными, птицами, жвачными и другими животными)
Протоктисты Многие организмы (глав- ным образом бактерии) [480, 608]
.anaphora (криптомона- ды| Cyanocyta (цианеллы), ано- мальные сине-зеленые водоросли [967, 968]; см. рис. 7.5
A
Б
Г
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
149
водоросль Chlorella чаще других водорос-
лей становятся внутриклеточными сим-
бионтами кишечнополостных; Nostoc чаще
остальных нитчатых цианобактерий всту-
пает в ассоциации с папоротниками, сагов-
никами и грибами, образующими лишай-
ники. Склонность фотосинтезирующих во-
дорослей из родов Trebouxia и Pseudotre-
bouxia (входящих в состав многих лишайни-
ков) вступать в симбиотические отношения
с разнообразными аско- и бази диоми цета-
чо1 должна иметь параллели в эволюцион-
ной истории: вероятно, некоторые фото-
синтезирующие прокариоты вступали
з симбиоз с многими хозяевами, в резуль-
тате чего возникли одноклеточные эука-
риотические водоросли; именно поэтому
Рис. 7.2. Симбиотические светящиеся бактерии.
На схемах изображены различные ниши, зани-
маемые бактериями.‘ Неидентифицированные
симбионты, представленные на фотографиях,
культивировать не удается. Масштабный отре-
зок везде равен 1 мкм [681]. А. Случайные ас-
социации. Свободноживущие и сапрофитные
Photobacterium fischeri. Сапрофитные ассоциации
бывают ни видоспецифическими, ни по-
стоянными. Б. Внеклеточные кишечные сим-
бионты. Xenorhabdus luminescens (X) в глоточной
z злости одной нематоды. Люминесцирующие
нематоды внедряются в ткани гусениц, в резуль-
тате чего последние светятся. Это повышает ве-
роятность того, что гусеницы будут съедены
птицами и бактерии попадут в самое богатое
тяшей местообитание. После выделения из ки-
шечника птиц бактерии могут быть вновь по-
'.тошены нематодами. В. Внеклеточные сим-
' ионты в светящихся органах. Вверху: клетки
Photobacterium leiognathi (Р), окруженные тканя-
ми светящегося органа рыбы; свет скрывает эту
рью\ от хищников, плавающих на большей глу-
гине. В середине: неидентифицированные сим-
бионты (L) образуют светящийся орган рыбы
Ptotoblepharon sp.; эта рыба использует свет при
т-зисках добычи, а также дает вспышки для об-
схния с сородичами и для отпугивания хищни-
п-нуклеоид бактерии. Внизу слева: неиден-
~>£ицированные симбионты рыбы морского
«ерта. использующей свет для привлечения до-
точи. Внизу справа: неидентифицированные бак-
"ер«и- симбионты кальмара Heteroteuthis
siiensis. который выбрасывает их в виде све-
~к_1ихся «чернил» для отпугивания хищников
э ’емноте. Г Внутриклеточные симбионты (S)
1 сэетящихся органах оболочника Pyrosoma; се-
\±зтивная ценность для оболочника не ясна.
V - митохондрия; В - бактероиды - видоизме-
симбиотические бактерии; N-ядро клет-
<з хозяина.
сходные или даже идентичные пластиды
встречаются у организмов, которые по
всем другим критериям состоят лишь в от-
даленном родстве.
Неясно, почему представители неко-
торых таксонов особенно предрасполо-
жены к симбиозу. В некоторых случаях
о причинах такой тенденции можно только
гадать, в других они очевидны. Многочис-
ленные ассоциации между светящимися
бактериями и морскими животными всегда
дают хозяину явное селективное преиму-
щество. Животное может использовать ис-
точник света в качестве «фонаря» для осве-
щения потенциальной добычи, для отпуги-
вания хищников или для привлечения
полового партнера. Во всех случаях свет
излучается в результате реакции бакте-
риальной люциферазы с люциферином (см.
табл. 6.2). Бактерии испускают свет не-
прерывно, однако некоторые рыбы могут
давать вспышки, пользуясь специальными
заслонками из своих собственных тканей.
Уникальность бактериальных люцифераз
в большинстве случаев позволяет иденти-
фицировать симбионтов, даже когда их не
удается выращивать вне организма хозя-
ина [683]. Эти морские симбиозы обра-
зуют непрерывный ряд по степени близо-
сти отношений-от случайного попадания
свободноживущих светящихся бактерий
в кишечник морских животных до тесных
ассоциаций, когда люминесцирующие бак-
терии растут в специальных испускаю-
щих свет органах в организме хозяина,
но вне его клеток; и наконец, по край-
ней мере в одном случае-у оболочника
Pyrosoma - бактерии являются внутрикле-
точными симбионтами. Многие из таких
бактерий могут расти в лабораторных ус-
ловиях, и, значит, сохраняют способность
к автономному существованию; другие
симбиотические бактерии культивировать
не удается, вероятно в связи с утратой ка-
ких-то метаболических путей за время дли-
тельной ассоциации с хозяином [681].
Учитывая легкость идентификации партне-
ров в этих симбиозах и отдаленность род-
ства между животными-хозяевами, можно
полагать, что эти ассоциации возникли не-
зависимо друг от друга. Хотя нет данных
об эволюции какого-либо конкретного
150
ГЛАВА 7
симбиоза, многочисленность таких ассо-
циаций позволяет проследить возможные
пути эволюции от автономии к тесной ин-
теграции (рис. 7.2) [681, 937].
Только в одном случае документирова-
но возникновение нового симбиоза в лабо-
раторных условиях ([449-451], см. также
стр. 187); неизвестно, связана ли уникаль-
ность этого случая с недостатком подоб-
ных исследований или с тем, что новые
симбиозы действительно возникают очень
редко.
От симбионтов к органеллам
Все живые существа, все животные от амебы до человека, все растения от
тайнобрачных до двудольных образовались из ассоциации путем «включения»
одного организма в другой. Каждая живая клетка содержит в цитоплазме тельца,
которые цитологи называют «митохондриями». На мой взгляд, эти органеллы-не
что иное как симбиотические бактерии, и потому я называю их «симбиотами»...
Вполне понятно, что бактериологи с некоторым недоверием относятся к столь
новой и даже, может быть, опасной для их науки концепции; весьма естественно
с их стороны требовать строгих доказательств и надлежащей интерпретации
фактов. Возникает, следовательно, методическая проблема, имеющая первостепен-
ное значение.
П. Портье, 1918 [740]
Этот эксперимент, являющийся центральной отправной точкой симбиотической
теории, с нашей точки зрения, совершенно неубедителен.
Утверждение, что этот микроорганизм абсолютно необходим для клеточной жизни
и содержится в каждой клетке,-неоправданное обобщение, что мы надеемся пока-
зать в настоящей работе.
А. Люмьер, 1919 [582]
Если в ходе эволюции происходило
много модификаций в морфологии и фи-
зиологии симбионтов или если симбиоз
является множественным, т. е. включает
представителей нескольких видов, опреде-
лить происхождение партнеров может
быть очень трудно. Существуют два класса
хорошо изученных симбиотических ассо-
циаций-лишайники и симбиоз бактерий
с инфузорией Paramecium-где идентифика-
ция партнеров не вызывает сомнений. Оба
класса возникли в результате процессов,
которые могут иметь отношение к эволю-
ции органелл.
В 19-м столетии симбиотическая приро-
да лишайников оспаривалась. Большин-
ство лишайников морфологически очень
несходны как с фикобионтами (водоросля-
ми), так и с микобионтами (грибами), из
которых они состоят (рис. 7.3). Симбионта-
ми в составе лишайников может быть
около четверти всех грибов - примерно
25 000 видов! Лишь очень немногие фико-
и микобионты лишайников были экспери-
ментально раздоены, так как тонкое рав-
новесие в этих ассоциациях и их мед-
ленный рост делают разделение и культи-
вирование партнеров чрезвычайно трудной
задачей [9, 10]. Лишайники служат порази-
тельным примером возникновения новых
качеств в результате симбиоза: у них
много морфологических, химических и фи-
зиологических признаков, отсутствующих
у обоих партнеров при их независимом ро-
сте. Целое здесь-нечто гораздо большее,
чем сумма частей.
Фактор каппа (х) был открыт в конце
40-х годов как генетический феномен
у Paramecium aurelia. Природа его остава-
лась загадкой вплоть до 70-х годов. Перво-
начально обозначение х было присвоено
генетическому детерминанту, о присут-
ствии которого можно было судить по по-
ведению несущих его инфузорий и ко-
торый передавался при бесполом размно-
жении. При наличии ядерного гена
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
151
Рис. 7.3. Симбиоз у лишайников. A. Cladonia
cristatella, лишайник из лиственных лесов севе-
ро-востока США. Плодовые тела (темные
округлые объекты на фото, в действительности
красные) состоят в основном из ткани гриба.
[J.G. Schaadt, Univ, of Delaware.] Б. Изолиро-
ванный микобионт Cladonia cristatella, растущий
на агаре в чашке Петри. Плодовые тела и дру-
гие сложные морфологические структуры никог-
да не образуются у гриба, растущего отдельно.
SV. Ahmadjian, Clark Univ.] В. Изолированный
)икобионт - зеленая водоросль Trebouxia, расту-
щая на агаре в чашке Петри. [V. Ahmadjian.]
А парамеции, несущие х, вели себя как
•убийцы» (киллеры) по отношению к пара-
мециям, не имеющим фактора х: при сов-
местной инкубации х-содержащие параме-
ции отравляли парамеций, не содержащих
и последние погибали. Так как ядерная
еретическая система парамеций была изу-
чена и было возможно контролировать
перенос цитоплазмы в процессе конъюга-
ции. удалось подробно выяснить наследо-
вание х. Оказалось, что «генетический де-
терминант» фактора х не подчиняется
травинам менделевского наследования;
<наче говоря, передача признака «киллер»
не контролируется ядерными генами. Кро-
че того, передача генетического детерми-
нанта этого признака от особей, несущих
*_ ххэбям. лишенным х, происходила толь-
ко в том случае, если между конъюгирую-
щими инфузориями образовывался цито-
плазматический мостик, по которому пере-
давалось значительное количество цито-
плазмы.
Фактор х рассматривали как ген пара-
меции, который вел себя неклассическим
образом, так как передавался по наслед-
ству исключительно с цитоплазмой. Кроме
того, признак «киллер» проявлялся только
у тех особей, которые содержали и сам ци-
топлазматический фактор х, и ядерный ген
К. Если фактор х присутствовал в клетке
с генотипом К К или К к, то образование
его продолжалось. Если же из х-содержа-
щей инфузории ядерный ген К генети-
ческими методами удаляли, так что полу-
чался рецессивный диплоид кк, то фактор
152
ГЛАВА 7
х постепенно исчезал из популяции потом-
ков. Зная число N генераций, необходимых
для полной утраты х после удаления ядер-
ного гена, можно подсчитать исходное чис-
ло х-частиц (2n), содержавшихся в цито-
плазме инфузории-киллера. Благодаря
этим исследованиям фактор х стал своего
рода прототипом «цитоплазматических ге-
нов»-классическим примером эффективно-
сти генетических методов при изучении
природы цитоплазматической наследствен-
ности. Это было задолго до установления
физической природы фактора х. Прошло
больше 10 лет после его открытия, прежде
чем удалось установить связь между его
присутствием и наличием в клетке особых
частиц, проходящих определенный цикл
развития; была исследована их морфоло-
гия и даже биохимия [743, 889]. Теперь
известно, что х-частицы - это симбионты,
грам-отрицательные палочковидные бакте-
рии, в которых размножаются специфиче-
ские вирусы и которые способны к авто-
номному росту на сложной среде, х-Ча-
стицы не уникальный феномен: сейчас
известно около двадцати разных бактерий,
вступающих в более или менее тесные эн-
досимбиотические отношения с разными
видами Paramecium [65, 743]. Лишайники
и х-содержащие инфузории-это примеры
симбиозов, природа которых стала очевид-
ной только после детального изучения.
Симбиоз между крупными организ-
мами легко выявить морфологическими
методами, но в отношении микробов эти
методы могут быть недостаточными или
приводить к ошибочным выводам. Часто
бывают нужны другие критерии, чтобы от-
личить эндогенные органеллы или моди-
фикации тканей от симбионтов или пара-
зитов. Какими свойствами могли бы отли-
чаться органеллы симбиотического проис-
хождения от внутриклеточных структур,
возникших в ходе эволюции самой клетки?
Всякого рода симбиотические ассоциа-
ции закрепляются естественным отбором
потому, что в определенный период и
в определенных условиях среды они про-
являют какой-то признак или признаки
(семы), дающие им преимущество перед
независимыми особями. При «свободных»
симбиотических отношениях ассоциация
может легко распадаться, когда условия
роста для одного из партнеров становятся
более благоприятными, чем для ассоциа-
ции в целом. Ахмаджян тщательно иссле-
довал детали отношений такого рода у ли-
шайников. В их формировании и распаде
могут играть роль различные факторы —
влажность, условия питания, температура
и т. п. Ахмаджян [8] приходит к следую-
щим выводам:
«Грибы и водоросли, образующие ли-
шайники, не являются облигатными симбионта-
ми. В подходящих условиях каждый организм
может существовать независимо. Конкретные
обстоятельства могут заставить гриб и водо-
росль вступить в симбиоз. Если лишайник вы-
держивать некоторое время в лаборатории при
высокой влажности, он вскоре диссоциирует на
отдельно растущие компоненты. Такое разделе-
ние может происходить даже в естественных ус-
ловиях, частично или полностью, в зависимости
от характера и длительности изменений ма-
кро- и микроклимата. Развитие лишайника - это
длительный сбалансированный рост гриба или
водоросли. Это позволяет понять, почему ли-
шайники столь многочисленны в засушливых
местностях и редко встречаются в районах с
большим количеством осадков».
В некоторых случаях важнейшие ус-
ловия среды, определяющие выгоду сим-
биоза по сравнению с раздельным суще-
ствованием, очевидны: свойства комплекса,
благоприятные для выживания, отсут-
ствуют у обоих свободноживущих партне-
ров. Например, симбиотические ассоциа-
ции бактерий с растениями (клубеньки на
корнях бобовых) осуществляют азотфикса-
цию, хотя ни один партнер в отдельности
не способен фиксировать атмосферный
азот. В табл. 7.2 перечислены метаболиче-
ские приобретения, характерные для неко-
торых микробных симбиозов.
Любой симбионт, возникший в процес-
се эволюции как свободноживущая клетка,
когда-то должен был иметь все минималь-
но необходимое для клеточной репродук-
ции (см. рис. 5.1): ДНК, колинеарную ей
мРНК, какие-то источники АТР и других
нуклеотидов, а также малых молекул, не-
обходимых для построения белков и ну-
клеиновых кислот, систему сборки клеточ-
ной мембраны и белоксинтезирующуь?
систему, которая включает РНК-полимера-
зу, тРНК, аминоацил-тРНК-синтетазы
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
153
Таблица 7.2. Метаболические новоприобретения как результат симбиоза
Макроскопический партнер Микроскопический партнер Метаболиты или метаболические пути, которых нет ни у одного из партнеров в отдельности
Hydra viridis Chlorella sp. Маннит
Жгутиконосец-криптомонада Peliaina Цианобактерия Синтез крахмала [535]
Бобовые растения Rhizobium Леггемоглобин [231, 983]
Psychotria Klebsiella Азотфиксация [859]
Аскомицеты или базидиомице- ты в составе разных лишай- ников Trebouxia (зеленая водоросль); Anabaena или другие циано- бактерии Депсиды и депсидоны [9, 373, 647]
Горгонии (Coelenterata) (напри- мер, Pseudoplexaura porosa) с межклеточными водорослями Gymnodinium (Symbiodinium) mic- roadriaticum Стероид «горгостерол» (С30Н5О) и терпеноид крас- синацетат [643]
Paramecium aurelia Лямбда (неидентифициро ван- ный бактериоподобный сим- бионт) Синтез фолиевой кислоты [885]
Crithidia Бактерия Синтез лизина через диамино- пимелиновую кислоту
Тараканы и другие насекомые Включения (вероятно, бакте- рии) в мицетоцитах По-видимому, симбионты ис- пользуют отходы азотного обмена насекомых [525, 838, 840]
Термиты (подземные и питаю- щиеся сухой древесиной) Протисты и бактерии Расщепление целлюлозы и азот- фиксация [105, 1036]
и рибосомы, состоящие из многих белков
и по меньшей мере трех РНК. После всту-
пления в ассоциацию симбионт может со-
хранить все эти синтетические возможно-
сти, а может и утратить их, за исключе-
нием способности синтезировать свои ну-
клеиновые кислоты-как правило, ДНК
и комплементарную ей мРНК. Существует
широко распространенный фермент обрат-
ная транскриптаза, катализирующий обра-
зование ДНК на матрице комплементар-
ной РНК. Таким образом, для репликации
в принципе может быть достаточно одной-
ели нственной информационной макромо-
лекулы. Следовательно, если органеллы
произошли от свободноживущих симбион-
тов, нуклеиновая кислота симбионта дол-
жна присутствовать где-то в клетках хозя-
ина на любой стадии его жизненного ци-
кла.
Скорости роста партнеров по симбиозу
должны быть примерно одинаковыми. Ес-
ли симбионт будет расти быстрее хозяина,
это, естественно, приведет к лизису хозя-
ина или к гибели симбионта. Если же бы-
стрее будет расти хозяин, то с каждым его
поколением число особей симбионта на
одну особь хозяина будет уменьшаться, и
в конце концов появятся потомки, не со-
держащие симбионта. Если симбиотичес-
кая ассоциация в данных условиях среды
не дает селективных преимуществ, она ис-
чезнет. Но даже в том случае, если сим-
биоз дает партнерам большие преимуще-
ства по сравнению со свободноживущими
особями, он не сохранится, если быстро не
выработаются механизмы, координирую-
щие рост симбионта и хозяина.
В длительно существующих симбиозах
животных и растений естественный отбор,
154
ГЛАВА 7
Рис. 7.4. Glaucocystis nostochinareum. «Аномальная водоросль» с сине-зеленой пигмента-
цией, но эукариотическим типом структуры клетки. По-видимому, это типичная зеле-
ная водоросль, сходная с Oocystis, в которой находятся ЛрАоиогЛесе-подобные кок-
коидные цианобактерии, функционирующие как цианеллы. Наличие толстой стенки,
окружающей комплекс, указывает на то, что ассоциация, видимо, стабильна и циа-
неллы являются постоянными «жильцами», с-цианелла; s-крахмал; п-ядро;
nm-ядерная мембрана. Электронная микрофотография. [W.T. Hall, George Claus.]
по-видимому, не благоприятствует сохра-
нению избыточности. На это указывают
трудности разделения тесно ассоцииро-
ванных партнеров и сложность или необы-
чность ростовых потребностей симбионта.
Признаки, не необходимые для комплекса
в целом, имеют тенденцию утрачиваться.
Например, у водорослей-эндосимбионтов
очень часто происходит редукция клеточ-
ной стенки; водоросли, живущие в симбио-
зе с простейшими и беспозвоночными,
имеют округлую форму и напоминают
пластиды (рис. 7.4 и 7.5, [964]). Морфоло-
гическая редукция при симбиозе часто за-
трудняет идентификацию меньшего парт-
нера. Как видно из табл. 7.3, фотосинте-
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
155
7.5. Cyanophora paradoxa. [W.T. Hall, G. Claus.] А. Комплекс в целом: криптомо-
^моподобные простейшие с цианеллами, которые сходны с цианобактериями, но поч-
~л лишены клеточной стенки. Ассоциация облигатна; имеет место обмен метаболита-
ми и интеграция продуктов обоих геномов [967]. х 11500. с-цианелла; и-ундулипо-
zzje. п-нуклеоид цианеллы. Б. Цианелла в процессе деления, t-тилакоиды; г-рибо-
- мы цианеллы; п - нуклеоид цианеллы. х 35 000.
:грующие симбионты беспозвоночных и
гестейших имеют самое различное проис-
- кдение; защита, предоставляемая им хо-
.?:ном. ведет к утрате (иногда обратимой)
некоторых признаков, имеющих функцио-
нальное значение только для свободножи-
вущих водорослей [643]. Зооксантеллы по-
сле высвобождения из обычной для них
156
ГЛАВА 7
Таблица 7.3. Фотосинтезирующие симбионты простейших, растений и животных [399, 549, 608,
933, 964]
Царство Хозяева Тип _ Фотосинтезирующие представители Симбионты (определены после освобождения из хозяина)1 Царство, к кото- рому принадле- жит симбионт1
Protoctista Actinopoda Многие радиолярии (Кс) Gymnodinium (Symbio- dinium) (динофлагелля- ты) Рг
Foraminifera Globigerinoides ruber (Кс) Вероятно, динофла- гелляты Рг
Ciliophora Paramecium bursaria, Stent or polymorphus (Хл) С hlorella-noдобные зеленые водоросли Рг
Bacillariophyta Rhizoselenia (СЗ) Richelia, заключенные в пятислойную оболоч- ку М (?)
Animalia Cnidaria (кишеч- нополостные) Paulinella (СЗ) «Цианеллы» М
Platyhelminthes (турбеллярии) Mollusca Chordata Cladocora (Kc) Gymnodinium Acropora Неизвестные организмы Тихоокеанская актиния (Кс) Регййишт-подобные динофлагелляты Anthopleura xanthogram- (Хл) Десмомонадо-подоб- mica ные флагелляты Convoluta (Хл) Platymonas2 (жгути- ковые) Ophioglypha Неидентифицированные водоросли * в эпидер- мальных пластинках Tridacna3 (Кс) Gymnodinium Tridachia3, Elysia, Pla- (Хл) Хлоропласты-захва- chobranchia ченные чужеродные ор- ганеллы Дидемниды (асцидии) (Хл) Prochloron4 Рг Рг Рг Рг Рг Рг М (?) м
Plantae Cycadophyta Все Nostoc и Anabaena, циано- бактерии в корнях5 м
1 (Кс)-зооксантеллы; (Хл)-зоохлореллы; (СЗ)-сине-зеленые организмы; М-Мопега; Pr-Protoctista.
См. рис. 7.8.
3 См. рис. 7.7.
4 См. рис. 5.6.
5 См. рис. 12.3.
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
157
Рис. 7.6. Интеграция партнеров при симбиозе. При переносе генных продуктов пер-
вичный продукт (РНК или белок) или вторичный продукт (метаболит) генома одного
из партнеров захватывается другим партнером для прямого использования или для
дальнейшей переработки в продукт (g), полезный для комплекса в целом. Такой пере-
нос облегчает симбиоз, но не обязателен для него. При переносе генов интеграция
симбионтов становится более тесной. Часть генома одного из симбионтов включается
в геном другого. Новый геном может обеспечить создание метаболических путей, при-
водящих к образованию полезных продуктов (bjd), которые не способен синтезировать
ни один из партнеров в отдельности. Л, В, С...Z-гены одного партнера; Л', В',
С ...Z'-гены другого партнера; а, 0, у... со-ферменты; а, Ь, с... z - субстраты в мета-
болических путях.
ассоциации с радиоляриями восстанавли-
вают форму, типичную для динофла-
геллят: вновь появляются поперечные и
поясковые ундулиподии, которых не вид-
но, когда зооксантелла находится внутри
хозяина. Переход от свободной жизни
к симбиозу может сопровождаться измене-
нием продуктов метаболизма, характера
питания, пигментации или дыхания. Эти
изменения не всегда легко предсказуемы:
например, хотя у большинства симбиоти-
ческих водорослей клеточные стенки реду-
цируются, в некоторых случаях они, наобо-
рот. становятся более выраженными. Тем
не менее подобно тому, как паразитические
черви часто утрачивают свои сенсорные
и двигательные придатки, специализируясь
на продукции яиц и спермы, внутрикле-
точные симбионты имеют тенденцию ут-
рачивать свои генетические и биосинте-
тические функции, которые, по-видимому,
возлагаются на хозяев; пример-Cyanophora
paradoxa [903, 967] (рис. 7.6). По ме-
ре утраты функций, необходимых для
независимого существования симбионтов,
симбиоз становится все более облигат-
ным. Постоянное действие факторов сре-
ды, делающих ассоциацию выгодной,- низ-
кой влажности и холода для лишайни-
ков, анаэробиоза для тканевых парази-
тов - способствует ускоренному росту за-
висимости симбионтов друг от друга.
Организмы или органеллы, приобре-
тенные в результате симбиоза, будут со-
храняться только в том случае, если при
каждом делении репродуктивных клеток
хозяина каждая новая клетка будет полу-
чать хотя бы одну копию генома симбион-
та. Любое наследственное изменение, обес-
печивающее передачу этого генома потом-
158
ГЛАВА 7
кам хозяина, будет выгодно для комплекса
в целом. Весьма обычный эффективный, но
иногда «дорогостоящий» способ сохране-
ния симбионтов в популяции хозяина со-
стоит в том, что в каждой особи хозяина
содержится много экземпляров симбионта.
Это повышает вероятность того, что
каждый из потомков хозяина получит по
крайней мере одну копию генома симбион-
та. В механизмах деления центриолей, ми-
тохондрий, хлоропластов и бактериальных
эндосимбионтов можно видеть (и действи-
тельно видели) способы обеспечения гене-
тической непрерывности органелл (сим-
бионтов) (см. табл. 8.6 и 11.1).
Эукариоты, обладающие сложными ме-
ханизмами распределения ядерных генов,
имеют также тенденцию эффективно со-
хранять симбионтов. Например, часто на-
блюдается синхронное деление или прохо-
ждение других стадий жизненного цикла
симбионтом и хозяином; нередко яйца
снабжаются набором симбионтов, что
обеспечивает генетическую преемствен-
ность ассоциации [840]. Вероятно, в этих
процессах участвуют тонкие химические
механизмы. Например, гаметогенез у неко-
торых протоктистов-гипермастигот (тип
Zoomastigina) - симбионтов, расщепляющих
целлюлозу в кишечнике термитов,-ре-
гулируется гормоном экдизоном, обра-
зующимся у насекомого-хозяина непо-
средственно перед линькой. Линяющий
термит отбрасывает задний отдел киш-
ки, содержащий симбионтов; экдизон сти-
мулирует образование у них резистент-
ных покоящихся гамет, которые затем
заглатываются новыми хозяевами [157].
Если какая-то органелла приобретена
путем симбиоза, то не может быть никако-
го современного или ископаемого организ-
ма, содержащего промежуточные стадии ее
развития. Весь набор метаболических
функций симбионта приобретается хозяи-
ном одновременно, как бы в виде одного
«пакета». Как это часто бывает и в класси-
ческих случаях паразитизма, эволю-
ционный прогресс для эндосимбионта со-
стоит не в приобретении новых признаков
и дифференциации, а наоборот, в утрате
функций и дедифференциации.
Возникающий симбиотический комплекс
не имеет единственного прямого предка,
его предки-по меньшей мере два нерод-
ственных организма, иногда даже из раз-
ных типов. Например, не существует фото-
синтезирующей инфузории, которая была
бы прямым предком Paramecium bursaria;
лишайники также не обязательно происхо-
дят от лишайников. Однако сильное давле-
ние отбора, поддерживающее симбиоз, мо-
жет приводить к множеству одновре-
менных изменений у обоих партнеров,
которые, таким образом, эволюционируют
совместно. Это может затруднять иденти-
фикацию первоначальных партнеров. Лег-
кость разделения парамеции и внутрикле-
точных хлорелл [468, 471], вероятно,
указывает на то, что в случае Р. bursaria
симбиотический комплекс возник позже,
чем большинство лишайников, однако
и здесь и там произошли необратимые на-
следственные изменения. Сложные жиз-
ненные циклы некоторых эндосимбионтов
так «ловко» и точно следуют за циклами
развития их хозяев (примерами могут слу-
жить малярийный плазмодий или плоский
червь Diplostomum, живущий в трех проме-
жуточных хозяевах: морских чайках, рыбах
и улитках), что ранние исследователи не
могли придумать для объяснения происхо-
ждения этих организмов ничего лучшего,
чем божественное или демоническое вме-
шательство. Из-за столь интимного харак-
тера и сложности ассоциации многие хо-
зяйственно-важные симбиотические орга-
низмы до сих пор не идентифицированы
и их жизненные циклы не изучены [497].
Симбиотические ассоциации могут воз-
никать, а затем распадаться; их стабиль-
ность отчасти зависит от времени и от ин-
тенсивности давления отбора. Более круп-
ный партнер, если его собственному сущест-
вованию грозит опасность, может иногда
использовать симбионтов как пищу-пере-
варить их. Аналогичным образом в гетеро-
трофной среде с минимальным содержа-
нием фосфата Euglena gracilis может не-
обратимо утрачивать пластиды, перевари-
вая их [282]. При утрате внутриклеточного
симбионта утрачиваются также все мета-
болические функции, для которых необхо-
димы одновременно оба генома. Если ка-
кой-то метаболический путь реализуется
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
159
частично одним, а частично другим парт-
нером, то утрата или повреждение одного
из партнеров может привести к накоплению
характерных промежуточных продуктов.
Вначале у каждого симбионта-соб-
ственные гены, генные продукты (РНК
и белки) и разнообразные продукты обме-
на, в том числе отходы. Поэтому возмож-
но много путей последующей интеграции
партнеров с образованием нового целого.
Один партнер может предоставлять друго-
му нужный метаболит. Д. Льюис [552, 553]
изучил использование продуктов фотосин-
теза гетеротрофами, существующими в
симбиозе с автотрофами,-главным обра-
зом грибами в симбиозе с растениями.
Один партнер может утилизировать по-
бочный продукт метаболизма другого. На-
пример, в системе Metanobacterium
omelianski водород-конечный продукт бро-
жения у «S-организма»-используется как
субстрат метанообразующим партнером
[116, 767]. В некоторых случаях один парт-
нер синтезирует кофермент, а другой-апо-
фермент. Например, в корневых клубень-
ках бобовых растений бактероиды Rhizo-
Ыит синтезируют гем леггемоглобина,
в то время как растение продуцирует белок
глобин. Хотя свободноживущие Rhizobium
не связывают азот, их можно стимулиро-
вать к этому, выращивая в чистых культу-
рах на среде с арабинозой. Синтез и нако-
пление арабинозы растениями, по-видимо-
му, дерепрессируют нитрогеназную систе-
му бактерий. Таким образом, симбиоз
может реализоваться одновременно на не-
скольких уровнях: в данном случае на
уровне генного продукта и метаболита.
Гены одного из партнеров могут переме-
щаться в геном другого. Детали такого
переноса еще не ясны. В наиболее изучен-
ном случае гены Agrobacterium переносятся
бактериальными плазмидами в клетки во-
сприимчивых растений [608, 809]. Проис-
ходящая в природе передача генов отда-
ленным видам заслуживает гораздо боль-
шего внимания, чем до сих пор уделялось,
особенно в связи с недавними волнениями
по поводу «рекомбинантной ДНК». У эу-
кариот можно осуществить эксперимен-
тальный перенос генов в виде изолирован-
ной ДНК [296, 297, 608].
Ассоциация организмов может приво-
дить к возникновению новых метаболиче-
ских путей (табл. 7.2). Субстрат для био-
синтетической реакции, осуществляемой
одним из партнеров, иногда бывает про-
дуктом биосинтеза другого партнера; ре-
зультатом может быть синтез какого-либо
соединения, уникального именно для сим-
биотической ассоциации. Если этот про-
дукт имеет высокую селективную цен-
ность, ассоциация стабилизируется. Или же
партнеры, дополняя друг друга, осущест-
вляют полный катаболизм компонентов
пищи. Такой симбиоз был бы аналогичен
взаимоотношениям между гликолитиче-
ским путем Эмбдена - Мейергофа, реакции
которого протекают в цитоплазме клетки,
и циклом Кребса, осуществляемым в мито-
хондриях. На рис. 7.6 схематически пред-
ставлены три уровня интеграции партне-
ров: метаболический, уровень генных про-
дуктов (белков или РНК) и генетический.
У животных известна также поведенческая
интеграция.
По мере укрепления ассоциации и уси-
ления взаимной функциональной зависи-
мости симбионтов симбиоз становится все
более облигатным и менее склонным
к диссоциации; соответственно более инте-
грированные симбиозы исследовать труд-
нее, чем факультативные. Ирония судьбы
состоит в том, что если принять симбиоти-
ческую теорию происхождения органелл,
окажется, что для выяснения механизмов
переноса генетического материала лучше
всего изучать взаимоотношения между ор-
ганеллами и ядром. (Такие данные о мито-
хондриях см. [49, 119]; об эксперимен-
тальной генетической трансформации у хо-
рошо изученных организмов, таких как
Drosophila, см. [296, 297].)
Симбионт никогда не может образо-
ваться в результате действия одних лишь
генов хозяина. Будучи однажды утрачен,
он не появится вновь, если только не будет
приобретен заново, например поглощен
с пищей. Но если такое повторное при-
обретение не произойдет вскоре (в геологи-
ческих масштабах времени) после утраты,
то вновь приобретенный симбионт уже бу-
дет чем-то отличаться от прежнего. Описа-
на экспериментальная индукция потери
160
ГЛАВА ’
и повторного приобретения «чужих» эндо-
симбиотических хлорелл инфузорией
Paramecium bursaria и зеленой пресновод-
ной гидрой [174, 306, 469]. Гидра обладает
поразительной способностью узнавать и
вновь захватывать утраченных симбионтов
этого рода.
В начале 20-го века в ботанической ли-
тературе обсуждались аналогичные гипо-
тезы об утрате и повторном приобретении
различных симбионтов для объяснения
эволюционного происхождения некоторых
аномальных водорослей. Например, Фрич
[311] утверждал, что водоросль Glau-
cocystis nostochinareum представляет собой
продукт «повторного поглощения». Как
указывает родовое название, эта водоросль
имеет признаки «хозяина», которые позво-
ляют однозначно отнести ее к семейству
зеленых водорослей Oocysticeae; однако
она содержит не зеленые хлоропласты,
а сине-зеленые хроматофоры, напоминаю-
щие цианобактерии. Аналогичным образом
Gloeochaete-это «организм, который долго
рассматривали как аномальный род
Myxophyceae [Cyanophyceae], но который
теперь идентифицирован как бесцветный
представитель Tetrasporaceae [зеленые во-
доросли] с сине-зелеными хроматофорами,
представляющими собой симбиотические
сине-зеленые водоросли». Фрич предполо-
жил, что у этих организмов за утратой зе-
леных хлоропластов последовало поглоще-
ние сине-зеленых водорослей, которые ста-
ли эндосимбионтами. Изящные ультра-
структурные исследования Glaucocystis
nostochinareum подтвердили и уточнили
первоначальное объяснение Фрича [375]
(рис. 7.4).
Подобным же образом обстоит дело
с Cyanophora paradoxa. Это сходный
с криптомонадами жгутиконосец, содержа-
щий сине-зеленые цианеллы; он встречается
в больших количествах при цветении воды
в теплых кислых пресных водоемах. Циа-
неллы, видимо, представляют собой реду-
цированные коккоидные цианобактерии,
сохранившие остатки своих чувстви-
тельных к пенициллину стенок. Детальные
исследования Тренча [967] позволяют
предполагать, что Cyanophora-это уни-
кальный «тупиковый» симбиотический
комплекс, в котором синтез пигмента циа-
нелл находится, по крайней мере частично,
под контролем рибосом хозяина. На рис
7.5 показаны цианеллы в процессе делении
Следует ли именовать их сине-зелеными
эндосимбионтами, цианеллами, хромато-
форами или пластидами? Видимо, в дан-
ном случае выбор названия-дело вкуса
Морфологическое сходство этих фотосин-
тезирующих структур со свободноживущи-
ми цианобактериями очевидно: они даже
имеют тонкие типично прокариотические
клеточные стенки из пептидогликана.
Клеточные стенки хозяев - Cyanophora
и Glaucocystis- исключают возможность
фагоцитоза и пиноцитоза. Если фотосинте-
зирующие симбионты были приобретены
путем фагоцитоза, то клеточные стенки хо-
зяев должны были образоваться уже после
создания ассоциации и должны были бы
отличаться от клеточных стенок, типичных
для зеленых водорослей.
Проблема идентификации эндосимби-
онтов стала еще острее, когда выяснилось,
что самые настоящие органеллы, такие как
полученные с пищей хлоро пласты, мог>^
функционировать в тканях животных как
автотрофы в течение многих недель. У не-
которых морских моллюсков и одного ви-
да инфузорий то, что принимали за сим-
биотические водоросли, оказалось не целы-
ми водорослями, а отдельными хлоропла-
стами; это явление было названо «захва-
том чужеродных органелл» (табл. 7J
рис. 7.7) [932, 935].
Цианофора-это не только пример ре-
шения уравнения гетеротрофный пр-
тист -I- фотосинтезирующая прокариота =
водоросль; это также модель редукпи*
генома. По-видимому, изолированные пиь-
неллы содержат не более 10% коли-
чества ДНК, характерного для типич-
ных цианобактерий [401, 933]. Эту тенден-
цию к редукции генома у облигат-
ных симбионтов необходимо иметь в ви-
ду при рассмотрении в последующих
главах митохондрий, ундулиподий и ielc-
стид.
Следует четко различать утрату сим-
бионтов и их дедифференцировку. Когд^
симбионт доставляет хозяину метаболиче-
ские возможности, нужные не на всех ста-
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
161
Рис. 7.7. Захват чужеродных органелл: фотосинтезирующие моллюски. А. Брюхоно-
гий моллюск Elysia viridis, способный к фотосинтезу благодаря хлоропластам, находя-
щимся в дивертикуле кишки. Свет проникает сквозь эпителий и кишечную стенку.
Этот моллюск может при достаточной освещенности обходиться без пищи больше
трех месяцев. Б. Пищеварительная клетка моллюска Tridachia crispata, в которой ви-
тен один интактный хлоропласт и несколько других хлоропластов, перевариваемых
?агоцитозным пузырьком, х 8200. В. Пищеварительная клетка Elysia viridis с ин-
-зктными хлоропластами, полученными от съеденной сифоновой водоросли, х 8000.
днях жизненного цикла, естественный от-
'ор приводит в конце концов к тому, что
тех стадиях, когда хозяин может обхо-
диться без симбионтов, последние сохра-
няются в дедифференцированном, неактив-
ном состоянии. Утрата симбионта и его
недифференцировка могут быть морфоло-
гически неразличимы. Например, дедиффе-
ренцированные митохондрии у анаэробно
растущих дрожжей невидимы даже в элек-
тронный микроскоп. Однако с генетичес-
кой точки зрения дедифференцировка и
утрата симбионта - вещи совершенно раз-
ные. Утрата, подобно смерти, необратима.
162
ГЛАВА 7
Хозяин теряет возможность восстанавли-
вать симбиотические организмы или
любые фенотипические проявления их ге-
номов. Это связано с отсутствием в орга-
низме хозяина нуклеиновой кислоты сим-
бионта. С другой стороны, при дедиффе-
ренцировке хозяин сохраняет способность
вновь сформировать органеллу при со-
ответствующих условиях развития и внеш-
ней среды. Хозяин сохраняет геном сим-
бионта хотя бы в виде единственной
молекулы нуклеиновой кислоты. Орга-
неллы, развивающиеся путем дифференци-
ровки под управлением ядерных генов, или
метаболические пути, функцию которых
можно выявить по каким-либо морфологи-
ческим признакам (образование секре-
торных гранул, материала клеточной стен-
ки, лизосом и т.п.), в случае их утраты на
какой-либо стадии жизненного цикла мо-
гут быть восстановлены в результате взаи-
модействия ядерных генов с цитоплазмой.
Но подобно тому как не происходит сей-
час самопроизвольного зарождения клеток,
так же и органеллы симбиотического про-
исхождения никогда не могут восстано-
виться при участии одних только ядерных
генов.
Любой эндосимбионт, передающийся
потомству, должен реплицировать свои
гены в промежутке между делениями хозя-
ина. Поэтому в принципе можно выявить
связь между метаболическими или морфо-
логическими признаками наличия сим-
бионта и генетическими маркерами, по-
являющимися у хозяина. Этот подход
позволил установить физическую природу
каппа-частиц у парамеций и других цито-
плазматических генов, например у дрож-
жей. У эукариот внеядерные (неменделев-
ские) генетические факторы, многие из
которых наследуются лишь от одного из
родителей, в большинстве случаев (если не
всегда) имеют симбиотическую или вирус-
ную природу. Примерами могут служить
пластиды пестролистных растений (гл. 11)
[181], «ген» отношения полов (sex-ratio)
у дрозофилы, оказавшийся на самом деле
популяцией симбиотических бактерий
[690], ц-частицы парамеций [743], генети-
ческий детерминант биосинтеза лизина
у Crithidia oncopelti, у-частицы у Blasto-
cladiella [135] и, возможно, даже В-хромо-
сомы кукурузы (см. обзор Маргелис [608]).
Корреляция между питанием и ультра-
структурной морфологией послужила ос-
нованием для вывода об эндосимбиотиче-
ском происхождении трихоцист у простей-
шего Chilomonas [834].
Теория симбиоза предсказывает, что
фенотипический признак, кодируемый ге-
ном органеллы, должен наследоваться от
того из родителей, который передает по-
томству эту органеллу. Например, если
в митохондриях морских ежей различимы
дыхательные фенотипы родителей, то мож-
но предсказать, что на 32-клеточной ста-
дии развития личинки только один опреде-
ленный бластомер будет иметь отцовский
фенотип, а все остальные бластомеры - ма-
теринский. Это предсказание основано на
классических данных о том, что на 32-кле-
точной стадии эмбрионального развития
у морских ежей все отцовские митохон-
дрии сосредоточены в одном бластомере
[1025]. С выявлением большего числа био-
химических маркеров митохондрий нача-
лось более полное исследование соответ-
ствующих неменделевских генетических си-
стем не только у дрожжей, но и у других
эукариот [119].
Гипотеза о том, что некоторые орга-
неллы когда-то были свободноживущими
клетками, позволяет сделать еще одно
предсказание. Исходя из видимого консер-
ватизма эволюции, особенно на уровне
высших таксонов, можно думать, что сво-
бодноживущие родственники органелл
должны существовать и ныне. Превос-
ходным примером служат фотосинтези-
рующие симбионты, живущие в тканях
морского плоского червя Convolute
roscoffensis. Эти черви издали похожи на
водоросли (рис. 7.8). Каждый червь содер-
жит зеленые водоросли Platymonas, окру-
глившиеся и едва различимые в тканях хо-
зяина. Когда эти платимонады выходят
в морскую воду, у них отрастают уцдули-
подии и восстанавливается морфология,
типичная для празинофитов. Платимонады
подплывают к яйцам червя, внедряются
в развивающиеся ткани и растут в них. Та-
ким образом, хотя эти комплексы выгля-
дят как водоросли, на самом деле это ассо-
ИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
163
циации морских червей и платимонад.
Полагают, что Convoluta paradoxa-тоже
фотосинтетик - содержит фотосинтезирую-
щие диатомеи, которые придают червям
желтоватый цвет. Хотя об ассоциации С.
wradoxa мало что известно, здесь иденти-
фицированы оба партнера. Возможно, не
во всех случаях удастся найти истинных
родственников симбионтов. Можно, одна-
ко. ожидать, что по генетическим и физио-
логическим особенностям симбионты ока-
жутся близкими к представителям из-
вестных таксонов.
Есть и другие особенности, обычно ха-
рактерные для симбиотических ассоциаций,
хотя, возможно, и менее значимые как при-
знаки симбиоза. Так, например, в гармо-
ничной ассоциации партнеры нередко рас-
тут медленнее, чем подобные им свободно-
живущие организмы. Лишайникам свой-
ствен чрезвычайно медленный рост, хотя
они состоят из грибов и водорослей, ко-
торые сами по себе растут намного бы-
стрее [9]. Не исключено, что характерное
для эукариот большое время удвоения (из-
меряемое часами и днями) по сравнению
с прокариотами (как правило, минуты)
больше определяется многокомпонентной
симбиотической природой эукариот, чем
их крупными размерами.
Критерии симбиотического происхож-
дения органелл можно применить также
к ядрам, окруженным мембранами. Ядра-
важнейшие органеллы эукариотических
клеток-содержат нуклеиновые кислоты
двух типов: ДНК и различные РНК. Одна-
ко для объяснения их происхождения нет
необходимости привлекать гипотезу об эн-
Рзк. 7.8. Convoluta roscoffensis-фотосинтезирующий червь. [D.C. Smith, Oxford Univ.]
к. Пятна «водорослей» в дренажных канавах на пляжах Бретани и Чэннел-Айлендс.
Б. Пробка в дренажной канаве. «Водоросль» стремится зарыться в песок при отливе.
К Хотя «водоросль»-настоящий фотосинтетик, она при ближайшем рассмотрении
созывается симбиотическим комплексом плоского червя (Convoluta) и зеленой водо-
zvxz.in-празинофита (Platymonas).
164
ГЛАВА 7
досимбиозе. Весь колоссальный массив
имеющихся данных по цитологии и генети-
ке эукариот указывает на то, что цитоплаз-
матические синтезы под контролем ядра
обеспечивают удвоение ДНК в ядре и рост
клетки перед очередным делением [100,745,
1001, 1016]. Информационная РНК синте-
зируется в ядре и созревает в результате
образования «шапочки» (capping) и присое-
динения poly (А). Она переходит через
ядсрныс поры в цитоплазму и определяет
аминокислотные последовательности син-
тезируемых там белков. Многочисленные
хромосомные локусы, разбросанные по
всему геному, программируют синтез ин-
формационных и рибосомных РНК. Про-
дукты генов рибосомной РНК обычно на-
капливаются в ядрышках, причем запа-
саются в значительных количествах, по
крайней мере в ооцитах некоторых амфи-
бий [114, 976, 1001]. Ядро и цитоплазма
эукариотической клетки составляют, таким
образом, части единой интегрированной
белоксинтезирующей системы, контроли-
руемой генами. Мембранные структуры,
отделяющие генофор и часть цитоплазмы
от другой ее части, богатой рибосомами,
были найдены у Prochloron [1012], а также
у некоторых эукариот, как, например, ядер-
ная «шапочка», содержащая рибосомы,
у Blastocladiella [135] и содержащий хло-
ропласты эндоплазматический ретикулум
у многих бурых водорослей. У Pelomyxa
имеются даже специальные мембранные
трубочки, по-видимому являющиеся про-
должением эндоплазматического ретикулу-
ма, которые тянутся от мембран пери-
нуклеарных эндосимбиотических бактерий
к ядерным порам хозяина. Эти трубчатые
образования, по-видимому, обеспечивают
надлежащее распределение бактерий-сим-
бионтов при делении ядра [1013]. Все эти
наблюдения позволяют предполагать кон-
вергентную эволюцию внутриклеточных
мембранных образований, в том числе
ограниченных мембранами ядер. Возмож-
но, что ядро и цитоплазма эволюциониро-
вали совместно как части интегрированной
мембранной системы, причем ядерная
мембрана могла возникнуть одновременно
с остальной системой эндомембран уже
после того, как были приобретены мито-
хондрии, а значит, и пути биосинтеза сте-
роидов.
Примеры симбиозов
Я привык видеть в них [клеточных органеллах] таинственные крошечные
машины внутри моих клеток, принадлежащие мне и управляемые мной или моими
представителями-клетками, субмикроскопические кусочки моего мыслящего существа.
Теперь вдруг оказывается, что некоторые из них, к тому же самые важные,
мне совершенно чужеродны.
Томас, 1974 [941]
В этом разделе обсуждается несколько
ярких примеров симбиоза, иллюстрирую-
щих эволюцию клеточных новоприобрете-
ний. Mixotricha- подвижный симбиотиче-
ский комплекс протистов и спирохет-слу-
жит моделью возникновения ундулиподий.
Paramecium bursaria и Hydra viridis демон-
стрируют, как гетеротрофы могут решать
проблему питания, вступая в союз с фото-
синтетиками. Взаимодействия между гете-
ротрофами и эндосимбиотическими водо-
рослями аналогичны отношениям между
пластидами и остальной частью клетки,
в которой они находятся. Вплоть до по-
следнего десятилетия считалось, что ни
одно живое существо (исключая, разумеет-
ся, вирусы) не может проникнуть внутрь
прокариотической клетки. И вот были от-
крыты бактерии (род Bdellovibrio)- обли-
гатные хищники, питающиеся другими
бактериями. Их проникновение внутрь
жертвы может служить моделью того, как
попали в клетки хозяев протомитохондрии.
Mixotricha paradoxa- это жгутиконосец
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
165
из группы полимастигот, обитающий в ки-
шечнике Mastotermes darwinensis, своеобраз-
ного австралийского термита из семейства
Mastotermitidae. Так как это простейшее
покрыто тысячами волосовидных выро-
стов, вначале думали, что это спе-
циализированная гипермастигота (из типа
Zoomastigina). Более детальное исследова-
ние показало, однако, что «волоски» на ее
поверхности - не что иное, как скопление
спирохет. Как и полимастиготы, тоже от-
носящиеся к Zoomastigina, Mixotricha
имеет лишь несколько настоящих ундули-
подий (в данном случае четыре), однако ее
прямолинейное движение в кишечнике тер-
мита не типично ни для каких других по-
лимастигот или гипермастигот. Кливлэнд
я Гримстоун [161] описывают это следую-
щим образом:
«Если на пути нет препятствий, Mixotricha
гхользит вперед не останавливаясь, с постоян-
зон скоростью и обычно по прямой линии. Эта
хюбенность, неоднократно наблюдавшаяся на
живом материале и весьма ясно видимая в на-
кинофильмах, существенно отличает дан-
=>ю форму от других флагеллят, таких как раз-
данные виды Thchonympha, которые плавают
изменяющейся скоростью, переворачиваясь
одного бока на другой, меняя направление
I иногда останавливаясь. Исключительная плав-
=сетъ движения тоже контрастирует с рывками,
характерными для других флагеллят, имеющих,
подобно Mixotricha, лишь несколько жгутиков
Ундулиподий] на переднем конце. Движение
Mixotricha, очевидно, не связано с активностью
х жгутиков и может продолжаться даже тогда,
ьосда последние неподвижны. Таким образом,
жгутики в данном случае не могут быть ответ-
ственны за локомоцию-вывод, который едва
гя. покажется удивительным, если учесть огром-
ьх несоответствие величины жгутиков и всей
иеткн. Кажется вероятным, что жгутики могут
только изменять направление движения, что мы
«зогда и наблюдали.
Mixotricha перемещается не благодаря жгу-
тикам, а благодаря волнообразным движениям
связанных с нею спирохет. Главный довод
1 пользу этого утверждения - то, что у всех ак-
пгано плавающих особей спирохеты энергично
с координированно ундулируют, тогда как
» гибнущих особей, которые не движутся или
дзккутся медленно, спирохеты перестают унду-
1ароватъ или колеблются медленно, плохо
сгч^ртшшрованным образом. В общем наблю-
дается четкая корреляция между степенью ак-
-ввости и координации спирохет и скоростью
□жжения их хозяина. Несмотря на самое де-
-ъжвое изучение, не удалось обнаружить ника-
пз других возможных средств локомоции».
Как почти все протесты-симбионты
термитов, Mixotricha не может расти вне
организма хозяина. Однако ее система-
тическое положение прояснили ультра-
структурные данные, показавшие, что это
чрезвычайно своеобразный симбиотиче-
ский комплекс [161]. Протест-хозяин
имеет один жгутик, направленный вперед,
три «волочащихся» жгутика и другие
структуры, типичные для полимастигот
(рис. 7.9,Л). За его своеобразное движение
ответственны прикрепленные к нему трепо-
немоподобные спирохеты, регулярно рас-
положенные на его кортексе. Четыре унду-
липодии, крохотные по сравнению с клет-
кой, действуют как рули, изменяя иногда
направление ее движения (рис. 7.9, Л и Б).
К клетке хозяина прикреплено около
500 тыс. мелких спирохет, каждая из них
связана со специфическим выступом на по-
верхности клетки и одновременно с вне-
клеточной симбиотической бактерией
(рис. 7.9, В и Г). Кое-где к клетке прикре-
плены другие крупные симбиотические
спирохеты (пиллотины)- вероятно, пред-
ставители нового рода (см. гл. 10); они то-
же подвижны, но, по-видимому, не при-
частны к локомоции хозяина.
Mixotricha обычно живет при низком
парциальном давлении кислорода в кишеч-
нике термитов и потому не имеет мито-
хондрий. Однако у каждой особи имеются,
помимо кортикальных симбионтов, еще
структуры, сходные с бактериями, каждая
из которых окружена эндоплазматическим
ретикулумом и рибосомами хозяина. На
основании морфологических данных они
были идентифицированы как внутрикле-
точные симбиотические бактерии. Было
высказано предположение [161], что они
замещают в функциональном отношении
Отсутствующие МИТОХОНдрии-возможно,
удаляют лактат или пируват, служат до-
полнительным источником АТР или пре-
доставляют ферменты, необходимые для
биосинтеза мембран, в анаэробных или
микроаэрофильных условиях кишечника
термитов.
Таким образом, «клетка» Mixotricha -
это комплекс по меньшей мере пяти гете-
рологичных организмрв. Каждая особь
в норме несет на себе три группы прока-
Рис. 7.9. Mixotricha paradoxa-подвижный симбиотический комплекс из задней кишки
Mastotermes darwinensis (Австралия). В ассоциации с Mixotricha постоянно встречаются
три типа кортикальных симбионтов (два типа спирохет и одна эубактерия) и один тип
эцдосимбиотических бактерий, так что весь комплекс-по меньшей мере пентада.
А. Схематический рисунок. Б. Живая Mixotricha [158]. Микрофотография из кино-
фильма, х 900. В. Электронная микрофотография кортекса Mixotricha; видно располо-
жение кортикальных бактерий (с) и мелких спирохет (s), ответственных за прямолиней-
ное движение простейшего, х 45 000. Г. Поперечные срезы крупной спирохеты,
нерегулярно ассоциированной с Mixotricha, и более мелкой трепонемоподобной спиро-
хеты, ответственной за движение, х 270000. Д. Выступающий участок кортекса-место
прикрепления спирохеты (s) и кортикальной бактерии (с), х 78000. (В, Г и Д-
[А. V. Grimstone, Cambridge Univ.].)
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
167
ряотических кортикальных симбионтов:
крупных и мелких спирохет (рис. 7.9, А и Г)
а ассоциированных с ними «якорных» бак-
терий (рис. 7.9, В и Д), которые создают
Аномальное движение, а также эндосим-
бионтов четвертого типа (на рисунках не
□оказаны), возможно замещающих мито-
хондрии. Кроме того, Mixotricha- сама по
jeoe симбионт, живущий только в кишеч-
нике насекомого-хозяина. Мixotricha - наи-
эолее изученный, но вряд ли единственный
пример симбиоза спирохет с другими клет-
ками, обеспечивающего подвижность. На
рис. 7.10 показана другая пара симбион-
тов - неидентифицированный протист и
тпирохеты из кишечника термита
Kalotermes schwartzi (из Флориды). Под-
вижные симбиотические комплексы с про-
стейшими образуют даже жгутиконосные
бактерии (рис. 7.11). Для спирохет же ха-
рактерна тенденция к вступлению в разные
аилы симбиотических отношений, как слу-
чайных, так и специфических. В микрофло-
термитов можно наблюдать целые ряды
норм симбиоза от нерегулярного прикре-
пления к поверхности хозяина до локомо-
-орных ассоциаций и даже эндосимбиоза
10) [612, 954].
Paramecium bursaria, симбиотическая ас-
социация водоросли и инфузории, изуча-
юсь с 20-х годов, когда Прингсгейм разра-
-<‘тал неорганическую среду для ее культи-
вирования [399]. Зеленые фотосинтезирую-
щие парамеции содержат симбиотические
зс доросли, число которых специфично для
каждого штамма: на свету симбионты де-
лятся примерно с той же скоростью, что
и хозяин, поддерживая тем самым прибли-
зительно постоянное численное отношение
симбионт/хозяин, которое у разных штам-
мов варьирует в пределах от 60 до 2000
и более (рис. 7.12) [470]. Симбиотические
«зоохлореллы», освобожденные из параме-
ции-хозяина, напоминают свободноживу-
щие хлореллы. Эти водоросли могут не-
определенно долго расти за счет фотосин-
теза на стерильных агаровых косячках со
сравнительно простой средой. При пита-
нии бактериями в темноте Р. bursaria
имеет тенденцию обгонять в росте своих
симбионтов; в конце концов в потомстве
инфузорий, растущих в темноте, появляют-
ся клетки без зоохлорелл. При надлежа-
щих условиях содержания и питания па-
рамеции (бывшие хозяева) могут расти
в культуре сколь угодно долго в отсут-
ствие прежних симбионтов; в этом случае
они сохраняют морфологические признаки
Р, bursaria, которую в природе никогда не
находили без симбиотических водорослей.
При недостатке пищи и обилии света пара-
меции с внутриклеточными водорослями
растут значительно быстрее особей того
же штамма, экспериментальным путем ли-
шенных симбионтов. По-видимому, в при-
роде при недостатке пищи симбиотические
комплексы получают преимущество перед
отдельными партнерами [469].
Взаимоотношения между штаммами Р.
bursaria и их симбиотическими хлореллами
специфичны. Парамеции способны отли-
чать своих эндосимбионтов от свободно-
живугцих хлорелл и от хлорелл, высвобож-
даемых другими парамециями или гид-
рами. Когда апосимбиотических, экспери-
ментально лишенных хлорелл особей Р.
bursaria помещают в среду с хлореллами
из различных источников, они неизменно
поглощают и затем не переваривают и не
выбрасывают обратно «своих» симбион-
Рис. 7.10. Подвижный симбиотический ком-
плекс простейшего и спирохеты. Оба партнера,
выделенные из питающегося сухой древесиной
термита Kalotermes schwartzi, не идентифициро-
ваны. Микрофотография из прижизненного ки-
нофильма. Масштабный отрезок = 1 мкг.
168
ГЛАВА 7
тов. Они отказываются от симбиоза со
свободноживущими и многими другими
гетерологичными хлореллами, выбрасывая
или вообще не поглощая их. В то же время
симбиоз между ранее взаимно адаптиро-
ванными партнерами легко восстанавли-
вается, иногда даже если хлореллы были
прежде адаптированы к другому типу хо-
зяина. Число хлорелл в каждой парамеции
увеличивается после их повторного погло-
щения; затем скорость размножения хло-
релл снижается, приспосабливаясь к скоро-
сти роста хозяина. Способна ли апосим-
биотическая Р. bursaria вступать в симбиоз
с хлореллами из губок, гидр или других
штаммов Р. bursarial Как правило, легче
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
169
всего восстанавливается ассоциация с пер-
воначальными симбионтами. Однако в не-
которых экспериментах по неясным при-
чинам образуются быстро растущие сим-
биотические комплексы между парамеция-
ми и хлореллами, экспериментально выде-
ленными из зеленых гидр [469, 470].
Ставились также опыты по лишению
пресноводного кишечнополостного Hydra
viridis его симбиотических хлорелл и вос-
становлению симбиозов с хлореллами,
аналогичными симбионтам Р. bursaria [171,
174]. В некоторых, хотя и не во всех слу-
чаях гетерологичные водоросли, получен-
ные как из парамеций, так и из отдаленно
родственных штаммов зеленых гидр, ока-
зались способными вступать в стабильный
симбиоз с гидрами [306].
Установлены генетические различия
между симбиотическими и свободноживу-
гдими формами как парамеций, так и хло-
релл [471]. Для полового процесса у Р.
bursaria необходимо присутствие хлорелл.
Характерный для инфузорий сложный по-
ловой цикл с участием микронуклеуса,
в котором за мейозом, приводящим
к образованию гаметических ядер, следует
аутогамия или конъюгация, никогда не на-
блюдался и не мог быть индуцирован у па-
рамеций, лишенных хлорелл, хотя у зе-
леных форм половой процесс легко наблю-
дается. Из этого был сделан вывод, что
симбиотическая ассоциация приводит к не-
обратимым генетическим изменениям
у обоих партнеров. Этот вывод был под-
твержден ультраструктурными исследова-
ниями. Эндосимбионты составляют не-
отъемлемую часть генетического аппарата
парамеций. Даже если бы можно было чет-
ко разграничить вклады хозяина и хлорелл
в генетическую систему, это не имело бы
особого смысла, как убедительно показано
в работе Каракашьяна и Зигеля [471].
В результате симбиоза каждая клетка
зеленой парамеции должна содержать
ДНК двух типов: специфическую для ин-
фузории и специфическую для хлореллы.
При равновесном центрифугировании ли-
затов зеленых парамеций в градиенте
плотности хлористого цезия были обнару-
жены две четко различимые полосы ДНК:
положение одной соответствовало пример-
но 60% GC, а другой-20% GC1 * (Маргелис,
1963, неопубликованные данные). Послед-
няя величина близка к опубликованным ве-
личинам плотности ядерной ДНК инфузо-
рий [815], а первая-к соответствующим
данным для зеленых водорослей [921]; та-
ким образом, очевидно, что одна из полос
содержит ДНК хлореллы, а другая-ДНК
1 Плотность ДНК зависит от содержания
нуклеотидных пар гуанин-цитозин (GC).
?зс. 7.11. Подвижные симбиотические комплексы протиста с бактериями. Неиденти-
звпированная девесковинида (d) с жгутиконосными палочковидными и веретеновидны-
бактериями-симбионтами выделена из подземного термита Cryptotermes cavifrons
^28]. А. Фазово-контрастная микрофотография девесковиниды. Длина клетки
- 100 мкм; u-ундулиподия. Параллельные ряды палочковидных бактерий распола-
потея косо на поверхности тела (Ь) и приблизительно поперечно на поверхности «го-
57вки» (h). Между «головкой» и телом имеется поясок мембраны, свободный от бакте-
рий- Веретеновидные бактерии не видны. Б. Поперечный срез кортекса девесковиниды.
. палочковидные бактерии (г) лежат в специальных карманах, покрытых густым «пуш-
тогда как веретеновидные бактерии (f) прикреплены своей длинной стороной
* ребрам на поверхности хозяина. Обращенная наружу поверхность каждой палочко-
кдной бактерии несет жгутики; место прикрепления жгутика в ворсистом гликокалик-
зг «дно у палочковидной бактерии слева. На той части клетки, которая окружена кар-
дезом девесковиниды, жгутиков нет, а гликокаликс редуцирован или тоже отсутствует.
3 клеточных стенках веретеновидных бактерий имеются желобки, соответствующие
зебрам на поверхности хозяина, в результате чего образуется соединение пазового ти-
IX Бактерии делятся in situ на поверхности простейшего, х 42 000. В. Негативно-кон-
-зьстный препарат, на котором видны бактериальные жгутики (f), идущие от края тела
лэесковиниды. х 10000. Г. Палочковидные бактерии, отделенные с помощью детер-
-дЕта от протиста. У каждой бактерии около дюжины жгутиков, расположенных толь-
« за той стороне, которая не была спрятана в кармане протиста. Длина жгутиков
* * мкм. Длина палочковидных бактерий ~ 3 мкм, диаметр ~ 0,75 мкм. Для сравне-
вн показаны дублеты микротрубочек из ундулиподий девесковиниды (mtd).
170
ГЛАВА 7
Рис. 7.12. Paramecium bursaria - фотосинтезирующая инфузория. [S.J. Karakashian.]
А. Живая клетка. В цитоплазме находятся сотни симбиотических хлорелл, cv-сокра-
тительные вакуоли; m - макронуклеус. Световая микрофотография, х 750. Б. Симбио-
тические хлореллы (с) в глотке парамеции. Электронная микрофотография тонкого
среза, х 2500. т-макронуклеус; g-глоточные реснички. В. Клеточная стенка симбио-
тической водоросли отслаивается в окружающую вакуоль, ограниченную мембраной,
х 5600. Г. Симбиотическая хлорелла на ранней стадии деления внутри вакуоли. Хло-
ропласт (с) уже разделился, пиреноид (центр отложения крахмала) регрессировал, на
каждом конце клетки видна борозда деления (fl), а вакуоли (v) лежат около формирую-
щейся плоскости деления, х 15 300. Д. Зрелая хлорелла внутри вакуоли. Обратите вни-
мание на чашевидный хлоропласт (с), эллипсоидальные крахмальные зерна (g),
крупный пиреноид (р) и митохондрию (т). х 14900.
инфузории. Интенсивность полосы, соот-
ветствующей 60% GC, указывает на то, что
ДНК хлореллы составляет около 30% всей
ДНК клетки. Столь высокая величина от-
ражает, вероятно, «молодость» ассоциа-
ции; она совместима также с тем фактом,
что обоих партнеров удается культивиро-
вать независимо друг от друга [470]. Не-
давно опубликован обзор данных по сим-
биотическим зеленым парамециям [468].
С течением геологического времени сим-
биоз, очевидно, будет «стареть» и все боль-
ше метаболических функций будет передо-
веряться ядру парамеций; можно ожидать,
что при этом дополнительная полоса ДНК
(специфичная для хлорелл) постепенно
уменьшится до размеров «сателлитных по-
лос», типичных для ДНК хлоропластов
или митохондрий, которая составляет
в лучшем случае несколько процентов от
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
171
количества ядерной ДНК того же организ-
ма. Тот факт, что цианеллы из Glaucocystis
nostochinareum содержат лишь около 10%
от количества ДНК, характерного для сво-
бодноживущих коккоидных цианобактерий,
от которых они произошли, указывает на
ту же самую тенденцию-на редукцию ге-
номов симбионтов [401]. Таким образом,
прямое изучение ДНК может быть по-
лезным для определения эволюционного
возраста симбиозов и степени взаимозави-
симости партнеров (такие попытки пред-
принимались в ряде работ [269, 401, 845]).
Различие между симбиотическими зелены-
ми водорослями, которые удается культи-
вировать независимо от хозяев, и хлоро-
пластами водорослей и высших растений
частично может быть связано с эволю-
ционным возрастом симбиоза: ассоциации
между клетками растений и хлоропласта-
ми намного древнее.
В результате наследственного эндосим-
?иоза водоросли с Paramecium bursaria воз-
ник подвижный фотосинтезирующий про-
тает. Ассоциация гидры с хлореллой -
фотосинтезирующее животное (рис. 7.13).
В обоих случаях меченая двуокись углеро-
да, поглощенная хлоропластами водорос-
лей, вскоре может быть обнаружена в бел-
ках гетеротрофа. Перенос питательных
веществ от хлорелл к хозяину аналогичен
обмену метаболитами между пластидами
и нуклеоцитоплазмой водорослей и выс-
ших растений [469, 873, 942, 964].
С точки зрения теории симбиоза поиски
фотосинтезирующего организма, филогене-
тически связывающего цианобактерии
с водорослями и растениями,-это погоня
за призраком. Такие поиски имеют смысл
только в рамках представления о прямой
филиации. Симбиотическая парадигма ста-
вит другие вопросы. Какие автотрофы бы-
ли предками пластид зеленых водорослей?
Какие протисты впервые приобрели сим-
бионтов-фотосинтетиков? Какие видоизме-
нения претерпели хозяева и симбионты по-
'13. Hydra viridis—фотосинтезирующая гидра. А. Зеленая пресноводная гидра,
кг-течающаяся в природе, и бесцветная гидра, «излеченная» от внутриклеточных хло-
Х1- к 30. Если зеленых гидр подвергать действию сильного света в присутствии ин-
тс-торов фотосинтеза, они выбрасывают своих симбионтов. Б. Гастро дермальная
стггз бесцветной Н. viridis (штамм Каролина) примерно через 5 ч после кормления
седлами. Если таким гидрам предоставить взвесь подходящих хлорелл, они погло-
^iix-T водоросли, которые попадают в гастродермальные клетки. Водоросли мигри-
к дистальному концу каждой клетки. Миграцию подавляют агенты, ингибирую-
пае полимеризацию белка микротрубочек [174, 306]. Световая микрофотография,
:?л» В. Гастро дермальная клетка Н. viridis с нормальным распределением
-ряклеточных симбиотических водорослей; они концентрируются в периферической
клетки, где освещенность максимальна. Световая микрофотография, х 3200.
172
ГЛАВА 7
еле возникновения ассоциации? В каких
отношениях хозяева и симбионты сохрани-
ли генетическую и метаболическую авто-
номию? Сколько раз в истории жизни и
с какими партнерами гетеротрофы и фото-
синтезирующие прокариоты вступали
в симбиоз? В гл. И эти вопросы будут по-
ставлены в связи с рассмотрением пластид
водорослей и высших растений.
Bdellovibrio bacteriovorans удивитель-
ный пример «включения» одной прока-
риотической клетки в другую без фаго-
цитоза. Подобно вирусам, эти крошечные
жгутиконосные бактерии образуют бляшки
на газонах грам-отрицательных бактерий.
Внешне эти бляшки очень похожи на
бляшки, образуемые бактериофагами,
и они были обнаружены в ходе рутинных
вирусологических манипуляций. Бделлови-
брионы образуют такие бляшки, лизируя
бактерию-хозяина. Однако в отличие от
фаговых эти бляшки продолжают расти,
пока не покроют всю поверхность чашки
Петри. Клетки бделловибрионов имеют
около 0,5 мкм в диаметре при типичной
вибрионной форме; каждая несет един-
ственный полярный жгутик. После откры-
тия и выделения первых бделловибрионов
в морских и пресноводных биотопах были
обнаружены и другие представители этой
группы. К настоящему времени описаны
три вида с сильно различающимся содер-
жанием GC в ДНК (28, 38 и 51%, что
указывает на конвергентную эволюцию
хищничества): В. bacteriovorans, В. starrii
и В. stolpii [917]. Бделловибрионы дикого
типа прикрепляются к более крупной бак-
териальной клетке и затем проникают
внутрь ее. Они не очень разборчивы по от-
ношению к добыче: это могут быть коли-
формные бактерии, спириллы и другие эу-
бактерии [907]. В последних сообщениях
утверждается даже, что бделловибрионы
могут размножаться в комплексе с эука-
риотами-внутри нитей Spirogyra и на по-
верхности некоторых хлорелл.
Бделловибрионы - облигатные аэробы,
способные к дыханию. Проникнув внутрь
бактерии, они репарируют наружную мем-
брану жертвы липидными «заплатами»
и продвигаются дальше в глубину клетки.
Они заставляют своих хозяев образовы-
вать сферопласты, растворяют пептидогли-
кановый слой клеточной стенки хозяина
и затем размножаются, окруженные его
наружной оболочкой,-топологически вне
клетки, но внутри периплазмы, т.е. про-
странства между клеточной стенкой и мем-
браной (рис. 7.14). Образуются несколько
нуклеоидов бделловибриона и связанные
с ними белоксинтезирующие системы в ви-
де длинных нитей; последние затем разде-
ляются на бделловибрионы нормальной
величины путем образования поперечных
стенок. В конце концов они вызывают ли-
зис хозяина. Хотя удалось выделить му-
тантные формы бделловибрионов, расту-
щие на среде без хозяев, скорость их роста
была намного ниже оптимальной, дости-
гаемой внутри бактерий. Очевидно, их пи-
щевые потребности достаточно сложны.
У прокариот никогда не наблюдались пи-
ноцитоз или фагоцитоз, так что проникно-
вение этих дышащих кислородом гетеро-
трофных бактерий в периплазматическое
пространство других бактерий - важная мо-
дель приобретения протомитохондрий
протоэукариотическими клетками.
Молекулярные детали дыхательной си-
стемы бделловибрионов не изучены. При
наличии таких данных некоторые бделло-
вибрионы, возможно, оказались бы канди-
датами на роль предков митохондрий.
В настоящее» время, однако, наиболее
вероятный кандидат - бактерия Paracoccus
denitrificans1, свободноживущий факульта-
тивный аэроб, способный к дыханию [454,
455, 457]. Основанием для такого вывода
служит удивительное сходство этой бакте-
рии с митохондриями животных и дрож-
жей по деталям организации дыхательной
системы (табл. 7.4) [456]. Сходны не толь-
ко хиноны и цитохромы в цепи переноса
электронов (рис. 7.15), но и трехмерная
конфигурация цитохромов и строение мем-
бранной АТРазы Fr, что сближает мито-
хондрии с Р. denitrificans в большей степе-
ни, чем с другими бактериями. Имеются
три явных различия между Р. denitrificans
и митохондриями: бактерии имеют клеточ-
ную стенку, они способны восстанавливать
1 Эти грам-положительные кокки раньше
назывались Micrococcus denitrificans [102].
ИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
173
Рис. 7.14. Bdellovibrio, хищная бактерия. На
всех электронных микрофотографиях мас-
штабный отрезок равен 0,5 мкм. [Н. Stolp.]
А. Одиночный паразит в периплазме хозя-
ина. Б. Клетка Bdellovibrio, прикрепленная
к жгутиконосной палочковидной бактерии-
хозяину. Негативный контраст. В. Клетка,
частично проникшая в периплазму хозяина
(р)-
^<трат и нитрит до азота и закиси азота
анаэробных условиях, и у них нет си-
емы транспорта АТР. В митохондриях
^ая система переносит АТР, синтези-
• емый внутри органеллы, в цитоплазму.
различия легко объяснить, если мито-
хондрии произошли от предков, сходных
с Р. denitrificans. Клеточные стенки и спо-
собность восстанавливать нитрат были
утрачены, так как они оказались излишни-
ми во внутриклеточной среде древних про-
тоэукариот-в аэробной, богатой азотом
Цитохромоксидаза
. Цепь транспорта электронов, общая для митохондрий и Paracoccus denitri-
174
ГЛАВА 7
Таблица 7.4. Особенности, сближающие Paracoccus denitrificans с митохондриями (456, 457]1
Дыхательная цепь
Сукцинат- и NADH-дегидрогеназы; трансгидрогеназы и FeS-белки
Два цитохрома типа b и два типа с, легко различимые спектроскопически;
Убихинон-10-единственный хинон
Цитохромы а и а3 функционируют как оксидазы
Чувствительность к низким концентрациям антимицина
Окисление NADH ингибируется ротеноном и пиерицидином А
Окисление сукцината ингибируется карбоксином и теноилтрифторкетоном
Окислительное фосфорилирование
Отношение Н+ :О равно 8 в присутствии NADP H
Регуляция дыхания снимается ADP и разобщителями окислительного фосфорилирования
АТРаза содержит прочно связанный нуклеотид, обмениваемый при энергизации; АТРаза
ингибируется вентурицидином и 7-хлор-4-нитробензол-2-окси-13-Диазолом
Синтез, но не гидролиз АТР ингибируется ауровертином
Мембранные фосфолипиды
Основной компонент - фосфатидилхолин
Все жирные кислоты с неразветвленной цепью, насыщенные или мононенасыщенные 5
Многие из этих особенностей встречаются и у других бактерий, но полный список, насколько известно, свойствен только
Р. denitrificans и митохондриям.
среде со сбалансированным солевым со-
ставом. Что касается транспорта АТР, то
для Р. denitrificans выделять АТР во внеш-
нюю среду-все равно что для нас раз-
брасывать деньги на улице. Таким обра-
зом, современная митохондриальная систе-
ма транспорта АТР должна была возник-
нуть в процессе эволюции вместе с самим
симбиозом. Если бы нам были известны
аминокислотные последовательности бел-
ков этой системы, то мы, вероятно, могли
бы распознать в них видоизмененные ма-
кромолекулы, первоначально выполнявшие
какие-то другие функции. Во всяком случае
предков митохондрий следует искать среди
бактерий, которые способны проникать
внутрь клеток хозяина и размножаться
в них и сходны по особенностям дыхатель-
ной системы с Paracoccus denitrificans.
Генетический анализ симбиоза: терминология
Наиболее ясную и прямую интерпретацию данных о первичной структуре
[5S-PHK, ферредоксина, цитохрома с] дает симбиотическая теория происхождения
эукариот.
Шварц, Дэйхофф, 1978 [835]
В связи с полигеномной природой эука-
риотических клеток Ф. Тэйлор [932] выска-
зал мнение, что термин «клетка» неадеква-
тен и должен быть исключен из нашего
лексикона. Это простое короткое слово за-
темняет тот факт, что прокариотическая
«клетка» составляет одну белоксинтези-
рующую единицу, а эукариотическая со-
держит много таких единиц. Тэйлор со-
ответственно предложил заменить слово
кле/пка терминами монада, диада, триада,
квадрада и т.д. в зависимости от числа раз-
ных типов белоксинтезирующих единиц,
контролируемых генами и ведущих себя
как индивидуумы в составе ассоциации
(рис. 7.16). Большинство бактерий состоят
из одной такой единицы и с полным пра-
вом могут называться монадами. Слово
многоклеточный, обозначающее организм,
состоящий из множества клеток, тоже не-
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
175
Монада Диада Триада Тетрада
дигеномные—тригеномные-тетрагеномные —пентатеномные-----гексагеномные —ютльтигеномиые
Полимонада Полидиада Политриада Политетрада
расположение произвольное
Рис. 7.16. Классификация симбиотических комплексов. (По [932].)
адекватно. Его следует заменить серией
терминов: полимонада, полидиада, поли-
триада и т.д. Например, если нуклеоцито-
длазму, митохондрии и пластиды считать
монадами, то растительные клетки следует
называть триадами, а сами растения-по-
литриадами. «Многоклеточные» бакте-
рии - например, миксобактерии и нитчатые
дианобактерии-будут тогда полимонада-
ми.
При традиционной классификации
рюрм симбиоза основное внимание уделя-
тось относительным скоростям роста
партнеров (паразитизм, мутуализм и ком-
менсализм). Некоторые авторы подразде-
ляли симбиозы по способам питания парт-
неров и по их воздействию друг на друга
^екротрофизм, биотрофизм и т.д., [552,
55?]). Однако относительные скорости ро-
гтз и даже способы питания могут зави-
_етъ от изменений среды. Например, в экс-
периментах Джиона с амебами вчерашний
5агтериальный патоген становился вполне
безвредным симбионтом (см. стр. 187). На
жгу зеленые гидры получают от своих
оетосинтезирующих симбионтов питатель-
нее вещества; однако другие метаболиты
err на свету, так и в темноте переходят от
гидры к водорослям [944]. Более того, при
очень интенсивном освещении зеленые
гидры полностью утрачивают своих фото-
синтезирующих симбионтов и нефотосин-
тезирующих бактерий; таким образом, за
несколько дней могут измениться многие
генетические и метаболические аспекты их
ассоциации [612]. Мы видим, что тради-
ционные термины часто не подходят для
описания тонких изменений в реальных
взаимоотношениях.
По числу полифилетических белоксин-
тезирующих систем, контролируемых гена-
ми, легко группировать не только полиге-
номные клетки, но и симбиозы вообще.
Схема Тэйлора описывает симбиозы
в терминах, позволяющих ставить во-
просы, ответ на которые может быть полу-
чен в молекулярно-биологических экспери-
ментах
1 Дальнейшее обсуждение и многочис-
ленные примеры монад, диад, полимонад и т.д.
см. в нашей статье 1976 г. [608]. В ней содер-
жится также словарь и обсуждаются дополни-
тельные геномы, число которых больше числа
белоксинтезирующих единиц (например, вирусы
в зараженных ими клетках).
176
ГЛАВА
МОНО-ди- ТРИ- ТЕТРА- ПЕНТА- ГЕКСА- ГЕПТА- ПОЛИГЕНОМНЫЕ
.#pla+
S pU
n+mi+
b+sb+
b+pro
Reticulitermes
IF ' a+f+f'
Actinoplana Drosophila Eubostrichus ^acteriophila Cassiopeia Cuscufa Sargassum natans
гЖ b+v
pro+b+v
n+mi+pis+
pro+v
Paramecium aurelia
Escherichia coli
>pla+?
*4
Lyngbya Homo sapiens Zea mays,
В-хромосомы?
Рис. 7.17. Матрица симбиозов.
Peridinium batticum
inv+sb+
v+v
Drosophila
КЛЮЧ:
Число Сокра- Тип организма
геномов, щение
монад
w
1,1
11
1,1
1,1
10
2,2
2,2
2,2
3,3
3,3
2Л
b
sb
cy
n
pls
ml
v
ve
inv
f
a
pla
pro
Бактерии
Спирохеты
Цианобактерии
Нуклеоцитоплазма
Фотосинтетические
пластиды
Митохондрии
Вирусы
Позвоночные
животные (n-mi)
Беспозвоночные
животные (n-mi)
Гривы (n-mi)
Водоросли(п-|й5-1т)
Зеленые
растения(п-р1з~пп)
простейшие
Полигеномные системы вообще распро-
странены в природе чрезвычайно широко;
эукариотические клетки производят в этом
плане наибольшее впечатление скорее по-
тому, что мы хорошо знакомы с ними,
а не по причине их особой уникальности
(рис. 7.17). На самом деле существует не-
прерывный ряд ассоциаций от лабильных
экологических и физиологических симбио-
зов, не требующих прямого контакта, до
столь тесных пространственно-временных
комплексов, что нелегко установить проис-
хождение партнеров. На рис. 7.18 схемати-
чески представлены некоторые примеры
ассоциаций разной степени прочности ме-
жду гетеротрофами и фотосинтетиками.
На рис. 7.19 представлена довольно неожи-
данная и необычная диада-ресничная ин-
фузория, свернутая в трубку, внутри кото-
рой растут фотосинтезирующие бактерии,
используемые инфузорией в пищу.
Взаимодействие генетических систем
при образовании симбиотических комплек-
сов во многих отношениях аналогично по-
ловому процессу, при котором разде-
ленные ранее гены объединяются в одной
особи [610]. Парасексуальный аспект осо-
бенно очевиден в тех случаях, когда парт-
неры регулярно вступают в ассоциацию
и выходят из нее. Таковы паразитические
цветковые растения; бобовые и их азот-
фиксирующие ризобии; грибы и водоросли
в составе лишайников; фотосинтезирую-
щий плоский червь Convoluta/Platymonai
Образуются новые индивидуумы - про-
дукты слияния независимых генетических
систем. Естественный отбор далее дей-
ствует уже на комплексы, сохраняя и моди-
фицируя их, так как они оставляют больше
потомства, чем обособленные партнеры
Первоначальное или повторное возникно-
вение симбиоза можно сравнить с оплодо-
творением, распад симбиоза-с мейозом
Принципиальная разница состоит, однако
в длительности периода, прошедшего по-
сле дивергенции партнеров от общег:
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
177
РгосМогоп
на дидемнидах
МинроБы рувца
жвачных или
кишечника
термитов
Цианобактерии
в морских
ГУБках
Люминесцентные
Бактерии у
Pyrosoma
Плоский червь
Amphiscolops langerhansi
с Amphidlnium
симбиотических симбиотические
хлоропластов хлоропласты
Elysia Elysia
7.18. Уровни интеграции симбионтов. А. Симбиозы между грибами и растения-
чз. Б. Симбиозы между протистами или монерами и животными или растениями.
К Гипотетический ряд возрастания интеграции, иллюстрируемый конкретными при-
зерами симбиозов. (Из [874], с изменениями.)
178
ГЛАВА 7
Рис. 7.19. Инфузория Kentrophorus Faure-Fremier-настоящая «культуральная камера»
для анаэробных бактерий. [И. Б. Райков, Институт цитологии АН СССР, Ленинград.]
А. Дорзальная часть тела инфузории обращена к просвету «пробирки», в которой рас-
тут симбиотические пурпурные фотосинтезирующие бактерии (s). У верхнего края фо-
тографии видны вентральные реснички (с). Прикрепленные симбиотические бактерии
лишены клеточных стенок; они постепенно поглощаются псевдоподиями дорзальной
части инфузории. Электронная микрофотография, х 7000. Б. Продольное деление фо-
тосинтезирующей пурпурной серобактерии, «культивируемой» инфузорией, х 15 000.
В. Продольный и поперечный (вверху слева) разрезы спирохетоподобной бактерии,
прикрепленной к поверхности Kentrophorus. Эти бактерии встречаются также в ассо-
циации с серными бактериями внутри «пробирки», образуемой телом инфузории [759].
х 52000.
предка. При половом процессе этот период
очень краток, от нескольких генераций до
нескольких тысяч генераций. При симбиозе
он обычно весьма длителен, и партнеры
могут успеть очень сильно дивергировать.
Может быть, эукариотические организмы
и другие полиады уместно сравнить с ши-
стосомами. Эти черви проводят большую
СИМБИОЗЫ В ЭВОЛЮЦИИ
179
*лсть своего жизненного цикла в парах-
2амиы и самки соединены в позе копуля-
ции. Эукариоты, за редкими исключениями
как, например, водоросли, не содержащие
цластид, или анаэробные гипермастиготы,
•тратившие митохондрии), не теряют
ж»их органелл-партнеров. Ни у кого из
-уд не обнаружено циклов регулярной
•траты и приобретения органелл. Как
i шистосомы, они обречены рождаться,
кить и умирать в вечном копулятивном
сиянии!
Симбиоз, как и половой процесс,-мощ-
ш сила эволюции, объединявшая пре-
i-цаптированные генетические комбинации
> отсутствие мутаций (по крайней мере
зеачале). Симбиотические комплексы - важ-
нейший источник «сырья» для возникнове-
ния истинных эволюционных новшеств.
Портье в 1918 г. [740] и Уоллин в 1927 г.
[995], несмотря на допущенные в энтузи-
азме преувеличения, правильно оценили
огромную роль, которую сыграл симбиоз
в возникновении новых видов, а через них
в конечном счете-и новых высших таксо-
нов.
ГЛАВА 8
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
Митохондрии: кто приобрел их впервые?
Позднее Уоллин (1922) утверждал, что хондриосомы [митохондрии] можно рас-
сматривать как симбиотические бактерии, ассоциация которых с другими компонен-
тами цитоплазмы могла создаться на самых ранних этапах эволюции... Без сомне-
ния, многим сейчас такие спекуляции могут показаться слишком фантастическими,
чтобы упоминать о них в кругу благовоспитанных биологов; и тем не менее
вполне возможно, что придет день, когда они будут обсуждаться более серьезно.
Удовлетворяют ли митохондрии крите-
риям, по которым можно распознать орга-
неллы, возникшие путем эндосимбиоза?
Для решения этого вопроса можно при-
влечь обширнейшую литературу по мито-
хондриям (табл. 8.1). Представление о ми-
тохондриях как о тесно интегрированных
эндосимбионтах ставит новые вопросы.
Что представляли собой нуклеоцитоплаз-
матические хозяева, у которых появились
протомитохондрии? Какие аэробные бак-
терии стали митохондриями? Было ли их
приобретение полифилетическим? С каки-
ми генетическими изменениями была свя-
зана интеграция митохондриальной и ну-
клеоцитоплазматической систем? Почему
так вариабельна генетическая организация
митохондрий?
Хотя у эукариот невозможно вызвать
утрату митохондрий, у некоторых дрож-
жей, получающих энергию за счет броже-
ния, может происходить их дедифференци-
ровка в промитохондрии (рис. 8.1). Хотя
эти дрожжи сохраняют способность вос-
станавливать свои митохондрии, они мо-
гут расти и без дыхательного метаболиз-
ма. Как высокие концентрации субстратов
для брожения (например, глюкозы), так
и отсутствие кислорода подавляют разви-
тие митохондрий из промитохондрий, хотя
и разными путями. Этот необычный для
эукариот факультативно анаэробный образ
жизни делает возможной передачу по на-
следству летальных или очень вредных ми-
тохондриальных мутаций в условиях, ког-
Э. Вильсон, 1925 [1025]
да происходит брожение, а не дыхание;
у других эукариот такие мутации не могли
бы передаваться: облигатные аэробы с та-
кими генами погибли бы. Поэтому почти
вся конкретная информация о генетике
и развитии митохондрий получена в иссле-
дованиях на дрожжах. Нам неизвестны
растения, животные или грибы, у которых
никогда не было бы митохондрий. Немно-
гие эукариоты, у которых они отсутствуют,-
это протоктисты: некоторые инфузории
и амебы, а также некоторые симбионты,
обитающие в анаэробных или микроаэро-
фильных условиях в кишечнике термитов
и питающихся древесиной тараканов.
Очень немногие из этих организмов, кроме
ряда форм, расщепляющих целлюлозу
[1036], были получены в виде чистых куль-
тур, и о них нет никаких генетических
данных.
У истинно примитивных протоэука-
риот - нуклеоцитоплазматических хозяев,
не имевших митохондрий,-должны были,
вероятно, отсутствовать также митоз и ун-
дулиподии; если они не приобрели уже
симбионтов, способных к дыханию, то они
были микроаэрофилами или анаэробами.
Можно ли отличить такие организмы от
других прокариот или протистов, утратив-
ших митохондрии после вторичного засе-
ления анаэробных биотопов? Вероятно,
нет. Д. Сирси и его сотрудники утвержда-
ли, что превосходным кандидатом на роль
современного потомка протоэукариот мо-
жет быть Thermoplasma acidophila -термо-
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
181
Таблица 8.1. Симбиотическое происхождение митохондрий
Что представляла собой свободноживу- щая форма протомитохондрий? Это могла быть аэробная грам-отрицательная эубак- терия, содержавшая ферменты цикла Кребса и сис- тему цитохромов для полного окисления углеводов до СО2 и Н2О. Примеры: Paracoccus denitrificans [454, 455, 457] (см. табл. 7.4); Bdellovibrio [907].
У какого свободноживущего хозяина впервые появились протомитоховдрии? У микробов, способных анаэробно сбраживать глюко- зу до пирувата по пути Эмбдена - Мейергофа (т.е. с гетеротрофным метаболизмом, основанным на брожении, который характерен для нуклеоци- топлазмы эукариот). Пример: Thermoplasma acidophilum [846].
Какие факторы среды способствовали закреплению симбиоза в эволюции? Присутствие кислорода в атмосфере, недостаток пи- тательных веществ, наличие специфических источ- ников питания.
Когда сформировались эти симбиозы? В протерозое, во время или после перехода к окис- лительной атмосфере.
Является ли симбиоз облигатным? В аэробных условиях-да. Только в особых случаях эукариотические микроорганизмы могут переносить де дифференцировку или утрату митохондрий; при- меры: Saccharomyces, Mixotricha, некоторые жгутико- носцы-полимастиготы [86, 608].
Какие признаки свободноживущих прока* риотеческих клеток сохранились у ми- тохондрий? Кольцевая ДНК, не связанная с гистонами [96, 324, 507, 679] (см. также табл. 8.4). ДНК синтезируется на всем протяжении жизненного цикла и поровну распределяется между дочерними митохондриями [768]. По «частоте ближайших соседей» и доле GC ДНК митохондрий ближе к ДНК бактерий, чем к ядерной ДНК эукариот [189]. «Цитоплазмати- ческие гены», неменделевское наследование мито- хондрий у эукариот, имеющих мейоз [255, 281, 323, 452, 669]. (Исследованы главным образом митохонд- рии дрожжей, Neurospora, Tetrahymena, Physarum и клеток млекопитающих).
Какие компоненты митохондрий коди- руются ядерными генами? Цитохром с [851], малатдегидрогеназа, фумараза [151], полипептиды Fj-АТРазы [119, 255].
Какие новые синтезы оказались возмож- ными благодаря появлению митохонд- рий? Синтез производных стероидов и некоторых полине- насыщенных жирных кислот (см. табл. 6.8), убихино- на и, вероятно, других вторичных метаболитов, особенно у растений.
182
ГЛАВА 8
Продолжение табл. 8.1
Почему митохондрии имеются в сперма- тозоидах, спорах плесневых грибов, се- менах и других клетках, служащих для размножения? Они (или по крайней мере их генетический мате- риал) должны сохраняться на протяжении всего жизненного цикла, так как ядерные гены не способны обеспечить формирование митохондрий; последние нужны также для синтеза АТР и регуляции рас- пределения кальция.
Какие внутриклеточные механизмы обес- печивают сохранение митохондрий на протяжении всего жизненного цикла организма-хозяина? Как можно индуци- ровать утрату митохондрий? Механизмы сохранения перечислены в табл. 8.6. Ин- дуцировать утрату митохондрий обычно нельзя, так как симбиоз почти всегда бывает облигатным; одна- ко у некоторых организмов можно необратимо уменьшить количество митохондриальных структур и их ДНК с помощью мутагенов, например ак- рифлавина [281, 786], к которым эта ДНК более чувствительна, чем ядерная [515].
В какой степени могут митохондрии дедифференцироваться ? У большинства уэкариот не могут или почти не могут. У факультативных анаэробов, таких как дрожжи и трипаносомы, возможна дедифференцировка вплоть до неразличимости в электронном микро- скопе. У дрожжей вся система дифференцировки митохондрий индуцибельна и чувствительна к кон- центрации глюкозы и О2 [786].
Какие виды РНК синтезируются в мито- хондриях? Рибосомные и транспортные РНК, отличные от ядер- ных [49, 189, 351, 869, 1023]. Последовательности рибосомных РНК митохондрий более сходны с та- ковыми у бактерий, чем с последовательностями рРНК из цитоплазмы тех же клеток [119, 246].
Какие белки синтезируются в митохонд- риях? (О синтезе белка in vitro см. [96, 507, 786].) Как рибосомные белки, *гак и ферменты; Митохонд- рии содержат специфические «миторибосомы», отли- чающиеся по структуре и по составу РНК и белков от «циторибоеом» [324, 558]. Синтез белка чувст- вителен к хлорамфениколу, но не к циклогекси- миду [151, 234].
Происходит ли в митохондриях синтез липидов? Синтезируются липиды наружной мембраны мито- хондрий [151, 715]. Липидные фракции митохондрий дочерних клеток получают равные количества мече- ного холина, введенного в родительскую клетку [768, 786].
Почему нуклеиновые кислоты и ферменты «упакованы» в митохондриях всех гри- бов, животных и растений? Они были приобретены в комплексе в составе внутри- клеточных симбионтов гетеротрофными предками всех современных эукариот.
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
183
Продолжение табл. 8.1
Почему некоторые митохондриальные функции контролируются ядром? Облигатным симбионтом свойственна тенденция пере- кладывать на хозяина функции, ставшие избыточ- ными. Это позволяет объяснить ядерный контроль физиологии митохондрий (например, в летательных мышцах насекомых [366]), кодирование митохонд- риальной РНК-полимеразы ядерным геномом [49] и интеграцию ядерных и митохондриальных функ- ций [324].
Почему число и размеры митохондрий в разных клетках различны? Как и во всех симбиотических ассоциациях, соотно- шение симбионт/хозяин не вполне постоянно.
Чем объясняется сходство митохондрий у растений, животных и грибов? Протомитохондрии вступили в симбиоз с ферменти- рующими гетеротрофами раньше, чем предки водо- рослей и растений приобрели фотосинтезирующие пластиды. Общие предки всех эукариот были гетеро- трофными амебоидами, обладавшими митохондрия- ми. Сходство митохондрий говорит в пользу их монофилии, но не доказывает ее однозначно.
Почему митохондриальные гены имеют мозаичную структуру? Возможно, это результат сотен миллионов лет эволю- ции эндосимбионтов; а может быть, так были орга- низованы гены протомитохондрий; вопрос не ясен.
Почему внутри митохондрий имеются кристы? Это приспособления для увеличения поверхности, несущей окислительные ферменты; кристы - эволю- ционные аналоги мезосомальных мембран многих прокариот.
Почему митохондрии дрожжей и регене- рирующей печени крысы чувствительны к ингибиторам прокариотического син- теза белка, но не к циклогексимиду? Протомитохондрии были прокариотическими клетка- ми ; поэтому такие ингибиторы (стрептомицин, хлор- амфеникол, спектиномицин, паромомицин и др.) действуют и на белоксинтезирующую систему мито- хондрий. Циклогексимид же действует на рибосомы эукариот.
Если митохондрии возникли как эндо- симбионты, то почему у них нет кле- точных стенок? Клеточные стенки не нужны в контролируемой, осмотически регулируемой, забуференной среде ци- топлазмы, в которой находятся митохондрии. По- этому они были элиминированы естественным отбором.
Почему одна митохондрия часто содер- жит несколько геномов, а размеры ми- тохондрий варьируют? Митохондрии произошли от внутриклеточных симби- онтов типа Bdellovibrio, у которых часто образуется несколько копий генома до формирования плаз- матической мембраны и поперечных стенок.
184
ГЛАВА 8
Рис. 8.1. Дрожжи с митохондриями и без них. [A.W. Linnane.] А. У дрожжей, расту-
щих в анаэробных условиях или при высокой концентрации глюкозы, развитие мито-
хондрий подавлено. Способность к редифференцировке митохондрий сохранена, так же
как и митохондриальная ДНК, хотя нет никаких морфологических признаков сущест-
вования митохондрий. N-ядро. х 14000. Б. Когда условия вновь становятся аэробны-
ми и запасы глюкозы истощаются, митохондрии появляются снова. Митохондрия
в правой нижней части клетки, по-видимому, делится, х 20 000.
и ацидотолерантная микоплазма [846,
847]. Они обнаружили у этого лишенного
клеточной стенки прокариотического орга-
низма гистоноподобные и актиноподобные
белки. Сочетание признаков: отсутствие
клеточной стенки, брожение по пути Эмб-
дена-Мейергофа, склонность к вступле-
нию в ассоциации, потребность в стеролах,
толерантность к кислотам и высоким тем-
пературам [201], а также чувствительность
к цитохалазину В [317]-подкрепляет гипо-
тезу Сирси. Предполагали даже, что Sulfo-
lobus, окисляющая серу термо- и ацидоре-
зистентная бактерия, способна в отличие
от других прокариот поглощать частицы.
Однако нуклеотидные последовательности
16S-PHK Thermoplasma и Sulfolobus указы-
вают на то, что эти микробы ближе к архе-
бактериям (метаногенам и галобактериям),
чем к нуклеоцитоплазме эукариот [1029].
Возможно, что ближайший ныне жи-
вущий родственник протоэукариот-это
крупная анаэробная амеба Pelomyxa
palustris. У нее нет митоза и митохондрий,
но ее, к сожалению, не удается культивиро-
вать [199, 1011]. Поскольку этот организм
имеет ядерные мембраны, его формально
следует считать эукариотой, хотя отсут-
ствие других эукариотических черт делает
его аномальным. Не исключено, что
Pelomyxa никогда не имела митохондрий и,
таким образом, является прямым связую-
щим звеном с теми организмами, которые
когда-то приобрели протомитохондрии
в качестве эндосимбионтов. Но возможно
и то, что в процессе эволюции Pelomyxa
утратила центриоли, митотическое верете-
но, митохондрии и прочее. Трудно понять,
как могло все это бесследно исчезнуть, но,
строго говоря, пока еще нельзя сделать
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
185
выбора между двумя упомянутыми воз-
можностями.
Сравнение микроаэрофильного метабо-
лизма, характерного для цитоплазмы эука-
риот [216], с метаболизмом кандидатов
на роль протоэукариот, таких как Ther-
moplasma, может помочь в поиске по-
следних. Критериями могут быть: гомоло-
гия последовательностей ДНК и рибо-
сомных РНК, организация генома, присут-
ствие нуклеосом, гомология аминокис-
лотных последовательностей в ферментах
гликолитического пути Эмбдена-Мейерго-
фа, наличие характерных цитоплазматиче-
ских окислительных органелл пероксисом,
присутствие в цитоплазме и аминокис-
лотные последовательности «двигатель-
ных» белков, таких как актины и миозины,
а также кальмодулинов [501] и фосфоли-
пидно-белковый состав плазматической
мембраны. Особенно интересно предполо-
жение Де Дюва [215, 216], что перокси-
сомы могли возникнуть у микроаэро-
фильных протоэукариот еще до приобрете-
ния митохондрий.
Показано [715], что внешний слой
двойной мембраны митохондрий более
сходен с мембранами эндоплазматического
гхггикулума (ЭР), чем с внутренней мито-
хондриальной мембраной (табл. 8.2). О чем
свидетельствует сравнение ЭР и внутрен-
них митохондриальных мембран с плаз-
матическими мембранами Bdellovibrio,
Paracoccus и Thermoplasma? Предсказание
теории симбиоза состоит в том, что вну-
тренняя мембрана должна быть гомоло-
гична мембране протомитохондрий, а на-
ружная и мембраны ЭР-мембранам про-
тоэукариот.
Важная и почти уникальная особен-
ность метаболизма эукариот-это их спо-
собность к синтезу стероидов. Все мем-
браны эукариот содержат значительное
количество этих циклических липидов.
Синтез стероидов, вероятно, является про-
дуктом взаимодействия разных геномов
на метаболическомдуровне (см. рис. 7.6).
Дрожжи с дедифференцированными мито-
хондриями, выращенные в анаэробных ус-
ловиях, нуждаются в стероидах, тогда как
ге же организмы, растущие аэробно
к имеющие нормальные митохондрии, мо-
->т их синтезировать.
Стероиды, такие как холестерол, по-ви-
димому, незаменимы для построения гиб-
ких динамичных мембран эукариот. При
всем их поразительном разнообразии все
стероиды можно произвести от общего
биосинтетического предшественника - ла-
ностерола. Это соединение превращается
в холестерол у животных и в цикло-
артенол у растений. Ланостерол обра-
зуется из универсального предшественника
изопреноидов сквалена, продукта метабо-
лического пути, ведущего от ацетата через
изопентенилпирофосфат. Для замыкания
кольца при синтезе ланостерола из сквале-
на необходим свободный молекулярный
кислород. В митохондриях присутствует
атмосферный или растворенный кислород,
используемый на последнем этапе аэроб-
ного дыхания.
Дитерпеновые спирты, вероятно, синте-
зировались протоэукариотами до приобре-
тения митохондрий, так как они образу-
ются в нуклеоцитоплазме дрожжей и
у большинства прокариот. Значит, их син-
тез, вероятно, должен теперь находиться
под генетическим контролем нуклеоцито-
плазмы. Следовательно, биосинтетический
путь от ацетата к сквалену скорее всего
контролируется ядерными генами, тогда
как ферменты пути, ведущего от ланосте-
рола к холестеролу, вероятно, находятся
(или по крайней мере первоначально нахо-
дились) под генетическим контролем про-
томитохондрий.
Биосинтез сложных терпеноидов - почти
исключительная прерогатива растений
(табл. 8.3). Биосинтез масел, дитерпенов
и тритерпенов, возможно, требует присут-
ствия более чем одного типа геномов: спо-
собность синтезировать циклические и окис-
ленные терпены, столь характерные для
растений, может быть обусловлена их три-
геномной природой-наличием нуклеоци-
топлазмы, митохондрий и пластид. Для
проверки этой концепции следует изучать
биосинтез терпенов при подавлении (фи-
зиологическом или мутационном) метабо-
лизма митохондрий, пластид или тех
и других. У дрожжей метаболизм мито-
хондрий может быть полностью обратимо
блокирован, а у некоторых эвгленовых
метаболизм фотосинтезирующих пластид
можно блокировать как обратимо, так
186
ГЛАВА 8
Таблица 8.2. Сравнение мембран митохондрий, бактерий н эндоплазматического ретикулума (ЭР) [715]
Внутренняя мембрана Наружная мембрана Гладкий ЭР Бактериальная мембрана1
митохондрий митохондрий
Толщина, нм 5,5 5,5 5,5
Тонкая структура «Глобулы», «Глобулы», «Глобулы»,
мембранные поры (2,8 нм), полисахарид-
субъединицы мембранные ная кайма
(9,0 нм) субъединицы (6,0 нм)
Плотность, г/см3 1,21 1,13 1,13
Отношение белок: липид 1 :0,275 1 :0,829 1 :0,385
Кардиолипин, % от всех 21,5 3,2 0,5 Много
фосфолипидов Фосфатидилинозитол, от 4,2 13,5 13,4
всех фосфолипидов Фосфатидилхолин, % от всех Не найден Не найден 4,5
фосфолипидов Фосфатидилэтаноламин — Много
Цитохром а + а3, мкмоль/г 0,24 <0,02 0,0
Цитохром Ь5, мкмоль/г 0,17 0,51 0,79
Проницаемость Для малых мо- Вероятно, для Для малых мо- Для малых мо-
лекул малых моле- кул и макро- молекул лекул лекул
Реакция на изменение осмо- Реагирует Не реагирует Слабо реагиру- Реагирует
тического давления ет
Действие АТР Вызывает со- Не действует Не действует
кращение
Холестерол Очень мало Присутствует Много ч Отсутствует2
1 По [884]. Изучалась бактерия Serratia.
2 Кроме микоплазм.
и необратимо. Установление корреляции
между способностью к синтезу стероидов
и терпеноидов и функционированием орга-
нелл помогло бы понять как распределе-
ние функций генетического контроля ме-
жду разными органеллами, так и происхо-
ждение соответствующих метаболических
путей. (См. в табл. 11.2 сводку анало-
гичных данных по каротиноидам.)
Если органеллы начинали свой путь как
свободноживущие организмы, то в момент
возникновения ассоциации важнейшие
метаболические системы должны были
иметься у обоих партнеров. По мере того
как естественный отбор устранял эту неиз-
бежную вначале избыточность, партнеры
становились все более зависимыми друг от
друга. Любое вещество, необходимое для
развития и размножения симбионта, дол-
жно либо поступать к нему из окружаю-
щей среды (из внешней среды или из клет-
ки хозяина), либо синтезироваться самим
симбионтом. Общая тенденция состоит
в том, что любой важный метаболит или
фермент, необходимый как хозяину, так
и симбионту, и синтезируемый вначале
обоими, будет со временем поставляться
только одним из партнеров, обычно хозяи-
ном. Метаболическая избыточность может
устраняться отбором до тех пор, пока
партнеры остаются вместе и между ними
возможен обмен продуктами генов и мета-
болитами. Если хозяин-эукариотический
организм, размножающийся половым пу-
тем, то он должен обладать механизмами,
обеспечивающими точное распределение
генов между дочерними клетками. В таком
случае эндосимбионту «удобно» использо-
КЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
187
голица 8.3. Распространение способности к синтезу терпеноидов
единения1
Организмы, их синтезирующие
£итерпены (фитил, олеиновая кислота, витамин К)
Циклические терпены и их оксигенированные произ-
водные (воск восковницы, масло цитронеллы, розо-
вое масло, «эфирные масла», ликопин, каучук)
Шквален
Моноциклические терпены (масла лимона, мяты, им-
биря)
Дициклические терпены (скипидарное, камфорное, эв-
калиптовое масло)
Сесквитерпеновый спирт фарнезол
Все, кроме некоторых бактерий
Некоторые покрытосеменные
Все эукариоты; универсальный пред-
шественник стероидов (через циклоарте-
нол у растений и эргостерол у живот-
ных)
Некоторые покрытосеменные
Терпены (по традиции)-С10; сесквитерпены-С,5; дитерпены-С20; тритерпены-Сзо; политерпены
зать метаболические механизмы хозяина.
Если хозяин - нормальная диплоидная
клетка с. генетической системой менделев-
ского типа и синтез определенного метабо-
лита зависит от присутствия доминантных
генов, то рецессивные мутации могут отри-
цательно сказываться на размножении,
развитии или функционировании симбион-
та. Разумеется, фенотип таких хромо-
сомных рецессивов может проявиться
только в том случае, если симбионт
еще присутствует в цитоплазме: повтор-
ное приобретение доминантного гена, конт-
ролирующего синтез метаболита, необ-
ходимого для развития симбионта (на-
пример, определенной аминокислоты), ни-
когда не приведет к восстановлению утра-
ченного симбионта. Эти соображения по-
зволяют объяснять тот факт, что многие
метаболиты, синтез которых контроли-
руется ядром, имеют решающее значение
для передачи по наследству признаков,
определяемых цитоплазматическими орга-
неллами
Патоген становится органеллой:
аналогия с митохондриями
Патогенность-не правило. Напротив, она встречается так редко, у такого
относительно малого числа видов среди бесчисленных бактерий, населяющих
Землю, что кажется чем-то вроде каприза природы.
Томас, 1974 [941 ]
Настоящее возникновение новой си-
стемы органелл, в некоторых отношениях
аналогичное образованию митохондрий,
было изящно продемонстрировано цито-
биологом К. Джионом из Университета
штата Теннесси [449, 451]. В конце 60-х
а начале 70-х годов он исследовал ядерно-
1ШТ о плазматические отношения у Amoeba
proteus. Амебы, годами прекрасно себя чув-
ствовавшие, внезапно стали страдать от
бактериальной инфекции, которая, по-ви-
цимому, была занесена в лабораторию
случайно с новой партией амеб. Электрон-
но-микроскопическое исследование гибну-
щих амеб показало, что в каждой клетке
содержалось около 150 тыс. бактерий. Ско-
рость роста зараженных амеб резко пада-
ла ; некоторые, однако, выжили, и через не-
сколько лет у них восстановилась первона-
1 Так можно интерпретировать передачу
лизиновой ауксотрофности у некоторых штам-
мов дрожжей. Генетические детали таких воз-
действий на митохондрии и пластиды см. у Гил-
хэма [324].
188
ГЛАВА 8
Рис. 8.2. Зараженные амебы. Тонкий срез амебы штамма, живущего в стабильном
симбиозе с бактериями (В), которые раньше были агрессивными патогенами. Эти
амебы содержат в норме также «D-тельца» (D) и митохондрии (М). Как D-тельца, так
и митохондрии содержат ДНК и являются, вероятно, потомками более древних внут-
риклеточных бактерий-симбионтов. Электронная микрофотография. [К. Jeon, Univ, of
Tennessee.]
чальная скорость роста. Выжившие амебы,
которые в конце концов стали такими же
здоровыми, как и незараженные, по-преж-
нему содержали неидентифицированных
симбионтов, теперь в количестве около
50 тыс. на клетку (рис. 8.2).
В серии изящных экспериментов с
трансплантацией ядер Джион сумел пока-
зать, что ядро амеб, которые к тому вре-
мени уже около пяти лет жили в ассо-
циации с новыми бактериальными сим-
бионтами, стало зависимым от этих сим-
бионтов. Пересаженное ядро хозяина боль-
ше не могло поддерживать функциониро-
вание и деление цитоплазмы, если послед-
няя не содержала патогенных в прошлом
бактерий; в присутствии симбионтов, одна-
ко, такое ядро функционировало неопреде-
ленно долго. К сожалению, симбионты не
были выделены в культуре, и поэтому
осталось неизвестным, какие полезные для
ядра амебы функции выполняют эти грам
отрицательные бактерии. После стабилиза-
ции симбиоза увеличилась чувствитель-
ность комплекса к повышенным темпера-
турам и к некоторым антибиотикам [450]
Среда для получения аксенической куль-
туры амеб не разработана, и к тому же
у них неизвестен половой процесс. Это не
позволяет провести генетический и метабо-
лический анализ симбиоза. Поэтому сом-
нительно, что мы когда-нибудь узнаем
точно, что же получает нуклеоцитоплазма
амебы от своих 50 тысяч симбионтов. Этот
фактор, чем бы он ни был, амебы, очевид-
но, могли раньше производить сами. Для
того чтобы глубже понять отношения ме-
жду нуклеоцитоплазмой и органеллами,
нам следует обратиться к данным о мито-
хондриях грибов.
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
189
Мутантные митохондрии
Аргументы в пользу того, чтобы считать митохондрии бактериями, основывают*
ся на следующих их свойствах: общие черты их поведения в клетках сходны
с таковыми у известных микроорганизмов, которые живут как симбионты в
клетках высших организмов, например клубеньковых бактерий в корнях бобовых.
Когда их выращивают независимо на искусственной среде, они во всех отношениях
ведут себя как бактерии. Они делятся подобно бактериям. Они сходны с бак*
териями по структуре и форме. Они не проявляют никаких культуральных
свойств, не типичных для бактерий.
Дж. Уоллин, 1927 [995]
Все митохондрии содержат ДНК, РНК
и рибосомы (рис. 8.3). Митохондриальная
ДНК двухцепочечная, обычно образует за-
мкнутое кольцо и имеет 5-50 мкм в длину
в зависимости от вида организма. Это со-
ответствует мол. массе 107—108 и недоста-
точно для кодирования всех белков, имею-
щихся в митохондриях. Нормально раз-
витые митохондрии-это продукт взаимо-
действия по крайней мере двух геномов-
митохондриального и ядерного. Показано,
что ряд структурных генов, кодирующих
митохондриальные компоненты, находится
в хромосомах (табл. 8.4) [254, 768, 851].
Таким образом, если митохондрии имеют
симбиотическое происхождение, то они
стали облигатными симбионтами.
Известно около 50 хромосомных генов,
называемых генами pet, контролирующих
дыхание у дрожжей. Дрожжи с мутациями
з этих генах (обозначаемых pet 1, pet 2
и т.д.) проявляют фенотип petite-мелкие
колонии при выращивании на чашках. Эти
гены не сцеплены, т. е. локализованы в раз-
ных хромосомах. Дрожжевые клетки, со-
держащие рецессивные аллели генов pet, не
могут расти на несбраживаемых субстра-
тах, таких как этанол, лактат и глицерин.
Они нуждаются в шестиуглеродных саха-
рах и родственных соединениях, которые
они анаэробно сбраживают до двух-
и трехуглеродных соединений. Такие дрож-
жи не способны к дыханию, хотя генетиче-
ские эксперименты показывают, что они
содержат митохондриальный генетический
детерминант, характерный для дикого типа
(р +). Симбиотическая теория может объяс-
нить это явление редукцией метаболиче-
ской избыточности, неизбежной у симбион-
тов; его можно сравнить с передачей
неизвестных функций хозяина симбиотиче-
ским бактериям у амеб, описанных Джио-
ном. Митохондрии, очевидно, имеют по-
требности, которые удовлетворяет окру-
жающая цитоплазма под контролем
ядерных генов. Ядра, гомозиготные по ре-
цессивным мутантным аллелям генов pet,
не способны поставлять необходимые ве-
щества, и поэтому митохондрии не могут
нормально развиваться, функционировать
Рис 8.3. Кольцевая ДНК, выделенная из митохондрий куриной печени. Негативное
контрастирование по методу Клейншмидта. [Е. F.J. van Bruggen, Biochem. Lab.,
Riikuniversitet, Groningen.]
190
ГЛАВА 8
Таблица 8.4. Некоторые продукты, кодируемые митохондриальной ДНК
Митохондриальные белки
Цитохром-с-оксидаза
CoQH 2-цитохром-с-редуктаза
CoQH 2-цитохром-Ь- редуктаза
Fj-АТРаза (три полипептида кодируются геномом митохондрий, четыре-ядерным геномом)
Формилметионил-тРНК-трансфераза (?)
Митохондриальные тРНК
Метионил I
Метионил I аргинил
Метионил I аспартил
Метионил I цистеил
Формилметилглутамил1 (глутаминовая кислота)
Формилметилглутамин
Формилметил глицил
Формилметилгистидил
Формилметилизолейцил
Формилметиллейцил
Формилметиллизил
или размножаться. Тот факт, что в культу-
рах дрожжей, несущих мутации pet, всегда
одновременно изменяется активность не-
скольких родственных ферментов [цито-
хромоксидазы (т.е. цитохромов а и а3)
и цитохрома Ь], позволяет предполагать,
что эти ферменты либо сами кодируются
митохондриальным геномом, либо нахо-
дятся под контролем какого-то фактора,
кодируемого этим геномом.
Интересно, что одна из ядерных мута-
ций pet вызывает как развитие фенотипа
petite, так и возникновение потребности
в лизине [669]. Лизин, синтез которого
контролируется ядерными генами, очевид-
но, необходим для нормального развития
митохондрий; в клетках, несущих рецес-
сивные аллели, лизин не синтезируется со-
всем или образуется лишь в малых количе-
ства. Если к культуральной среде доба-
вить лизин, можно получить фенокопии
дикого типа, у которых восстанавливается
активность митохондрий. Опять приходит
на ум аналогия с амебами Джиона: репро-
дукция митохондрий возможна только
в том случае, если предоставляется
нужный метаболит. Кроме синтеза лизина,
под ядерным контролем находится синтез
ряда митохондриальных белков. Хлорам-
феникол-мощный ингибитор белкового
синтеза, специфически действующий на ри-
босомы прокариот,-селективно подавляет
синтез ферментов в редифференцирующих-
ся митохондриях дрожжей [151], в мито-
хондриях регенерирующей печени крыс
[289, 558], а также, вероятно, в митохон-
дриях клеток человека [288]. Однако поли-
пептидная цепь рибосомного белка, с ко-
торым связывается этот антибиотик, коди-
руется ядром. Эти наблюдения не только
указывают на то, что рибосомы митохон-
дрий более сходны с рибосомами свобод-
ноживущих прокариот, чем с рибосомами
цитоплазмы собственных клеток, но и сви-
детельствуют о том, что информация для
синтеза белка, связывающего хлорамфени-
кол, была перенесена из митохондрий
в ядро.
Описана еще одна группа несцепленных
рецессивных мутаций ядерных генов-се-
рия маркеров pl. Дрожжевые клетки с му-
тациями pl более эффективно окисляют не-
сбраживаемые субстраты. Высокие концен-
трации этих субстратов могут подавлять
анаэробный гликолиз, который, по нашей
гипотезе, гомологичен цитоплазматичес-
ким, немитохондриальным функциям, ко-
торые когда-то были присущи протоэука-
риотам. Повышенную эффективность ми-
тохондрий можно рассматривать как сред-
ство компенсации дефектов в механизме
брожения. Еще одна серия мутантов, р“,
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
191
тоже имеет фенотип petite: у этих дрожжей
необратимо утрачена способность к дыха-
нию, и они могут расти только на среде,
содержащей субстрат для брожения. По-
требовались почти три десятилетия ра-
боты, чтобы установить, что у р“ отсут-
ствует наследуемый с цитоплазмой генети-
ческий детерминант репликации и функ-
ционирования митохондрий - в их мито-
хондриях нет функциональной ДНК [255,
324, 669].
Если митохондрии имеют бактериаль-
ное происхождение, у них должно быть
больше черт сходства с определенными
свободноживущими аэробными бактерия-
ми (кандидатами в протомитохондрии),
чем с нуклеоцитоплазмой, в которой они
находятся. По ряду признаков митохон-
дрии действительно ближе к некоторым
аэробным бактериям, чем к окружающей
их цитоплазме. Например, по нуклеотид-
ной последовательности рибосомных
16S-PHK и аминокислотным последова-
тельностям цитохромов митохондрии го-
раздо ближе к некоторым аэробным, спо-
собным к дыханию грам-отрицательным
эубактериям, чем многие другие бактерии
(см. рис. 3.11); с другой стороны, по этим
признакам митохондрии не обнаруживают
никакой гомологии с цитоплазмой эука-
риотических клеток. То же самое можно
сказать о чувствительности митохондрий
и цитоплазмы к антибиотикам (табл. 8.5)
[262] и о составе липидов митохон-
дриальных мембран (данные о мембранах
см. в табл. 8.2).
Таблица 8.5. Чувствительность бактериальных, митохондриальных и цитоплазматических рибосом
к антибиотикам
Кнтибиотики РпйосОМЫ
бактериальные цитоплазматические
Пуромицин (а) + + +
Тиострептин (г. з) [сиомицин] Циклогексимид (б) [эметин] + + +
Анизомицин (в) Хлорамфеникол (г, е) [хлоромицетин] + + +
Макролиды, например эритромицин (6) + +
Линкомицин (а) + +
Аминогликозиды, например неомицин, паромоми- цин, стрептомицин, канамицин (Э, ж) Ауреомицин (Э, е) [тетрациклин] + +
+ +
Вероятные механизмы действия: а-преждевременная терминация растущего полипептида и распад полисом; б-блокирование
^мяслокации пептидил-тРНК; к-ингибирование образования пептидной связи; г - присоединение к 505-субчастице рибосомы;
-^«соединение к ЗОБ-субчастице рибосомы; е-блокирование аминоацилирования тРНК; ж - образование абортивного комплекса;
-остановка трансляции. Обсуждение см. [119, 324].
192
ГЛАВА 8
«Промискуитет» у митохондрий дрожжей
Обычно на митохондрии смотрят как на порабощенные существа, взятые в
плен, чтобы снабжать АТР клетки, не способные дышать самостоятельно, или
предоставлять углеводы и кислород клеткам, не приспособленным для фотосинтеза.
С этой рабовладельческой точки зрения смотрят на дело солидные биологи,
которые все-сами эукариоты. Но есть и другая сторона медали. С их собствен*
ной точки зрения органеллы можно рассматривать как существа, давным-давно
нашедшие для себя и своего потомства лучшее из возможных пристанищ, где
можно жить, затрачивая наименьшие усилия и подвергаясь наименьшему риску.
Л. Томас, 1974 [941].
Открытие своеобразной формы полово-
го поведения у митохондрий совместимо
с теорией симбиоза. Генетическая рекомби-
нация у этих органелл гораздо больше на-
поминает половой процесс у фагов и бак-
терий, чем у ядер эукариот. Все четкие
данные получены на Saccharomyces, так как
дрожжи могут размножаться в чистой
культуре, на среде определенного состава,
как стабильные гаплоиды или диплоиды.
В таких митотически делящихся клетках
ядерный геном остается неизменным, и это
позволяет следить за сегрегацией рекомби-
нантной ДНК, образующейся при скрещи-
ваниях между маркированными родитель-
скими митохондриями. Рекомбинация ми-
тохондриального генетического материала
происходит у дрожжей регулярно и часто
независимо от мейоза.
Так как большинство других эукариот
не переносит серьезных нарушений функ-
ционирования митохондрий и не может
расти без полового процесса в виде оди-
ночных гаплоидных или диплоидных кле-
ток, генетическое поведение их митохон-
дрий исследовать не удается. Однако если
результаты, полученные на дрожжах, мож-
но экстраполировать на другие эукариоти-
ческие организмы, то рекомбинация мито-
хондрий должна быть обычным явлением.
Ваши собственные органеллы, возможно,
ведут свою тайную половую жизнь.
Уже построена генетическая карта ми-
тохондрий дрожжей (рис. 8.4). Почти по-
ловина охарактеризованных митохондри-
альных мутаций затрагивает белоксинтези-
рующую систему этих органелл: они выра-
жаются в изменении резистентности
к антибиотикам, изменении транспортных
и рибосомных РНК. Другие мутации
влияют на комплексы дыхательных белков,
связанные с мембраной. Известно около
700 независимо выделенных митохонд-
риальных мутантов. Комментируя половое
поведение митохондрий дрожжей, Б. Дю-
жон (личное сообщение, 1978) писал:
«Я полагаю, что следует с осторожностью
применять термин «пол» по отношению к мито-
хондриям, но при том определении, которое Вы
ему даете [регулярное образование индивиду-
умов, имеющих более одного родителя], я пол-
ностью согласен с употреблением этого тер-
мина. Интактные митохондриальные геномы
дрожжей рекомбинируют столь активно, что по-
сле недолгого [асексуального] роста [стабильно
диплоидных родительских дрожжей, образую-
щихся в результате спаривания] возникают все-
возможные множественные рекомбинанты [ми-
тохондрий]. Но следует отметить, что реком-
бинация может происходить и между разными
молекулами митохондриальной ДНК, происхо-
дящими от одного родителя, а не только между
молекулами от разных родителей. Под словом
«пол» часто также понимают половую диффе-
ренциацию, и хотя мы всегда говорим о «гомо-
сексуальных» и «гетеросексуальных» скрещива-
ниях, нет никаких данных о существовании
среди митохондрий двух (или нескольких) по-
ловых типов. По нашей терминологии «половой
тип»-это тип, способный рекомбинировать
только с противоположным половым типом.
Система омега (со), контролирующая поляр-
ность рекомбинации вблизи самого омега-локу-
са, вначале была принята за половой тип. Те-
перь мы знаем, что различие между со + и со"
связано с включением определенной нуклеотид-
ной последовательности (около 1000 пар) в точ-
но локализованный участок митохондриальной
ДНК. Наконец, в сознании многих исследовате-
лей существует параллель между митохон-
дриальной наследственностью и материнской
наследственностью [митохондриальные гено-
типы передаются потомству только одним ро-
дителем, обычно самкой или родителем, проду-
цирующим яйца]. Все наши результаты указы-
вают на то, что у дрожжей оба родителя вносят
равный вклад в передачу митохондрий потом-
ству независимо от их ядерных половых типов...
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
193
Рис. 8.4. Генетическая карта митохондрий Saccharomyces. Во внешнем круге представ-
лена карта генов резистентности к антибиотикам. (По [254].)
а. следовательно, нет смысла говорить об эф-
фекте материнской наследственности. У других
видов это, очевидно, не так».
Рекомбинацию у митохондрий обычно
изучают, используя маркеры резистентно-
сти к антибиотикам или мутации белков,
участвующих в дыхании и окислительном
фосфорилировании. Первые, например ре-
зистентность к аминогликозидным анти-
биотикам, которые, как известно, по-
давляют рост свободноживущих и пато-
генных бактерий, присоединяясь к их рибо-
сомам, считаются мутациями, затрагиваю-
щими митохондриальные рибосомы. Вто-
рые, называемые мутациями mit~, пред-
ставляют собой дефекты митохон-
дриальных генов, кодирующих такие бел-
ки, как цитохромоксидаза, олигомицин-
чувствительная мембранная АТРаза, ци-
тохром b и различные редуктазы. Биологи-
ческие особенности дрожжей и большое
число митохондриальных маркеров обус-
ловили возможность многофакторных
скрещиваний, в которых можно одновре-
менно прослеживать передачу многих ми-
тохондриальных генетических детерминан-
194
ГЛАВА 8
тов. Более чем десятилетняя работа ряда
исследователей позволяет нарисовать инте-
реснейшую картину митохондриального
полового процесса. Нижеследующее резю-
ме основано в первую очередь на работе
Дюжона и Слонимского [255].
Митохондриальная генетическая систе-
ма мультигеномна: каждая дрожжевая
клетка содержит несколько идентичных ко-
пий функциональной митохондриальной
ДНК. Их число не фиксировано. Число ге-
нетически активных копий может варьиро-
вать в разных клетках одного штамма
дрожжей; оно зависит также от внешних
условий, таких как температура и присут-
ствие различных веществ, и от скорости
роста дрожжей. Межштаммовые различия
в числе митохондриальных геномов на
клетку по крайней мере частично опреде-
ляются несколькими взаимодействующими
ядерными генами. Спаривание и реком-
бинация митохондриальных ДНК, по-ви-
димому, происходит часто и случайным
образом. Рекомбинация нереципрокна;
действительно, число двойных рекомби-
нантов в двухфакторных скрещиваниях
всегда более чем вдвое (часто намного бо-
лее) превышает ожидаемое на основании
реципрокной модели. Продукты рекомби-
нации быстро сегрегируют при митотиче-
ском делении клеток; клетка, содержавшая
вначале по-разному маркированные мито-
хондрии, через несколько делений дает до-
черние клетки с митохондриями только
одного типа. Причина этой сегрегации, ко-
торая происходит без добавления каких-
либо селективных агентов, не ясна. В неко-
тором смысле это проявление внутрикле-
точного отбора, при котором остальная
часть клетки - нуклеоцитоп лазма - служит
для митохондрий внешней средой. Показа-
но, что внутриклеточный отбор может
приводить к сегрегации некоторых марке-
ров резистентности к антибиотикам [751].
По-видимому, небольшое число сегреги-
рующих митохондриальных генетических
единиц, содержащихся в каждой дрожже-
вой клетке, распределяется при митотиче-
ском делении случайно. Каждая сегреги-
рующая единица, очевидно, состоит из
нескольких молекул ДНК. Организация
этой ДНК не вполне понятна, но наиболее
правдоподобная гипотеза состоит в том,
что сегрегирующая единица-это группа
молекул митохондриальной ДНК, прикре-
пленных в определенном месте к внутрен-
ней мембране митохондрии. Это согла-
суется с данными электронной микроско-
пии.
Можно сформулировать следующие об-
щие правила наследственной передачи
и рекомбинации митохондриальных марке-
ров у Saccharomyces cerevisiae.
1. Передача двух или большего числа
аллелей различных локусов, если они полу-
чены от одного родителя (дрожжевой клет-
ки), всегда происходит коррелированно.
Часто, но отнюдь не всегда, наблюдается
линейная корреляция; если корреляция не-
линейна, ее вид предсказывается моделью
Дюжона и Слонимского [255].
2. Верхний предел частоты рекомбина-
ции между двумя маркерами 20-25%. Этот
предел может быть превышен только тог-
да, когда два реципрокных рекомбинанта
появляются с существенно разной часто-
той. Такое явление получило название по-
лярности рекомбинации. Если полярность
высока, максимальная частота рекомбина-
ции может достигать 80%, причем в этом
случае число типов рекомбинантов намно-
го больше числа родительских типов.
3. Существует нелинейное функцио-
нальное отношение между частотой ре-
комбинации между двумя локусами и пере-
дачей аллелей каждого локуса. Вид этого
отношения предсказывается моделью Дю-
жона и Слонимского [255].
4. В трехфакторных скрещиваниях, ког-
да отсутствует полярность рекомбинации,
число двойных рекомбинантов по крайней
мере вдвое больше ожидаемого, равного
произведению частот появления двух оди-
ночных рекомбинантов.
Эти четыре правила позволяют по-
строить физическую и генетическую карту
митохондриальной ДНК дрожжей (см.
рис. 8.4). Все мутации, подчиняющиеся
этим правилам, локализуются в одной
группе сцепления, т. е. в одной молеку-
ле митохондриальной ДНК. Митохон-
дриальный геном состоит из уникальных
нуклеотидных последовательностей, разде-
ленных повторяющимися последователь-
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
195
зостями. Имеется 60-70 уникальных генов
со средней длиной 530 нуклеотидов; они
чередуются с повторяющимися последова-
тельностями средней длиной 680 нуклеоти-
дов. Каждая повторяющаяся последова-
тельность состоит из спейсера, богатого
АТ (около 600 нуклеотидов), короткого
кластера примерно из 30 нуклеотидов
г кластера, богатого GC, длиной около 50
нуклеотидов. Спейсеры, богатые АТ, ве-
роятно, играют важную роль в рекомбина-
ции; две другие последовательности в со-
ставе повторов могут, помимо прочего,
регулировать инициацию синтеза ДНК.
Подводя итоги, можно сказать, что ми-
тохондрии дрожжей представляют собой
чультигеномную генетическую систему,
третерпевающую много циклов спарива-
ния и характеризующуюся высокой эффек-
тивностью генетической рекомбинации
и случайной, но очень быстрой сегрега-
цией. Этот своеобразный «промискуи-
тет» - случайность рекомбинаций и быстро-
та сегрегации - напоминает генетическое
поведение бактериофагов.
Однако в других отношениях митохон-
дриальная ДНК не похожа на фаговую.
Например, близко родственные штаммы
дрожжей могут сильно различаться по об-
пзему содержанию митохондриальной
ДНК. не различаясь при этом по функции
митохондрий. У близких штаммов даже
=утлеотидный состав митохондриальной
ДНК может быть разным, так что значи-
тельная часть этой ДНК должна быть из-
быточной для функционирования генома.
Кроме того, как и у эукариот, митохон-
дриальные гены имеют мозаичную органи-
зацию. Иначе говоря, генетический мате-
риал, кодирующий разные участки одного
и того же белка, может находиться в обо-
собленных отрезках ДНК, и соответствую-
щие транскрипты объединяются путем
сплайсинга [254]. Эти и другие черты гене-
тической организации митохондрий приве-
ли Бернарди [76] к следующему заключе-
нию:
«Можно сделать два основных вывода... Во-
первых, митохондриальному геному дрожжей
свойствен эукариотический, а не прокариотиче-
ский тип организации... Во-вторых, в такой си-
стеме, как митохондриальный геном дрожжей,
где чередуются уникальные и повторяющиеся
последовательности, чрезвычайно важную роль
играют рекомбинации, основанные на гомоло-
гии повторяющихся участков. Это основной ме-
ханизм дивергенции и эволюции геномов, ко-
торый обеспечивает на несколько порядков
величины более высокую скорость этих процес-
сов, чем механизм, основанный на точечных
мутациях».
Бернарди, видимо, полагает, что генети-
ческая организация митохондрий сформи-
ровалась таким образом, чтобы их эволю-
ция могла происходить быстрее. Однако
нам кажется, что, каково бы ни было зна-
чение всех этих фактов для симбиотиче-
ской теории, было бы неразумно объяс-
нять их, наделяя эволюцию способностью
к предвидению.
Усовершенствование и смешение:
принцип объединения разнородного
Живые существа склонны соединяться, устанавливать связи, жить внутри друг
друга, возвращаться к прежней организации, приспосабливаться, как только можно.
Так уж устроен мир.
Некоторые исследователи считают, что
«вписанные выше черты организации мито-
хондриальной генетической системы свиде-
тельствуют против симбиотической теории
’’6]. Однако основная масса данных
указывает на более близкое родство-по
организации дыхательной цепи [457] и по
первичной структуре белков [228] и РНК
Томас, 1974 [941]
[301, 836]-между некоторыми аэробными
бактериями и митохондриями, чем между
последними и нуклеоцитоплазмой эука-
риот. Кроме того, теория симбиоза не тре-
бует, чтобы эволюция митохондрий была
телеологичной, она должна быть просто
«оппортунистичной». Вопреки интуитивно-
му представлению, естественный отбор,
196
ГЛАВА 8
по-видимому, накладывал меньше ограни-
чений на структуру генома митохондрий,
чем на их координированную многокомпо-
нентную физиологическую организацию;
тот факт, что организмы, почти иден-
тичные физиологически и плодовитые при
скрещивании, например комары рода
Chironomus [1016] или свиньи [957], генети-
чески могут существенно различаться, по-
зволяет думать, что быстрая реакция гене-
тической системы на факторы отбо-
ра-обычное явление. Согласно теории
симбиоза, эволюция митохондрий не пре-
кратилась после их вступления в ассоциа-
цию с протоэукариотами. Существование
внутри клетки, способной к рекомбинации
хромосом и многим сложным биосинтети-
ческим процессам, привело к тому, что ми-
тохондрии передоверили большую часть
своей белоксинтезирующей активности ну-
клеоцитоплазме и выработали орга-
низацию генома, в некоторых отноше-
ниях сходную с организацией генома
хозяина.
Как знают создатели великих цивилиза-
ций или больших компьютеров, для по-
строения нового нет нужды повторно
изобретать колесо. Быстрые изменения бы-
вают результатом объединения, переком-
бинирования, подгонки ранее созданных
блоков. Возможны и кулинарные аналогии.
Для приготовления спагетти используют
пшеничную лапшу, пришедшую в Европу
из Китая, красные помидоры, полученные
путем селекции дикорастущих пасленовых
в доколумбовой Мексике, и чеснок среди-
земноморского происхождения. Так вот,
для того чтобы приготовить макароны по-
флотски, нужно ли начинать с доместика-
ции пшеницы?
Принцип объединения разнородного —
вездесущий преадаптивный механизм эво-
люции. В каждом случае сложные, эффек-
тивно функционирующие системы, дающие
в определенное время и в определенных ус-
ловиях большое селективное преимуще-
ство, соединялись в новых комбинациях.
Этот принцип можно привлечь и для
объяснения эволюции генетической органи-
зации митохондрий у дрожжей. Он приме-
ним и к ряду других процессов, к которым
относятся:
1) . возникновение групп сцепления,
объединяющих цистроны в хромосомах
[314] и сохраняющихся в процессе эволю-
ции в результате отбора коадаптиро-
ванных комплексов [95];
2) образование сотен симбиотических
комплексов, объединяющих далеко дивер-
гировавшие формы (см. рис. 7.17) [608];
3) возникновение мейоза и полового
диморфизма, обеспечивающих регулярное
объединение незначительно различающих-
ся геномов;
4) происхождение парасексуального
процесса у грибов, тоже приводящего
к слиянию близких геномов [739];
5) возникновение мозаичной организа-
ции генов в животных клетках, микрону-
клеусах инфузорий, митохондриях дрож-
жей [244]. Такая организация создает
возможность «перетасовки» цистронов
(обычно на уровне генных продуктов или
мРНК) в процессе онтогенеза;
6) формирование новых кариотипов пу-
тем полиплоидизации и кариотипического
расщепления. Этот процесс создает новые
группы сцепления в незначительно дивер-
гировавших геномах (см. гл. 12);
7) колонизация островов и другие про-
цессы реколонизации, в результате ко-
торых возникают новые сообщества;
8) происхождение трансдуцирующих
и лизогенных бактериофагов, а также плаз-
мид, переносящих фрагменты высокоадап-
тивных геномов иЗ одной бактерии в дру-
гую [887, 888] и из бактерии в растение
[809].
Легко заметить важную черту всех этих
явлений: то, что решения эволюционных
проблем, как и обычно в биологии, опи-
раются на прошлую историю. Испы-
танные, надежные компоненты комбини-
руются по-новому, и одна и та же пробле-
ма может решаться аналогичным образом
в разных системах, возможно, много раз
в ходе эволюции. Принцип «дифференциа-
ция, усовершенствование, отбор и переком-
бинирование» использовался за время эво-
люции жизни на Земле миллионы раз на
многих уровнях-на уровне клеток, видов,
сообществ, экосистем. Он должен был най-
ти применение и в эволюции митохон-
дрий.
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
197
Цитоплазматическая наследственность:
клетки внутри клеток
В генетике сейчас идет спор между сторонниками признания решающей роли
[ядерных] генов и их противниками. Часто в результате этих дискуссий их участни-
ки поддаются искушению поддержать общепринятую доктрину вместо направленного
и систематического поиска рационального объяснения.
Линде грен, 1966 [556]
Цитоплазматическая наследствен-
^ллъ-это наследование признаков, неза-
висимых от ядерных генов [452]. Во мно-
случаях это материнская наследствен-
-хтть. т.е. признаки передаются по жен-
кой линии. Многие явления, которые
тоньше рассматривали как цитоплазмати-
ческую наследственность, теперь связы-
с унипарейтальной или неменделев-
ггзй бипарентальной передачей митохон-
ст«и или же пластид, которые в этом
'-ношении весьма сходны с митохондрия-
wz Обсуждая причины большого отстава-
исследований по цитоплазматической
наследственности от изучения ядерной ге-
нетики тех же самых организмов, Р. Сэд-
хгр [795] писала:
«Есть две группы технических трудностей,
1 збе весьма серьезны. Во-первых, оказалось
**ень сложно индуцировать мутации цитоплаз-
матических генов. Большинство до сих пор изу-
ченных цитоплазматических мутантов возникло
ггентанно; некоторые были индуцированы
ирединовыми красителями и нитрозогуаниди-
вслс Единственный из описанных мутагенов,
1о«лывающий широкий спектр цитоплазматиче-
m мутаций,-это антибиотик стрептомицин,
действующий на одноклеточную зеленую водо-
>гсль Chlamydomonas... Почему этот агент спе-
^>>&«чески действует на цитоплазматическую
Ретему и не вызывает мутаций в ядерных ге-
остается столь же загадочным, как свое-
тссазный спектр действия различных про-
оаодных акридина... Второе серьезное затруд-
•esae на пути анализа цитоплазматической
•лследственности состоит в материнской пере-
лазе большинства цитоплазматических генов...
'Тот факт, что во многих группах организмов
лароко распространена тенденция к унипарен-
~1>льному наследованию таких генов] указывает
£1 какое-то эволюционное значение этой осо-
-«яости их передачи».
Симбиотическая концепция происхож-
деяия органелл объясняет, в чем именно
-агтоит селективное преимущество переда-
ла цитоплазматических генов от одного
родителя. Для репродукции органеллы
симбиотического происхождения никогда
не может быть достаточно действия одних
лишь ядерных генов; поэтому в процессе
коэволюции хозяина и протоорганеллы
должны были создаться механизмы, обес-
печивающие сохранение хотя бы одной ко-
пии генома органеллы на всех стадиях
жизненного цикла хозяина (табл. 8.6). Ког-
да у эукариотических микроорганизмов
впервые возникло оплодотворение с обра-
зованием зиготы, общим правилом, ве-
роятно, была изогаметическая передача ор-
ганелл от обоих родителей. Естественный
отбор стремился по возможности умень-
шить избыточность, неизбежно возникав-
шую при слиянии гамет, каждая из ко-
торых содержала по меньшей мере одну
копию генома симбионта. У многих эука-
риот в результате этой тенденции произо-
шел переход от изогамет к анизогаметам,
что устранило необходимость подвижно-
сти обеих гамет и в конце концов привело
к передаче геномов органелл с неподвиж-
ной гаметой, по определению женской.
Половой диморфизм возник во многих
линиях эволюции: у вольвоксовых
и конъюгат среди зеленых водорослей,
у сосущих инфузорий, хитрид, оомицетов.
Во всех случаях женская гамета содержит
геном органелл, запас пищи и прочий ци-
топлазматический багаж, в то время как
мужская отбрасывает столько цитоплазма-
тического материала, сколько возможно
без ущерба для функции оплодотворения.
Во многих случаях пол-донор и пол-реци-
пиент не прямо гомологичны, а лишь ана-
логичны, т.е. их дифференциация явилась
результатом действия одних и тех же фак-
торов отбора-таковы пыльцевая трубка
и зародышевый мешок покрытосеменных;
подвижные спермин и содержащие запасы
пищи яйца насекомых; ядра антеридия,
198
ГЛАВА 8
Таблица 8.6. Механизмы сохранения митохондрий на разных стадиях жизненного цикла клеток
Организмы
Механизм сохранения митохондрий
Tetrahymena, Neurospora,
дрожжи, многие животные
и растительные клетки, де-
лящиеся эмбриональные
клетки позвоночных (ста-
дия дробления)
Дрожжи в анаэробных усло-
виях
Множество митохондрий случайным образом распределены по
всей клетке Г151, 716, 1025]
Некоторые инфузории
Зеленая водоросль Micromo-
nas
Бобовое растение Vicia
Спермин харовой водоросли
Nitella
Клоп Hydrometra
Сперматоциты червя Ascaris
Скорпион Centrums: сперма-
тоциты 1-го порядка
Скорпион Centrums: сперма-
тоциты 2-го порядка
Сперматоциты скорпиона
Opisthacanthus
Не видны ни зрелые митохондрии, ни протомитохондрии;
распределение генетического материала, обеспечивающее пе-
редачу митохондрий дочерним клеткам, происходит на
субэлектронно-микроскопическом уровне [786]
Многочисленные митохондрии делятся одновременно с ядром
Единственная митохондрия делится одновременно с клеточным
ядром [323]
Во время клеточного деления две группы митохондрий соби-
раются на противоположных полюсах [1025]
Единственная митохондрия окружена микротрубочками, обра-
зованными одной центриолью [972]
Митохондрии в виде палочек ориентируются вдоль нитей
веретена; некоторые из митохондрий пересекаются эквато-
риальной плоскостью клетки [1025]
Митохондрии собираются на нитях веретена, идущих к центрио-
лям; они не делятся, а распределяются между дочерними
клетками в зависимости от их расположения на нитях
веретена [1025]
Митохондрии собираются вместе, образуя кольцо, ориенти-
рованное на веретене; клеточное деление рассекает это кольцо
на два полукольца; каждое полукольцо образует тяж
Каждый тяж, состоящий из митохондрий, прикрепляется к нити
веретена и при делении клетки делится пополам [1025]
В первичных сперматоцитах многочисленные мелкие митохонд-
рии собираются вместе, образуя 24 сфероида
проникающие в трихогину и затем в осно-
вание аскогония у грибов-аскомицетов; ан-
теридий, трубка оплодотворения и ооспора
пероноспоровых водных плесеней (ооми-
цеты); яйцеклетка, освобождающаяся из
яичника и встречающаяся с подвижным
спермием в матке, у млекопитающих.
Стратегии органелл и симбионтов ана-
логичны: при передаче от родителей по-
томству женские генеративные клетки их
обычно сохраняют, а мужские отбрасы-
вают, если только, как в случае митохон-
дрий спермия, органеллы не нужны для
самого процесса оплодотворения. Если же
это не так, как в случае хлоропластов и не-
обходимых для хозяина симбионтов насе-
комых, естественный отбор отдает пред-
почтение тем органеллам или симбионтам,
которые способны дедифференцироваться
до минимального уровня (возможно, до
одного полного генома на особь потом-
ства). Многие симбионты отсутствуют
в сперме и передаются с яйцами-либо
внутри яйцеклетки, либо на ее оболочках,
как, например, симбионты зеленой гидры
[945]. У ряда хорошо изученных насе-
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
199
комых существуют сложные механизмы,
обеспечивающие перенос симбионтов
в яичники и затем в яйца [840]. Таким
образом, в материнской передаче митохон-
дрий и пластид нет ничего непонятного;
это результат одновременного действия
двух селективных давлений-в пользу ани-
зогамии и против избыточности.
Граник и Джайбор [351] утверждают,
что внутриклеточные органеллы произош-
ли путем дифференциации, в процессе упа-
ковки метаболических систем в специали-
зированные единицы. Они полагают, что
такого рода компартментализация дает эу-
кариотам селективные преимущества, так
как обеспечивает «дополнительную мута-
ционную стабильность и регуляторную
гибкость». Как и Берна'рди [76], эти ав-
торы наделяют эволюцию предусмотри-
тельностью. Нет никаких данных о том,
чтобы ДНК органелл в целом отличалась
по чувствительности к мутагенам от ядер-
ной ДНК. Правда, как отмечает Сэджер,
некоторые ядерные мутагены не индуци-
руют цитоплазматических мутаций, но это
можно объяснить относительно малой чув-
ствительностью генома, представленного
.множеством копий, к любым мутагенным
воздействиям. Это явление можно срав-
нить с неуязвимостью симбионтов, число
которых значительно превышает число их
хозяев. Как правило, в каждой митохон-
дрии содержится несколько копий мито-
хондриальной ДНК, а в каждой клет-
ке-много митохондрий.
Если мутация органеллы приводит
к утрате ее функции, то она фенотипически
проявится лишь в том случае, если все
нормальные органеллы в клетке будут за-
менены мутантными. Такое замещение
происходит редко-возможно, лишь у не-
которых организмов, например у Chlamy-
domonas, сразу после оплодотворения.
У Chlamydomonas и Ulva признаки пластид
передаются потомству от одного родителя,
и развитие органелл, по-видимому, нахо-
дится в зиготе под строгим контролем
[547]. Такое замещение органелл вряд ли
может произойти случайно, особенно если
популяция органелл велика.
Тот факт, что синтез ДНК в митохон-
дриях не синхронизирован с прерывистым
циклом роста ядра [655], тоже вполне
естествен в случае прокариотического про-
исхождения митохондрий: у бактерий
ДНК синтезируется непрерывно.
Результаты исследований развития пла-
стид и митохондрий подтверждают пред-
ставление о том, что «цитоплазматические
мутагены» и «необратимо обесцвечиваю-
щие факторы» влияют непосредственно на
способность органелл репродуцироваться
в цитоплазме клеток хозяина [813, 814]. На
обработку химическими агентами члены
однородной популяции склонны реагиро-
вать одинаково: в определенной концен-
трации агент может быть либо без-
вредным, либо летальным, либо мута-
генным. С точки зрения симбиотической
теории «аномальное стопроцентное мути-
рование» цитоплазматической генетичес-
кой системы [323]-это однотипная реак-
ция клона микроорганизмов, которые по
той или иной причине живут внутри клеток
других микроорганизмов. Воздействия, не-
обратимо лишающие организм хозяина
нормальных пластид и митохондрий с «ча-
стотой мутирования» 100%, следует рас-
сматривать как «эффективные лекарства»,
а не как мутагены. Именно это имел в ви-
ду Дж. Ледерберг [535], утверждая, что
обесцвечивающие факторы «излечивают»
эвглен от их пластид. Такие факторы
(стрептомицин, высокая температура, уль-
трафиолетовое облучение, нитрозогуани-
дин) просто сильнее действуют на геномы
пластид, чем на нуклеоцитоплазму. Эту ин-
терпретацию подтверждает невозможность
обнаружить обратные мутации цитоплаз-
матических генов. Вероятность обратной
мутации р" -► р+ у дрожжей или по-
явление хлоропластов у эвглен, лишенных
пластид, так же мала, как вероятность
спонтанного возникновения прокариот!
Почему при ряде воздействий эвглены
полностью теряют свои пластиды и их
ДНК [814], в то время как в клетках, не-
обратимо утративших функции митохон-
дрий, обычно сохраняется хотя бы некото-
рая часть митохондриальной ДНК? Боль-
шинство эукариот - облигатные аэробы;
очевидно, воздействия, приводящие к пол-
ной утрате митохондрий, для них де-
тальны. С другой стороны, фотосинтези-
200
ГЛАВА 8
рующие эукариоты являются факульта-
тивными автотрофами: они могут жить,
потеряв способность к фотосинтезу. У эв-
глен нет мейоза и имеется необычная фор-
ма митоза. Вероятно, взаимоотношения
между нуклеоцитоплазмой и пластидами
у эвглен носят менее облигатный характер,
чем отношения между нуклеоцитоплазмой
и органеллами у животных и растений, ко-
торым свойствен мейоз; возможно, это
связано с отсутствием у эвглен менделев-
ской генетической системы, для которой
характерна централизация контроля функ-
ций органелл в ядре. Дрожжи-это эука-
риоты, обладающие мейозом, у которых
митохондрии почти полностью интегриро-
ваны с генетической системой нуклеоцито-
плазмы. Антибиотики и другие агенты
уменьшают количество митохондриальной
ДНК, но не вызывают полной ее утраты,
хотя в клетках р ” фенотипическая экспрес-
сия митохондриального генома необрати-
мо нарушена. Никакая ядерная мутация не
может восстановить «ген» р + , т.е. не мо-
жет вызвать повторного появления утра-
ченной или поврежденной митохондриаль-
ной ДНК. Возможно, что нефункциональ-
ная митохондриальная ДНК, сохраняемая
дрожжами после воздействий, вызываю-
щих утрату митохондрий, имеет исходно
ядерное происхождение - гипотеза, поддаю-
щаяся в принципе экспериментальной про-
верке.
Симбиотическая теория позволяет так-
же по-новому интерпретировать предста-
вление о том, что стрептомицин вызывает
у Chlamydomonas широкий спектр цито-
плазматических мутаций, в частности по-
явление ацетат-зависимых мутантов.
Стрептомицин-это не мутаген, подобный
акридинам или рентгеновским лучам, а ин-
гибитор прокариотического белкового син-
теза; он подавляет освобождение вновь
синтезированных белковых цепей, присое-
диняясь к малой субчастице рибосомы
[476]. Потеряв способность поддерживать
существование пластид, клетки Chlamy-
domonas в своем питании больше не зави-
сят от фотосинтеза. После утраты функ-
ционирующих пластид нуклеоцитоплазма
начинает испытывать потребность в ацета-
те, том самом ацетате, который клетки ди-
кого типа получают как продукт фотосин-
теза. Ингибирование синтеза белка в хло-
ропластах эвглены постепенно приводит
к полной потере пластидной ДНК, а тем
самым и к необратимой утрате способно-
сти образовывать пластиды. У Chlamy-
domonas ингибирование синтеза белка
стрептомицином тоже в конце концов на-
рушает синтез нуклеиновых кислот, в ре-
зультате чего образуются нефункцио-
нальные хлоропласты. Однако ДНК хло-
ропластов не теряется полностью: цито-
плазматическая мутация «стабильна», т.е.
необратимо поврежденные хлоропласты
передаются в ряду поколений [795]. По-
добно людям, страдающим тяжелыми на-
следственными болезнями, в природе эти
дефектные органеллы не могли бы сохра-
ниться даже в одной генерации; они обя-
заны своим существованием богатой пита-
тельными веществами среде, которой слу-
жит для них цитоплазма клеток хозяина, и,
конечно, ученым, которые заботятся о «му-
тантных» штаммах.
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
201
Митохондрии и нуклеоцитоплазма:
навеки счастливый союз
Вот они, они движутся в моей цитоплазме, дышат для нужд моего тела, но
они-чужие. Мне жаль иногда, что я не могу познакомиться с моими митохонд-
риями поближе. Когда я сосредоточусь, я могу представить себе, что ощущаю
их; не то чтобы я по-настоящему чувствовал, как они извиваются, но время от
времени я воспринимаю какой-то трепет. Я не могу отделаться от мысли, что
если бы я знал больше о них и о том, как они достигают своей гармонии,
я бы по-другому понимал музыку.
Л. Томас, 1974 [941]
Митохондрии дрожжей отличаются от
митохондрий других эукариот своей реак-
цией на экзогенные (находящиеся внутри
клетки, но вне митохондриальной мем-
браны) кислород и глюкозу. У дрожжей,
растущих в анаэробных условиях, мито-
хондрии дедифференцируются и превра-
щаются в генетические единицы, не разли-
чимые даже в электронный микроскоп. Эти
дрожжи обходятся без дыхания и растут,
используя субстраты брожения. Однако
изучение дрожжевой клетки может в конце
концов облегчить нам понимание природы
контроля со стороны ядерного генома
в других системах, например развиваю-
щихся эмбрионах. Судя по качественным
и количественным изменениям митохон-
дриальных ферментов у крыс, подверг-
нутых гипербарической оксигенации, кон-
центрация экзогенного кислорода (а воз-
можно, и глюкозы) может влиять на
дифференцировку и функционирование тка-
невых митохондрий.
Если предположить, что митохондрии
были приобретены клетками в результате
симбиоза, то в принципе можно опреде-
лить, насколько с тех пор продвинулись
создавшиеся комплексы в своей эволюции.
По-видимому, ДНК протомитохондрий
должна была иметь не больше гомологий
с ДНК протоэукариот, чем ДНК аэробных
бактерий с ДНК любой произвольно вы-
бранной анаэробной или микроаэрофиль-
ной бактерии. Первоначально все митохон-
дриальные функции кодировались мито-
хондриальной ДНК. Утрату митохондрия-
ми полной автономии можно интерпрети-
ровать как результат последующей эволю-
ции контроля со стороны нуклеоцито-
плазмы.
Можно предполагать, что митохондрии
эукариот, обладающих мейозом и мито-
зом, в большей степени зависят от ядра,
чем митохондрии тех протоктистов, у ко-
торых мейоза нет. Поэтому при попытках
культивировать митохондрии in vitro сле-
довало бы начать с митохондрий бесполых
протистов. У генетически высокоразвитых
организмов, таких как диатомовые, дрож-
жи, базидиомицеты, животные и растения,
интеграция ядра и органелл должна быть
более тесной, чем у таких первично бес-
полых эукариот, как амебы, эвгленовые,
силикофлагелляты, клеточные слизевики
и динофлагелляты. Это предсказание сим-
биотической теории прямо противополож-
но тому, что следовало бы из гипотезы
прямой филиации [755, 978]. С точки зре-
ния последней, метаболическая компарт-
ментализация и автономия митохондрий-
прогрессивные признаки. Согласно теории
симбиоза, компартментализация и генети-
ческая автономия митохондрий - прими-
тивное состояние, а ядерный контроль
и сложная интеграция функций нуклеоци-
топлазмы и органелл-прогрессивное, эво-
люционно более новое.
Обобщение, состоящее в том, что утра-
та митохондриями автономии означает
эволюционный прогресс, можно проиллю-
стрировать на своеобразной группе проти-
стов-трипаносомах, которые содержат
единственную длинную митохондрию, на-
зываемую кинетопластом (рис. 8.5).
Предложена филогения трипаносом;
наиболее древними являются, вероятно,
наименее специализированные и наименее
«привередливые» роды, такие как Crithi-
dia- паразиты насекомых. По-видимому,
эти организмы дали начало предкам пара-
202
ГЛАВА 8
Рис. 8.5. Специализированная митохондрия трипаносомы - кинетопласт (к). D-ДНК
кинетопласта; с-кристы кинетопласта.
зитов крови, таких как Trypanosoma lewesii,
Т vivas и Т congolense,- линии, заканчи-
вающейся Т brucei [196]. Внутри этой
группы прогресс, понимаемый как напра-
вление эволюции, связан со все менее пол-
ным окислением субстратов. Гипотезу
о происхождении митохондрий путем пря-
мой филиации трудно совместить с такой
эволюционной тенденцией. В то же время
дедифференциацию кинетопласта можно
понять на основе представления симбиоти-
ческой теории об отборе против избыточ-
ности. В данной линии простейших-гемо-
паразитов процесс заключается в редукции
митохондриального дыхательного метабо-
лизма. У потребляющих О2, чувстви-
тельных к цианиду трипаносом, обладаю-
щих цитохромом а, по-видимому, нет
цитохрома с. Между тем этот белок, не-
прочно связанный с митохондриальной
мембраной, есть у подавляющего боль-
шинства животных и растений. Четко по-
казано, что у дрожжей кодирующий его
ген находится в ядре, хотя точная локали-
зация его в хромосомах не установлена.
Возможно, что присутствие цитохрома с
и его структурного гена в ядре характерно
только для эукариот, обладающих мейо-
зом. Развития свойств, характерных для
трипаносом: гликолиза с образованием пи-
АЭРОБИОЗ И МИТОХОНДРИИ
рувата и глицерина, отсутствия (у неко-
торых представителей) цитохромов а и b
и цитохромоксидазы, отсутствия выделе-
ния в кровь СО2 и других [196]-можно
ожидать, если имеется эволюционная тен-
денция к полному переходу на перокси-
сомный метаболизм, первоначально харак-
терный для нуклеоцитоплазмы. Специали-
зированная митохондрия, обратимо дедиф-
ференцирующаяся на некоторых стадиях
жизненного цикла (кинетопласт), не функ-
ционирует. Несмотря на сложность жиз-
ненных циклов, у трипаносом нет оплодо-
творения и мейоза. Возможно, они пред-
203
ставляют собой группу протистов, которая
отделилась на ранних этапах эволюции от
основной линии, ведущей к митозу, и у ко-
торой создались необычные взаимодей-
ствия между митохондриями и нуклеоци-
топлазмой.
Чтобы понять взаимоотношения мито-
хондрий и нуклеоцитоплазмы, требуется
понимание истории митоза и мейоза-ус-
ловия sine qua поп эукариотического со-
стояния. В следующих двух главах будет
подробно рассмотрена сложная проблема
происхождения ундулиподий и эволюции
митоза.
ГЛАВА 9
УНДУЛИПОДИИ, МИТОЗ И МЕЙОЗ
Деление клеток протоктистов
В цитоплазме многих видов клеток давно обнаружены одно или несколько
мелких округленных палочковидных телец, сильно преломляющих свет, более
плотных, чем окружающая цитоплазма, и сильнее красящихся; это центросомы, или
центриоли... Во время клеточного деления центросома и окружающая ее область
играют, как мы увидим позже, важную роль... В амебоидных клетках, таких как
лейкоциты, центросома занимает центр клетки и от нее тянутся многочисленные
радиальные линии к периферии; в клетках с подвижными ресничками центросому
(базальное тельце, блефаропласт) можно обнаружить у основания каждой реснички;
в сперматозоидах центросома расположена между головкой и хвостом.
Л. Эн неги, 1923 [398]
Каждого, кто наблюдал живую клетку
в процессе митоза, поражают упорядочен-
ность и изящество этого процесса. Физико-
химического объяснения митоза до сих пор
нет; и тем не менее, подобно рождению
и росту ребенка, феноменология митоза
изумляет своей внутренней логикой.
Механизм образования новых молекул
ДНК путем рекомбинации возник еще
у прокариот. Ферментативная репарация
ДНК, поврежденной ультрафиолетом, воз-
можно, послужила преадаптацией для по-
явления различных форм генетической ре-
комбинации у бактерий, например транс-
дукции фагами и конъюгации. Однако
митоз, «танец хромосом», выработался
только у протистов. Мейоз, представляю-
щий собой модификацию митоза, должен
был возникнуть у организмов, уже спо-
собных к митозу.
Ядра большинства животных и расти-
тельных клеток содержат два полных го-
мологичных, но не идентичных набора
хромосом, в каждом из которых находятся
104-106 генов. Клетки с двумя наборами
хромосом в ядре называют диплоидными,
а с одним набором-гаплоидными. При
митотическом делении каждая дочерняя
клетка получает по одной копии каждой
хромосомы родительской клетки. Таким
образом, клетки, образующиеся при мито-
зе, бывают либо гаплоидными, либо ди-
плоидными, в зависимости от плоидности
родительской клетки. С другой стороны,
клетки, образующиеся в результате мейоза
диплоидных клеток, всегда гаплоидны; при
мейозе хромосомы распределяются таким
образом, что в каждую дочернюю клетку
попадает один, и только один член каждой
пары гомологичных хромосом исходной
клетки. При оплодотворении слияние двух
гаплоидных клеток (каждая из которых —
продукт мейоза) ведет к восстановлению
диплоидного набора хромосом. При мейо-
зе может происходить кроссинговер, т.е.
обмен ДНК между гомологичными хромо-
сомами, а кроме того, и без кроссинговера
возможна «перетасовка» хромосом. Одна-
ко любое видоизменение митоза, приводя-
щее к неточной сегрегации хромосом или
к утрате генетического материала, тотчас
же отбраковывается отбором.
Митоз и мейоз требуют тесной коор-
динации функций двух клеточных систем:
одна система обеспечивает удвоение коли-
чества хромосомной ДНК путем ее синте-
за, а другая - расхождение хромосом к про-
тивоположным полюсам делящейся клетки
при участии митотического веретена. Вере-
тено состоит из нитей, центриолей, цен-
триолярных бляшек (или иных «митотиче-
ских центров») и мест прикрепления нитей
УНДУЛИПОДИИ, МИТОЗ И МЕЙОЗ
205
веретена к хромосомам, называемых кине-
тохорами или центромерами. Детали ми-
тоза и мейоза значительно варьируют от
вида к виду и могут быть весьма сложны-
ми. Назначение этих процессов, однако,
всегда одно и то же: митоз обеспечивает
равное распределение генетического мате-
риала между дочерними клетками, а мей-
оз - образование гаплоидных клеток из ди-
плоидных. В любом стабильном жизнен-
ном цикле мейоз должен чередоваться
с оплодотворением, т.е. слиянием клеток,
восстанавливающим диплоидный набор
хромосом. Если в какой-либо группе орга-
низмов обнаружены мейоз и оплодотворе-
ние (диплоидно-гаплоидный цикл), то это
верный признак того, что в этой группе су-
ществует митоз. Митотические организмы
можно распознать по характерному для
них, так называемому менделевскому, типу
наследственности независимо от того, из-
учено ли поведение хромосом в их по-
ловых циклах.
Из-за сложности и консерватизма ми-
тоза и мейоза их эволюционную историю
можно представить себе лишь в общих
чертах. Изменения в поведении хромосом
были сопряжены с изменениями организа-
ции митотического веретена: постепенно
развивались механизмы распределения
хромосом при клеточном делении. Микро-
скопическое исследование живых делящих-
ся клеток приводит к предположению, что
мейоз и оплодотворение возникли анало-
гичными путями в разное время в несколь-
ких различных линиях эукариотических ми-
кробов. Вначале давление отбора было,
вероятно, направлено на редукцию ди-
плоидных наборов хромосом, получавших-
ся при слиянии двух гаплоидных наборов
[156]. У животных и растений митоз
и мейоз происходят по классической схеме,
приведенной во всех учебниках (ортоми-
тоз, по французской терминологии); изуче-
ние митоза и мейоза у грибов (рис. 9.1) ча-
сто оказывалось очень сложным делом,
а разнообразные необычные типы митоза
у простейших известны уже много лет
[1025]. Биологи обычно игнорировали ати-
пичные формы митоза у эукариотических
Рве 9.1. Митоз у базидиомицета Armillaria те Ilea. Обратите внимание на сходные
: центриолями, но аморфные тельца на полюсах. Вероятно, это ЦМ (МС на фото).
Ch-хроматин, х 54000. [J. Motta, Univ, of Maryland.]
206
ГЛАВА 9
микробов, так как их значение было неяс-
но. Наличие вариаций митоза, как правило,
не зависит от присутствия фотосинтетиче-
ских пигментов, и такие вариации часто
встречаются у плохо изученных простей-
ших. Эти идиосинкратические типы клеточ-
ного деления можно считать реликтами,
отражающими возникновение и эволюцию
митоза. Информацию об эволюции митоза
и мейоза следует искать при изучении не-
которых организмов, традиционно отно-
симых к растениям, животным или гри-
бам; полная интерпретация таких данных
требует сотрудничества биологов различ-
ного профиля. Задачу усложняет то, что
представители разных стран и разных дис-
циплин часто пользуются для описания од-
них и тех же структур и процессов взаимно
непонятными специальными терминами1
О существовании своеобразной связи
В качестве примеров можно назвать
криптомитоз (клеточное деление у протистов,
отличающееся от деления животных клеток), ар-
хеоплазматические сферы (сферические тельца,
появляющиеся вблизи веретена при делении не-
которых жгутиковых), блефаропласты (кинето-
пласты, кинетосомы или предшественники кине-
тосом) и «органеллы, ассоциированные
с ядрышками» (центры организации микротру-
бочек у грибов [329]).
Рис. 9.2. Центриоли и гомологичные микроту-
булярные структуры.
между ундулиподиями и митотическими
центриолями было известно уже много
лет, хотя значение этих наблюдений стано-
вится ясным только теперь (рис. 9.2). Все
ундулиподии растут из кинетосом, назы-
ваемых также базальными тельцами (см.
рис. 2.4). Во многих, хотя далеко не во всех
случаях можно наблюдать развитие кине-
тосом из митотических центриолей. Элек-
тронно-микроскопические исследования
подвели общую базу под многие из этих
наблюдений: теперь известно, что центрио-
ли, кинетосомы, ундулиподии, нити мито-
тического веретена и другие родственные
образования все построены из микротру-
бочек-длинных полых структур диаме-
тром около 24 нм. Последние в свою оче-
редь состоят из нескольких близко род-
ственных белков, называемых белками ми-
кротрубочек, микротубулинами или просто
тубулинами [257]. Микротрубочки обра-
зуют не только структуры, связанные с ми-
тозом, но и поразительное разнообразие
других видоспецифических органелл. Ми-
кротрубочки часто развиваются из ясно
видимых центров, таких как кинетосомы
и центриоли. Электронная микроскопия
выявляет на поперечном сечении центрио-
лей и кинетосом одну и ту же организацию
микротрубочек: 9 + 0. Центриоли часто
можно видеть у полюсов митотического
веретена в клетках животных и протистов,
но присутствие центриолей sensu stricto не-
обязательно для нормального митотиче-
ского деления. У многих организмов нор-
мальное митотическое веретено образуется
при отсутствии центриолей типа 9 + 0.
У некоторых организмов центриоли, по-
видимому, заменены другими аналогичны-
ми структурами, такими как «центросомы»
некоторых базидиомицетов и центрио-
лярные бляшки дрожжей и красных водо-
рослей [726]. У растений на полюсах кле-
ток при митозе обычно не обнаруживается
никаких признаков центриолей. У спорови-
ков имеется полярная коническая структу-
ра, сходная с типичными центриолями, но
явно уникальная для этой группы (рис. 9.3).
УНДУЛИПОДИИ, МИТОЗ И МЕЙОЗ
207
Рис. 9.3. Митоз у грегарин и микроспоридий. [S. Molon-Noblot, I. Desportes, Lab. d’Evo-
lution des Etres Organise, Paris.] А. Центральный конус на митотическом полюсе спо-
ровика грегарины (тип Apicomplexa). Митоз у грегарин начинается с удвоения и диффе-
ренциации своеобразной структуры, называемой центральным конусом (с) и, вероятно,
представляющей собой ЦМ. Она состоит из конического пучка микротрубочек, в вер-
шине которого лежит центриоль с 9 одиночными микротрубочками, окружающими
одну аксиальную трубочку (9 + 1). Дистальная часть пучка микротрубочек соприкасает-
ся с ядерной оболочкой (пе), дезорганизация которой находится в обратном отноше-
нии к степени развития микротрубочек. У большинства Apicomplexa ядерная мембрана
остается почти интактной (закрытый митоз) из-за слабого развития микротрубочек.
У некоторых грегарин более полное развитие микротрубочек приводит к тому, что ми-
тоз происходит почти так же, как у многоклеточных животных, х 40 000. Б. Митоз
у микроспоридии Stempellia mutabilis (тип Cnidosporidia). Видны бляшки (р) на полюсах
веретена; ch-хромосомы; mt - микротрубочки веретена, х 15000.
208
ГЛАВА 9
Для того чтобы как-то объединить эти на-
блюдения, Пиккет-Хипс выдвинул концеп-
цию центров, организующих микротрубоч-
ки; так предлагается называть структуры,
дающие начало системам микротрубочек,
независимо от того, представляют ли они
собой центриоли, их аналоги или
аморфный гранулярно-фибриллярный ма-
териал [726, 727].
В результате применения новых мощ-
ных методов структурного и биохимиче-
ского анализа исследователи могут теперь
пересмотреть имеющуюся литературу по
митозу в эволюционном контексте [159,
175, 356, 509, 780, 781]. Эти ученые идут по
следам тех цитологов, которые в конце
19-го и начале 20-го столетия интересова-
лись происхождением и эволюцией митоза,
но не могли вплотную подойти к этой про-
блеме из-за отсутствия ультраструктурных
и биохимических данных (Белар, Добелл,
Шаудин, Вильсон; обзор см. у Вильсона
[1025]).
С начала 30-х годов до своей смерти
в 1971 г. Л. Кливлэнд бился над вопросом
о природе и эволюции митоза и мейоза.
Индивидуалистический стиль его исследо-
ваний, а также выбор необычного и плохо
изученного объекта - протистов-симбион-
тов из кишечника термитов - помешали
объединению его работ с трудами других
цитологов при его жизни, но его вклад
имел огромную ценность. Кливлэнд [154.
155, 160] установил, что митотические си-
стемы изученных им протистов-гиперма-
стигот функционально эквивалентны более
ортодоксальным системам животных
и растений. Он придумал эксперименты,
позволившие как бы отделить ядерную
хромосомную систему от митотической си-
стемы, обеспечивающей движение хромо-
сом. Последняя, как мы теперь знаем,
является компонентом той части клетки,
которую образуют микротрубочки и унду-
липодии. Кливлэнд описал у Trichonympha
структуру, которую он назвал длинной
центриолью; он показал, как эта структура
реплицируется и образует источник роста
нитей митотического веретена. Теперь мы
можем идентифицировать нити веретена
как пучки микротрубочек, а длинную цен-
триоль-как центр-организатор микротру-
бочек. Хотя эти структуры функционируют
как центриоли, показано [364], что они го-
раздо больше обычных центриолей типа
9 + 0. Они эквивалентны аттрактофорам
различных жгутиковых, описанным Хол-
ландом и Карюэт-Валентеном [416, 417]:
это сложные белковые структуры на пере-
днем конце клетки, так называемом ро-
стру ме. По сути дела, весь разделенный на
две части ростральный участок у гиперма-
стигот ' Trichonympha и Pseudotrichonympha
функционирует так, как, по-видимому, дей-
ствуют и центриоли млекопитающих: две
противоположные половинки рострума ве-
дут себя подобно митотическим полюсам,
образуя «якоря» для нитей веретена.
Рис. 9.4. Образование веретена и деление клет-
ки в отсутствие хромосом [158]. Хромосомы
Barbulanympha были разрушены высокой
концентрацией кислорода (гипермастигота
Barbulanympha - один из главных симбионтов
древоядных тараканов, она сходна с гиперма-
стиготами из кишки термитов- Trichonympha
и Pseudotrichonympha). Даже в отсутствие хромо-
сом формируется полный митотический аппа-
рат: «длинные центриоли» (1) и веретено (2).
развивающиеся в тесной связи с ундулиподиями
(3) и кинетосомами (4) (см. рис. 3.5, Б). Деление
этой клетки демонстрирует автономию митоти-
ческой системы.
УНДУЛИПОДИИ, МИТОЗ И МЕЙОЗ
209
У этих и других гипермастигот ундулипо-
дии присоединены дистально к половин-
кам рострума и работают во время деле-
ния клетки (рис. 9.4). Между половинками
рострума формируется веретено, состоя-
щее из типичных микротрубочек. Помимо
гипермастигот Кливлэнда известно очень
мало организмов, у которых ясно была бы
видна прямая связь между ундулиподиями
и митотическим веретеном. Большинство
из них-это необычные простейшие, незна-
комые исследователям, работающим с рас-
тениями и животными. Однако новые
данные о микротрубочках подтвердили
ранние наблюдения, говорившие о пря-
мом родстве между микротубулярными
системами ундулиподий, митотического ап-
парата и других структур у всех эука-
риот.
Микротрубочки, кинетосомы и митоз
Не только ахроматическая фигура, но и все другие внеядерные органеллы,
такие как жгутики, парабазальные тельца, аксостили и т. п., образуются центриоля-
ми; таким образом, центриоль явно представляет собой автономную органеллу
и своего рода центр клетки, так как она воспроизводит сама себя и другие
клеточные органеллы, за исключением ядра.
Р. Кливлэнд, 1935 [154]
Исследование микротрубочек началось задолго до их открытия.
Д. Мэзия, 1975 [634]
Микротрубочки-полые структуры, со-
стоящие из тубулина,-имеются, по суще-
ству, во всех эукариотических клетках.
Обычно они «растут» из центриолей или
других менее заметных центров-организа-
торов, исчезают и вновь появляются на
определенных стадиях развития клетки.
Для прокариот характерно отсутствие ту-
булиновых микротрубочек (см., однако,
стр. 261-265). Некоторые структуры с ми-
кротрубочками перечислены в табл. 9.1.
Представление о гомологии микротрубо-
чек и образуемых ими структур в настоя-
щее время общепринято и хорошо освеще-
но в ряде обзоров [213, 257, 283, 334, 596,
731, 803, 871].
Диаметр микротрубочек 24 нм; они
образованы спирально уложенными субъе-
диницами, состоящими из димеров тубу-
лина, 13 субъединиц на виток. Микротру-
бочки из всех изученных источников
в химическом отношении удивительно
сходны: они состоят из двух близко род-
ственных белков, а и 0-тубулина, каждый
из которых имеет мол. массу 55000-60000
(рис. 9.5). Эти два тубулина часто обнару-
живаются в комплексе с динеином, Mg2+-
чувствительной АТРазой. Тубулины не-
редко бывают ассоциированы также с дру-
гими, хуже охарактеризованными высоко-
молекулярными белками, так называемы-
ми БАМ (белки, ассоциированные с микро-
трубочками). Существует поразительная
физиологическая гомология между систе-
мами микротрубочек у организмов, при-
надлежащих к весьма отдаленным таксо-
нам. Микротрубочки обычно чувстви-
тельны к изменениям температуры и да-
вления. Так, при высоком гидростатиче-
ском давлении они имеют тенденцию
растворяться, а при восстановлении нор-
мального давления могут образовываться
снова. Как правило, микротрубочки наибо-
лее стабильны при 37°С и растворяются
х-39
210
ГЛАВА 9
Таблица 9.1. Некоторые структуры, состоящие из микротрубочек или содержащие их
Структура Организмы (или их части)
Ундулиподии и кинетосомы Инфузории, эпителии позвоночных, жабры моллюсков, хвосты спермиев (гинкго, мхов, позвоночных и многих других ор- ганизмов)
Аксоны и дендриты Киноцилии Обонятельные антенну л ы Механорецепторы Аксоподии (органеллы пита- ния) «Весла» (локомоторные ор- ганеллы) Аксостили Отростки меланоцитов Гаптонемы Митотическое веретено, звезда Прикрепительные структуры (стебельки) и щупальца Нервные клетки Metazoa Внутреннее ухо позвоночных Ракообразные Насекомые Heliozoa, Phaeodaria, Acantharia, Foraminifera (см. рис. 9.20) Sticholonche Пизонимфиды (см. рис. 9.20) Пигментные клетки Metazoa Eustigmatophyta (кокколитофоры) Почти все эукариоты (см. рис. 9.15) Carchesium, вортицеллиды и сосущие инфузории
примерно при 4°С. Они чувствительны
к концентрации ионов кальция и к неко-
торым химическим соединениям, таким
как алкалоид колхицин. Не все эти свой-
ства наблюдаются у всех микротрубочек,
но в результате интенсивног