Текст
                    В. Г. Онипченко
ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ
ФИТОЦЕНОЛОГИЯ

Синэкология растений
МОСКОВСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ имени М. В. ЛОМОНОСОВА
Биологический факультет
В. Г. Онипченко
ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ ФИТОЦЕНОЛОГИЯ
Синэкология растений
Издание второе, стереотипное
URSS
МОСКВА
ББК 20.1 28.5
Онипченко Владимир Гертрудович
Функциональная фитоценология: Синэкология растений. Учебное
пособие. Изд. 2-е, стер. — М.: КРАСАНД, 2014. — 576 с.
В настоящей монографии в обобщенном виде представлено современное состояние науки о растительных сообществах, при этом особое внимание уделяется функциональным аспектам их организации. С позиций результатов исследований конца XX - начала XXI века критически анализируется ряд классических теорий. В книге рассмотрены связи растений с прокариотами, грибами и животными, типы взаимоотношений между растениями, механизмы формирования состава и структуры растительных сообществ, вопросы популяционной биологии растений, продукции растительного покрова. Большой раздел посвящен различным формам динамики растительных сообществ — сезонной, флуктуационной, сукцессионной и эволюционной; изложены факторы исторической динамики растительного покрова.
Книга предназначена для научных работников — ботаников, экологов, сотрудников природоохранных организаций, а также преподавателей и студентов вузов, связанных с профессиональной подготовкой ботаников и экологов.
Рецензенты:
проф. кафедры геоботаники биологического факультета МГУ
имени М. В. Ломоносова, д-р биол. наук, член-корр. РАН В. Н. Павлов', проф. кафедры общей экологии биологического факультета МГУ имени М. В. Ломоносова, д-р биол. наук А. М. Гиляров;
доц. кафедры геоботаники биологического факультета МГУ имени М. В. Ломоносова, канд. биол. наук С. А. Баландин
Издательство «КРАСАНД». 117335, Москва, Нахимовский пр-т, 56.
Формат 60x90/16. Печ. л. 36. Зак. №1114
Отпечатано в ООО «Чебоксарская типография № 1».
428019, г. Чебоксары, пр-т И. Яковлева, 15.
ISBN 978-5-396-00550-1
© КРАСАНД, 2013
НАУЧНАЯ И УЧЕБНАЯ ЛИТЕРАТУРА
E-mail: URSS@URSS.ru Каталог изданий в Интернете: http://URSS.ru Тел./факс (многоканальный):
URSS	+ 7 (499) 724 25 45
Все права защищены. Никакая часть настоящей книги не может быть воспроизведена или передана в какой бы то ни было форме и какими бы то ни было средствами, будь то электронные или механические, включая фотокопирование и запись на магнитный носитель, а также размещение в Интернете, если на то нет письменного разрешения владельца.
Содержание
Предисловие......................................................... 12
Глава 1. Введение .................................................. 14
1.	Основная задача и система наук о растительности.................. 15
2.	Определения фитоценоза........................................... 16
3.	Концепции дискретности и континуума.............................. 20
4.	Представление о консорциях и консортивных	связях.............. 21
5.	Концепция «ключевых» видов....................................... 22
Глава 2. Растения и азотфиксирующие	прокариоты........ 23
1.	Симбиотическая азотфиксация...................................... 24
1.1.	Бобовые и клубеньковые бактерии............................ 24
1.2.	Актинориза................................................. 30
1.3.	Консортивные связи с цианеями ............................. 38
1.4.	Прочие случаи симбиоза .................................... 42
2.	Ассоциативная азотфиксация....................................... 42
3.	Несимбиотическая азотфиксация.................................... 44
Глава 3. Растения и грибы........................................... 45
1.	Микосимбиотрофизм................................................ 48
1.1.	Основные типы микориз...................................... 48
1.1.1.	Везикулярно-арбускулярная микориза	(ВАМ).............. 48
1.1.2.	Эрикоидная, арбутоидная и монотропоидная микоризы ....	52
1.1.3.	Чехольчатая эктомикориза ............................. 55
1.1.4.	Микориза орхидных..................................... 58
1.2.	Функциональное значение микориз	в целом.................... 59
1.3.	Возникновение микориз...................................... 62
1.4.	Методы изучения в природе и использование в сельском хозяйстве.................................. 63
4
Содержание
1.5.	Зависимость от экологических факторов и распространение микориз в различных природных зонах....................................... 64
1.6.	Немикоризные растения............................. 66
1.7.	Распространение микоризных грибов и развитие микориз.................................... 68
1.8.	Микоризы и конкурентоспособность растений......... 71
1.9.	Микоризные сети в почве........................... 72
1.10.	Микогетеротрофные растения........................ 76
2.	Эндофиты ............................................... 81
2.1.	Распространение и систематическое положение...... 81
2.2.	Функциональное значение для растений.............. 84
3.	Фитопатогенные грибы.................................... 88
4.	Сапротрофные грибы....................................   95
Глава 4. Растения и животные............................... 97
1.	Хищные растения ........................................ 98
2.	Типы воздействия животных на растения.................. 101
3.	Защитные адаптации растений от поедания ............... 103
3.1.	Уход от фитофагов в пространстве и времени....... 103
3.2.	Механические способы защиты ..................... 105
3.3.	Привлечение животных для защиты от фитофагов..... 109
3.4.	Химические средства защиты растений.............. 111
3.4.1.	Токсины растений............................ 111
3.4.2.	Пищевые детерренты.......................... 117
3.5.	Гипотезы, объясняющие распространение защитных приспособлений у растений................... 119
3.6.	Реакция растений и сообществ на повреждение фитофагами ........................... 122
4.	Фитофагия и изъятие первичной продукции................ 124
5.	Фитофаги и смены растительных сообществ................ 129
6.	Фитофагия и флористическое богатство................... 131
7.	Роющая деятельность животных........................... 134
8.	Животные и опыление растений........................... 137
9.	Распространение плодов и семян животными (зоохория).... 143
9.1.	Беспозвоночные .................................. 144
Содержание
5
9.2.	Рыбы и рептилии ................................. 147
9.3.	Птицы............................................ 147
9.4.	Млекопитающие.................................... 150
10.	Выпас.......‘......................................... 151
10.1.	Стравливание..................................... 151
10.2.	Вытаптывание..................................... 154
10.3.	Отложение экскрементов........................... 155
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах .... 157
1.	Прямые (контактные) отношения.......................... 158
1.1.	Внутривидовые срастания.......................... 158
1.2.	Паразитные цветковые растения ................... 159
1.3.	Полупаразиты .................................... 162
1.4.	Эпифиты.......................................... 169
1.5.	Лианы............................................ 173
2.	Трансбиотические отношения............................. 178
3.	Конкуренция............................................ 178
3.1.	Модель Тильмана.................................. 178
3.2.	Конкуренция в одновидовых посевах. Правило и эффект Сукачева............................. 186
3.3.	Закон -3/2 ...................................... 188
3.4.	Конкуренция в парных посевах: схема De Wit....... 189
3.5.	Влияние условий среды на исход конкуренции. Надземная и подземная конкуренция..................... 191
3.6.	Адаптации растений бедных и богатых почв ........ 195
3.7.	Эколого-ценотические стратегии и конкурентоспособность растений...................... 198
3.7.1.	Взгляды Л. Г. Раменского.................... 198
3.7.2.	Взгляды Ф.Грайма: типы стратегий растений... 199
3.7.3.	Противоречия Тильман — Грайм. Интенсивность и значимость конкуренции............. 208
3.7.4.	Взгляды Ю.Э. Романовского................... 212
3.8.	Ауто- и синэкологические ареалы и оптимумы....... 214
3.9.	Полевые эксперименты по изучению конкуренции..... 216
3.9.1.	Метод фитометров............................ 216
3.9.2.	Удаление отдельных особей, видов, групп..... 216
3.9.3.	Корневая (траншейная) обрубка .............. 218
6
Содержание
3.10.	Представления Р. Keddy о конкурентной иерархии и центрифужной организации растительных сообществ................................ 220
3.11.	Широкая трактовка конкуренции. Прямая и «кажущаяся» конкуренция...................... 221
4.	Аллелопатия........................................... 223
5.	Создание фитосреды и положительные взаимоотношения растений................................. 233
5.1.	Фитогенное поле................................. 233
5.2.	Изменение температуры воздуха	и почвы........... 233
5.3.	Водный режим.................................... 237
5.4.	Изменение микрорельефа и закрепление подвижных	субстратов ................ 244
5.5.	Изменение солевого режима, кислотности и окислительно-восстановительного потенциала почв...................................... 245
5.6.	Роль растений в изменении содержания ЭМП и органического вещества в почве..................... 248
5.7.	Создание препятствий для ветра, фитофагов, привлечение опылителей............................... 253
6.	Положительные отношения между растениями.............. 254
Глава 6. Состав и структура фитоценозов.................. 258
1.	Состав фитоценозов.................................... 259
1.1.	Свободноживущие цианеи и водоросли в составе наземных экосистем......................... 259
1.2.	Лишайники....................................... 264
1.3.	Мохообразные.................................... 272
2.	Флористическая насыщенность и флористическая неполночленность фитоценозов............................. 275
3.	Факторы поддержания флористического состава фитоценозов...................................... 281
3.1.	Исторические факторы............................ 282
3.2.	Современные факторы............................. 284
3.2.1.	Расхождение по ресурсам и абиотическая гетерогенность среды............................... 285
3.2.2.	Влияние нарушений.......................... 288
3.2.3.	Влияние фитофагов.......................... 289
Содержание
7
3.2.4.	Положительные взаимодействия между растениями .... 290
3.2.5.	Сбалансированная конкуренция.................. 290
3.2.6.	Нейтральная теория S.P. Hubbell............... 292
3.2.7.	Отбор на редкость и массовость................ 294
4.	Пространственная структура фитоценозов................... 295
4.1.	Вертикальная структура (ярусность)................. 295
4.2.	Горизонтальная структура сообществ................. 297
4.2.1.	Эдафотопическая мозаичность................... 298
4.2.2.	Влияние растений на горизонтальную неоднородность почв................................. 300
4.2.3.	Ценобиотическая мозаичность .................. 303
4.2.4.	Клональная мозаичность и разделение труда..... 306
4.2.5.	Теория «масс-эффекта» и модель «карусели»..... 309
4.2.6.	Возрастное состояние и «дар»-парадигма........ 312
4.2.7.	Модель Тильмана: пространственная структура и колонизационная способность....................... 319
Глава 7. Онтогенез растений в фитоценозах................... 321
1.	Основные понятия и термины периодизации онтогенеза...... 322
2.	Латентный период (жизнеспособные диаспоры)............... 323
2.1.	Размеры семян ..................................... 323
2.2.	Происхождение семенных банков в почве.............. 324
2.3.	Покой семян........................................ 324
2.4.	Пространственная структура семенных банков......... 327
2.5.	Длительность сохранения жизнеспособных семян ...... 330
2.6.	Почвенные банки в различных сообществах и природных зонах...................................... 333
2.7.	Стратегии растений, сукцессии и смены семенных банков................................ 334
2.8.	Споры мохообразных и папоротников в почвах......... 337
3.	Виргинильный период...................................... 338
3.1.	Прорастание семян.................................. 338
3.2.	Приживание всходов................................. 341
3.3.	Длительность виргинильного	периода .............. 342
3.4.	Изменение свойств растений	в онтогенезе............ 344
4.	Генеративный период...................................... 345
4.1.	Семенная продуктивность, урожай семян и репродуктивное усилие................................ 345
8
Содержание
4.2.	Перерывы в цветении и вторичный покой растений.... 348
4.3.	Типы регенерационных стратегий .................. 350
5.	Вегетативное размножение растений. Клональные растения.... 351
6.	Длительность жизни растений............................ 353
Глава 8. Биомасса и продукция фитоценозов................. 356
1.	Запасы и структура фитомассы сообществ различных типов. Аллокация................................ 357
2.	Продукция фитоценозов и факторы, ее лимитирующие ...... 359
3.	Крупнотравье как система с максимальной продукцией...... 365
4.	Энергосодержание фитомассы и энергетическая продукция фитоценозов.................... 368
Глава 9. Динамика фитоценозов............................. 370
1.	Сезонная динамика...................................... 371
1.1.	Температура как фактор сезонной динамики......... 371
1.2.	Световой режим и сезонная динамика............... 374
1.3.	Водный режим и сезонная динамика ................ 375
1.4.	Снеговой режим................................... 375
1.5.	Выделение фенологических периодов................ 377
1.6.	Феноритмотипы и проблема вечнозелености.......... 379
2.	Флуктуации (разногодичная изменчивость фитоценозов)..... 381
2.1.	Экотопические флуктуации......................... 382
2.2.	Антропические (антропогенные) и зоогенные флуктуации................................ 387
2.3.	Фитоциклические флуктуации ...................... 387
2.4.	Типы флуктуаций по степени их выраженности....... 389
2.5.	Сочетание различных механизмов флуктуационной динамики в естественных	фитоценозах................... 393
3.	Сукцессии.............................................. 395
3.1.	Определение сукцессий............................ 395
3.2.	Взгляды Ф. Клементса............................. 396
3.3.	Классические примеры первичных сукцессий и современные взгляды на	них....................... 399
3.4.	Взгляды В. Н. Сукачева на классификацию сукцессий. 408
3.5.	Дальнейшее развитие представлений о климаксе в США...................................... 409
Содержание
9
3.6.	Взгляды Коннела и Слатиера. Механизмы сукцессий.... 410
3.7.	Сукцессионная теория Тильмана...................... 415
3.8.	Сукцессии и стратегии растений Ф. Грайма........... 426
3.9.	Факторы сукцессионнной динамики.................... 428
3.9.1.	Пожары....................................... 428
3.9.2.	Вырубки лесов................................ 444
3.9.3.	Выпас и сенокошение.......................... 444
3.9.4.	Внесение удобрений........................... 450
3.9.5.	Кислотные дожди и SO2........................ 454
4.	Эволюция	сообществ и историческая динамика............. 455
4.1.	Эволюция сообществ................................. 455
4.2.	Историческая динамика в	кайнозое.................. 467
4.3.	Современное изменение климата и его влияние на растительный покров.................................. 485
4.3.1.	Баланс углерода и увеличение содержания СО2 в атмосфере.......................................... 485
4.3.2.	Увеличение температуры....................... 490
4.3.3.	Поступление окислов азота и эвтрофикация..... 492
4.3.4.	Влияние увеличения поступления	УФ-радиации... 493
4.3.5.	Повышение концентрации озона в приземных слоях атмосферы.......................... 494
Список литературы........................................... 495
Предметный указатель........................................ 562
Посвящается светлой памяти Тихона Александровича Работнова, основателя популяционной биологии растений и Учителя многих поколений геоботаников
Предисловие
В
настоящее время в отечественной литературе отсутствуют сводки, обобщающие современное состояние функциональной фитоценологии. Фундаментальные обобщения Т. А. Работ-нова (1983, 1992) последний раз переиздавались более 20 лет
назад. В фундаментальной сводке Б. М. Миркина и Л. Г. Наумовой (1998)
вопросы функциональной организации фитоценозов рассмотрены относительно кратко. В настоящее время в мировой литературе накопился большой материал, позволяющий автору с учетом результатов собствен
ных исследований в значительной степени пересмотреть классические взгляды на функционирование наземных экосистем. Поэтому перед автором стояла сложная задача восполнить существенный пробел в современной отечественной экологической литературе. Это, естественно, нельзя было сделать с исчерпывающей полнотой, поэтому автор будет весьма благодарен за критические замечания, уточнения и дополнения к настоящей работе.
В основу книги лег анализ отечественных и зарубежных публикаций конца XX - начала XXI в., охватывающий преимущественно работы, опубликованные по 2008 г. включительно. Ясно, что выбор этих публикаций и особенно примеров, иллюстрирующих те или иные закономерности, является в значительной мере субъективным. Он основан преимущественно на работах, опубликованных в ведущих международных ботаникоэкологических журналах. Общая структура монографии с небольшими изменениями заимствована из сводки Т. А. Работнова (1983), учеником которого считает себя автор.
В книгу вошли также некоторые собственные материалы автора, его коллег и учеников, полученные в ходе 30-летнего изучения структурнофункциональной организации альпийских экосистем Тебердинского заповедника. Автор выражает глубокую благодарность всем коллегам, сделавшим критические замечания к настоящей работе, особенно В. Н. Павлову, А. М. Гилярову, С. А. Баландину, Ю. Т. Дьякову и Е. А. Игнатовой. Специальную благодарность хочу выразить Д. С. Дзыбову, предоставившему краткое описание метода восстановления степей для данной книги.
Предисловие
13
В настоящей работе использованы многие рисунки и фотографии, разрешения на публикацию которых любезно представлены их авторами и организациями, указанными в подписях к этим иллюстрациям. Все фотографии, авторство которых специально не указано в подписях к ним, принадлежат автору.
Исследования по различным аспектам функциональной фитоценологии в течение многих лет были поддержаны Российским фондом фундаментальных исследований1). Выражаю благодарность администрации Тебердинского заповедника, особенно заместителю директора Д. К. Теке-еву, за многолетнюю помощь и поддержку наших исследований. Сердечно благодарю свою жену А. А. Ахметжанову, всех своих родных, близких и друзей за всестороннюю поддержку моей работы.
1} Проекты № 93- 04- 06498,96- 04- 48420,98- 04- 49350,99- 04- 48012,02- 04- 48060, 04-04-49646, 05-04-48578, 05-04-89002, 08-04-00344, 08-04-92890, 11-04-01215.
Глава
Основная задача и система наук о растительности
Определения фитоценоза
Концепции дискретности и континуума
Представление о консорциях и консортивных связях
Концепция «ключевых» видов



Введение






1 • Основная задача и система наук о растительности
Геоботаника, или наука о растительности (vegetation science) — ботанико-экологическая наука, основной задачей которой является выявление механизмов формирования растительного покрова в различных пространственных и временных масштабах. Эта задача четко связана с фундаментальным вопросом экологии, который был сформулирован в первой половине XIX в. Heer (1835) (см. Braun-BIanquet, 1964): что определяет локальное участие и распространение видов (Stanton et al., 1994)?
Фитоценология является одной из основных наук о растительности, или геоботаники. Согласно взглядам В. В. Алехина (см. Павлов, 2004) и Л. Г. Раменского (1924), помимо фитоценологии, геоботаника включает также экологию растений, понимаемую в узком смысле, и ботаническую географию (рис. 1.1).
Рис-1.1 • Структура науки о растительности (геоботаники)
Термин «фитоценология» впервые предложил Хельмут Гаме (Н. Gams) в 1918 г., а в нашей стране впервые термин «фитоценология» использовал Л. Г. Раменский в 1925 г. (Работнов, 1995). Близкое понимание структуры науки о растительности существует в германоязычных странах (Walter, 1986), где обычно различают общую геоботанику (AHgemeine Geob-otanik), учение об ареалах растений (Floristische Geobotanik, Arealkunde), историческую геоботанику (Historische Geobotanik), экофизиологическую
16
Глава 1. Введение
геоботанику (Oekophysiologische Geobotanik) и биоценотическую геоботанику (Biozoenologische Geobotanik). В нашем пособии функциональная фитоценология целиком охватывает последнюю главу, в ней также рассмотрены некоторые вопросы общей и исторической геоботаники. Кроме того, вслед за названием основного труда Ж. Браун-Бланке («Pflanzensozi-ologie»), широко используется термин фитосоциология, который в нашей стране в советское время был отвергнут по политическим мотивам, хотя этот термин впервые ввел И. К. Пачоский в 1896 г. в работе на польском языке. Затем он независимо появился в разных странах — в России — в 1898 г., во Франции — в 1910 г., в США и Швейцарии — в 1917 г., в Швеции и Норвегии — в 1919 г. (Работнов, 1995).
В англоязычных странах обычно используют общий термин «экология растений» (plant ecology) для наук эколого-ботанического направления, часто различают ауто- и синэкологию растений, последний термин соответствует фитоценологии в понимании В. В. Алехина.
Подробную структуру науки о растительности, или геоботаники, предложили Б. М. Миркин и Л. Г. Наумова (1998) (табл. 1.1).
Основным международным научным обществом, объединяющим исследователей растительного покрова, является Международная ассоциация науки о растительности (1AVS), издающая ряд журналов. Крупнейшими национальными экологическими обществами являются Экологическое общество Америки (ESA) и Британское экологическое общество (BES).
В англо-саксонской традиции исследования ботанико-экологического направления часто подразделяют на противопоставляемые направления, такие как фитосоциология (где основное внимание уделяется выявлению полного состава растительных сообществ) и демография растений (акцентирует внимание на популяционной структуре доминирующих видов) (Silvertown, 1982). Кроме того, экология как экспериментальная наука часто необоснованно противопоставляется более описательной естественной истории (natural history), включающей зоологию, ботанику и геологию. В настоящей монографии мы, следуя отечественным традициям, будем стараться использовать знания из различных областей, помогающие выявлению природных закономерностей формирования и функционирования растительных сообществ.
2	• Определения фитоценоза
Фитоценоз, или растительное сообщество, является основным объектом изучения фитоценологии, поэтому возникает необходимость рассмотреть его определение. В отечественных учебниках часто используют определение, данное В. Н. Сукачевым (1954): «Фитоценозом, или растительным
2. Определения фитоценоза
17
Таблица 1.1 • Структура науки о растительности (по: Б. М. Миркин и Л. Г. Наумова, 1998)
Уровень организации объекта исследований	Наука	Основные задачи
Организменный	Экофизиология	Изучение процессов адаптации растений к экологическим условиям
Популяционный	Популяционная биология растений	Изучение популяций растений — их состава, генетического и фенетического разнообразия, динамики и пространственной структуры в связи с условиями среды
Видовой	Ареалогия (ботаническая география)	Изучение ареалов видов
	Экология растений	R-ординация и классификация видов по их отношению к градиентам факторов среды
	Физиогномика (экологическая морфология растений)	Изучение жизненных форм, форм роста и функциональных типов растений
	Экологическая биология растений	Изучение стратегий растений, экологии репродуктивного процесса (типов опыления, способов распространения плодов и семян и т. п.)
Фитоцено-тический	Фитоценология	Изучение факторов и моделей организации фитоценозов, их морфологии (синморфо-логии), экологии (синэкологии), синфенологии, динамики (синдинамики), продуктивности, альфа-разнообразия. Классификация фитоценозов (синтаксо-номия), география растительности
Субфитоцено-тический	Фитоценология	Изучение ультраценотических континуумов и мероценозов — микрогруппировок, синузий, ярусов
Инфрацено-тический	Флористика (ботаническая география)	Изучение флор и гамма-разнообразия растительности
	Фитоценология	Анализ пространственных континуумов и построение топоклинов
	Симфитоценология	Изучение комплексов фитоценозов разного уровня и бета-разнообразия растительности
18
Глава 1. Введение
сообществом, надо называть всякую совокупность как высших, так и низших растений, обитающих на данном однородном участке земной поверхности, с только им свойственными взаимоотношениями как между собой, так и с условиями местообитания, и поэтому создающую свою особую среду, фитосреду». Это определение, имеющее философский оттенок, не очень применимо к практическому выделению сообществ в природе, поскольку определить без специальных измерений и экспериментов, насколько своеобразны отношения между растениями, весьма затруднительно. Однако, в понимании В. Н. Сукачева, практически все сочетания растений в природе, как и искусственные посевы, могут рассматриваться как фитоценозы.
По-другому подошел к определению фитоценоза В. В. Алехин (1935): «Фитоценоз — закономерное сочетание растений, обусловленное: 1) историческим развитием, 2) экологическими условиями, 3) взаимодействием видов и обладающее: а) известной структурой, б) способностью к восстановлению и в) способностью воздействия на среду». Таким образом, по В. В. Алехину, фитоценозами могут считаться лишь самоподдержи-вающиеся, т. е. климаксовые, растительные сообщества. В этом случае при полевых исследованиях также сложно выявить, насколько изучаемая группировка растений способна к самоподдержанию. В настоящее время большинство исследователей придерживаются весьма прагматичному определению фитоценоза «как любого условно однородного контура растительности» (Миркин, Наумова, 1998), свойства которого (особенности воздействия на среду, самоподдержание и др.) могут изучаться как отдельные вопросы.
В общей экологии термин сообщество (community) чаще употребляют к совокупности совместно обитающих организмов отдельных таксонов (растений, птиц, насекомых), а термин биоценоз — к живой части экосистемы, включающей виды самых разных таксонов, но обитающие вместе на конкретной территории. Во всех случаях наличие взаимоотношений не является необходимым для выделения сообществ (Looijen, van Andel, 1999). В то же время Паркер (Parker, 2001) выдвинул концепцию сообщества индивидуумов — сообщества должны выделяться по особям (популяциям) какого-либо вида и охватывать все организмы разного таксономического положения, прямо или косвенно связанных (различными типами связей) с организмами рассматриваемого вида, т. е. сообщество — сеть взаимодействий, которая образует биотическое окружение особей. Эти взгляды весьма сходны с концепцией консортивных связей В. В. Мазинга, рассмотренной ниже.
Споры об определении растительных сообществ были обусловлены попытками выявить универсальные факторы их организации. Многочис-
2. Определения фитоценоза
19
Таблица 1.2 • Основные модели организации фитоценоза по Б. М. Миркину (Mirkin, 1994). Число плюсов отражает величину вклада факторов организации сообщества. В названиях моделей использованы буквенные символы растений, относящихся к различным стратегиям Ф. Грайма (см. п. 3.7.2 гл. 5), G-B — растения, устойчивые к отчуждению биомассы крупными фитофагами. Горизонтальные взаимоотношения — отношения между организмами одного трофического уровня, вертикальные — разных трофических уровней
Модель	Вклад факторов организации						Примеры
	Экотоп	Биотическая трансформация	Горизонтальные взаимоотношения	Вертикальные взаимоотношения	Интенсивность нарушений	Дифференциация	
Абиотическая S-модель	+++						Экстраординарные пустыни, водные сообщества (Lemnetea, Potametea и др.)
Биотическая S-модель	+++	+++					Верховые болота (Oxycocco-Sphagnetea)
C-S-модель	+++		+++			+++	Неморальные и бореальные леса (Querco-Fagetea, Vaccinio-Picetea)
G-В-модель	+++			+++			Степи (Festuco-Brometea), саванны
C-R-S-модель	+++						Послелесные луга (Molinio-Arrhenatheretea)
R-модель					+++		Рудеральные и сегетальные сообщества
ленные исследования свидетельствуют, что роль различных факторов в формировании различных сообществ неодинакова. Это положение нашло отражение в выделении нескольких моделей организации фитоценозов, предложенных Б. М. Миркиным (Mirkin, 1994, табл. 1.2), и в концепции экологических фильтров (Belyea, Lancaster, 1999). Согласно схеме Б. М. Миркина, экотоп важен для формирования состава всех сообществ, конкуренция наиболее выражена в лесах, а формирование многих типов травяных фитоценозов обусловлено деятельностью крупных животных-фитофагов.
По схеме Belyea, Lancaster (1999) формирование видового состава сообществ из видов региональной флоры включает последовательное
20
Глава 1. Введение
Фильтр поступления диаспор
Абиотический фильтр
Биотический фильтр — взаимоотношения между организмами
Состав сообщества
Рис. 1.2 • Формирование состава растительных сообществ при последовательном действии экологических фильтров («сит») (по: Belyea, Lancaster, 1999)
действие трех факторов («сит»): 1) поступления диаспор на тот или иной участок территории, 2) отбор растений, устойчивых к локальным условиям абиотической среды, 3) формирования состава сообществ в результате биотических взаимоотношений между видами, прошедшими два предыдущих «сита» (рис. 1.2).
3	• Концепции дискретности и континуума
На ранних этапах развития геоботаники большинство исследователей придерживались концепции дискретности растительных сообществ, предполагающей наличие четких границ между ними. Однако с начала XX в. Л. Г. Раменский (1910) в нашей стране и Н. A. Gleason (1917, 1922, 1926) в США предложили альтернативный взгляд на растительный покров, который, по их мнению, является результатом взаимоотношений индивидуальных видов и среды, он непрерывен (континуален) и не образует дискретных единиц. В настоящее время эта точка зрения может рассматриваться как более соответствующая природе растительного покрова, однако она не исключает и наличие более четких границ в отдельных случаях и возможности классификации растительных сообществ по аналогиям с классификацией других континуальных природных объектов (почв, горных пород и т. п.). Сочетание континуальных и дискретных
4. Представление о консорциях и консортивных связях
21
свойств растительного покрова были изучены в специальной работе Hoagland и Collins (1997), которые провели анализ изменения состава видов растений вдоль градиента увлажнения на 42 заболоченных участках в Миннесоте (США). Авторы сравнивали распространение отдельных видов растений на этом градиенте со случайной моделью. Было выявлено, что в 10 случаях из 42 границы распространения видов были агрегированы, а моды (максимумы участия видов) были агрегированы в 19 случаях (значимые отличия от случайной модели).
4	• Представление о консорциях и консортивных связях
Термин «консорция» впервые использовал Е. Варминг (Warming, 1895). Однако детальная разработка представления о консорциях как структурно-функциональных элементах биогеоценоза (экосистемы) принадлежит В. В. Мазингу (1966). Эти представления во многом аналогичны учению
Консорты
1 - го концентра
Рис-1.3 • Структура консорции (по: Мазинг, 1966). На примере нескольких видов из консорции лугового клевера (Trifolium pratense) в 1-м концентре показан фитофаг (олень) и опылитель (шмель), гнезда которого часто разоряются ежом (2-й концентр)
22
Глава 1. Введение
о пищевых цепях и сетях, но рассматривают не только трофические и другие типы связей между организмами. В центре консорции находится детерминант — популяция автотрофного растения, которая связана с консортами прямо (консорты 1-го концентра) или через другие организмы (рис. 1.3). Выделяют несколько типов связей между организмами: трофические (поедание), топические (использование в качестве субстрата для поселения), фабрические (использование частей растений для сооружения построек, гнезд и т. п.), форические (перенос частей растений, например пыльцы, диаспор и т. п.) и др. Трофически связаны с растениями: биотрофы (фитофаги, фитопаразиты, симбиотрофы), эккрисотрофы (использующие выделения растений), сапротрофы (использующие отмершие части растений, например копытные на зимних пастбищах).
Обычно значительное число видов-фитофагов связано с отдельными видами растений, которыми они питаются. Так, более 200 видов насекомых отмечены как потребители на нескольких видах деревьев умеренной зоны. На листьях чая указывается около 80 видов, на вайях орляка — около 40 видов членистоногих (Lawton, Schroder, 1977; Linhart, 1991) (см. главу 4).
5	• Концепция «ключевых» видов
В экосистемах могут присутствовать виды, оказывающие большее влияние на ее структуру и функционирование по сравнению с их участием (например, биомассой). Такие виды, роль которых непропорционально (их массе) велика, получили название «ключевых» видов (keystone species). Впервые этот термин использовал Пейн (Paine, 1966, см. Bond, 1993) для хищников в морских сообществах. Ключевыми видами в наземных экосистемах могут быть виды разных трофических уровней (от растений до хищников), особенно сильно преобразующие среду. Примерами таких видов могут быть бобовые растения, которые симбиотически фиксируют азот, оказывая большое влияние на азотный режим почв. Как ключевые виды для зоны широколиственных лесов могут рассматриваться зубры, создающие крупные прорывы в пологе леса, а также бобры, строительная деятельность которых принципиально меняет гидрологический режим пойм малых рек, вызывая циклические смены растительных сообществ и поддерживая высокое флористическое разнообразие территории (Смирнова, 2004).
Глава
А
зот является важнейшим элементом минерального питания растений, его недостаток в почве лимитирует продукцию многих видов растений. Поэтому взаимоотношения с азотфиксирую-щими прокариотами имеют особое значение в жизни растений, так как способностью к азотфиксации обладают только прокариоты. Растения преимущественно поглощают азот из почвы в виде 1) нитратов, 2) аммония, 3) аминокислот. Последние играют очень важную роль как источник азота для многих групп растений умеренного пояса (Kielland, 1994). Эти соединения азота становятся доступны растениям в результате микробиологической деструкции органических веществ опада, а также азотфиксации. По степени связи растений с прокариотами можно выделить три основных типа азотфиксации в растительных сообществах:
1)	симбиотическая — осуществляется внутри растений в специализированных структурах,
2)	ассоциативная — происходит на или вблизи поверхности корней (в ризоплане или ризосфере), а также на поверхности листьев (фил-лоплане) растений,
3)	несимбиотическая происходит вне прямой связи с растениями-эукариотами за счет внешних источников органики (гетеротрофная азотфиксация) или с использованием продуктов собственного фотосинтеза (у фотосинтезирующих цианобактерий).
1	• Симбиотическая азотфиксация
Для сосудистых растений в наземных экосистемах характерно 3 типа симбиотических отношений с прокариотами: ризобиальный симбиоз (бобовые и клубеньковые бактерии), актинориза и цианобактериальный симбиоз (табл. 2.1).
1.1	• Бобовые и клубеньковые бактерии
Симбионты:
Растения семейства Fabaceae (бобовые в широком смысле, включая мимозовые и цезальпиниевые), а также этот тип симбиоза обнаружен у видов рода Parasponia (Ulmaceae) (Law, Lewis, 1983). Виды рода
1. Симбиотическая азотфиксация
25
Таблица 2.1 • Сравнение основных типов симбиотических ассоциаций сосудистых растений с азотфиксирующими прокариотами (по: Law, Lewis, 1983;
Работнов, 1992; Bergman et al., 1992; Sprent, 1999; Rai et al., 2000)
Показатель	Ризобиальный симбиоз	Актинориза	Цианобактериальный симбиоз
Прокариоты	Rhizobiaceae	Frankia	Nostoc, редко Anabaena
Растения	большинство Fabaceae s. 1., Parasponia spp. (Ulmaceae)	более 200 видов двудольных, гл. об. древесных растений: Alnus (Betulaceae), Hippophae, Elaeag-nus (Elaeagnaceae), Dryas (Rosaceae), Myrica (Myricaceae), Casuarina (Casuari-пасеае) и др.	папоротники (Azol 1а, 6 видов), саговники (все изученные, 150 видов), из цветковых растений — только Gunnera (Gunneraceae, 65 видов)
Локализация прокариот	Чаще коротножи-вущие клубеньки на корнях, стеблевые мамиллы (Sesbania rostrata)	Долгоживущие клубеньки на корнях	Полости в лопастях вай (Azolla), межклетники первичной коры (саговники), внутриклеточно в гландах на стеблях и черешках листьев (Gunnera)
Максимальная интенсивность азотфиксации, кг N/ra в год	450-550 (клевер в Новой Зеландии), максимум до 680	210-225 у Alnus glutinosa	720 — Gunnera a re па ria в Новой Зеландии
Экологические предпочтения растений	нейтральные или слабощелочные почвы	пионерные субстраты, болотные кислые почвы	хорошее обеспечение влагой (Gunnera), водные растения (Azolla)
Parasponia (всего 5) достигают в высоту 15 метров и естественно произрастают на островах Индо-Малазийского архипелага и Тихого океана. Они часто выступают пионерами на бедных азотом лавовых субстратах (Vessey et al., 2004). Большинство, но не все бобовые образуют клубеньки. Лишь около 20 % видов бобовых к началу XXI в. было исследовано на наличие клубеньков. Из исследованных видов 97 % мотыльковых, 90% мимозовых и 23 % цезальпиниевых имели клубеньки. В низинных тропических лесах Нового Света древесных бобовых больше, чем деревьев любого другого семейства, по числу стволов они составляют 12-15% (Rundel, 1989). Бобовые хорошо представлены и в более сухих тропических экосистемах, например в листопадных тропических лесах в Chamela
26
Глава 2. Растения и азотфиксирующие прокариоты
(Мексика), бобовые — самое богатое семейство, включающее 14% флоры. МсКеу (1994) полагал, что изначально бобовые эволюционировали как требовательное к азоту семейство на богатых почвах в тропических областях. В умеренных областях травянистые бобовые весьма обычны, а древесные — редки (Crews, 1999).
Бактерии Rhizobiaceae. Ранее все клубеньковые бактерии рассматривались внутри одного рода Rhizobium. В настоящее время их относятся к нескольким родам: Rhyzobium, Sinirhyzobium, Bradyrhyzobium, Mezorhyzobium, Azorhyzobium и др., общее число видов превышает 50 (Barea et al., 2005; Willems, 2006). Помимо ризобиальных симбионтов бобовых, которые относятся к а-протеобактериям, найдены /3-протеобак-терии, включая рода Ralstonia и Burkholderia, которые также образуют клубеньки на бобовых (Elliott et al., 2007; van der Heijden et al., 2008). Необходимо отметить, что в почве обитает много штаммов ризобиальных бактерий, которые не могут образовывать клубеньки на корнях бобовых и/или неэффективно фиксируют азот. У бобовых существуют (хотя и не универсальные) механизмы защиты от таких штаммов, предотвращающие неэффективный симбиоз (Sachs, Simms, 2008).
Отмечается специфичность отдельных видов и рас бактерий к видам или родам бобовых. Физиологически бактерии отличаются, как по способности образовывать клубеньки (инфекционность), так и по эффективности фиксации азота. Клубеньки формируются из корневых волосков при попадании клубеньковых бактерий из почвы. При формировании клубеньков наблюдается сложный обмен метаболитами между корнями и бактериями в почве, в том числе трансформация выделяемого корнями триптофана бактериями в индолилуксусную кислоту (гетероауксин), которая в свою очередь стимулирует рост корневых волосков перед инвазией бактерий (Goss, 1991) (рис. 2.1). Обычно клубеньки живут менее одного сезона, но у некоторых древесных растений из подсемейства цезальпиниевых (например, Campsiandra laurifolia) клубеньки многолетние (Barrios, Herrera, 1993; Sprent, 1999).
Корень бобового растения
Рис. 2.1 • Схема инициации образования клубенька у бобовых растений (по: Goss, 1991)
1. Симбиотическая азотфиксация
27
Фиксация молекулярного азота весьма энергоемкий процесс, источником энергии в биологических системах служат органические соединения. Эффективность использования органического углерода для фиксации молекулярного азота у бобовых весьма значительна. Они затрачивают на фиксацию 1 г азота 5-7 г углерода (углеводов) (Lundquist, 2005), в то время как свободноживущие азотфиксаторы затрачивают на порядок больше. В то же время у бобовых растений ощутимая часть (обычно около 10%) продуктов фотосинтеза идет на поддержку азотфиксации.
Количественные показатели азотфиксации. Максимально известные величины составляют 680 кг N/ra в год (Spehn et al., 2002), что сопоставимо с самыми высокими дозами азотных удобрений, применяемых в интенсивном растениеводстве. Для посевов клевера в Новой Зеландии отмечена фиксация до 450-550 кг N/ra в год, в Средней России посевы бобовых фиксирует около 200 кг N/ra в год (при благоприятных условиях посевы люцерны могут связывать из воздуха 271, клевера — 149, люпина — 265 кг N/ra в год) (Михневский, 1970).
Оценить интенсивность азотфиксации в поле можно по размерам и окраске клубеньков: чем они крупнее и розовее, тем эффективнее идет азотфиксация. Розовая окраска клубеньков связана с высоким содержанием в них растительных гемоглобинов, которые связывают кислород. Все симбиотические азотфиксирующие прокариоты содержат Mo-Fe нитрогеназный комплекс, работающий в условиях пониженного парциального давления кислорода. Леггемоглобины составляют около 5 % белков зрелых клубеньков (Vessey et al., 2004). В целом же гемоглобины широко встречаются у растений (не только у бобовых). Они могут временно депонировать кислород и улучшают энергетический баланс клеток при кислородном голодании (Hill, 1998).
Развитие большинства бобовых лучше происходит на нейтральных и слабощелочных почвах. Ризобиальные бактерии активны в широких пределах pH (5,0-8,5). При этом бобовые образуют клубеньки в очень широком диапазоне экологических условий, в том числе и при низких pH, в условиях затенения, при низкой доступности Р и иногда даже на богатых нитратами почвах (Sprent, 1999). С другой стороны, азотфиксация бобовых ведет к снижению pH в их ризосфере, что способствует большей доступности фосфатов, которые бобовые эффективно потребляют (Marschner, Romheld, 1983).
Клубеньки образуются не только на корнях в почве. У однолетнего тропического бобового Sesbania rostrata на стебле образуются «стеблевые мамиллы» — клубеньки верхушек придаточных корней (Spencer-Barreto et al., 1989, рис. 2.2).
28
Глава 2. Растения и азотфиксирующие прокариоты
Рис. 2.2 • Ризобиальный симбиоз: а — Parasponia andersonii (Ulmaceae) образует ризобиальные клубеньки (фото R.Taputuarai — Moorea Biocode, с любезного разрешения автора); б — стеблевые клубеньки (мамиллы) у Sesbania sp. (David Patriquin, Dalhousie University, с любезного разрешения автора); в — клубеньки на корнях люцерны (Medicago sp.) (фото Andrew Davis, Bio-imaging John Innes Centre, с любезного разрешения автора)
Как поступает фиксированный азот в почву и к другим растениям? Чаще всего это происходит при отмирании и разложении корней и побегов бобовых растений. При дефолиации (удалении части надземных побегов и листьев) клевера поступление азота к корням плевела (Lolium регеппе) увеличилось в 5 раз (Ayres et al., 2007). Таким образом, фитофаги могут играть существенную роль для транспорта азотных соединений от бобовых к небобовым растениям. В эксперименте (Bardgett, Wardle, 2003) было показано, что клеверная нематода (Heterodera trifolii), питающаяся на корнях фиксирующего азот Trifolium repens, не только увеличивает корневые выделения и микробиологическую активность в ризосфере, но и усиливает рост корней и содержание в них азота у соседствующих растений плевела (Lolium регеппе). При совместном выращивании обра
1. Симбиотическая азотфиксация
29
зующих и не образующих клубеньки растений арахиса (Arachis hypogaea) транспорт азота от первых к последним составил до 48 % содержания азота в неклубеньковых растениях. При этом не было замечено значимого снижения участия донорных растений. Аналогичный эксперимент с выращиванием арахиса совместно с сорняками (Sida spinosa, Senna obtusifolia) показал, что последние получают 30-80 % азота от арахиса за 60-дневный период выращивания. В то же время транспорт к немикоризным сорнякам (Cyperus esculentus, Amaranthus palmer!) был очень низким, что свидетельствует о передаче азота главным образом по мицелию микоризных грибов (Moyer-Henry et al., 2006).
Но бобовые используют и минеральные соединения азота в почве. Определить долю азота из разных источников можно по естественному содержанию природного стабильного изотопа азота 15N. Обычно за счет изотопного фракционирования содержание этого изотопа в минеральном почвенном азоте ниже, чем в атмосферном. Растения, получающие минеральный азот из почвы, обычно имеют более низкие концентрации 15 N
Рис. 2.3 • Внешний вид трех видов бобовых растений альпийского пояса северо-западного Кавказа и содержание 15 N (%о<5) в их листьях, показывающее интенсивную азотфиксацию у Astragalus levieri и Oxytropis kubanensis и практическое отсутствие азотфиксации у Trifolium polyphyllum
30
Глава 2. Растения и азотфиксирующие прокариоты
по сравнению с растениями, получающими азот от клубеньковых бактерий. У последних изотопный состав азота близок к атмосферному. Таким образом, по содержанию 15 N можно определить долю фиксированного азота. Например, наблюдения над 3 видами Trifolium в альпийских сообществах Скалистых гор в Колорадо и сравнение содержания 15 N в тканях этих видов при выращивании на безазотистой среде и в природе показали, что от 70 до 100 % азота эти растения получают за счет азотфиксации и лишь незначительную долю — из почвы (Bowman et al., 1996). Анализ содержания этого изотопа в альпийских бобовых северо-западного Кавказа подтвердил практическое отсутствие азотфиксации у Trifolium polyphyllum, у которого отсутствовали нормально развитые клубеньки, и активную азотфиксацию других видов (рис. 2.3).
Клубеньки, образованные другими группами бактерий, иногда встречаются на корнях небобовых растений, например клубеньки с Bacillus alopecuri на корнях Alopecurus pratensis. Они могут фиксировать азот, но интенсивность и эффективность азотфиксации в этих случаях крайне невелика и вряд ли имеет экологическое значение.
1.2	• Актинориза
Симбионты:
Растения: многолетние двудольные, чаще древесные растения (деревья, кустарники, кустарнички), а также некоторые травы — известно более 200 видов из 10 семейств (Huss-Danell, 1997). Основные семейства и рода: Betulaceae (Alnus), Elaeagnaceae (Hippophae, Elaeagnus и др.), Rosaceae (Dryas, Cercocarpus и др.), Datiscaceae (Datisca — травянистые растения), Myricaceae (Myrica и др.), Coriariaceae (Coriaria), Casuarinaceae (Casua-rina, Ceuthostoma и др.), Rhamnaceae (Adolphia, Ceanothus и др.), т. e. систематически довольно удаленные друг от друга семейства двудольных растений (рис. 2.4). Не совсем понятно, почему не все растения в рассматриваемых семействах формируют актиноризу, например почему ольха формирует актиноризу, а береза — нет. Одно из предположений, объясняющих это явление, связано с развитием арбускулярной микоризы (AM). Этот тип микоризы, способствующий лучшему получению преимущественно фосфатов, в Скандинавии встречается в семействе Betulaceae только у Alnus (Bousquet et al., 1989; Huss-Danell, 1997).
Рис- 2-4 • Актиноризные растения: а — Alnus incana (Betulaceae); 6 — Casua-rina equisetifolia (Casuarinaceae); в — Elaeagnus angustifolia (Elaeagnaceae); г — Dryas octopetala (Rosaceae, тундры северной Швеции); д — Coriaria nepalensis (Coriariaceae, Юньнань, Китай); e — Morelia (Myrica) pensylvanica (Myricaceae)
1. Симбиотическая азотфиксация
31
32
Глава 2. Растения и азотфиксирующие прокариоты
Актиномицеты: род Frankia (монотипное семейство Frankiaceae), облигатные симбионты, но имеют свободноживущую в почве стадию. Для процесса азотфиксации необходим молибден и кобальт. Отмечается довольно высокая специфичность к отдельному роду или группе родов цветковых растений.
Проникновение актиномицетов в корни растений осуществляется как через корневые волоски (Alnus, Casuarina, Myrica), так и по межклетникам (Elaeagnus, Rhamnaceae, Rosaceae). Frankia может в значительном количестве накапливаться в почве сообществ и безактиноризных растений, например под Betula nigra (Paschke, Dawson, 1992). Показано присутствие этих микроорганизмов также в гнездах птиц, как использующих почву для их постройки, так и не использующих ее. Это свидетельствует о возможности распространения Frankia птицами (Paschke, Dawson, 1993). Большинство изученных почв содержало диаспоры Frankia. Почвы без активных для Alnus штаммов Frankia отмечены только из самых северных районов Сибири, Северной Америки, подповерхностных торфяных слоев. Споры Frankia могут долго сохраняться в почве и переноситься по воздуху (Huss-Danell, 1997).
Структура клубеньков. Клубеньки актиноризы содержат центральный цилиндр (в отличие от клубеньков бобовых) и являются многолетними образованиями (рис. 2.5). Они имеют верхушечную меристему, которая продуцирует новые клетки только базипетально, т. е. не формирует корневой чехлик (Huss-Danell, 1997). За исключением родов Casuarina и Allocasuarina, актиномицеты в клубеньках формируют так называемые везикулы, в которых локализуется нитрогеназа. Ориентация и форма везикул варьирует среди растений-хозяев. В культуре Frankia формирует сферические везикулы. Структура оболочек этих везикул служит для предотвращения проникновения кислорода и зависит от степени аэрируемости почвы. В отличие от ризобиальных бактерий, Frankia обладает собственной защитой от высо-
л	кого парциального давления
Рис. 2.5 • Многолетние актиноризные	г	х
клубеньки на корнях ольхи (Alnus incana) кислорода и поэтому способ-на фиксировать азот в сво-
1. Симбиотическая азотфиксация
33
5одноживущих (почвенных) стадиях (Huss-Danell, 1997). Для актиноризы Alnus incana + Frankia) энергетическая стоимость фиксации азота сходна : таковой для бобовых растений и составляет 4,5-5,8 г углерода орга-шческих соединений на 1 г фиксированного азота (Lundquist, 2005).
Многие актиноризные растения (но также бобовые и некоторые 1ругие), обычно не имеющие микориз, образуют так называемые «кластерные корни», специфические структуры, имеющие вид ершика (Skene, 1998) [см. Вставку /].
Вставка I. Кластерные корни
Кластерные корни (см. рис. 1.1, 1.2) развиваются у ряда растений, обитающих на очень бедных фосфором почвах. Они характер-
ны для представителей различных семейств (преимущественно Proteaceae почти все виды — около 1600 из 73 родов, Casuarinaceae, Fabaceae, Myri-
caceae, Betulaceae и др.), среди которых встречаются актиноризные растения. Эти корни улучшают фосфорное питание растений за счет одновременного выделения в среду органических кислот (подкисление), хелатирующих агентов (комплексообразователей) и фосфатаз. Выделение этих агентов происходит в пульсирующем режиме (в течение нескольких дней). Jeschke и Pate (1995)
Рис-1.1 • Кластерные корни различных растений (по: Lambers et al., 2003)
34
Глава 2. Растения и азотфиксирующие прокариоты
Окончание Вставки I
показали, что кластерные корни поглощают примерно в 10 раз больше фосфора, чем некластерные. Протейные могут расти при самых низких концентрациях фосфора в листьях (0,33 мг/г сухого листа), у других видов этот показатель обычно не ниже 1 мг/г. Протейные часто угнетаются даже при умеренном содержании фосфора в почве (Shane, Lambers, 2005).
Рис. 1.2 • Структура «кластерных корней»: а — кластерные корни (CR) образованы укороченными, густыми мелкими корешками (RO), в свою очередь в зрелости покрытыми густыми корневыми волосками (RH); б — простой кластерный корень, обычный у многих растений, за исключением видов семейства Proteaceae; в — сложный кластерный корень с редкими корешками второго порядка, изредка встречающийся у растений с простыми кластерными корнями; г — сложный кластерный корень, типичный для приземистых видов Proteaceae (по: Skene, 1998).
Интенсивность азотфиксации актиноризных растений колеблется от 10 кг N/ra в год у Myrica gale до 210-225 кг N/ra в год у Alnus gluti-nosa. Содержание в почве минеральных форм азота может регулировать уровень азотфиксации, так почвенные нитраты могут ингибировать образование актиноризных клубеньков. Засуха также сильно ингибирует нитрогеназную активность у Alnus incana (Sundstrom, Huss-Danell, 1987). Наблюдения над сезонным ходом азотфиксации у этого вида на бедных почвах в северной Швеции показали, что азотфиксация начинается вскоре после развертывания листьев в мае, возрастет в июне, поддержи
1. Симбиотическая азотфиксация
35
вается высокой с июля по август, уменьшается в сентябре и практически прекращается в октябре (Huss-Danell, 1997).
По своим экологическим особенностям актиноризные растения часто являются пионерами (Dryas octopetala — зарастание карбонатных □сыпей в тундрах и высокогорьях) и видами средних стадий первичных сукцессий (Alnus spp.), на которых происходит обогащение почвы N. Они гакже встречаются на кислых, часто заболоченных почвах. Обогащение почвы азотом, например в зарослях ольхи, ведет к интенсификациии нитрификации, с чем связано произрастание многих нитрофилов совместно с актиноризными растениями, например в черноольшатниках.
Актиноризный кустарник Myrica faya, естественно произрастающий на Канарских островах был завезен на Гавайи, где большая
часть почв была образована на вулканических породах, бедных доступными формами азота. На островах сформировалась богатая флора, содержащая много эндемичных видов, адаптированных к бедным азотом почвам. Myrica faya, семена которого распространяются птицами, быстро вытеснил многие местные виды растений с бедных лавовых почв, обогащая эти почвы азотом. Этот вид был впервые отмечен в национальном парке «Гавайские вулканы» в 1961 г., в 1966 г. его заросли занимали около 600 га, а в 1985 г. — более 12 000 га (Vitousek, 1990).
Вставка II. Завоз Myrica faya — экологическая катастрофа на Гавайях
Рис. 11.1 • Myrica faya (фото Peter Schoenfelder, с любезного разрешения автора)
36
Глава 2. Растения и азотфиксирующие прокариоты
Основной механизм обогащения почвы азотом в случае актиноризного симбиоза — это поступление N через листовой опад и отмирающие корни. Для листьев этих растений обычно характерен невысокий уровень оттока азота из отмирающих листьев (реутилизация) [см. Вставку III] азота. Например, из опадающих листьев березы отток азота составил 81 %, рябины — 77 %, а ольхи — только 19 % от содержания в вегетирующих листьях (Манаков, 1970).
— Реутилизация (ретранслокация, _	... _	возврат) — перемещение элеме-
Вставка III. Реутилизация
нтов минерального питания из отмирающих органов растений в живые, которое позволяет обеспечить более экономное использование этих элементов за счет их внутреннего цикла.
Наиболее детально исследована у древесных растений. По наблюдениям в Испании, реутилизация азота сильнее выражена у листопадных деревьев и кустарников по сравнению с вечнозелеными. Максимальная из 19 изученных видов отмечена у Betula pubescens — 70 %, минимальная у Prunus spinosa — 23 % (del Arco et al.. 1991). Реутилизация возможна лишь до некоторой нижней пороговой концентрации. По данным Killingbeck (1996), такая минимальная возможная концентрация в отмирающих листьях деревьев и кустарников для азота составляет 0,3%, для фосфора — 0,01% сухой массы. Эффективность реутилизации может быть оценена по отношению наблюдаемой реутилизации к этим величинам.
Реутилизация наблюдается не только у древесных растений. Например. Lolium регеппе реутилизирует 30-70% азота, содержащегося во взрослых листьях перед их отмиранием (Thomas et aL, 1990). Средняя реутилизация азота у двудольных травянистых растений была ниже, чем у граминоидов. С другой стороны, весеннее отрастание побегов Festuca rubra и Agrostis capillaris на 70% и 82% соответственно обеспечивалось реутилизированным из старых листьев азотом (Bausenwein et aL, 2001).
Источником реутилизируемого азота являются протеины, а фосфора — нуклеиновые кислоты и фосфолипиды (Aerts, 1996). Механизм реутилизации азота связан с распадом белков в отмирающих листьях и синтезом аминокислот с двумя атомами азота (аспарагин и глютамин), которые служат транспортными соединениями при реутилизации (имеют минимальное отношение С : N) (Eckstein et al., 1999).
Реутилизация азота из листьев сильнее выражена у растений бедных почв. Поэтому их опад беднее азотом, что вызывает его более медленное разложение, способствуя консервации азота в ценозе. Напротив, у растений богатых почв опад, богатый азотом, разлагается быстро, и возможные потери азота из почвы при этом выше (Hobbie, 1992). Растения с более яркой листвой реутилизируют из листьев больше элементов минерального питания (ЭМП), чем растения с тусклыми листьями (Taylor. 1998; Lee et aL, 2003; Schaefer. Wilkinson. 2004), поэтому многие растения тундровой и таежной зоны имеют очень яркую осеннюю окраску (рис. 111.1).
1. Симбиотическая азотфиксация
37
Рис-111.1 • Горная лесотундра на Верхоянском хребте (Якутия) осенью: а — общий вид участка лесотундры с осенней окраской листьев кустарничков (Arctous alpina, Vaccinium uliginosum и др.); б — Alnus fruticose, имеющая актиноризу и фиксирующая азот, не обладает яркой осенней окраской; в — Salix berberifolia иг — Arctous alpinus с ярко-красный осенней окраской листьев
38
Глава 2. Растения и азотфиксирующие прокариоты
Окончание Вставки III
Реутилизация азота не всегда выгодна растениям, не испытывающим в нем недостатка. Tateno (2003) сравнил фенологию ли-
стьев двух видов листопадных деревьев — азотфиксирующей (нереутилизи-рующей азот) Alnus firma и неазотфиксирующей (реутилизирующей из листьев около 49% азота) Morus bombycis (шелковица) со сходной морозоустойчивостью листьев (-2 °C) (табл. 111.1). Растения шелковицы заканчивали вегетацию в середине октября, когда минимальные температуры воздуха были еще выше О °C. Листья шелковицы постепенно желтели и опадали. Напротив, молодые растения ольхи продолжали фотосинтезировать до середины ноября, отмирали при наступлении низких температур без специальной осенней окраски. Расчеты показали, что увеличение длительности фотосинтеза на 1 месяц у ольхи примерно в 6 раз покрывает энергетические затраты на фиксацию реутили-зированного шелковицей азота. Поэтому стратегия нереутилизировать азот с максимально возможным увеличением фотосинтетического периода адаптивна для растений с симбиотической азотфиксацией.
Таблица 111.1. Сравнение фенологии актиноризных и неактиноризных деревьев (Tateno, 2003)
Виды деревьев:
Morus bombycis
Alnus firma
Актинориза
Осенняя окраска листьев Окончание вегетации Реутилизация азота
Нет
Желтая
Середина октября 49%
Есть
Нет
Середина ноября
Нет
1.3	• Консортивные связи с цианеями
Симбионты:
Растения. Этот тип симбиоза известен в разных группах растений (диатомеи, мохообразные, водные папоротники Azolla, саговники и цветковые растения рода Gunnera) (рис. 2.6). Кроме того, цианеи часто выступают в качестве основного или дополнительного фотобионта в лишайниках, образуют симбиоз с разными группами животных (простейшие, губки, морские черви класса Echiuroidea, см. Rai, 1990).
Цианеи (цианобактерии, синезеленые водоросли). Виды рода Nos-toc, а также Anabaena azollae, таксономически близкая роду Nostoc.
Известны различные случаи симбиоза цианей с мохообразными, хотя чаще цианеи обитают на поверхности листьев мохообразных, являясь эпифитами. Например, в гиалиновых клетках сфагновых мхов (Sphagnum
1. Симбиотическая азотфиксация
39
Рис. 2.6 • Лишайники и растения, имеющие симбиотические связи с цианеями (цианобактериями): а — эпигейный (напочвенный) лишайник Peltigera aphthosa с основным фотобионтом — зелеными водорослями и дополнительным — Nostoc — в цефалодиях на поверхности таллома; б — водный папоротник AzoIla mexicana (с любезного разрешения Russ Kleinman, Courtesy of the Dale A. Zimmerman Herbarium, Western New Mexico University); в — саговник Encephalartos altensteinii (Южная Африка); г — Gunnera manicata в ботаническом саду Кунминга, Китай
riparium и S. linderbergii), где создается близкая к нейтральной среда, Nostoc фиксирует до 5 кг/га N, в то же время на сфагнумах чаще поселяются эпифитный Nostoc, имеющий высокий процент гетероцист и в 14-22 раз более интенсивно фиксирующий азот, чем свободноживу-щие колонии (Meeks, 1990). Nostoc отмечен в коробочках мхов Andreaea rupestris (Филин, Филина, 1989) и Tetraphis pellucida (Филина, Филин, 1989). У антоцеротовых цианеи заселяют специальные полости таллома. У цианей, живущих в полостях Blasia и Anthoceros, резко увеличивается
40
Глава 2. Растения и азотфиксирующие прокариоты
Рис. 2.7 • Агеотропные корни саговника Dioon spinulosum (Мексика) с цианеями на поверхности почвы
доля гетероцист (у свободноживущих 2-5 % клеток, у симбиотических — до 60%) (During, van Tooren, 1990). Симбиотические ассоциации были экспериментально ресинтезированы в лабораторных условиях.
Способность водного папоротника Azolla увеличивать плодородие почв упоминается еще в китайских словарях более 2000 лет назад. У этого папоротника в верхних лопастях вай имеются полости, заселяемые цианеями. Azolla (около 6 видов) издревле используется на рисовых полях, прибавка урожая риса составляет от 14 до 40 % за счет внесения в почву 40-80 кг N/ra в год (Moore, 1969).
Симбиоз с саговниками (порядок Cycadales с 3 семействами: Су-cadaceae — Cycas, Stangeriaceae — Stangeria, Bowenia, Zamiaceae — 8 родов, всего в порядке около 240 видов). У всех исследованных видов саговников обнаружены коралловидные корни, в межклетниках первичной коры которых поселяются цианеи. Развитие этих корней определяется генетически, они развиваются и в отсутствии симбионтов. Коралловидные корни с цианеями обладают не типичным для корней агеотроп-ным ростом (к поверхности почвы) (Lindblad, Bergman, 1990; Peterson, 1992; Vessey et al., 2004) (рис. 2.7). Во всех случаях у симбиотических цианей отмечен высокий процент гетероцист (более крупных клеток с утолщенными оболочками, в которых и происходит азотфиксация), часто также двойных или тройных, которые практически не встречаются у свободноживущих цианей. Интенсивность азотфиксации симбионтов примерно в 7 раз выше, чем у свободноживущих цианей. Однако абсолютные показатели азотфиксации невелики, например для Macrozamia в австралийских эвкалиптовых лесах отмечена интенсивность азотфиксации до 19 кг/га в год.
1. Симбиотическая азотфиксация
41
Среди цветковых растений симбиоз с цианеями отмечен лишь для видов рода Gunnera (Gunneraceae). Род назван Линнеем в честь норвежского монаха и ботаника Ernst Gunneriis (1718-1773), он насчитывает около 65 видов, распространенных в основном в Южном полушарии (Африка, Мадагаскар, Центральная и Южная Америка, Новая Зеландия, Индонезия). Ископаемые представители рода известны из меловых отложений возрастом 95 млн лет (Jarzen, 1980). В верхнем мелу и начале третичного периода род был более широко распространен и встречался на всех континентах. Размеры растений рода Gunnera колеблются от 2 см до 6 м. Все — многолетние травы, обычно корневищные, часто столонообразующие. По экологической приуроченности представители этого рода характерны для влажных лесов, заболоченных участков, влажных скал, нестабильных осыпей и т. п., почвы которых имеют низкую обеспеченность азотом и фосфором. Интересно отметить, что совместно с растениями этого рода почти не встречаются бобовые или актиноризные растения.
Цианеи (точно идентифицирован Nostoc puctiforme) поселяются в специализированных железоподобных органах (гландах) на стебле и в черешках листьев. Эти органы формируются и без присутствия цианей, поселение которых происходит сначала в выделяемой гландами слизи, а затем проникновением внутрь. Размеры железок с цианобионтом — от 2 мм до более 2 см, они увеличиваются с возрастом растения. Циано-бионт составляет около 1 % общей биомассы растения. Это единственный тип симбиоза с цианеями, когда последние поселяются в сосудистом растении внутриклеточно (Rai et al., 2000).
В стерильной культуре растения Gunnera могут развиваться и без ностока, однако в природе такие случаи неизвестны. Таким образом, этот симбиоз факультативен, но развитие растения-хозяина обычно улучшается при поселении цианей. Так, в экспериментах с Gunnera tinctoria биомасса листьев увеличивалась в 10 раз при поселении Nostoc. У симбиотических цианей резко увеличивается доля гетероцист, достигая в старых гландах 50 %. Азотфиксация идет весьма интенсивно, например для Gunnera arenaria в Новой Зеландии отмечены величины около 720 кг N/ra в год (Bergman et al., 1992). В связи с высоким содержанием защитных веществ, виды Gunnera обычно мало повреждаются фитофагами, за исключением овец и коров в местах выпаса. Двукрылые (Tipulidae, Chi-ronomidae) могут быть векторами переноса ностока, так как их личинки часто колонизируются ностоком и часто развиваются при основании побегов Gunnera во влажные периоды года (Osborne, Sprent, 2002).
Общие особенности симбиоза с цианеями. Цианобионт получает от хозяина защиту от высыхания и выедания, а в случае саговников
42
Глава 2. Растения и азотфиксирующие прокариоты
и Gunnera, возможно, также и сниженное парциальное давление кислорода, поскольку нитрогеназа функционирует в анаэробных условиях. Существует специфичность цианобионтов по отношению к хозяевам. Не все (но и не единственный!) штаммы Nostoc способны инфицировать хозяев. Инфицируя хозяев, Nostoc изменяет свои свойства. Из нитчатой водоросли он становится почти одноклеточным, размеры клеток возрастают, полифосфатные гранулы исчезают, уменьшается количество карбоксизо-сом и гликогена, утоньшается клеточная стенка. Рост клеток и их деление замедляется по сравнению с чистой культурой. Процессы фотосинтеза уменьшаются, например у симбионтов печеночников и антоцеротовых до <1-12% от нормальной интенсивности. Цианосимбионты саговников и Gunnera, даже изолированные из хозяев, не способны к фотосинтезу (Lindblad, Bergman, 1990; Bergman et al., 1992). Глютаминсинтета-за — фермент, связывающий полученный при азотфиксации аммоний у диазотрофных цианобактерий. Этот фермент блокируется различными способами у симбиотических организмов, что позволяет хозяевам получать несвязанный аммоний. Исключение составляют саговники, которые не подавляют активность глютаминсинтетазы цианей, а получают от них связанный азот, видимо, в форме глютамина или цитруллина. Дальнейший же транспорт фиксированного азота по тканям хозяина осуществляется преимущественно в форме аминокислот (Rai et al., 2000).
1.4	• Прочие случаи симбиоза
Во многих случаях в теле растения могут поселяться бактерии, не приносящие ему видимого вреда. Наиболее часто они заселяют межклетники и относятся к родам Pseudomonas, Bacillus, Azospirillum. Функции их не всегда ясны. Иногда они вырабатывают вещества, увеличивающие устойчивость растений к грибным и бактериальным патогенам. Для сахарного тростника (Saccharum officinarum) показано обитание в его тканях (листья, стебли, корни) бактерии Acetobacter diazotrophi-cus, на 80-100% обеспечивающих растение азотом, поэтому тростник в Бразилии может беспрерывно выращиваться на одних и тех же плантациях около 100 лет без внесения азотных удобрений (Boddey et al., 1991; Stone et al., 2000).
2	• Ассоциативная азотфиксация
Понятие об ассоциативной азотфиксации введено М. М. Умаровым (1984), этот тип азотфиксации происходит в ризосфере и ризоплане, а также филлоплане (на поверхности листьев) растений.
2. Ассоциативная азотфиксация
43
Таблица 2.2 • Интенсивность азотфиксации
в филлосфере растений в оптимальных условиях (по: Умаров, 1986)
Семейство	Вид	Азотфиксация в филлосфере (мг N2 10-4 дм2ч-1)
Asteraceae	Matricaria perforata	2,15
	Taraxacum officinale	3,31
	Achillea millefolium	7,01
Роасеае	Avena sativa	3,34
	Phleum pratense	2,73
	Festuca rubra	3,04
Brassicaceae	Barbarea vulgaris	1,59
Ericaceae	Ledum palustre	1,36
	Vaccinium uliginosum	1,16
Rosaceae	Malus domestica	0,68
	Sorbus aucuparia	0,59
Tiliaceae	Tilia cordata	0,29
Polygonaceae	Rumex acetosella	0,22
Betulaceae	Betula pendula	0,15
Sapindaceae	Acer platanoides	0,12
Комплексы ризосферных микроорганизмов отличаются у растений разных видов. Они существенно изменяются при выращивании моно- и смешанных культур растений в эксперименте на изначально однородном почвенном фоне (Westover et al., 1997). Особенно велики показатели ассоциативной азотфиксации в ризосфере быстрорастущих С4 тропических злаков, в Бразилии у видов Paspalum отмечена фиксация до 90 кг N/ra в год.
Большинство (~70%) почвенных бактерий потенциально способны к фиксации атмосферного N2, проблема состоит в источнике энергии — доступности органических веществ. Корневые выделения могут быть одним из таких источников. По наблюдениям М. М. Умарова (1984), интенсивность азотфиксации в засеянных полях Подмосковья составляет 30-40 кг/га в год, а на полях без растений (пар) — 10-13 кг/га в год.
Ассоциативная азотфиксация идет также на поверхности листьев (филлосфере). Ее интенсивность различна у видов разных семейств. Она выше у травянистых растений (сложноцветные и злаки) и существенно ниже у многих древесных растений (табл. 2.2). В лесах умеренной зоны — 3-5 кг/га азота фиксируется в кронах, в посевах злаков в США —
44
Глава 2. Растения и азотфиксирующие прокариоты
до 10 кг N/ra в год. Для естественных ценозов эти величины значительны, хотя в условиях сильного загрязнения воздуха в Европе с осадками поступает: в Англии — около 15-20 кг аммония/га в год, максимум в Нидерландах — 40-50 кг/га в год (Pearson, Stewart, 1993). Nostocsp., обитающий на листьях зеленого мха Pleurozium schreberi, фиксирует 1,5-2 кг N/ra в год и служит важным поставщиком азота в бореальных лесах, где этот вид покрывает до 80% площади (DeLuca et al., 2002; van der Heijden et al., 2008), являясь одним из наиболее массовых видов мхов на нашей планете.
В целом на листьях большинства растений бактерий мало, они обнаруживаются только около устьиц, на каждое устьице отмечается обычно 1 -40 бактерий (Гузев и др., 1984). Корни заселены бактериями значительно плотнее. По данным Rovira и Campbell (1974), от 4 до 10% поверхности корней пшеницы покрыто бактериями. В филлосфере основную долю составляют грамотрицательные бактерии, в то время как основные деструкторы отмерших растительных тканей — грамположительные спорообразующие бактерии (Звягинцев и др., 1993).
3	• Несимбиотическая азотфиксация
Азотфиксация в значительных масштабах происходит и в почве, и на ее поверхности вне непосредственной связи с растениями. Ее можно подразделить на фототрофную, осуществляемую свободноживущими цианеями с собственным фотосинтезом, и гетеротрофную, осуществляемую почвенными бактериями с использованием внешних источников органических веществ.
Прокариоты составляют примерно половину геномного разнообразия на Земле, а их разнообразие в почвах примерно на три порядка превосходит таковое во всех других средах, вместе взятых (Curtis et al., 2002; Crawford et al., 2004). Разнообразие почвенных бактерий даже на небольших участках очень велико. С использованием молекулярных методов на экспериментальной ферме Sourhope в Шотландии бактериальное богатство почв оценивается в 0, 5 х 106 видам (Fitter, 2005). Один грамм почвы содержит 1010 —1011 бактерий, принадлежащих к 600-50 000 видов (Curtis et al., 2002; Horner-Devine et al., 2003).
В целом масштабы ассоциативной и несимбиотической азотфиксации оцениваются в 90 млн т азота в год (более 50 % суммарной азотфиксации) (Venkataraman, 1982).
В пустынях огромное значение в балансе азота имеет поверхностная корка, состоящая из цианей, лишайников и мхов. Ее разрушение (при выпасе, рекреации) может существенно снижать поступление фиксируемого азота в почву (Evans, Ehleringer, 1993).



Глава



Микосимбиотрофизм
Эндофиты
Фитопатогенные грибы
Сапротрофные грибы
Растения и грибы
-



к
концу XX в. было описано около 70 тыс. видов грибов, что, возможно, составляет лишь около 5 % от реально существующих в природе (Каратыгин, 1994). По отношению к растениям грибы выступают как: симбиотрофы (микосимбиотрофы, эн-
дофиты), паразиты, сапротрофы, эккрисотрофы (Работнов, 1992). Одним
из ярких примеров эккрисотрофии является развитие на стволах деревьев из рода Nothofagus в Новой Зеландии грибов, придающих стволам черную окраску [Вставка IV]. Многие виды дрожжевых грибов, раз
вивающихся на поверхности листьев растений, также являются эккри-сотрофами. Остальные трофические группы грибов рассмотрены ниже
в соответствующих разделах.
В наземных экосистемах разнообразие почвенных грибов обычно выше, чем фитопаразитных в надземной сфере. Например, в отдельных степных фитоценозах в Казахстане отмечено 1 -4 вида паразитных грибов и 71-82 вида почвенных сапротрофов (Биокомплексные исследования в Казахстане, 1976).
Эволюция наземных растений во многом шла под влиянием грибов. Развитие механической ткани, усиление ксилемы на базе лигноцеллюлозных соединений могло происходить в силуре-девоне как защитная реакция на фитопатогенные грибы. С другой стороны, мицелий в целом развивался как форма освоения тканевых субстратов (Каратыгин, 1993).
I_______________________________________
Вставка IV. Сообщество на коре Nothofagus: медведяная роса щитовки как источник энергии
На стволах антарктических буков (Nothofagus solandri, N. fusca) в Новой Зеландии обитают щитовки (Ultracoelostoma assimile, U. brittini, Homoptera). Они питают-
ся флоэмным соком деревьев, выделяя его богатые гексозами излишки через длинную анальную трубку на поверхность стволов («медведяная роса»). Этими
выделениями питаются многие насекомые и даже птицы, однако значительная часть выделений попадает на поверхность стволов, где ее используют ряд видов грибов, среди которых наиболее часто встречаются представители рода Capnodium (аскомицеты) и дрожжи Candida railenensis и Hanseniaspora osmophila (Serjeant et al., 2008) (рис. IV.l).
Глава 3. Растения и грибы
47
Рис. IV.1 • Сообщество на коре Nothofagus: а — анальная трубочка Ultracoelostoma с каплей «медведяной росы» (фото Garry McDonald, http://www.backpack-newzealand.com, с любезного разрешения автора); б и в — ствол Nothofagus, покрытый налетом эккрисотрофных грибов и анальными трубочками Ultracoelostoma (фото Peter Bray — Airborne Honey Ltd., с любезного разрешения автора)
48
Глава 3. Растения и грибы
1 • Микосимбиотрофизм
Исследователи по-разному определяли понятие «микориза». Allen (1991: 4) дает следующее, наиболее распространенное определение: «Микориза — это мутуалистический симбиоз между растением и грибом, локализованным в корнях или корнеподобных структурах, в котором энергетически богатые вещества перемещаются преимущественно от растения к грибу, а неорганические ресурсы — от гриба к растению». Несколько иное определение приводит Read (2003): «Микориза — структура, в которой симбиотический союз между грибом и адсорбирующим органами растения приводит к увеличению приспособленности одного или обоих партнеров».
Микосимбиотрофизм («питание при помощи микоризных грибов») широко распространен в природе. Например, по данным И. А. Селиванова (1981), из изученных 3449 видов сосудистых растений бывшего СССР образуют микоризу 2697 видов, или 78%. По базе данных Wang и Qiu (2006), включающей 3617 видов из 263 семейств, микоризу образуют 44% мохообразных, 52% папоротникообразных, 100% голосеменных и 85 % цветковых растений.
1.1	• Основные типы микориз
1.1.1 • Везикулярно-арбускулярная микориза (ВАМ)
Растения. ВАМ свойственна большинству изученных сосудистых растений земного шара (рис. 3.1), хотя в настоящее время в природе на присутствие микориз исследовано не более 10000 видов дикорастущих растений.
Факультативные ВАМ (12%)
Другие типы микориз (15%)
Немикоризные (18%)----.
ВАМ совместно с другими типами (5%)
ВАМ (50%)
Рис. 3.1 • Доля сосудистых растений с везикулярно-арбускулярными микоризами во флоре земного шара (по: Trappe, 1987; Brundrett, 2002)
1. Микосимбиотрофизм
49
Грибы. Везикулярно-арбускулярная, или арбускулярная микориза (AM) образована особой ветвью грибов — Glomeromycota (гломалевые, или гломусовые, грибы) (Schussler et al., 2001; Smith et al., 2003). Их таксономия основана преимущественно на морфологии бесполых покоящихся спор, в то время как молекулярные методы выявили большое разнообразие этих грибов. Концепция вида у этой группы грибов весьма неопределенна, большинство авторов признает около 200 видов, главными родами являются Acaulospora, Gigaspora, Glomus и др. Сообщества грибов AM устроены аналогично таковым у других организмов — немного доминирующих видов и много редких. Несколько видов Glomeromycota являются космополитами. Возникновение этой группы грибов датируется 353-452 млн лет назад, а время дивергенции близкородственных видов Glomus оценивается между 10 и 100 млн лет (Rosendahl, 2008). Специальные исследования показали, что генетическое разнообразие этих грибов необычайно велико, даже в пределах одного корня (Rodriguez et al., 2004).
Анатомо-физиологические особенности. ВАМ относится к эндомикоризам. Грибы присутствуют в первичной коре корней, где образуют арбускулы (древовидные разветвления внутри клеток, рис. 3.2) и пузыревидные везикулы. Именно по наличию таких образований рассматриваемый тип микориз и получил свое название. При этом если арбускулы образуются практически всегда, то везикулы наблюдаются значительно реже. Поэтому в современной литературе данный тип микориз часто называют арбускулярными микоризами (AM). Обычно гифа гриба проникает внутрь клеточной стенки и как бы вдавливает клеточную мембрану, увеличивая поверхность соприкосновения с ней за счет многочисленных древовидных разветвлений. Арбускулы внутри клетки живут по разным данным от 2 до 15 дней (Alexander et al., 1989; Bonfante, Perotto, 1995), затем перевариваются клеткой, которая становится восприимчивой к образованию новых арбускул.
Основное функциональное значение ВАМ состоит в обеспечение растений соединениями фосфора, которое происходит в ходе активного обмена, а не только за счет переваривания гиф, в которых одномоментно содержится лишь около 1 % фосфора, получаемого клеткой в процессе обмена. Внешние гифы грибов, отходящие в почву от корня, проникают на расстояние не менее 10-12 см от его поверхности (Li et al., 1991; Jakobsen, 1999). Монофосфаты, поглощаемые гифами грибов, трансформируются затем в полифосфатные гранулы, которые в вакуолях перемещаются по гифам с током цитоплазмы. Затем они переводятся обратно в монофосфаты и передаются через мембраны в клетку растения-хозяина
50
Глава 3. Растения и грибы
Рис. 3.2 • Арбускулы грибов в корнях растений: а — арбускулы во внутреннем слое первичной коры корня Asarum canadense; б — арбускула гриба Glomus sp. при большем увеличении (фото Mark Brundrett, с любезного разрешения автора)
(Clarkson, 1985, рис. 3.3). В некоторых работах показано также значение ВАМ в переносе NH4-ионов из удаленных источников в почве к корням (Johansen et al., 1992). В экспериментах в плошках на относительно сухих почвах ВАМ-грибы обеспечивали 7-49% поглощенного растениями азота почвы из внесенных нитратов и аммония (Hawkins et al., 2000;
1. Микосимбиотрофизм
51
Корень
Монофосфаты
Почвенные частицы
Гифы грибов
Монофосфаты
Рис. 3.3 • Схема транспорта фосфатов от почвенных агрегатов к корням растения гифами грибов ВАМ (по: Clarkson, 1985). Поглощение из почвы и передача клеткам корня осуществляется в форме монофосфатов, а транспорт по мицелию — в форме полифосфатных гранул
Johansen et al., 1994; Leake et al., 2004). В эксперименте c Plantago lanceolate и видами Glomus показано, что грибы транспортируют в растение меченый азот, но не углерод из сухого растительного материала, при этом до трети азота из этого материала транспортировалась грибами в растение (Leigh et al., 2009). В работе Maherali, Klironomos (2007, см. van der Heijden et al., 2008) показаны функциональные различия между семействами грибов, образующих ВАМ: виды Gigasporaceae увеличивает потребление фосфатов растениями, а виды Glomeraceae обеспечивает преимущественно защиту от грибных патогенов.
Мицелий гломалевых грибов плотно пронизывает почву. По наблюдениям в травяных сообществах Северной Америки длина внешних гиф возрастала в течение вегетационного сезона и достигала 111 м/см3 почвы в прерии и 81 м/см3 — на пастбище (Miller et al., 1995). В то же время длина корней составляет 0,5-50 см на куб. см почвы. Длительность жизни гиф — 5-7 дней (Friese, Allen, 1991; Jakobsen, 1999). Длина гиф внешнего мицелия у разных видов зависит от свойств корней растений: Lolium регеппе образует 14 м на 1 г почвы, но только 1 м гиф на 1 м длины корней, в то время как для Trifolium repens эти величины составили 3 м на 1 г почвы и 46 м на 1 м длины корней. Тонкие поглощающие гифы ВАМ-грибов имеют диаметр около 2 микрометров, корневые волоски 10-20 микрометров, тонкие корни 100-500 микрометров.
52
Глава 3. Растения и грибы
Скорость роста гиф ВАМ-грибов 0,3-3,3 мм в день, эктомикоризных грибов — 5-8 мм в день (Leake et al., 2004). Гифы грибов, в отличие от корневых волосков, могут проникать в микропоры почвы диаметром 10-20 микрометров, где только и сохраняется вода при иссушении почвы, поэтому микоризные растения могут быть более устойчивы к засухе (O’Keefe, Sylvia, 1992).
Этот тип микориз характерен для растений из очень широкого спектра растительных сообществ, но особенно широко представлен в травяных фитоценозах с хорошо развитой дерниной (луга, степи, прерии). Исследования van der Heijden et al. (1998) показали, что видовое разнообразие сообществ на карбонатных лугах в Европе и залежах в Северной Америке сильно зависит от разнообразия таксонов грибов, образующих ВАМ. В экспериментальных посевах смеси семян при добавлении различного числа таксонов ВАМ — грибов, индекс разнообразия и общая биомасса растений строго увеличивались с увеличением разнообразия микоризных грибов. Это увеличение шло параллельно увеличению длины гиф грибов в почве и уменьшению содержания в почве фосфатов.
1.1.2 • Эри ко и дна я, арбутоидная и монотропоидная микоризы
Растения. Эти типы микориз названы по растениям-хозяевам, для которых они характерны. Все они свойственны представителям семейства вересковых (Ericaceae), или порядка Ericales в более традиционных системах (рис. 3.4). Эрикоидную микоризу формируют представители родов Erica, Empetrum, Calluna, Vaccinium и другие, всего около 25 родов и 2000 видов кустарников и деревьев. Арбутоидную микоризу формируют растения трех родов (Arbutus, Arctostaphylos, Pyrola) (Smith et al., 2003). Монотропоидная микориза свойственна родам Monotropa, Pterospora и Sarcodes и другим бесхлорофилльным вересковым.
Грибы. Эти типы микориз образованы высшими грибами (аско- и баз-идиомицеты). Так, эрикоидную микоризу формируют дискомицеты из родства Hymenoscyphus(Pezizella)ericae и редко несовершенный гриб Oidioden-dron. Оба гриба могут присутствовать в одном корне (Monreal et al., 1999). Базидиомицеты образуют арбутоидную (например, Cortinarius, Amanita) и монотропоидную (Boletus spp. на видах рода Monotropa) микоризы.
Анатомо-физиологические особенности. Для растений с эрикоид-ной микоризой характерны тонкие, часто волосовидные корни. Грибы образуют рыхлую сеть у поверхности корня и колонизируют эпидермальные клетки. После проникновения в клетку и временного контакта отмирает клетка. В корнях вереска 80 % их объема могут занимать гифы
1. Микосимбиотрофизм
53
Рис. 3.4 • Растения, образующие эрикоидную (а — Rhododendron caucasicum; б — Diapensia lapponica) и арбутоидную (в — Pyrola rotundifolia; г — Arctous alpinus) микоризу
54
Глава 3. Растения и грибы
Рис. 3.5 • Поперечный разрез молодого корня вереска Calluna vulgaris с интенсивной колонизацией эпидермальных клеток микоризным грибом (по: Read, 1996)
грибов (Read, Stribley, 1975) (рис. 3.5). При формировании арбутоидных микориз грибы образуют хорошо развитый чехол вокруг корней, их гифы интенсивно колонизируют клетки первичной коры, формируют по межклетникам сеть Гартига. Сети Гартига (впервые описал Hartig в 1840 г.) — это сети мицелия вокруг клеток первичной коры (рис. 3.6). Отличие мо-нотропоидной микоризы от арбуто-идной состоит в том, что гифы грибов в первом случае не проникают внутрь клеточных стенок корня.
Функциональное значение. Грибы, образующие микоризы с вересковыми, способны выделять широкий спектр ферментов и использовать почвенную органику как источ
ник Р, N и Са, эти элементы могут затем передаваться растениям. Растения, образующие монотропоидную микоризу, практически лишены хлорофилла и являются микогетеротрофами (см. ниже). Растения с эрико-идными и арбутоидными микоризами часто произрастают на кислых,
Рис. 3.6 • Чехольчатая эктомикориза: а — поперечный разрез корня Picea abies — виден наружный чехол из гиф (коричневатый) и сеть Гартига — мицелиальные тяжи по межклетникам первичной коры; б — микоризные оранжевые корни сосны (фото M.Vohnik, Institute of Botany ASCR, Czech Republic, www.mykorhizy.webpark.cz, с любезного разрешения автора)
1. Микосимбиотрофизм
55
бедных элементами минерального питания, но богатых органикой почвах (например, торфах).
1.1.3 • Чехольчатая эктомикориза
Растения: преимущественно доминирующие виды деревьев лесов умеренного пояса, а также тропических и субтропических лесов. Эктомикоризу образуют представители 140 родов из семейств Betulaceae, Dipterocarpaceae, Fagaceae, Leguminosae, Myrtaceae (Eucaliptus), Pinaceae, Salicaceae. Лишь немногие кустарники и травы также могут формировать микоризу этого типа (Cistaceae, Polygonaceae, Rosaceae) (Smith et al., 2003).
Важно отметить, что одни и те же виды растений могут образовывать микоризу разных типов. Например, корни некоторых эвкалиптов формируют эктомикоризу в подстилке, а ВАМ — в нижележащих минеральных слоях почвы (Reddell, Malajczuk, 1984; Ozinga et al., 1997).
Грибы: агарикоидные (шляпочные) и гастероидные базидиомицеты, а также некоторые аскомицеты. Всего известно не менее 6000 видов эктомикоризных грибов, из них примерно 2000 видов представляют род Cortinarius (паутинник). Примерно 40 % всех агарикоидных грибов образуют микоризу. Далеко не все из них продуцируют надземные базидиомы (часть — подземные, часть ресупинатные, а некоторые, как Cenococcum geophilium, могут быть стерильными (Brundrett, 2002).
Как правило, один вид растения-хозяина образует микоризу со многими видами грибов. Так, для Великобритании отмечено 55 видов микоризных грибов для дуба, 103 — для березы и 90 — для сосны (Alexander, Watling, 1987).
Анатомо-физиологические особенности. Для этого типа микориз характерно образование наружного мицелиального чехла вокруг тонких корней, а также формирование сети Гартига (рис. 3.6). В тонких корнях бука 34-45 % их массы приходится на эктомикоризные грибы микоризный чехол может также служить хранилищем ЭМП (Harley, Smith, 1983; Ozinga et al., 1997).
Функциональное значение для растений. Основное положительное воздействие эктомикориз заключается в улучшении поглощения растениями соединения азота и фосфора. Грибы обладают мощным ферментным аппаратом и способны расщеплять различные органические соединения в почве, в слабой степени даже целлюлозу. Эктомикоризные грибы выделяют низкомолекулярные органические кислоты, которые являются активными агентами выветривания минералов. К поглощаемым грибами и передаваемым растениям катионам относятся также Са и Mg. На основании наблюдений и экспериментов в широколиственных лесах Hub
56
Глава 3. Растения и грибы
bard Brook в США показано, что растворение апатита (фосфата кальция) представляет собой ощутимый источник Са, сравнимый с поступлением Са из атмосферы и при выветривании силикатов. Кальций апатита используется преимущественно деревьями с эктомикоризами, поскольку эктомикоризные грибы могут выветривать апатит и поглощать ионы напрямую (минуя почву) (Blum et al., 2002). Эктомикоризы увеличивают поглощение железа из биотита (Watteau, Berthelin, 1994), Р из апатита (Wallander et al., 1997), кальция из кальциевых фосфатов (Lapeyrie et al., 1990) за счет выделения органических кислот (Simard et al., 2003). Эктомикоризные грибы могут также снижать токсичное действие алюминия на корни деревьев в кислых почвах (Landeweert et al., 2001). В работе Hobbie и Hobbie (2006) показано, что до 80% азота растения бореальных лесов получают через эктомикоризные грибы (van der Heijden et al., 2008).
Эктомикоризные грибы увеличивают поглощение растениями элементов минерального питания (ЭМП) за счет увеличения доступа к различным участкам почвы, изменения химических свойств в ризо- и ги-фосфере, изменении бактериальных сообществ в микоризосфере. Van Tichelen et al. (1999) показали, что удельная поглощающая способность корней (поглощение на 1 г корня за единицу времени) была в 10 раз выше для фосфатов и в 5 раз выше для аммония в случае эктомикоризных корней Pinus sylvestris по сравнению с безмикоризными. Эктомикоризы увеличивают всасывающую поверхность корней примерно в 60 раз. Поскольку корни в почве преимущественно ограничены макропорами, гифы эктомикоризных грибов делают доступными для растений микропоры в почвенных агрегатах, а это большой дополнительный источник ЭМП (Simard et al., 2003).
Длина гиф внешнего мицелия эктомикоризных грибов составляет 30-8000 м на 1 м длины корней и 3-600 м на 1 г почвы. Скорость роста гиф эктомикоризных грибов — 5-8 мм в день. Площадь, занимаемая генетами (клонами) эктомикоризных грибов, зависит от возраста леса и интенсивности нарушений и составляет более 50 м2(Anderson et al., 2001; Sawyer et al., 2003).
Эктомикоризы преобладают в бореальных и листопадных лесах умеренного пояса с хорошо развитой подстилкой (опадогенным горизонтом). Микориза развивается главным образом на бедных почвах, особенно лимитированных по азоту. Микоризные грибы сокращают цикл круговорота азота до немногих звеньев: деревья —> опад —> микоризные грибы -> деревья. Это может приводить к монополизации цикла азота эктомико-ризными грибами и доминирующим видом деревьев, что ведет к подавлению развития других растений и снижению флористического разнообразия (Francis, Read, 1994) (рис. 3.7).
1. Микосимбиотрофизм
57
Рис. 3.7 • Монополизация цикла азота эктомикоризными грибами. При разрушении опада грибами, образующими микоризу с деревьями, соединения азота через грибы поступают обратно к деревьям, другие растения практически исключаются из потребления этого азота
Многие эктомикоризные грибы (аско- и базидиомицеты) образуют подземные плодовые тела, распространение их спор при этом целиком зависит от поедающих их млекопитающих (Johnson, 1996). Происхождение подземных плодовых тел связано с условиями, затрудняющими развитие надземных: сухость почвы (например, в австралийских эвкалиптовых лесах) или промерзание верхнего слоя почвы (в субальпийских лесах).
58
Глава 3. Растения и грибы
Подземные базидиомы имеют сильный запах для привлечения млекопитающих, преимущественно мелких. Так, в лесах Австралии почти все сумчатые весом менее 3 кг используют в пищу подземные базидиомы.
Всходы и молодые древесные растения могут инфицироваться эк-томикоризными грибами от соседних взрослых растений. Эксперименты по подсадке сеянцев Quercus rubra к взрослым особям своего рода (Quercus montana), пенькам Q.montana и взрослым особям Acer rubrum показали лучший рост сеянцев в связи с лучшим развитием различных видов эктомикоризных грибов в первом случае (Dickie et al., 2002).
1.1.4 • Микориза орхидных
Растения: семейства орхидные (Orchidaceae).
Грибы: обычно базидиомицеты или их несовершенные формы, часто близкие к роду Rhizoctonia. В целом изучение микориз орхидных показало широкий спектр грибов, образующих этот тип микориз, широкое распространение по земному шару отдельных таксонов и в то же время наличие ряда специфичных связей с отдельными видами орхидей. Кроме базидиомицетов у представителей рода Epipactis выявлено несколько родов симбиотических аскомицетов (Selosse et al., 2004; Bidar-tondo et al., 2004). В ходе онтогенеза орхидные могут менять микоризные грибы, например Gastrodia elata сменяет Mycena на Armillaria (Xu, Mu, 1990). Многие орхидные имеют микоризу с представителями семейства Russulaceae (Dearnaley, 2007). Европейские орхидеи образуют симбиоз с представителями родов (анаморфы) Ceratorhiza, Moniliopsis, Epulorhiza. Соответствующие телеоморфы (половые, или совершенные стадии) относятся к родам Tulasnella, Ceratobasidium, Thanatephorus (Dijk et al., 1997).
В целом для орхидей более обычна специализация к грибам одного рода, реже нескольких родов или одного вида. У ряда орхидных, в том числе бесхлорофилльных, микоризу образуют грибы не из родства Rhizoctonia, а другие базидиомицеты. Так, у Corallorhiza trifida и Cepha-lanthera austinae — грибы из Thelephoraceae (McKendrich et al., 2000), Corallorhiza maculata и C.mertensiana — грибы из Russulaceae (Taylor, Bruns, 1997,1999). Прорастание семян многих зеленых и бесхлорофилльных орхидей наблюдается только в окрестностях материнского растения, где присутствует специфичный вид гриба (Taylor et al., 2003).
Анатомо-физиологические особенности. Для рассматриваемого типа микориз характерен паразитизм растений на грибе на ранних стадиях онтогенеза или в течение всего жизненного цикла. Гриб образует клу
1. Микосимбиотрофизм
59
бочки мицелия в клетке (пелотоны), а затем лизируется клеткой, которая может быть инфицирована несколько раз.
После прорастания семян орхидей, которое наблюдается обычно лишь в присутствии микоризных грибов, образуется подземная стадия (протокорм). В этой стадии растения находятся обычно от 4 до 20 лет, лишь затем развивая надземные побеги. В процессе развития масса протокорма увеличивается в 2000 и более раз за счет органических веществ, поставляемых грибом. Баланс отношений между грибом и орхидеей обусловлен синтезом полифенолов растением и полифенолоксидаз грибами. Концентрация доступных форм азота в почве влияет на баланс отношений гриба и растения. При высоких концентрациях азота усиливается патогенная активность грибов, что ведет к увеличению отмирания растений, особенно на ранних стадиях их развития (Dijk et al., 1997).
Функциональное значение: грибы обеспечивают растения как элементами минерального питания, так и органическим веществом, при этом те же грибы могут выступать в качестве паразитов на других видах растений. В большинстве случаев не удалось показать транспорт органики от орхидей к микоризным грибам (Smith, Read, 1997; Gebauer, Meyer, 2003). Некоторые эпифитные орхидеи во взрослом состоянии становятся немикоризными.
1.2	• Функциональное значение микориз в целом
Если в большинстве случаев (кроме микориз орхидных) микоризные грибы получают от растений органические вещества (продукты фотосинтеза), то положительное влияние грибов на растения весьма разнообразны и могут проявляться в следующих направлениях:
1.	Обеспечение растений соединениями фосфора, малоподвижными в почве. Поверхность мицелия значительно больше, чем у корней на единицу биомассы. Так, Bowen (1984) показал, что энергетические затраты на построение 1 см корня эквивалентны таковым, требуемым на построение 1000 см эктомикоризных гиф (см. также: Dighton, 1990).
2.	Обеспечение отдельных групп растений другими ЭМП (N, Са, Mg, S) и микроэлементами (Си, Zn, Cl, Ni), в то же время некоторые микоризные грибы могут снижать поступление в корни тяжелых металлов (Zn, Cd) и токсичность алюминия в кислых почвах. Изучение широкого спектра субарктических растений в Швеции на естественное содержание 15 N показало, что растения с микоризами разных типов используют разные источники азота. Содержание 15 N в листьях экто- и эрикоидномикоризных
60
Глава 3. Растения и грибы
растений было существенно ниже, чем у безмикоризных и ВАМ-растений, поскольку первые могут использовать азот из органических соединений в почве (Michelsen et al., 1996). Экспериментально показано, что арбускуля-рные микоризы могут ускорять разложение опада (листья злаков — почти вдвое) и увеличивать поглощение азота из опада. Растения, гифы микоризных грибов которых имели доступ к разлагающемуся опаду, поглощали втрое больше азота, чем контрольные растении (Hodge et al., 2001).
3.	Обеспечение водой — повышение устойчивости к засухе.
4.	Перекачка органических веществ (см. п. 1.9 гл. 3).
5.	Повышение устойчивости растений-хозяев против патогенов и увеличение длительности жизни корней. В ризосфере микоризных корней уменьшается численность бактерий, резко снижается поражаемость корней фитопатогенными грибами. Эктомикоризные сеянцы Pinus Silvestris продуцируют в 2-8 раз больше летучих защитных соединений (терпены, сесквитерпены), чем неинфицированные растения (Krupa, Fries, 1971). В экспериментах с инокуляцией всходов однолетнего злака Vulpia ciliata корневым патогеном Fusarium oxysporum совместно с микоризным грибом Glomus sp. повреждаемость растений была существенно ниже, чем при инокуляции только патогеном Fusarium(oM). Предполагается, что для растений с сильно разветвленной корневой системой защитное значение ВАМ против патогенов существенно важнее, чем перенос Р (Newsham, Fitter, Watkinson, 1995). У тонких корней Pinus palustris микоризная колонизация увеличивала длительность жизни корней более, чем на 45 % (Guo et al., 2008).
Хотя микоризные растения обычно меньше поражаются почвенными патогенами, поражение надземных органов может увеличиваться. Имеющие ВАМ растения ячменя более восприимчивы к листовому фитопатогену Erysiphe graminis. Этот гриб образует на микоризных растениях в три раза больше конидий, чем на безмикоризных. Однако микоризные растения при поражении этим грибом меньше снижали число семян, число колосков и массу семян, чем пораженные безмикоризные растения (Gernns et al., 2001).
6.	Увеличение устойчивости растений к стрессовым факторам. Например, Tsang и Maun (1999) показали, что микоризная инфекция увеличивает устойчивость к засолению бобового растения Strophostyles helvola.
7.	Отрицательное воздействие на неспециализированных и положительное — на специализированных фитофагов. Эта закономерность была показана на примере представителей семейства Lamiaceae. В Великобритании облигатно микоризные растения этого семейства, имеют более
1. Микосимбиотрофизм
61
Рис. 3.8 • Относительные (%) изменения в росте трех пар фитофагов (в паре на каждом виде растений один — специализированный, другой — неспециалист — «генералист») при питании на растениях, имеющих микоризу по сравнению с растениями того же вида, не имевшими микоризу. На Clinopodium vulgare (а) и Origanum vulgare (б) специализированные фитофаги значимо увеличивали, а неспециализированные уменьшали рост при микоризации растений. На Stachys sylvatica (в) оба вида фитофагов увеличивали рост при микоризации растений (по: Gange et al., 2002)
высокий процент специализированных насекомых-фитофагов, чем слабомикоризные виды растения. Эксперименты с рядом видов показали, что микоризная инфекция увеличивает рост специализированных фитофагов на 30-40 %, при этом рост неспециализированных фитофагов уменьшался у Clinopodium vulgare и Origanum vulgare (рис. 3.8) (Gange et al., 2002).
62
Глава 3. Растения и грибы
8.	Формирование почвенных агрегатов. Показано, что различные микоризные грибы могут способствовать образованию почвенных агрегатов в разной степени. Растущий корень может создавать давление 2 МРа и уплотнять почву вокруг себя (Goss, 1991). Образуемый грибами белок гломалин обладает склеивающими свойствами (Rilling, Mummey, 2006).
1.3	• Возникновение микориз
Палеонтологические данные девона и карбона показывают, что уже первые наземные растения (например, Rhynia) имели микоризы. Микоризы современных наземных растений возникали независимо и многократно в разных группах.
Новые палеонтологические находки свидетельствуют, что арбускуляр-ные микоризы появились 460 млн лет назад, предшествуя появлению сосудистых растений. До этого первые находки датировались ранним девоном (400 млн лет) и относились к Aglaophytes major — растению, сочетавшему признаки сосудистых растений и бриофитов. Работа Redecker et al. (2000) показывают находку близкого к Glomus таксона из пород ордовика. Эктомикоризы возникали в эволюции независимо не менее 9 раз! (Wilkinson, 2001).
В настоящее время печеночники и антоцеротовые часто образуют симбиоз с ВАМ-грибами, формирующими арбускулы в их талломе. В ряде случаев эволюция шла от мутуалистического симбиоза к контролю корнями грибного компонента и формированию бесхлорофилльных микогетеро-трофных растений (см. ниже). Плауны и селягинеллы имеют нормальную ВАМ, как и большинство папоротников. Взрослые особи Psilotum также имеют ВАМ. Подземные гаметофиты Ophioglossum и Botrichium являются микогетеротрофными ВАМ-растениями. В семействе Orchidaceae микоге-теротрофия возникала в процессе эволюции независимо около 20 раз. Развитие эктомикориз, эрикоидных и орхидных микориз, как и безмикоризных корней связано с быстрой радиацией покрытосеменных в меловом периоде. Основные ветви эволюции эктомикориз связаны с порядком Fagales и семейством Pinaceae, в остальных группах этот тип микориз возникал независимо. Корни голосеменных растений (Taxodiaceae) из нижнемеловых отложений (Австралия) имели вздутия как у современных эктомико-ризных видов хвойных (Cantrill, Douglas, 1988). Растения с эрикоидными микоризами имеют возраст не менее 80 млн лет. Толстая первичная кора и опробковение экзодермы характерны для микоризных таксонов, в то время как безмикоризные растения чаще имеют тонкие корни с большим числом корневых волосков и относительно хорошей химической защитой. Среди наиболее ранних групп безмикоризных растений — семейства Proteaceae и Restionaceae (100 млн лет назад) (Brundrett, 2002).
1. Микосимбиотрофизм
63
1.4	• Методы изучения в природе и использование в сельском хозяйстве
Микоризы интенсивно исследуются как в лабораторных, так и в полевых условиях. Для оценки степени микоризной инфекции ВАМ обычно изучают встречаемость мицелия в тонких корнях растений. И. А. Селиванов (1981) предложил оценивать интенсивность микоризации корней в баллах в зависимости от доли клеток первичной коры, заполненных мицелием, изучаемых на срезах или тотальных препаратах корней. Эта методика позволяет использовать статистические методы и сравнивать разные растения, их группы или сообщества по интенсивности микоризной инфекции.
Полевые экспериментальные исследования микориз часто направлены на оценку их роли в формировании состава и структуры растительных сообществ. Для подавления развития микориз используется стерилизация почв или применяются фунгициды (чаще всего беномил), которые, к сожалению, оказывают воздействие и на почвенные грибы, не образующие микориз. Такие эксперименты показывают изменение отношений между растениями при подавлении микоризной инфекции. Опыт с внесением фунгицидов, проведенный в высокотравной прерии США, показал, что угнетение микориз изменяет конкурентные отношения между видами (увеличивает участие Carex spp., Aster ericoides и др., уменьшает появление всходов Elymus canadensis, Koeleria cristata) и по-разному воздействует не только на разные виды, но и разные этапы онтогенеза (Hartnett et al., 1994). Пятилетний эксперимент в этой прерии показал резкое снижение биомассы доминирующих облигатно микосимбиотрофных С4 злаков и увеличение роли недоминирующих факультативно микосимбиотрофных СЗ злаков и разнотравья при подавлении микоризной инфекции беномилом (Hartnett, Wilson, 1999). Применение беномила привело также к существенному снижению продукции высокотравной прерии, что, однако, не наблюдалось, если одновременно вносили фосфорные удобрения (Bentivenga, Hetrick, 1991).
В аналогичных экспериментах с применением беномила на пустошах в Великобритании уменьшилось участие микоризных видов (Crepis capil-laris, Erodium cicutarium) и увеличилось участие безмикоризных (Arenaria serpyllifolia, Rumex acetosella) (Newsham et al., 1995). На горных лугах в Северной Греции 2-летнее подавление микориз беномилом уменьшило содержание фосфора в растениях и снизило участие более требовательных к Р видов разнотравья и большинства бобовых. Многие виды разнотравья исчезли, видовое разнообразие на экспериментальных площадках снизилось, при этом возросло участие злаков, осок и бобового Doricnium herbaceum, что свидетельствует о большом значении микориз для формирования состава изученных сообществ (Karanika et al., 2008).
64
Глава 3. Растения и грибы
В экспериментах часто сравнивают развитие растений с и без инокуляции (заражения) микоризными грибами. В этом случае обычно рассчитывают «индекс полезности микориз» по формуле:
(Мм - Мь) х 100%
Мм ’
где Мм — биомасса микоризного растения, — биомасса немикоризного растения.
Для повышения урожайности сельскохозяйственных культур часто используют искусственную инокуляцию культурных растений перед посадкой, которая может обеспечивать значительную прибавку урожая. Lekberg и Koide (2005) провели мета-анализ 290 публикаций, посвященных влиянию различной сельскохозяйственной практики на развитие микориз и урожайность растений. Микоризная колонизация увеличивалась при искусственной инокуляции (на 29 %), оставлении пашни под паром (на 20 %), снижении нарушений почвы (на 7 %). Эти мероприятия также увеличивали биомассу растений и концентрацию фосфора в побегах: инокуляция на 57 и 33 % соответственно, парование — на 55 и 24 %. Увеличение микоризной колонизации было менее вероятным на богатых фосфором почвах.
Отклик растений на микоризную инфекцию во многом зависит от дефицита фосфора в нем. Дефицит Р — разность между требуемым количеством Р (минимальное поступление Р, обеспечивающее максимальный прирост и семенную продукцию) и скоростью его поступления. Уменьшение дефицита Р возможно за счет:
1) увеличения его поглощения (более разветвленная корневая система, сильнее развиты корневые волоски). Например, виды с интенсивным развитием корневых волосков (Lolium регеппе) менее отзывчивы на микоризную инфекцию, чем виды с более грубыми, менее «опушенными» корнями (Allium, Manihot);
2) уменьшая потребности в Р, например за счет низкой скорости роста и т. п. В любом случае уменьшение Р дефицита ведет к уменьшению положительного отклика растений на микоризную инфекцию (Koide, 1991).
1.5 • Зависимость от экологических факторов и распространение микориз в различных природных зонах
Микоризы встречаются в растительных сообществах всех природных зон земного шара, но отдельные типы микориз распространены неравномерно. В тундрах (особенно влажных) относительная роль микоризных видов
1. Микосимбиотрофизм
65
может быть невелика, но здесь среди микоризных растений широкое распространение имеют виды с эрикоидной микоризой, ВАМ- и эктомикоризой. В умеренном поясе в лесной и степной зонах микоризные виды обычно преобладают над безмикоризными. В бореальных и неморальных лесах доминирующие виды деревьев образуют эктомикоризу. На лугах и в степях преобладают растения с ВАМ, как и пустынях и тропических лесах, однако в пустынях велика роль безмикоризных видов. На верховых болотах велика роль вересковых кустарничков, образующих эрикоидную микоризу, большинство же водных растений микориз не образуют.
Микоризы не формируются в наиболее экстремальных условиях существования растений, например в очень холодных областях (в полярных пустынях на равнине и в субнивальных растительных сообществах самых высоких поясов гор). В условиях сильного засоления (шоровые солончаки) микоризные растения также отсутствуют.
Развитие микориз зависит от многих экологических факторов. Лучше представлены микоризы в средних по условиям увлажнения сообществах, их развитие подавляется как в экстремально сухих, так и в переувлажненных или водных местообитаниях. Недостаточная аэрация почв сдерживает рост микоризных грибов. На микоризные грибы также неблагоприятно воздействует очень низкая или высокая кислотность почвы, а также засоление. С другой стороны, микоризы лучше представлены на бедных или средних по богатству элементами минерального питания почвах. Высокое почвенное плодородие, как и внесение удобрений (особенно фосфорных) подавляет развитие микориз.
Жизненность растений, образующих микоризу, обычно выше, чем этих же растений при отсутствии заражения микоризными грибами. В этом состоит принципиальное отличие действия микоризных и фи-топатогенных грибов. С другой стороны, микоризы лучше развиваются у здоровых растений, а некротрофные фитопатогенные грибы легче поражают ослабленные и угнетенные особи растений. Воздействие фитофагов может снижать микоризную инфекцию. Так, в экспериментах с разными видами ив, их защита от фитофагов (гуси и зайцы) повышала эктомико-ризную инфекцию на 10% в слое почвы 0-5 см, на 23% в слое 5-10 см и на 42% в слое 10-15 см (Rossow et al., 1997).
Воздействие растений-полупаразитов также может снижать интенсивность микоризной инфекции у растений-хозяев, что было показано, например, для Lolium регеппе и Rhinanthus minor (Davies, Graves, 1998). В то же время, полупаразит развивается значительно лучше, если растение-хозяин имеет микоризу, по сравнению с развитием на безмикоризном хозяине.
Интенсивность микоризных инфекций растений обычно возрастает в ходе сукцессий. Однолетники начальных стадий вторичных сукцессий
66
Глава 3. Растения и грибы
часто не микосимбиотрофны. Смена типов микориз в ходе первичных сукцессий может быть связана с доступностью пропагул микоризных грибов, что в свою очередь зависит от способов их распространения. На Гавайях показано увеличение частоты ВАМ и ее интенсивности при увеличении возраста вулканического субстрата (на молодой лаве обитают 57 % микоризных видов, на пепле — 84%, на почве — 100%) (Gemma, Koske, 1990). Грибы ВАМ могут также оказывать отрицательное воздействие на немикоризные виды растений, формируя состав сообществ в ходе сукцессий. Такие закономерности были установлены экспериментально в работах Francis и Read (1994). Рядом с потенциально микоризным растением подорожника ланцетолистного (Plantago lanceolate), отгороженным непроницаемой для корней, но проницаемой для мицелия, сеткой, выращивался потенциально микоризный золототысячник (Centaurium егу-thraea) или безмикоризная песчанка (Arenaria serpyllifolia). В отсутствие микоризных грибов песчанка развивалась лучше, чем золототысячник, а в присутствии таких грибов картина менялась на противоположную — лучше развивался золототысячник. Авторы говорят о возможном подавлении развития безмикоризных видов нарушенных местообитаний (начальных стадий сукцессий) гломалевыми грибами за счет выделения токсичных для этих растений метаболитов. Таким образом, гломалевые грибы как бы отбирают виды на ранних стадиях онтогенеза, способные образовывать ВАМ. Присутствие же в сомкнутых сообществах поздних стадий сукцессий безмикоризных видов (например, осок Carex spp.) связано с их вегетативным, а не семенным размножением (Francis, Read, 1994).
1.6 • Немикоризные растения
По систематическому положению среди цветковых растений не образуют микориз большинство представителей семейств осоковые (Сурегасеае), рестиевые (Restionaceae), ситниковые (Juncaceae), крестоцветные (Bras-sicaceae), гвоздичные (Caryophyllaceae), маревые (Chenopodiaceae), гречишные (Polygonaceae), протейные (Proteaceae). Как правило, отсутствие
Рис. 3.9 • Примеры немикоризных растений: а — крапива Urtica d/o/ca (растение богатых почв); б — телорез Stratiotes aloides (водное растение); в — чесночница Alliaria petiolata (Brassicaceae, растение содержит сильные и фунги-статические вещества); г — Protea neriifolia (Proteaceae, растение, формирующее кластерные корни); д — Halocnemum strobilaceaum (Chenopodiaceae, галофит); е — Melampyrum cristatum (полупаразит)
1. Микосимбиотрофизм
67
68
Глава 3. Растения и грибы
микориз более характерно для травянистых растений с укороченным жизненным циклом и корневой системой с обильными корневыми волосками (Baylis, 1972, 1975). Исследование встречаемости немикоризных растений в почвах скальных выходов в Швеции показали, что безмикоризные виды чаще встречались и были более обильны на более кислых почвах с более высоким содержанием обменного фосфора. Для луговых сообществ аналогичная закономерность не наблюдалась (Olsson, Tyler, 2004).
По экологическим свойствам безмикоризные растения относятся к следующим группам (Работнов, 1992, рис. 3.9):
1.	Растения богатых почв (например, крапива Urtica dioica).
2.	Водные растения (например, частуховые, шейхцериевые, рдестовые) и растения переувлажненных почв. В воде фосфаты находятся в растворе. В то же время водная среда неблагоприятна для развития грибов.
3.	Растения, выделяющие сильные фунгистатические вещества, подавляющие развитие грибов (например, горчичные масла у крестоцветных). Живые корни видов Brassica ингибировали прорастание спор видов Glomus, этот эффект снимался (иногда частично) при добавлении лизина, аргинина и глютатиона, которые реагировали с горчичными маслами (изотиоциантами) (Schreiner, Koide, 1993а, b).
4.	Растения, использующие специальные механизмы для поглощения фосфатов, такие как формирование кластерных корней [см. Вставку 1], что характерно для люпина (Lupinus albus) и многих представителей протейных.
5.	Растения, развивающиеся в экстремальных условиях среды, неблагоприятных для грибов (при сильном засолении, низких температурах и т.п.).
6.	Паразитные, полупаразитные и насекомоядные растения, получающие ЭМП от других растений или животных. Однако некоторые паразитные растения (Cuscuta) могут быть микоризными на ранних стадиях развития (до прикрепления к растениям-хозяевам) (Khalid, Iqbal, 1996), а виды полупаразитных мытников (Pedicularis spp.) могут иметь довольно высокую степень микоризной инфекции даже на корнях с гаусториями (Li, Guan, 2008).
1.7	• Распространение микоризных грибов
и развитие микориз
По воздуху распространяются споры аско- и базидиомицетов, формирующих чехольчатые эктомикоризы, эрикоидные микоризы и микоризы орхидных. Животными микофагами распространяются споры аско-, ба-
1. Микосимбиотрофизм
69
идиомицетов и гломалевых грибов, формирующих экто- и некоторые >А-микоризы. Споры гломалевых грибов сохраняют жизнеспособность ри прохождении по пищеварительному тракту грызунов (Mosse et al., 981). Наконец, большинство гломалевых грибов, формирующих ВАМ, |аспространяется с частичками почвы или растениями, что может оканчивать доступность их пропагул на ранних и средних стадиях сукцессии Ггарре, Luoma, 1992).
Существует тенденция среди древесных растений: ВАМ-виды обыч-о имеют съедобные плоды, а эктомикоризные виды — семена. Живот-ые, поедающие плоды, часто захватывают и источники спор эндогоно-ых грибов — растительные остатки, беспозвоночных. Например, дрозды спользуют в пищу плоды многих растений одновременно с дождевыми ервями. А синзоохорные виды деревьев распространяются животными особенно грызунами), часто поедающими плодовые тела эктомикориз-ых грибов и делающими запасы семян, что способствует совместному 'аспространению семян и спор (Pirozynski, Malloch, 1988).
-----------------—-------------------1 При образовании и функциони-Зставка V. «Бактериальные------------ровании микориз важную роль
юмощники микориз»	могут играть некоторые группы
бактерий, названные «бактериальными помощниками микориз» (mycorrhiza helper bacteria, МНВ). Различают бактерии, улучшающие формирование микориз (экто и AM), и бактерии, улучшающие функционирование микоризного симбиоза. МНВ разнообразны по систематическому положению (грам-отрицательные протеобак-терии Agrobacterium, Azospirillum, Azotobacter, Burkholderia, Bradyrhizobium, Enterobacter, Pseudomonas, Klebsiella, Rhizobium, грамположительные Firmi-cutes (Bacillus, Brevibacillus, Paenibacillus), грамположительные актиномицеты (Rhodococcus, Streptomyces, Arthrobacter). Некоторые МНВ могут формировать биопленки у гиф микоризных грибов (рис. V.1).
Поглощаемые от растений углеводы микоризные грибы переводят в трегалозу, которая может использоваться бактериями при ее выделении из гиф грибов.
Рис. V.1 • «Бактериальный помощник микориз» Pseudomonas fluorescens образует биопленочную структуру на поверхности эктомикоризного гриба Laccaria bicolor in vitro (Эпифлюоресцентная фотография: по Frey-Klett, 2007)
70 Глава 3. Растения и грибы
В гифах AM грибов обнаруже-
Окончание Вставки V	ны также эндобактерии. Пока-
; зано, что МНВ могут стимулиро-вать прорастание спор микоризных грибов, рост мицелия, улучшать почвенные условия (детоксикация тяжелых металлов), стимулировать образование боковых корней растений, способствовать выветриванию почвенных минералов и увеличивать потребление фосфатов микоризными грибами, фиксировать атмосферный азот, усиливать защиту от почвенных патогенов. Paul et al. (2007) показали, что фиксация азота эктомикоризным грибом (за счет МНВ) Suillus tomentosus на Pinus contorta в Британской Колумбии (Канада) составляет около 10% от таковой у актино-ми цетной Alnus rubra.
Выделяемые корнями растений метаболиты стимулируют прорастание спор грибов ВАМ. На чашках Петри показано, что проросшая спора в отсутствии корней растений-хозяев прекращает рост трубки, а цитоплазма из последней перетекает обратно в спору до следующей попытки прорасти у корня растения-хозяина (Parniske, 2005).
Рис. 3.10 • Изменение интенсивности микоризной инфекции в течение вегетационного сезона у трех альпийских растений: Hs — Anemone speciosa, Ad — Antennaria dioca, Ct — Campanula tridentata (по: Байкалова, Онипченко, 1988)
5 июля
30 июля
25 августа
1. Микосимбиотрофизм
71
Заражение микоризными грибами происходит из почвы, с семенами инфекция обычно не передается (может быть, только на покровах). Грибы инфицируют клетки корня выше точки роста, растущая меристема никогда не инфицируется (Harley, 1984). При формировании микориз большую роль играют некоторые группы почвенных бактерий, стимулирующие образование симбиотических связей между корнями и грибами («бактериальные помощники микориз», [см. Вставку V]). Заражение микоризными грибами обычно происходит на самых ранних стадиях развития проростков, при этом интенсивность микоризной инфекции может быть выше у всходов и ювенильных особей, чем у взрослых растений. Например, у альпийского одуванчика (Taraxacum stevenii) средняя интенсивность микоризной инфекции составила у всходов 50 %, у ювенильных особей — 48 %, а у взрослых вегетативных особей — 17 % (Байкалова, Онипченко, 1988). У генеративных особей может наблюдаться снижение интенсивности микоризной инфекции в связи с оттоком ассимилятов в репродуктивные структуры. В течение вегетационного сезона у многолетних растений обычно наблюдается увеличение интенсивности от весны к осени, при этом в период цветения интенсивность микоризной инфекции чаще несколько снижается (рис. 3.10). Осенью часто происходит увеличение числа везикул в корнях.
1.8	• Микоризы и конкурентоспособность растений
Улучшая поступление элементов минерального питания с помощью микоризных грибов, растения затрачивают на поддержание последних значительное количество продуктов фотосинтеза. По разным оценкам эти затраты составляют от 10 до 50% синтезированных органических веществ. Во многих работах показано, что интенсивность микоризной инфекции строго скоррелирована с количеством выделяемых корнями экссудатов (Schwab et al., 1991). Несколько меньше растения тратят на поддержку ВАМ-грибов (10-20% продуктов фотосинтеза), значительно больше (40 %) эта величина достигает у некоторых эктомикоризных видов (Smith et al., 2003). Несмотря на такие «издержки» микоризы чаще повышают конкурентоспособность растений, поэтому микоризы обычно лучше выражены у доминантов растительных сообществ (табл. 3.1).
Наличие или отсутствие микориз в экспериментах изменяет исход конкурентных отношений в экспериментальных посадках. Например, при выращивании безмикоризной солянки Salsola kali и Agropyron repens без инокуляции микоризными грибами Salsola имела конкурентное преимущество, а при инокуляции — наоборот, большую биомассу образовывал Agropyron (Allen, Allen, 1984). При совместном выращивании Lolium
72
Глава 3. Растения и грибы
Таблица 3.1 • Относительная (с учетом безмикоризных видов растений) интенсивность микоризной инфекции (%) для доминирующих и всех видов растений фитоценозов Зауральской лесостепи (по: Селиванов, 1981)
Сообщество	Все растения	Доминанты
Березняк	52,4	81,6
Разнотравно-ковыльная степь	52,5	62,8
Типчаково-ковыльная степь	54,1	64,4
Ковыльная степь	60,0	76,0
Полынно-типчаковая степь	74,8	86,6
регеппе и Holcus lanatus без микоризных грибов эти злаки развивались примерно одинаково, а при инокуляции грибами ВАМ преимущество получал Holcus, a Lolium угнетался. Поэтому, при применении фунгицидов может существенно изменяться структура фитоценозов (см. 1.4), так как микоризные грибы обычно более чувствительны к фунгицидам, чем паразитные. В опытах Gange и др. (1990) по применению фунгицида ипродиона на ранних стадиях сукцессий показано снижение общего проективного покрытия и флористической насыщенности сосудистых растений по сравнению с контролем (опыт 11,6±0,8, контроль 14,2±0,9 видов сосудистых растений на площадку 2,5 х 2,5 м).
Улучшение фосфорного режима растений за счет микоризных грибов способствует увеличению содержания органических соединений фосфора в семенах, что может увеличить вероятность приживания всходов. Так, семена, полученные от микоризных Abutilon theophrasti и Avena fatua, содержали больше соединений Р, чем семена от безмикоризных растений (Koide, 1991). Анализ дальнейшей судьбы проростков, образовавшихся из семян микоризных и безмикоризных растений канатника (Abutilon), показал, что проростки микоризных родителей были существенно крупнее, а их выживаемость вдвое выше, чем у проростков безмикоризных родителей (Heppell et al., 1998).
1.9	• Микоризные сети в почве
Пионерные работы, показывающие важную связь обмена веществами между растениями через микоризные грибы с флористическим разнообразием сообществ, были выполнены Grime et al. (1987). Ими был произведен посев смеси семян луговых растений в плошки с почвой без и с грибами, образующими ВАМ. Через несколько месяцев выращива
1. Микосимбиотрофизм
73
ния было показано увеличение разнообразия, числа и размеров всходов в варианте с микоризными грибами. Показан также перенос меченых 13 С органических веществ от взрослых особей доминирующего вида — овсяницы овечьей (Festuca ovina) к молодым особям других видов, но только образующим микоризу. Таким образом возникло представление о единой микоризной сети в почве, образованной гломалевыми грибами, мицелий которых, кроме того, образует анастомозы (срастания) чаще, чем мицелий зигомицетов. Перераспределение продуктов фотосинтеза между особями одного или разных видов может происходить через единую микоризную сеть, существующую в почве большинства природных фитоценозов и являющуюся важным фактором поддержания их флористического богатства.
В экспериментах по изучению внутривидовой и межвидовой конкуренции между взрослыми особями и всходами Черноголовки (Prunella vulgaris), а также взрослыми особями земляники (Fragaria vesca) было показано (Moora, Zobel, 1996), что ВАМ усиливает внутривидовую конкуренцию и ослабляет межвидовую, таким способом способствуя поддержанию флористического разнообразия сообществ.
Современные исследования показали перенос органических соединений между растениями через эктомикоризные и ВАМ-системы. Спорным и дискуссионным остается значение этого переноса для растительных сообществ и динамики экосистем. Simard et al. (1997а, b) показали двунаправленный транспорт органических соединений между сеянцами Pseudotsuga menziesii и Betula papgrifera. Псевдотсуга получала больше органики от березы в условиях затенения, чем при освещении. В экспериментах Graves et al. (1997) показан существенный транспорт меченых продуктов от Festuca ovina к другим растениям, но большая часть перемещенных продуктов оставалась в подземной части акцепторных растений. Значительный поток азота между удобренными и неудобренными растениями также показан для видов с арбускулярной микоризой (Eissenstat, 1990). Показан также перенос аммония и нитратов от азотфиксирующих растений (бобовых, актиноризных растений) к другим растениям, хотя возможен обратный перенос (от ячменя к гороху, от эвкалипта к ка-зуарине) (Dickie et al., 2002; Selosse et al., 2006). Существенный поток органических соединений от отмирающих и поврежденных растений отмечен через микоризу (Giller et al., 1991; Simard et al., 2003).
Watkins et al. (1996) показали однонаправленный транспорт органики от СЗ растения к С4 злаку (около 10% ассимилятов донорного растения перемещалось к реципиенту). Lerat et al. (2002) выявили существенный транспорт органики от травянистого растения Ergthronium americanum, рано развертывающего листья весной, к сахарному клену
74
Глава 3. Растения и грибы
Весна	 Лето
Рис. 3.11 • Сезонная смена направления транспорта органических веществ через микоризные сети между травянистым эфемероидом Erythronium атепсапит и сахарным кленом (Acer saccharum) (по: Lerat et al., 2002). Весной поток направлен преимущественно от эфемероида к распускающему листья клену, а во второй половине лета — от клена к переходящему в покой эфемероиду. Acer saccharum — фото Karren Weisel, TreeTopics.com, с любезного разрешения автора, Erythronium атепсапит — фото David G. Smith, delawarewildflowers.org, с любезного разрешения автора
(Acer saccharum) в весеннее время и обратный транспорт — в осеннее. Транспорт органики через эктомикоризные грибы осуществляется в форме трегалозы, маннитола и арабитола (Soderstrom et al., 1988; Simard, Durall, 2004) (рис. 3.11).
Микоризные грибы существенно увеличивают конкурентоспособность заносного сорняка Centaurea maculosa в естественных прериях
1. Микосимбиотрофизм
75
на северо-западе США. В работе Carey et al. (2004) приводятся экспериментальные доказательства, что это может быть связано с переносом продуктов фотосинтеза от доминанта прерий Festuca idahoensis к васильку через грибы ВАМ. В эксперименте биомасса Centaurea maculosa была существенно выше в варианте совместного произрастания с Festuca idahoensis при внесении микоризных грибов. В этом варианте и изотопный состав С василька был близок к таковому для Festuca idahoensis. Авторы оценивают, что транспортируемая от овсяницы органика составляет до 15 % надземной биомассы василька.
Передача углеводов между растениями может происходить по градиенту концентраций от лучше обеспеченных взрослых растений к молодым особям (Read et al., 1985; Finlay, Read, 1986; Grime et al., 1987). Микоризная сеть может также улучшать приживание всходов, например молодые дубы Quercus rubra лучше развивались вблизи других дубов, поддерживающих эктомикоризную сеть, чем вблизи Acer rubrum (Dickie et al., 2002). Транспорт органических веществ к молодым растениям, несомненно, имеет адаптивное значение и должен быть особенно важен для растений, размножающихся преимущественно семенным путем, так как в случае вегетативного размножения такой транспорт может осуществляться через другие органы (столоны, корневища и т. п.). Поэтому важность микоризной связи между взрослыми особями и их всходами должна быть наибольшей для растений, размножающихся семенным, а не вегетативным путем. Проведенные нами (Онипченко, 1996) наблюдения подтвердили эту закономерность для альпийских растений северо-западного Кавказа. Как в целом для всех исследованных видов, так и для видов в пределах отдельных растительных сообществ показана меньшая степень развития микориз у вегетативно подвижных видов (горизонтальный годичный прирост более 2 см в год) по сравнению с вегетативно мало- и неподвижными (рис. 3.12).
Механические нарушения почвы (порой, вспашка и пр.) ведут к разрушению микоризной сети, поэтому интенсивность инфекции обычно уменьшается на нарушаемых почвах. В экспериментах Jasper et al. (1989) было показано, что просто обрыв мицелия от микоризных растений не приводил к существенному уменьшению инфекции у тестовых особей клевера подземного (Trifolium subterraneum), но если почва до посадки тестового растения перемешивалась, микоризная инфекция резко снижалась (с 40-50 % в контроле до 1 % в этом эксперименте).
Почвенная микоризная сеть сильно зависит от деятельности почвенных беспозвоночных, активно потребляющих мицелий гломалевых грибов. К ним относятся амебы, нематоды, клещи и коллемболы. В экспериментах с применением селективных инсектицидов или нематодоцитов,
76
Глава 3. Растения и грибы
Рис. 3.12 » Сравнение интенсивности микоризной инфекции (%, ордината, среднее и ошибка) вегетативно-подвижных растений (разрастание более 2 см в год, белые колонки) и неподвижных/малоподвижных растений (серые колонки). АЛП — альпийские лишайниковые пустоши, ПЛ — пестроовсяницевый луг, ГКЛ — гераниево-копеечниковый луг, АК — альпийский ковер (по: Onipchenko, Zobel, 2000)
подавляющих соответствующие группы животных, показано усиление микоризной инфекции у растений (Smith, Read, 1997). В то же время в нескольких исследованиях показано, что микофаги предпочитают потреблять сапротрофные и фитопатогенные грибы микоризным (Hiol et al., 1994; Johnson, Gehring, 2007).
Воздействие грибов, образующих более специализированные к растениям-хозяевам чехольчатые эктомикоризы, может существенно отличаться от действия гломалевых грибов. Эктомикоризы чаще образуют доминанты древесного яруса лесов умеренного и тропического регионов, что усиливает их конкурентные позиции по отношению к недоминирующим видам. Этим объясняется, например, то, что в тропических лесах с очень высоким флористическим разнообразием преобладают ВАМ-виды растений, а в тропических лесах, где доминанты образуют эктомикоризу, флористическое разнообразие существенно снижено (Ozinga et al., 1997).
1.10	• Микогетеротрофные растения
Транспорт органических веществ от грибов к высшим растениям обеспечивает существование на ранних стадиях онтогенеза растений семейства орхидных, самого крупного среди цветковых растений. В то же время, многие
1. Микосимбиотрофизм
77
Рис. 3.13 • Примеры основных групп микогетеротрофных растений
(по: Leake, 1994): а — Monotropaceae — Monotropa uniflora; б — Gentianaceae — Voyria chionea; в — Petrosaviaceae — Petrosavia sp.; г — Triuridaceae — Sciaphila albescens; d — Peltophyllum luteum, мужское и женское растение; е — Triuris alata, мужское и женское растение;
ж — Burmanniaceae — Campylosiphon purpurascens; з — Burmannia tenella; и — Gymnosiphon brachycephalus; к — Trismia saulensis; л — Corsiaceae — Corsia ornate; м — Arachnites uni flora; н — Orchidaceae — Neottia nidus-avis
78
Глава 3. Растения и грибы
Рис. 3.14 • Микогетеротрофные растения лесов Европейской части России: а — Monotropa hypopitis; б — Corallorhiza trifida; в — Neottia nidus-avis; г — Epipogium aphyllum. Фото автора
1. Микосимбиотрофизм
79
зеленые лесные орхидеи используют органику, полученную от грибов. Ее доля в биомассе растений составляет, например, 7-26% у Cephalanthera rubra (100% у бесхлорофилльных мутантов этого вида), 14% у Epipactis helleborine, 27% у Listera ovata (Selosse et al., 2006). Такой смешанный тип получения органических соединений получил название «миксотро-фии». К миксотрофам, помимо орхидей, относятся многие грушанковые тенистых лесов. Для изученных видов (Orthilia secunda, Pyrola chloran-tha, Pyrola rotundifolia, Chimaphila umbellata) доля органики, полученной от грибов, составляла от 10 до 67,5 % углеродного баланса. Эта величина увеличивалась в более тенистых местообитаниях (Tedersoo et al., 2007).
От этого же транспорта полностью зависит существование целой группы цветковых растений, получившей название «микогетеротрофные растения» (Leake, 1994). Эти растения лишены зеленой окраски, но в отличие от паразитных растений, не имеют прямой связи с растениями-хозяевами. Раньше их рассматривали как «сапротрофов», питающихся органическими веществами почвы.
Всего известно около 400 видов из 87 родов, большинство из них (88 %) — однодольные растения (рис. 3.13). Основные семейства двудольных: Monotropaceae, Pyrolaceae, Polygalaceae, Gentianaceae, однодольных: Petrosaviaceae, Triuridaceae, Lacandoniaceae, Geosiridaceae, Bur-manniaceae, Corsiaceae, Orchidaceae. Среди мхов к этой группе растений может быть отнесена Buxbaumia aphylla. Безхлорофилльные гаметофит-ные стадии характерны для некоторых папоротников (заростки Botrychi-ит) и плаунов, так же как для спорофитов и гаметофитов печеночника Cryptothallus mirabilis (Read et al., 2000; Taylor et al., 2003).
Большая часть микогетеротрофных растений встречается в тенистых и влажных тропических лесах, но отдельные представители (Monotropa, Neottia, Corallorhiza, Epipogium) обитают в умеренной зоне (рис. 3.14). Все имеют очень мелкие, пылевидные семена и являются облигатными микосимбиотрофами. При этом типы микориз могут быть самыми разными: арбутоидная (у Pyrolaceae), монотропоидная (Monotropa), везикуляр-но-арбускулярная — Polygalaceae, микориза орхидных. Одни и те же виды грибов могут образовывать с разными растениями микоризы разного типа, а иногда и выступать как паразиты на других растениях (табл. 3.2).
В настоящее время показано (Simard, Durall, 2004), что микогетеротрофные растения получают органическое и минеральное питание от микоризных грибов, которые, в свою очередь, во многих (если не во всех?) случаях получают их от зеленых растений, паразитируя на них или образуя с ними микоризу. Например, McKendrick et al. (2000) показали, что питание микогетеротрофной орхидеи Corallorhiza trifida поддерживается прямым транспортом органики от близ растущих автотрофных деревьев
80
Глава 3. Растения и грибы
Таблица 3.2 • Грибы, образующие разные типы микориз и/или паразитирующие на растениях (по: Harley, 1984)
Гриб	Микоризные связи	Микоризные или патогенные связи
Boletus spp.	Эктомикоризы сосны	Монотропоидная микориза Monotropa hypopitys
Rhizoctonia solani (Thanatephorus cucumeris)	Микориза орхидных (Orchis purpurella)	Деструктивный паразит на многих травах
Rhizoctonia goodyerae-repentis (Ceratobasidium cornigerum)	Микориза орхидных (Goodyera)	Деструктивный паразит на многих травах
Armillaria mellea	Микориза микогетеротрофных орхидных, монотропоидная микориза Monotropa uniflora	Деструктивный паразит древесных и травянистых растений
(Betuia pendula, Salix repens) через общий микоризный гриб. Поэтому микогетеротрофные растения могут рассматриваться как эпипаразиты зеленых растений.
Микогетеротрофные эпипаразиты влияют на хозяев опосредовано, поэтому у хозяев отбор не может быть направлен против эпипаразита, не затрагивая грибной мутуализм. Микогетеротрофный симбиоз возникал в эволюции растений неоднократно: по крайней мере один раз у печеночников, один раз у папоротников, один раз у голосеменных, вероятно десять раз у однодольных и 4 раза у двудольных. В настоящее время молекулярными методами показана очень высокая специализация микогетеротрофных растений к грибным симбионтам, особенно в сравнении с микоризообразующими грибами зеленых растений (Monotropa hypopithis с родом Tricholoma). Несмотря на меньшее развитие вегетативной сферы, микогетеротрофные растения могут достигать больших размеров: высота Pterospora и Allotropa достигает 2 м, а масса Sarcodes — нескольких килограмм. Транспорт органики от грибов к растениям может осуществляться двумя путями: 1) разрушением и повторной колонизацией внутриклеточных гиф — у орхидных, 2) через временно нарушенные мембраны в контакте гриб-растение, например в форме грибного дисахарида трегалозы (Muller, Dulieu, 1998). Микогетеротрофные растения часто являются индикаторами ненарушенных старовозрастных лесов (Bidartondo, 2005). Среди этих растений многие виды являются редкими и требуют специальной охраны.
2. Эндофиты
81
2 • Эндофиты
2.	1 • Распространение и систематическое положение
Термином «эндофиты» называют организмы, живущие внутри растения. В последние десятилетия этот термин приобрел более узкий смысл, под эндофитами чаще понимают грибы, обитающие внутри растения (чаще в надземных органах) и не вызывающие у него явных патологических изменений, т. е. способные бессимптомно поселяться в видимо здоровых тканях растений. Предполагается, что эндофитизм может быть также широко распространен в природе, как и микосимбиотрофизм.
Эндофиты обычны в тканях злаков и многих двудольных растений, особенно древесных. Практически во всех случаях, когда отдельные виды деревьев изучали на присутствие эндофитов, обнаруживали несколько видов последних: у Sequoia sempervirens — 26 (Espinosa-Garcia, Langen-heim, 1990), пальмы Licuala ramsayi — И видов (Rodrigues, Samuels, 1990). Большое число эндофитных грибов отмечено в коре деревьев, они колонизируют молодую кору, а спороносят на отмерших старых ветвях. Виды отдельной группы грибов из родства Hypoxylon заселяют ксилему, их активная колонизация связана с периодами ослабленного тока при засухе. В корнях ольхи (Alnus glutinosa, A. incana) поселяются также Penicillium nodositatum, формируя клубеньки, похожие на актиноризные. Другие виды Penicillium отмечены в корнях ряда видов деревьев в Орегоне и на Sorbus в Германии. В листьях Dryas octopetala в Швейцарии найдено 23 вида эндофитов (Fischer et al., 1995), в стеблях Salicornia perennis — 31 вид (Petrini, Fischer, 1986). Из талломов лишайников также изолировано большое число эндофитных грибов (Petrini et al., 1990). Грибы обитают в тканях мохообразных и папоротников (Stone et al., 2000).
При изучении разнообразия грибов-эндофитов в листьях растений от тундр до тропиков в Северной Америке было выявлено, что эндофиты в высоких широтах характеризуются небольшим числом видов разных классов аскомицетов, в то время как эндофиты в тропиках представлены очень большим числом видов из небольшого числа классов аскомицетов. В тропиках очень много редких видов эндофитов. Практически все исследованные виды растений содержат эндофиты в своих тканях (Arnold, Lutzoni, 2007).
Интересно отметить, что видовой состав эндофитов растений-хозяев и их полупаразитов может существенно различаться. Так, из изолированных из пихты (Abies alba) и растущей на ней омелы (Viscum album) 70 видов грибов лишь 10 видов было общими (Petrini, 1996). У Sequoia sempervirens разнообразие эндофитных грибов в хвое зависело от ее возраста (хвоя живет до 12 лет). Оно возрастало с 1 года до 4-7-летнего
82
Глава 3. Растения и грибы
Рис. 3.15 • Epichloe sp. (половые спороношения) — умеренный паразит на злаках холодного климата
возраста, а затем уменьшалось в возрастном классе 8-12 лет (Espinosa-Garcia, Langenheim, 1990).
Лучше исследованы эндофиты злаков и древесных растений. В качестве эндофитов выступают обычно аскомицеты (локуласкомицеты, дискомицеты, пиреномицеты) и их несовершенные формы. Более подробно изучены эндофиты злаков. Чаще всего это спорыньевые грибы (Clavicipitaceae), как эндофиты известны представители не менее 5 родов и 30 видов на нескольких сотнях видов злаков из 80 родов.
Среди представителей семейства Clavicipitaceae встречаются облигатные паразиты насекомых, паразиты злаков и осок, паразит двудольных, эндофиты. Epichloe (рис. 3.15) и Parepichloe представляют две линии эволюции к хозяевам (первый к злакам холодного сезона, а второй — злакам теплого сезона). Переход к эндофитизму имеет следующие положительные стороны для гриба: 1) большая доступность веществ хозяина, 2) защита от высыхания, 3) защита от поверхностно обитающих насекомых — микофагов, 4) защита от паразитических грибов и конкуренции с другими микроорганизмами. Конидиальные спороношения (Neotyphodium) распространяются мухами (Phorbia), питающимися мицелием, но не переваривающими конидиеспоры (White et al., 2000).
Clay (1998) выделяет три типа связей злаков с грибами (табл. 3.3): 1) паразитический — все соцветия злаков поражены грибом и не дают семян;
2)	умеренный паразитизм — часть соцветий поражено грибом, а часть дает нормальные семена;
3)	мутуалистический — все соцветия дают семена, симптомов угнетения нет.
Третий тип распространен только среди злаков, произрастающих в условиях наличия холодных сезонов. Эндофиты становятся более патогенными в стрессовых для растений условиях, они более обычны в много-
2. Эндофиты
83
Таблица 3.3 • Эволюционный ряд перехода грибов от паразитизма к эндофитизму (+ означает развитие признака, — его подавление) (по: Clay, 1998)
Признак	Паразиты	Умеренные паразиты	Эндофиты
Половое размножение гриба	+	+	-
Половое размножение злака	-	±	+
Жизненность злака	-	+	+
летних дерновинных злаках (80%), реже у однолетников (16%), очень редко у корневищных злаков (3 %).
Редко ветвящиеся гифы эндофитов растут по межклетникам параллельно длинной стороне клеток стеблей и листьев злаков, где они, вероятно, получают сахара и аминокислоты, выделяемые в апопласт. В отличие от других растений, часто инфицируемых многими эндофитными грибами одновременно, в отдельных растениях злаков обычно присутствует один штамм эндофитного гриба. Попытки заражения злаков несколькими грибами одновременно приводили к выпадению всех штаммов, кроме одного. Epichloe festucae является умеренным паразитом, чередуя половой и бесполый циклы, которые сменяются по сезонам в зависимости от размеров растения и условий среды. Поскольку выживание настоящих системных эндофитов зависит от семенной продуктивности хозяев, генотипы грибов, снижающие образование семян, элиминируются отбором. Умеренные паразиты и системные эндофиты представлены только среди СЗ злаков подсемейства Pooideae. Встречаемость эндофитов в Lolium регеппе в европейских популяция составила 62 %, хотя встречаемость внутри популяций обычно была ниже 50 %. Уровень инфекции у злаков возрастал с увеличением интенсивности выпаса и возрастом искусственных пастбищ (Clay, Schardl, 2002).
По механизмам заражения растений выделяют 2 основных типа эндофитов:
1.	Структурные (системные) — инфекция передается с семенами, гифы проникают в ткани зародыша. Например, виды Acremonium могут передаваться с семенами, но гибнут при их длительном хранении, хотя семена еще сохраняют всхожесть (Vicari, Bazely, 1993). В поверхностно стерилизованных семянках подсолнечника обнаружено 98 видов различных грибов (Roberts et al., 1986; Hirsch, Braun, 1992).
2.	Индуктивные — с семенами не передается, заражение происходит из среды каждый раз заново.
84
Глава 3. Растения и грибы
На примере эндофитных грибов подтверждается правило Law—Lewis (1983), которое говорит об общей закономерности подавления полового размножения и снижении систематического разнообразия в условиях благоприятной биотической среды (у эндосимбионтов) [Вставка VI].
Вставка VI. Правило Лоу-Левиса (Law, Lewis, 1983)
Сравнивая таксономическое разнообразие симбиотических организмов Law, Lewis (1983) выявили, что разнообразие эндосим-
бионтов обычно значительно ниже, чем более крупных организмов, в которых они обитают. Они предположили, что обитание внутри других организмов (более постоянной биотической среде) ведет к редукции полового процесса и снижает скорость видообразования. Эта закономерность в дальнейшем получила название «правила Лоу—Левиса». Примером могут служить симбиотические связи растений с прокариотами и грибами (см. табл. VI.1). Среди грибных компонентов микориз наибольшее разнообразие наблюдается у эк-томикоризных грибов, большая часть мицелия которых располагается в почве, а не в тканях растений.
Taunt	Число видов и родов и распространение полового процесса
среди эндо- и экзобионтов в мутуалистических симбиозах
(по: Law, Lewis, 1983, с изменениями)
Симбиоз	Половой процесс у:		Эндобионт		Экзобионт	
	эндобионтов	родственных свободно-живущих видов	число родов	число видов	число родов	число видов
Rhizobium — растения	Имеется, но ограниченно	Имеется, но рас-пространенность неизвестна	7	более 50	600	17 500
Frankia — растения	отсутствует		1	?	17	более 200
Эрикоидные микоризы	отсутствует	Имеется, обильно	2	2	25	2000
ВАМ	отсутствует	Имеется, обильно	8-10	200	11000	225000
Эктомикориза	имеется, обильно	Имеется, обильно	200	6000	140	5000
2.2 • Функциональное значение для растений
Если для грибов польза симбиоза с растениями связана с получением от последнего органических веществ, то основное положительное влия
2. Эндофиты
85
ние эндофитов на растения, видимо, заключается в синтезе защитных веществ от фитофагов, как позвоночных, так и беспозвоночных.
Примеры: гриб Rlabdocline parkei (несовершенная стадия Meria parkei) на дуглассии Pseudotsuga menziesii инфицирует ее хвою в первый год ее жизни (хвоя живет в среднем 9 лет). На хвое этого вида часто поселяются галлообразователи — галлицы рода Contarinia, вызывающие ее отмирание. Эндофит инфицирует галлы, что резко снижает выживаемость насекомых (Carroll, 1986). Отмирание личинок Besbicus mirabilis, образующих галлы на дубах Quercus garryana, вызывается эндофитом Discula quercina, обычном в листьях этого вида. Но грибы сами не поражали личинок, а делали непригодной ткань галла для питания насекомого (Wilson, 1995).
В субарктическом горном лугу в Канаде было показано, что частота встречаемости эндофита Neotyphodium и плотность его гиф в листьях Festuca altaica существенно выше на участках близ колоний пищухи и сурков. Пищухи предпочитали потреблять свободные от эндофитов побеги овсяницы вблизи колоний (Koh, Hik, 2007).
Эндофиты злаков выделяют токсичные для травоядных метаболиты (эргот-алкалоиды), которые вызывают у скота паралич и другие нарушения нервной системы (в медицине спорынья использовалась как абортивное средство). Разные алкалоиды обладают различным действием на фитофагов. Эрготические алкалоиды действуют преимущественно на позвоночных, лолитремы также действуют на млекопитающих, перамин — на насекомых-фитофагов. Например, эндофит Lolium регеппе — Neotyphodium lolii подавляет развитие стеблевого вредителя Listronotus bonariensis на лугах в Новой Зеландии (Bultman et al., 2003). В экспериментах (Knoch et al., 1993) инфицированные и неинфицированные эндофитным грибом Neotyphodium (Acremoniurri) coenophialum семена Festuca arundinacea были предложены пустынным семеноядным муравьям в Аризоне (США). Муравьи избирательно предпочитали неинфицированные семена. В случае же сбора инфицированных семян, последние чаще выбрасывались неповрежденными в специальные «мусорные камеры», где условия для прорастания были лучше, чем на поверхности почвы.
Молекулярные данные показывают, что многие системные эндофиты злаков являются межвидовыми гибридами. Эрготический алкалоид эрговалин, лолитремы и лолины продуцируются только одним видом с половым процессом — Epichloe festucae, но очень обычны среди системных эндофитов. Формулы основных типов алкалоидов эндофитных злаков приведены на рис. 3.16. Все классы алкалоидов синтезируются грибами в чистых культурах (Clay, Schardl, 2002).
86
Глава 3. Растения и грибы
Рис. 3.16 • Примеры алкалоидов, вырабатываемых эндофитами (по: Clay, Schardl, 2002)
В то же время не во всех случаях эндофиты воздействуют отрицательно на фитофагов. В работе Gange (1996) было показано, что присутствие грибного эндофита Rhytisma асеппит в листьях Acer pseudo-platanus увеличивало численность тлей на этих листьях. Кроме того, алкалоиды эндофитных грибов могут оказывать отрицательное влияние на развитие паразитоидов насекомых-фитофагов, что было, например, показано для паразитоидов Euplectrus, обитающих на гусеницах бабочки Spodoptera fruigiperda, питавшихся побегами Festuca arundinacea, инфицированными и неинфицированными грибом Acremonium coenophialum (Bultman et al., 1997).
Другое важное свойство эндофитов — это их антогонизм к патогенным грибам и бактериям, с которым связано уменьшение поражаемости растений-хозяев.
В то же время взаимодействие эндофитов с микоризными грибами может быть отрицательным. Baker (1987) описывает отношение стеб-
2. Эндофиты
87
Таблица 3-4 • Показатели роста и выживаемости (среднее и ошибка) растений Festuca arundinacea, инфицированных и неинфицированных эндофитом Neotyphodium (Acremonium) coenophialum (по: Clay, 1990)
Показатель	Инфицированные	Неинфицированные
Выживаемость рамет на третий год, %	84	56
Число вегетативных побегов	15,0 ± 1,0	9,9 ± 1,5
Число соцветий	2,6 ± 0,3	1,8 ±0,3
Биомасса растений, г	5,0 ± 0,4	3,0 ± 0,5
левого долгоносика Listronotus bonariensis, листового эндофита Neotyphodium loliae, гриба ВАМ Glomus fasciculatum и многолетнего плевела Lolium регеппе. Инфекция эндофита резко снижает поражаемость плевела долгоносиком, но в присутствии микоризного гриба этот эффект подавляется. В отсутствии эндофита не наблюдалась связь между микоризной инфекцией и фитофагией (Gehring, Whitham, 1994).
Кроме защитных, эндофитные грибы, могут выполнять и другие функции, связанные с изменением обмена веществ растений хозяев. Эндофиты могут увеличивать устойчивость растений к засухе, жаре, низкой освещенности и низкой концентрации ЭМП в почве, увеличивать интенсивность фотосинтеза и роста. В отличие от других симбиозов, связанных с улучшением поглощения минеральных ресурсов, эндофитные ассоциации основаны на защите хозяина от биотического и абиотического стресса. Например, инфицированные эндофитами и неинфицирован-ные растения Роа alsodes развивались сходным образом при хорошем обеспечении водой, но при недостатке воды биомасса инфицированных растений была на 17 % выше (Kannadan, Rudgers, 2008).
В экспериментах Marks и Clay (1996) с Festuca arundinacea и грибом Neotyphodium coenophialum изучали фотосинтез инфицированных и неинфицированных растений при разных температурах. При низких температурах показатели фотосинтеза не отличались, а при высоких (+35 °C) инфицированные растения фотосинтезировали на 20-25 % интенсивнее, чем неинфицированные. С другой стороны, Е. Ю. Благовещенская (личное сообщение) выявила лучшую выживаемость инфицированных эндофитами злаков в условиях низких температур. Clay (1990) показал лучшую выживаемость и жизненность растений Festuca arundinacea инфицированных эндофитом по сравнению с неинфицированными (табл. 3.4).
88
Глава 3. Растения и грибы
3	• Фитопатогенные грибы
Более 20 000 видов грибов — паразиты растений, по крайней мере, на некоторых стадиях жизненного цикла. Известных грибных фитопатогенов на несколько порядков больше, чем бактериальных или вирусных заболеваний растений (Agrios, 1988; Mitchell et al., 2002).
Можно выделить несколько основных групп фитопатогенных грибов (рис. 3.17).
1.	Некротрофные патогены, происходящие из почвы и убивающие ткани растений в ходе инфекционного процесса. Многие из них видонеспецифичны и поражают широкий круг растений-хозяев и способны питаться сапротрофно. В природе изучены преимущественно на лесообразующих древесных породах. Примеры: оомицет Phytophthora cinnamomi поразил леса юго-восточной Австралии. Он существенно изменил их структуру, поскольку ряд видов эвкалиптов (Eucalyptus baxteri, Е. radiate и др.) были более восприимчивы, чем другие (Е. syderoxilon, Е. viminalis и др.). В результате инфекции погибло около 40 % деревьев первой группы, в то время как устойчивые виды почти не пострадали. Грибная эпидемия вызвала значительное увеличение участия травянистых растений под пологом этих лесов (Weste et al., 1973). Другой, менее специализированный гриб — Armillaria 1и-teobubalina — вызвал гибель отдельных участков эвкалиптовых лесов и замену их открытыми сообществами (Kile, 1983).
2.	Опухолевые, вилтовые и камбиальные заболевания. Вызываются не-кротрофными грибами, поражающими сосудистую систему и/или камбий растений и чаще всего приводящими растение к гибели. Типичные примеры — Cryphonectria parasitica (заболевание каштанов в США, поражение камбия) и голландская болезнь вязов — Ophiostoma ulmi, О. novo-ulmi. Cryphonectria parasitica, происходящая из Китая, первый раз была отмечена в Северной Америке в 1904 г., а к 1940 г. каштановые леса из Castanea dentate в США были уничтожены практически целиком на огромных площадях. Распространение Cryphonecria parasitica в США проходило в среднем со скоростью 37 км в год (Brasier, 1990; Dighton, 2003).
3.	Листовые паразиты, вызывающие локальные повреждения. Эти грибы могут существенно снижать выживаемость, размножение, рост и конкурентоспособность растений, но редко приводят к полному отмиранию хозяина, так как должны питаться на живых тканях. Примерами могут служить ржавчинные грибы: Puccinia lagenophorae на Senecio vulgaris, Puccinia chondrilla на Chondrilla juncea. Развитие
3. Фитопатогенные грибы
89
этих грибов сильно зависят от погодных условий сезона и микроклиматических условий местообитания хозяев. Для них характерна высокая пространственная и временная вариабельность развития.
4.	Несистемные патогены генеративных органов. Часто вызывают резкое уменьшение семенной продуктивности, но не приводят к гибели само растение. Примером может служить спорынья злаков — Clav-iceps purpurea. Перенос спор многих патогенных грибов может осу-ществляеться при опылении цветков насекомыми или ветром. Привлечение насекомых происходит грибными «псевдоцветками» или секрецией сахаров. Для передающихся половым путем инфекций характерны следующие черты: 1) плотностно-зависимая передача, 2) передача во взрослом состоянии хозяина, 3) патогенность, связанная чаще со стерильностью, но не с гибелью хозяина. Поражение головней пыльников наиболее характерно для гвоздичных, где оно отмечено более, чем у 100 видов (Thrall et al., 1993; Hood, Antonovics, 2003). Опылители могут передавать не только споры грибов, но и бактериальные и вирусные инфекции (передача вирусных инфекций с пыльцой показана для 19 вирусных инфекций растений — Mandahar, Gill, 1984), дрожжи и патогенных клещей. В то же время нектар многих растений содержит антимикробные вещества, препятствующие развитию патогенов (Antonovics, 2005).
5.	Системные патогены, поражающие различные органы растений и передающиеся с семенами. Примером может служить Puccinia monoica, развивающаяся на Arabis holboellii. В этой группе часто наблюдается переход к мутуализму за счет приобретения новых функций.
Растения могут вырабатывать различные приспособления для защиты от фитопатогенных грибов. Б. М. Козо-Полянский (см. Работнов, 1992) различал 3 линии защиты от фитопатогенов: 1) внешняя — выделение фунгицидных и бактерицидных веществ в окружающую среду — эфироносные растения весьма устойчивы к грибным паразитам (Симонян, Берсегян, 1974); 2) особенности покровов (толстая кутикула, опушение, мелкие размеры устьиц), 3) внутренняя — химический состав цитоплазмы и особенности метаболизма клеток. Многие виды растений могут синтезировать фитоалексины в ответ на внедрение патогенов. Более устойчивы к грибным инфекциям галофиты и виды, содержащие алкалоиды. Многие защитные адаптации растений к грибной инфекции возникли изначально как реакции к неблагоприятным (стрессовым) условиям (толстая кутикула, опушение и т.п. — к засухе и т.п.) (Heath, 1991).
Поражаемость растений фитопатогенными грибами сильно зависит от условий среды и типа сообщества. Высокая влажность воздуха
90
Глава 3. Растения и грибы
3. Фитолатогенные грибы
91
Рис. 3.17 • Примеры фитопатогенных грибов из различных экологических групп. Некротрофные патогены: а, б — Heterobasidion annosum — корневая губка сосны и ели (фото А. В. Александровой). Опухолевые и вилтовые патогены: в, г — Cryphonecria parasitica на Castanea sativa (фото А. С. Коничева и А. А. Белова); д — Melampsorella caryophyllacearum — ржавчинный рак пихты. Листовые паразиты, вызывающие локальные повреждения: е — Puccinia роагит на листьях Petasites album. Несистемные патогены генеративных органов: ж — склероции Claviceps purpurea (фото А. В. Александровой)
92
Глава 3. Растения и грибы
усиливает развитие фитопатогенов. Так, по наблюдениям в естественных сообществах в Гвинее, (Kranz, 1990) во влажный год сильно поражались грибами 12 видов (23 % общего числа), в то время как в сухой год только 5 видов (10%). При долгом лежании снега на лугах усиливается поражение растений фитопатогенными грибам. С другой стороны, развитие фитопатогенных (как и микоризных) грибов резко подавляется в водной среде, поэтому крайне мало грибов, поражающих гидрофиты. Калийные удобрения повышают, а азотные понижают устойчивость растений к грибным заболеваниям (Работнов, 1984а).
УФ радиация резко увеличивает гибель спор грибов и подавляет развитие их мицелия, с чем, видимо, связано незначительное распространение фитопатогенных грибов в высокогорьях. Показано, что и в целом с увеличением абсолютной высоты происходит обеднение видового состава паразитных грибов и уменьшение их роли в сообществах (Hirsch, Braun, 1992).
Влияние паразитных грибов на растение-хозяина может изменяться по годам. Например, наблюдения в течение 6 лет за поражаемостью Linum marginale ржавчинным грибом Melanospora lini выявляли наличие инфекции каждый год, но только в течение 2-х лет гриб существенно снижал приспособленность пораженных растений (Burdon, 1993).
В разных типах ельников Центрально-лесного заповедника число пораженных видов травяно-кустарничкового яруса составило: в ельнике осоково-сфагновом — 4 из 19, ельнике травяном — 21 из 54, ельнике приручьевом — 26 из 41 (Частухин, 1947, см. Работнов, 1992). Таким образом, доля пораженных растений была выше в более влажных и продуктивных сообществах. В целом, в естественных сообществах патогенными грибами поражаются по разным наблюдениям от 21 до 63% (чаще 30-50%) видов растений, т.е. далеко не все виды.
Для многих фитопатогенных грибов плотный растительный покров служит препятствием распространения их спор. Strong и Levin (1979) отмечают, что чем выше растения, тем больше у него видов паразитных грибов. В среднем в США отмечено 15 видов патогенных грибов на один вид деревьев, 7 видов — на кустарник и 5 видов — на травянистое растение (Burdon, 1993).
По данным (Oakes, 1966; см. Работнов, 1992) реальные потери продукции растений из-за фитопатогенных грибов на естественных пастбищах США составили 6 %, в посевах люцерны — 18 %, в посевах лугового клевера — 35 %. Такие различия связаны как с полидоминантностью естественных сообществ, так и с длительностью сопряженной эволюции растений и патогенов, поскольку люцерна и клевер относительно недавно были завезены в США из Европы.
3. Фитопатогенные грибы
93
В Миннесоте, экспериментальное подавление грибных фитопатогенов вызывало увеличение продукции растений на 0,5-9 % (Mitchell et al., 2002). Большинство исследователей отмечает, поражаемость растений в сбалансированных сообществах незначительна.
Поражение фитопатогенными грибами существенно снижает жизненность и конкурентоспособность растений (отличие от микоризных грибов и эндофитов), их устойчивость к неблагоприятным условиям среды. Например, несистемный паразит Puccinia lagenophorae поражал в эксперименте осенние всходы Senecio vulgaris. Из 400 всходов суровую зиму пережили в контроле — 232 всхода (58%), а в опыте (пораженные грибом) — 126 (31 %) (Paul, Ayres, 1986а, b; Kranz, 1990).
Фитопатогенные грибы оказывают влияние на взаимоотношения растений с животными. Чаще пораженные растения хуже поедаются животными, но бывают и обратные ситуации. Так, поражение ржавчинными грибами (Puccinia sesselis на Allium ursinum, Coleosporium tussilaginis на Tussilago farfara) резко увеличивает поедание этих растений моллюсками (Ramsell, Paul, 1990). Бабочка Lobesia botrana быстрее развивается на винограде и яблоне, если их плоды поражены грибом Botrytis cinerea (Linhart, 1991). Седмичник Trientalis еигораеа, инфицированный головневым грибом Urocystis trientalis, предпочтительно поедается полевками в лесах Швеции (Ericson, Wennstrom, 1997). Экспериментальная изоляция части популяций седмичника от полевок привела к значительному увеличению зараженности растений этим грибом. Таким образом, фитофаги могут выступать как фактор, снижающий поражаемость растений фитопатогенными грибами.
С другой стороны, повреждение животными часто облегчает проникновение грибной инфекции внутрь растения-хозяина. Животные могут быть переносчиками грибной инфекции. Например, показан перенос паразитного гриба Phomopsis subordinaria на Plantago lanceolata долгоносиками (De Nooij, 1988). Насекомые-опылители могут переносить споры фитопатогенных грибов. Такой случай описан для переноса гриба Micro-botryum (ранее Ustilago) violacea на цветки Lychnis viscaria (Skogsmyr, 1993).
Известны также случаи, когда повреждение растений фитофагами уменьшает их поражаемость паразитными грибами, видимо, в связи с интенсификацией синтеза защитных веществ. Например, для щаве-лей (Rumex crispus, R.obtusifolius) показано уменьшение поражаемости листьев ржавчинным грибом Uromyces rumicis, если они до этого повреждались листоедом Gastrophysa viridula (аналогичный эффект получали при искусственном повреждении листьев вырезанием мелких дисков) (Hatcher et al., 1994).
94
Глава 3. Растения и грибы
Таблица 3.5 • Поражаемость грибными инфекциями трех видов травянистых растений в зависимости от возраста их популяций на островах Швеции (по: Carlsson et al., 1990)
Вид растения	Возраст популяций с максимальной инфекцией, лет	% пораженных растений при максимальной инфекции	Возраст снижения инфекции до 10 %, лет
Valeriana sambucifolia	40-45	84	> 50
Trientalis еигораеа	50-100	45	> 400
Silene dioica	50-120	60	> 300
Поражаемость грибными паразитами зависит также от возраста популяций растений. На поднимающихся из воды островах разного возраста в Швеции изучена поражаемость фитопатогенными грибами трех видов растений (Valeriana sambucifolia, Trientalis еигораеа, Silene dioica) (Carlsson et al., 1990). Показано, что во всех случаях, наибольший процент пораженных растений наблюдался на ранних или средних фазах развития популяции (табл. 3.5). Положительная корреляция между по-ражаемостью растений и плотностью их популяций установлена только для системы Valeriana-Uromyces, где паразит имеет однолетний цикл развития. Авторы считают возможным различное объяснение полученным закономерностям: 1) зависимость поражаемости от плотности популяции, 2) эффект основателя и отбор на устойчивость, 3) изменения в среде в связи с первичной сукцессией (Carlsson et al., 1990).
Поражаемость растений грибами связана с возрастом растений и фенофазой. Для многих видов наибольшая поражаемость отмечена после цветения (Kranz, 1990).
У вегетативно-подвижных растений даже системная инфекция не всегда передается от пораженного материнского растения к вегетативным потомкам. Исследованиями В. А. Брызгаловой (1928) было показано, что системная инфекция Puccinia suaveolens проникает в горизонтальные корни бодяка Cirsium arvense на расстояние до 20-30 см, тогда как длина этих корней, дающих корневые отпрыски, часто превышает 1-2 м. Поэтому при вегетативном размножении бодяка молодые особи вегетативного происхождения не получают инфекцию от материнского растения. Эксперименты с выращиванием Lactuca sibirica, пораженного Puccinia minussensis, показали, что при удалении дочерних побегов
4. Сапротрофные грибы
95
на расстояние более 45 см от материнского растения (но сохранении связи с ним!) инфекция также не передается (Wennstrom, Ericson, 1992). Таким образом, вегетативно-подвижные растения могут «убегать» от системных фитопатогенов, в то время как вегетативно слабо подвижные растения этого сделать не могут (Wennstrom, 1994).
Фитопатогенные грибы могут быть использованы для контроля участия нежелательных (обычно интродуцированных) видов в составе сообществ. Так, в Австралию был завезен европейский сорняк Chondrilla juncea. Для борьбы с ним были испытаны грибы Puccinia chondrillina из разных географических регионов. Эффективными оказались лишь грибы из Италии, из чего исследователи заключили, что именно оттуда и был занесен этот сорняк. После заноса активного штамма гриба плотность Chondrilla уменьшилась в среднем с 200 особей/м2 до 10 особей/м2, т.е. приблизилась к типичной для Средиземноморья (Kranz, 1990).
4	• Сапротрофные грибы
В настоящее время многие микологи рассматривают сапротрофию как вторичный по отношению к паразитизму способ питания грибов. Многие виды грибов в ходе онтогенеза сменяют паразитизм на сапротрофизм. В ходе эволюции сапрофитизм мог неоднократно сменяться паразитизмом, особенно при усилении аридности климата.
В лесной подстилке 78-90% биомассы всех микроорганизмов составляют грибы, среди которых большая роль принадлежит сапротро-фам. Длина грибных гиф в 1 г сухой почвы лиственного леса — 393 м, а в расчете на 1 г гумуса — 4-8 км (Frankland, 1982; Christensen, 1989, см. Каратыгин, 1994).
Сапротрофные грибы играют большую роль как в разложении органических веществ, так и в накоплении дефицитных биогенов в процессе их иммобилизации. По данным Swift, Boddy (1984), в процессе разложения древесины происходит резкая относительная аккумуляция N, отношение С N меняется от 247 1 неразложившейся древесины до 44-175 1 разложившейся древесины, 35 1 грибного мицелия и 6 1 насекомых. Мицелий Stereum hirsutum на древесине дуба концентрирует Р в 9,4 раза, N в 8,2 раза больше по сравнению с субстратом (Frankland, 1984).
В ряде случаев грибы, развивающиеся на поверхности листьев растений, тормозят их дальнейшее разложение. Так, при повреждении тлями листьев платана (Platanus occidentalis) на них развиваются грибы, сни
96
Глава 3. Растения и грибы
жающие скорость разложения пораженных листьев по сравнению с контрольными (Choudhury, 1988; см: Facelli, Pickett, 1991).
По размерным характеристикам обычно выделяют 2 группы почвенных сапротрофных грибов: макромицеты и микромицеты. В подстилке лесов выше участие макромицетов (60% базидиомицеты), а в нижних горизонтах лесных почв и в луговых почвах выше доля микромицетов. Видовое разнообразие микромицетов в почве очень трудно установить, оно зависит от числа изученных изолятов. Так для 3 типов почв в лесах Вайоминга при изучении 1200 изолятов найдено от 185 до 286 видов грибов. В ряде работ показана положительная корреляция между видовым богатством растительных сообществ и разнообразием микромицетов.
Сапротрофные грибы также могут влиять на приживаемость всходов растений. Например, семена дерева Gmelina arborea лучше прорастали в присутствии гриба Chaetomium bostrychodes (Osonubi et al., 1990). Многие сапротрофные грибы филлопланы (поверхности листьев) являются антагонистами фитопатогенных грибов. Например, виды Alternar-ia и Cladosporium являлись эффективными ингибиторами Melampsora larici-populina на листьях тополя (Omar, Heather, 1979; Dighton, 2003).
Глава
Растения и животн

Ж

•	Хищные растения
•	Типы воздействия животных на растения
•	Защитные адаптации растений от поедания
•	Фитофагия и изъятие первичной продукции
•	Фитофаги и смены растительных сообществ
•	Фитофагия и флористическое богатство
•	Роющая деятельность животных
•	Животные и опыление растений
•	Распространение плодов и семян животными (зоохория)
•	Выпас
1 • Хищные растения
В настоящее время общее число видов хищных (насекомоядных) растений оценивается в 600, они встречаются в 6 подклассах цветковых растений (Ellison, Gotelli, 2001). Наиболее обычны насекомоядные растения в семействах Lentibulariaceae (Pinguicula, Utricularia), Droseraceae (Drosera, Dionaea, Aldrovanda), Nepenthaceae (Nepenthes). На территории России и соседних стран (бывшего СССР) отмечено 18 видов: Pinguicula (жирянка) — 7 видов, Utricularia (пузырчатка) — 6 видов, Drosera (росянка) — 4 вида и Aldrovanda — один вид.
Выделяют 5 типов ловушек хищных растений: 1) липучки (Drosera, Pinguicula), 2) капканы из двух захлопывающихся долей листьев (Dion-аеа, Aldrovanda), 3) кувшинчики с жидкостью (Nepenthes, Sarracenia), 4) ловушки, похожие на угря, привлекающие жертву длинными выростами и имеющие направленные назад волоски, не позволяющие выбраться наружу (Genlisea), 5) засасывающие током воды пузырьки (Utricularia) (Carow, Furst, 1990; Adlassnig et al., 2005) (рис. 4.1). Ряд видов североамериканских Sarracenia (S. flava, S.leucophylla, S.minor) выделяют летучие компоненты, характерные для цветков или плодов. Это, наряду с внешним видом ловушек, напоминающих цветки, способствует привлечению насекомых в ловушки (JQrgens et al., 2009).
По характеру местообитаний хищные растения чаще обитают в воде или на болотах, в условиях хорошего освещения, но дефицита ЭМП, особенно азота. Эти растения не встречаются в сухих или затененных местообитаниях (Ellison et al., 2003). В ряде случаев экспериментально показано, что хищные растения (например, Drosera rotundifolia) положительно реагирует на удобрение почвы N и Р (Stewart, Nilsen, 1992). С другой стороны, карликовые виды Drosera в Австралии показали положительную реакцию на подкормку насекомыми (коллемболами), но отсутствие реакции на увеличение богатства почвы, что свидетельствует о высокой специализации к насекомоядности (Karlsson, Pate, 1992а).
Н. М. Hanslin и Р. S. Karlsson (1996) в экспериментах с дрозофилами, обогащенными 15N, изучали эффективность использования азота хищными растениями (доля азота, переходящая в массу растения). Она составила для 4-х изученных видов (Drosera rotundifolia и 3 вида Pinguicula) in situ (в природных условиях) 29-41 %, а в лаборатории — 40-50%. Более эффективное усвоение азота в лабораториях авторы связывали с отсутствием ветра, сильных дождей, перегрева и других неблагоприятных факторов. Авторы отмечают, что потребление азота корнями этих растений сильно стимулируется при увеличении числа пойманных мух, при этом поглощение азота из субстрата увеличилось на большую вели-
1. Хищные растения
99
Рис. 4.1 • Хищные растения: а — Drosera rotundifolia; б, в — Genlisea margaretae с ловушками, похожими на угря, привлекающими жертву длинными выростами и имеющими направленные назад волоски, не позволяющие выбраться наружу (фото Stephane Joly, Франция, с любезного разрешения автора); г — Pinguicula vulgaris; д — Utricularia vulgaris с зимующими побегами (турионами); е — Nepenthes maxima
100
Глава 4. Растения и животные
чину, чем потенциальное содержание азота в пойманных мухах. Прямыми экспериментами показано, что более крупные особи росянок ловят больше мух, чем мелкие, а при увеличении числа пойманных мух улучшается жизненность растений (положительная обратная связь).
Преобразование листьев в специализированные органы ловли насекомых снижает эффективность их фотосинтеза, поэтому цена насекомояднос-ти — малая скорость роста. Насекомоядные растения могут обитать на богатых почвах только при низкой межвидовой конкуренции. Наблюдения над Utricularia macrorhiza показали, что интенсивность фотосинтеза у ловчих пузырей примерно вдвое ниже, чем у обычных листьев, в то время как интенсивность дыхания примерно одинакова. Следовательно, большее развитие пузырей в более бедных ЭМП водоемах ведет к уменьшению общей продукции на 20-80 %, поскольку для этого вида характерна высокая изменчивость числа пузырей на листьях в зависимости от трофности водоема (Knight, 1992). Сходные закономерности установлены Ellison, Gotteli (2002) в эксперименте по удобрению азотом участков с хищным растением Sarracenia purpurea в Северной Америке, которое привело к уменьшению размеров ловчих органов по сравнению с фотосинтезирующими. Показана также отрицательная корреляция между содержанием азота в почве разных болот и долей ловчих органов (Agrawal, 2002а).
Многие насекомоядные растения выделяют пищеварительные ферменты для переваривания добытых насекомых. Однако возможны и другие механизмы получения низкомолекулярных органических и минеральных веществ из пойманных животных. Так, в кувшинчатых листьях Sarracenia, заполненных водой, формируются своеобразные открытые экосистемы. У Sarracenia purpurea листья образуются каждые 20 дней, каждый лист (кувшинчик) содержит до 50 мл воды, в которой обитают многие бес
позвоночные. Наиболее обычная добыча у этого вида — муравьи (Cresswell, 1991). Конечным звеном пищевой цепи являются личинки комаров — Wyeomyia smithii, продукты жизнедеятельности которых и служат источниками ЭМП для растений (Ellison et al., 2003).
В пузырьках Utricularia в большом количестве обнаружены живые и мертвые клетки десмидиевых и зигнемовых водорослей из 45 родов, составляющие до 80% общей добычи пузырьков (рис. 4.2). Их доля
Рис. 4.2 • Водоросли в ловчих пузырьках Utricularia (по: Peroutka et al., 2008)
2. Типы воздействия животных на растения
101
существенно увеличивалась в более бедных элементами минерального питания водах. Предполагается, что водоросли могут составлять значительную долю в питании пузырчатки (Peroutka et al., 2008).
Насекомоядные растения — относительно молодая группа, их остатки находят начиная с палеоцена, в то время как в эоцене известно уже несколько групп насекомоядных растений.
2 • Типы воздействия животных на растения
Воздействия животных на растения можно разделить на прямые (поедание, паразитизм, устройство гнезд, механические повреждения и т. п.) и косвенные (через другие организмы — трансбиотические или через среду — трансабиотические).
Примером трансабиотических воздействий может служить перенос ЭМП животными из одних сообществ в другие. Растения близ птичьих базаров в Арктике и Антарктике получают большую часть ЭМП за счет морских экосистем, гнездящиеся птицы поддерживают высокое богатство почв. По наблюдениям В. Ю. Душкова (1980), в полупустынях Се-
Рис. 4.3 • Колония грачей на деревьях мелколистного вяза в Северном Прикаспии (Казахстан)
102
Глава 4. Растения и животные
верного Прикаспия мелколистный вяз хорошо растет в местах поселения грачей, а вне их часто засыхает (рис. 4.3). Животные могут влиять на азот-фиксацию, например выпас гусей на приморских маршах способствует развитию азотфиксирующих колоний Nostoc.
Трансбиотические воздействия животных на растения очень разнообразны. Их примерами могут быть распространение спор патогенных грибов животными (см. главу 3). Почвенные беспозвоночные могут оказывать влияние на растения через микоризные грибы (Gange, Brown, 2003). Дождевые черви благоприятствуют развитию ВАМ грибов за счет распространения их спор (они часто проходят неповрежденными через пищеварительный тракт червей и концентрируются в копролитах) и фрагментов мицелия, но могут повреждать мицелиальную сеть в почве. Вне
сение нематодоцидов на лугах вызывало увеличение колонизации корней микоризными грибами (Ingham et al., 1986). В экспериментах Klironomos и Kendrick (1995) было показано увеличение микоризной колонизации корней сахарного клена в присутствии почвенных клещей и коллембол.
Простейшие имеют большое значение для минерального питания растений, так как потребляют бактерий, иммобилизирующих ЭМП в почве. Наиболее важные потребители бактерий — голые амебы (рис. 4.4). Как
Рис.4Л • Типичное распределение амеб (Acanthamoeba castellanii) вдоль бокового корня риса (Oryza sativa), выращенного на агаре (по: Bonkowski, 2004)
и нематоды, простейшие используют химические сигналы для выявления своих жертв. В эксперименте с меченой подстилкой и наличием/отсутст-вием почвенных простейших Lolium регеппе удваивал свою биомассу и поглощал из подстилки в 2-3 раза больше азота в присутствии простейших, чем без них (Bonkowski et al., 2000). Простейшие также выделяют ростовые вещества, усиливающие рост корней, и участвуют в цепочке событий, стимулирующих рост боковых корней (Bonkowski, 2004).
Среди прямых воздейст-
вий животных на растения в природе наибольшее значение имеет фитофагия, т. е. поедание растений или их частей животными. Различные аспекты фитофагии и защиты растений от поедания будут рассмотрены в следующих разделах.
3. Защитные адаптации растений от поедания
103
3 • Защитные адаптации растений
от поедания
Можно различить две стратегии адаптации растений к воздействию фитофагов — избегание и толерантность. В первом случае растение имеет приспособления, снижающие вероятность быть съеденным, а во втором — снижает ущерб от отчуждения части биомассы (рис. 4.5). Стратегии устойчивости (избегания) и толерантности к отчуждению биомассы фитофагами не являются исключающими, они сочетаются у многих видов растений (Nunez-Farfan et al., 2007).
Избегание
Толерантность
Уход от фитофагов в пространстве и времени
н______। Механические средства защиты
Отавность
Компенсаторный фотосинтез
Привлечение животных для защиты
Усиление поглощения ресурсов
Химические средства защиты
Изменение аллокации и т.п.
Рис. 4.5 • Адаптации растений к воздействию фитофагов
3.1 • Уход от фитофагов
в пространстве и времени
К этому типу адаптаций относятся признаки, снижающие вероятность для растения быть найденным фитофагом (незаметная окраска, обитание на участках, свободных от фитофага, мимикрия с растениями, обладающими защитными приспособлениями, короткий жизненный цикл, развитие в период минимальной активности фитофагов) (Zamora et al., 1999). Например, окраска некоторых видов растений из рода Trichocaulon в Южной Африке делает их малозаметными на фоне окружающих скал и камней (рис. 4.6).
Вегетативная подвижность клевера снижает повреждаемость его корней почвенными нематодами по сравнению с вегетативно неподвижной люцерной (Работнов, 1992). Быстрое сезонное развитие, свойствен-
104
Глава 4. Растения и животные
Рис. 4-6 • Примеры адаптаций избегания фитофагов: а — скрывающая окраска Trichocaulon в пустынях Южной Африки (фото M.Werger, с любезного разрешения автора); б — массовое (не ежегодное!) цветение эфемеров в пустыне Калифорнии, США (фото Frank Кее, www.keesphotos.com, с любезного разрешения автора)
ное эфемерам и эфемероидам, не позволяет фитофагам потреблять значительную долю надземной биомассы этих растений. Сходное значение имеет чередование по годам высокой семенной продукции растений, когда в семенные годы фитофаги потребляют не все образовавшиеся семена. На примере Fraxinus excelsior в Англии было показано, что хотя в урожайные годы потребляется большая доля семян, абсолютное количество оставшихся и проросших семян в эти годы может быть существенно выше (табл. 4.1).
3. Защитные адаптации растений от поедания
105
Таблица 4.1 • Показатели семенного размножения Fraxinus excelsior в урожайный и неурожайный год (по: Gardner, 1977; van der Valk, 1992)
Показатели	1967 (неурожайный)	1969 (урожайный)
Продуцировано семян (на м2)	0,33	1193
Рассеяно семян (на м2)	0,08	998
Съедено семян (%)	25	75
Проросло семян (%)	0	2,5
Появилось всходов (на м2)	0	31,6
3.2 • Механические способы защиты
Механические способы защиты листьев против фитофагов включают: 1) шипы и колючки, 2) опушение, 3) жесткость (склерофилльность) листьев, 4) включение минералов в ткани растений (Hanley et aL, 2007) (рис. 4.7). Защитная роль этих приспособлений показана во многих экспериментах. Так, удаление шипов Acacia drepanolobium втрое увеличило потребление листьев у экспериментальных растений млекопитающими (Milewski et al., 1991). Северо-американская полевка (Microtus ochrogaster) в прериях (Gali-Muhtasib et aL, 1992), как и европейская Microtus agrestis (Massey et aL, 2007) избегают злаков, содержащих значительное количество кремнезема (фитолитов). Многие животные также избегают листья с кристаллами оксалата кальция. Экспериментальная дефолиация (удаление листьев) усиливает развитие колючек и шипов у многих видов растений (Hanley et aL, 2007). Многие из рассматриваемых приспособлений могут выполнять несколько функций, например опушение уменьшает испарение и защищает от фитофагов. При удалении волосков с листьев Verbascum thapsus они испаряли больше воды и больше повреждались фитофагами (Woodman, Fernandes, 1991) (рис. 4.7). В то же время волоски на растениях могут служить препятствием для хищных насекомых и па-разитоидов, питающихся фитофагами. Так, Encarsia formosa — эффективный паразитоид тепличной белокрылки (Trialeurodes vaporariorum) становится бессильной в волосках огурца, где белокрылка процветает (van de Merendonk, van Leuteren, 1978; Price et aL, 1980). Колючки у кактусов затеняют стебли и уменьшают нагревание тканей растений.
Фитолиты растений могут рассматриваться и как средства механической защиты и как пищевые детерренты (см. ниже), снижающие питательную ценность биомассы растений. Поедание растений с крем-
106
Глава 4. Растения и животные
Рис. 4.7 • Примеры механических средств защиты у растений: а — густое опушение листьев Verbciscum thapsus; б — ствол Chorisia speciosa, Malvaceae (Южная Америка); в — сильно колючие боковые побеги бамбука Bambusa sinospinosa (Юнань, Китай, ботанический сад Xishuangbanna);
г — южноамериканский кустарник Collecia paradoxa (Rhamnaceae)
3. Защитные адаптации растений от поедания
107
невыми фитолитами вызывает разрушение эмали зубов, язву пищевода и мочекаменную болезнь у млекопитающих (McNaughton et al., 1985).
В целом опушение уменьшает повреждаемость листьев насекомыми, а шипы и колючки — позвоночными. Ротанговые пальмы (Calamus spp.) имеют колючие стебли и влагалища листьев, необходимые для закрепления этих лиан. Таким образом, шипы и колючки могли эволюционно возникать не только как защита от фитофагов, но и иметь другие функции.
Р. Grubb (1992) проанализировал, каким группам растений свойственны колючки. Он выделил следующие группы, растения в которых отличаются повышенной уязвимостью к фитофагам (рис. 4.8):
а)	Растения засушливых местообитаний, особенно в тропиках и субтропиках, где колючие растения часто доминируют (защита от повреждений животными, приводящих к потерям дефицитной воды). По исследованиям в Гане, доля колючих растений во флоре увеличивается с 1 % при количестве осадков 2000 мм до 8 % при осадках 750 мм. Интересно отметить, что некоторые высокие кактусы лишены колючек в самых верхних частях, недоступных для наземных позвоночных фитофагов.
б)	Колючие растения богатых местообитаний умеренной зоны (Cirsium, Dipsacus, Rubus etc.). Эти растения занимают нарушенные местообитания, прорывы в пологе леса, площадь которых в доагрикультур-ном ландшафте была невелика, поэтому для выживания этим видам важна усиленная защита. По данным для субтропических лесов в Японии 40% видов светолюбивых видов деревьев, характерных для прорывов в пологе, обладают колючками, в то время как среди теневыносливых деревьев доля колючих лишь 4 %. Аналогичные данные для тропических лесов Папуа — Новой Гвинеи составили 28 % и 1,3% соответственно. Многие колючие кустарники умеренной зоны (Grossularia, Rosa, Crataegus) характерны для пойм рек, лесных опушек и других открытых участков, занимающих небольшие площади в лесном ландшафте.
в)	Тропические однодольные (панданусы, пальмы, бромеливые) и древовидные папоротники, имеющие ограниченное число конусов нарастания (высокая уязвимость при повреждении точки роста). Например, из 209 видов пальм западной Малайзии, 80% видов и 53% родов — колючие (по: Whitmore, 1973).
г)	Растения, имеющие ограниченный период для активного фотосинтеза. Среди рода Ilex колючим краем листа обладают только вечнозеленые виды, произрастающие в листопадных лесах (/. aquifolium,
108
Глава 4. Растения и животные
б)
3. Защитные адаптации растений от поедания
109
Рис. 4.8 • Экологические группы колючих растений (по: Grubb, 1992): а — растения засушливых местообитаний, Lamira echinocephala (Меловой хребет, КЧР); б — колючие растения богатых местообитаний умеренной зоны (Dipsacus laciniatus, Краснодарский край); в — тропические однодольные, имеющие ограниченное число конусов нарастания (пальма Aiphanes aculeate, Южная Америка); г — растения, имеющие ограниченный период для активного фотосинтеза (Hex aquifolium, Нидерланды); д — растения, имеющие повышенное содержание азота в листьях (Acacia karroo, Южная Африка); е — растения, защищающиеся от специфических групп фитофагов (Banksia baxteri, Австралия, фото Eric La Fountaine, University of British Columbia Botanical Garden, с любезного разрешения автора)
I.opaca), в связи с кратковременным периодом активной ассимиляции до распускания листьев деревьев.
д)	Растения, имеющие повышенное содержание азота в листьях и, следовательно, более привлекательные для фитофагов по сравнению с соседями. Например, в Капской флористической области с ее очень высоким флористическим разнообразием (преимущественно за счет видов Ericaceae и Proteaceae) очень мало колючих растений. Среди последних — некоторые виды Aspalathus и Cliffortia. По сравнению с вересковыми и протейными, содержащими очень мало азота в листьях (4-10 мг/г), листья видов этих родов богаты азотом (11-20 мг/г) и защищены от фитофагов колючками.
е)	Растения, защищающиеся от специфических групп фитофагов. Кустарниковые заросли в Австралии образованы многими сильно колючими видами семейств Proteaceae (не колючие на юге Африки!) и Ericaceae. Они содержат мало азота, но сумчатые фитофаги способны усваивать их ткани за счет низкой интенсивности метаболизма и специфической физиологии — способности к повторному использованию азота мочевины.
3.3	• Привлечение животных для защиты от фитофагов
Летучие органические соединения, выделяемые растениями, привлекают клещей и паразитических ос, а экстрафлоральный нектар — чаще муравьев. Число известных летучих соединений, выделяемых разными органами растений, превышает 1000. Экстрафлоральные нектарники известны в более, чем 300 родах цветковых растений (Elias, 1983; Koptur, 1992). Известно много примеров усиления выделения летучих веществ при поражении листьев фитофагами. Большая степень поражения паразитами у насекомых отмечалась на выделяющих нектар деревьях по сравнению
110
Глава 4. Растения и животные
с безнектарными. Выделения углеводов, которыми питаются муравьи, резко стимулируют последних к поиску белковой пищи (насекомых) для сбалансирования диеты (Davidson, 1997; Heil, 2008).
Луговой клоп Lygus lineolaris редко поражается паразитоидом Leio-phron pallipes на видах Oenothera, Daucus, Solidago, но поражаемость достигает 30-40% на видах Erigeron, которые выделяют большое количество нектара, привлекающего паразитоида (Streams et al., 1968; Shah-jahan, 1974; Price et al., 1980).
Бразильский кустарник Caryocar brasiliense выделениями экстра-флоральных нектарников привлекает муравьев, защищающих его (и окрестные растения) от многих групп фитофагов (Oliveira, 1997). Fonseca (1994) показал, что при удалении муравьев с мирмикофильных деревьев в амазонских лесах потеря их листвы от фитофагов увеличивается в 10 раз (Schowalter, 2006). В целом экстрафлоральные нектарники могут достигать значительных размеров (у Pithecellobium macradenium до 7,4 мм в диаметре) (Elias, 1972), желобчатые экстрафлоральные нектарники могут покрывать всю длину черешков листьев (до 15 см) у Ochroma pyramidale (O’Dowd, 1980; Marquis, Whelam, 1996).
Особи Chamaecrista nictitans (Caesalpiniaceae) с экстрафлоральны-ми нектарниками привлекали хищных пауков семейства Salticidae, потреблявшими значительное число фитофагов. Как результат, эти особи производили значительно больше семян, чем таковые без нектарников и пауков (Ruhren, Handel, 1999).
Корни Thuja occidentalis выделяют вещества, привлекающие энто-мопатогенную нематоду Heterorhabditis megidis, которая питается личинками долгоносика Otiorrhynchus sulcatus, повреждающего корни туи (Van Tol et al., 2001; van der Putten et al., 2001). В полевых условиях показано, что выживаемость хищных нематод Heterorhabditis marelatus в сухие зимы была выше в ризосфере Lupinus arboreus, чем в окружающих почвах луга, поскольку эта нематода чувствительна к высыханию (во влажные зимы этот эффект не проявлялся). Эта нематода играет важную роль в потреблении личинок моли Hepialus californicus, питающейся корнями люпина (Preisser et al., 2006).
Однако вопрос о пользе привлечения растениями хищных насекомых и паразитоидов далек от однозначного разрешения. Естественный отбор у растений и видов третьего трофического уровня вызывает конфликт интересов. Селективно растениям трудно выработать механизмы привлечения конкретных видов насекомых и при этом не приводить в активность другие, вредные для них, виды насекомых. Muller, Godfray (1999) показали, что популяции тлей контролируются всей гильдией
3. Защитные адаптации растений от поедания
111
хищных насекомых, а не отдельными видами. Гусеницы, пораженные па-разитоидами, могут потреблять большую биомассу, чем непораженные (Rahman, 1970; van der Meijden, Klinkhamer, 2000).
3.4	• Химические средства защиты растений
Защитные вещества растений можно разделить на две большие группы — токсины (ядовитые вещества, часто вызывающие летальный эффект) и пищевые детерренты (понижающие питательную ценность и усвояемость фитомассы). Защитные вещества растений часто в целом называют вторичными метаболитами.
3.4.1 • Токсины растений
Выделяют несколько групп токсинов по их химической природе и физиологическому действию (рис. 4.9).
Азотсодержащие
Цианогенные глюкозиды
Алкалоиды
Небелковые аминокислоты
Пептиды и гликопротеины
Рис.4.9 • Основные группы токсинов
Цианогенные глюкозиды при гидролизе дают синильную кислоту, основной физиологический механизм — блокировка дыхательной цепи в митохондриях. Цианогенные глюкозиды характерны, например, для некоторых рас Trifolium repens. Их содержание в растениях значительно варьирует. Отмечено увеличение доли растений, содержащих цианогенные глюкозиды с севера на юг и запад (рис. 4.10): при низких температурах повреждение растений слизнями резко снижается, особенно при весеннем росте растений, что снижает необходимость в химических способах защиты от фитофагов. Напротив, наибольшая частота цианогенеза у клевера наблюдается в странах с мягкой зимой (Великобритания, страны
112
Глава 4. Растения и животные
Рис. 4.10 • Доля растений Trifolium repens, содержащих цианогенные глюкозиды в популяциях в различных районах Европы и Передней Азии (показано черным в круговых диаграммах), и январские изотермы (по: Jones, 1972)
Средиземноморья). Эксперименты с цианогенными расами Trifolium repens и Lotus corniculatus показали, что они более устойчивы к фитофагам, но менее конкурентоспособны на плодородных почвах в отсутствии фитофагов по сравнению с нецианогенными расами (Herms, Mattson, 1992).
Алкалоиды (рис. 4.11) (например, кониин из Conium maculatum, которым был отравлен Сократ) делятся на 3 группы: настоящие (происходят из аминокислот и содержат азот в гетероцикле), псевдоалкалоиды (происходят не из аминокислот, например кофеин), протоалкалоиды (происходят из аминокислот, но содержат азот не в гетероцикле) (Bennett, Walls-grove, 1994). Примером может служить алкалоид капсаицин — основной компонент перца чилли, его вкус избирательно отпугивает млекопитаю-
3. Защитные адаптации растений от поедания
113
Кониин из Conium macula turn (Umbelli ferae)
CH2OH
Фенил
Атропин из At го pa belladonna (So lanaceae)
Соланин из Solanum tuberosum (Sotanaceae)
Стрихнин us Strychnos nuxt)omica (Loganaceae)
Рис. 4.11 • Примеры алкалоидов различных растений (по: Харборн, 1985): Глю — глюкоза, Гал — галактоза, Раф — раффиноза
щих-фитофагов, но не отпугивает ряд птиц — более эффективных распространителей семян. Видео наблюдения показали, что в дневное время только птицы питаются плодами чилли, среди которых Toxostoma curvi-rostre поедала 72% плодов. Эксперименты с несодержащими капсаицин плодами показали, что мелкие млекопитающие потребляют эти плоды, но полностью разрушают семена. Авторы делают вывод, что капсаицин избирательно отпугивает фитофагов, не способствующих распространению семян (Tewksbury, Nabhan, 2001).
Концентрация алкалоидов, как и других защитных веществ, подвержена разнонаправленному действию отбора и значительно варьирует как внутри вида растений, так и внутри популяций. Для Senecio jacobaea показана примерно 70% наследуемость концентраций алкалоидов (Vrieling et al., 1993). Van der Meijden (1996) анализирует модель влияния специализированных (для которых защитное вещество растений выступает уже как аттрактант) и неспециализированных (защитное вещество уменьшает повреждаемость растений) фитофагов на встречаемость в популяции растений с разным уровнем содержания защитных веществ. С позиций этой модели невыгодно иметь как очень высокую, так и очень низкую концентрацию защитных веществ. Полевые наблюдения с Cynoglossum officinale подтвердили эти закономерности. Специализированные фитофаги этого
114
Глава 4. Растения и животные
вида почти не встречались на растениях с низкой концентрацией защитных веществ и не подавлялись высокими концентрациями, в то время как все случаи питания неспециализированными фитофагами отмечены на листьях с низкой концентрацией защитных веществ. Аналогичные данные получены также для Brassica napus (Giamoustaris, Mithen, 1995).
Небелковые аминокислоты (известно около 300) могут встраиваться в белковые цепи, разрушая структуру последних, что приводит к летальному эффекту. Они типичны для бобовых и часто служат для защиты богатых белком семян.
Пептиды и гликопротеины как токсины нечасто встречаются у растений. К гликопротеинам относится рицин (основной токсичный компонент семян клещевины Ricinus communis), сходный с ним по строению и механизму действия абрин (характерен для бобового Abrus precatorius). Эти гликопротеины нарушают синтез белка в рибосомах. Циклопептиды являются главным токсином бледной поганки.
Сердечные глюкозиды оказывают кардиотоническое действие, проявляющееся в замедлении частоты и усилении сердечных сокращений. Примером может служить сердечные глюкозиды, содержащиеся в ваточнике (виды рода Asclepius), которым в Северной Америке питаются гусеницы бабочек-данаид (Danaus spp.), устойчивые к этим токсинам. Они накапливают эти гликозиды и становятся несъедобными для голубых соек, питающихся гусеницами. Это типичный пример использования токсинов растений насекомыми для защиты от хищников.
Сапонины — безазотистые гликозиды с поверхностно-активными (детергентными) свойствами. При попадании в кровь сапонины могут быть токсичны, поскольку вызывают гемолиз эритроцитов. Несколько различных сапонинов содержатся в листьях наперстянки (Digitalis). При поедании растений с высоким содержанием сапонинов происходит раздражение слизистой желудка и кишечника.
Терпеноиды — производные растительных углеводородов терпенов. К ним относится, например, ментол (обычный у губоцветных), пинен (входит в состав эфирных масел сосен), каротин. Физиологическое действие состоящих из терпеноидов эфирных масел зависит от химического строения их компонентов. Антимикробная активность терпеноидов возрастает в следующем порядке: углеводороды, окиси, фенолы, альдегиды, кетоны, спирты, сложные эфиры. Терпеноиды влияют на многие физиологические процессы в организмах животных: работу различных желез, сокращение сердца, изменение проницаемости клеточных мембран и т. п. Хлопчатник (Gossypium barbadense) содержит терпеноид госсипол, токсичный для ряда фитофагов, но в то же время являющийся пищевым стимулятором для опасного вредителя хлопчатника — Anthonomus grandis (Hedin et al.,
3. Защитные адаптации растений от поедания
115
1968). Дополнительно госсипол является фитоалексином, эффективным против ряда патогенных грибов (Ingham, 1972; McNaughton, 1983).
Отдельную функциональную группу составляют фототоксины, действие которых проявляется только на свету (активизируются солнечными лучами, главным образом ультрафиолетом). Известно более 200 различных фототоксинов, они найдены в 40 семействах, 32 порядках и 8 подклассах цветковых растений. Наиболее обычны фототоксины в семействах Umbelliferae и Rutaceae. Их химическая природа разнообразна (15 фитохимических классов, но все содержат либо ненасыщенные кольца, либо ацетиленовые (тройные) связи). Механизм действия фототоксинов — образование радикалов, оказывающих неспецифическое токсичное воздействие. Эти соединения эффективны не только против животных, но и вирусов, бактерий, грибов (Downum, 1992). Широко известны фототоксины некоторых борщевиков (рода Heracleum), содержащиеся в листьях Citrus фототоксины часто вызывают фотодерматиты у сборщиков плодов цитрусовых.
Как отмечено выше, животные могут использовать токсины растений для защиты от других животных. Птицы часто применяют для постройки или выстилки гнезд растения, отпугивающие эктопаразитов. Так, скворцы используют листья моркови для уменьшения поражаемости птенцов клещами (Шилов, 1997).
Чувствительность отдельных видов фитофагов к токсинам различна. Например, плоды видов рода Strychnos, содержащие сильнодействующие яды (стрихнин и бруцин), поедаются слонами и лангурами (обезьяны) (Janzen, 1983).
К отдельной функциональной группе можно отнести гормональные токсины. В регуляции линьки насекомых участвуют две группы гормонов: ювенильные и личиночные. Гормоны линьки насекомых экдизоны найдены в больших количествах у многих папоротников и голосеменных растений. Японские ученые (Takemoto et al., 1967) обнаружили, что равное количество (25 мг) экдизона содержится в 500 кг шелковичных червей, 25 г листьев тисса (Taxus baccata) и в 2,5 г корневищ Polypodium vulgare.
Ювенильный гормон насекомых в растениях был открыт К. Сла-ма (Slama, 1971) при неудачной попытке вырастить клопов-солдатиков на фильтровальной бумаге в США, где эту бумагу делали из Abies bai-samea. Впоследствии из бальзамической пихты был экстрагирован ювенильный гормон ювабион, высокое содержание которого, видимо, и обуславливает слабую поражаемость насекомыми некоторых видов голосеменных растений.
116
Глава 4. Растения и животные
Воздействие фитофагов обычно повышает содержание защитных веществ в растениях за счет индуцированного усиления их синтеза. В то же время в некоторых случаях фитофаги могут активно снижать содержание токсинов в процессе потребления биомассы. Экспериментально показано, что слюнные железы гусеницы Helicoverpa zea выделяют соединения, которые уменьшают продукцию никотина, синтезируемого табаком Nicotiana tabacum. В специальном эксперименте у части гусениц были удалены слюнные железы, продуцирующие глюкозоксидазу — основной фермент слюны этих гусениц. Выживаемость гусениц при удалении слюнных желез снижалась, а концентрация никотина в листьях была на 26 % выше, чем в листьях, на которых питались гусеницы с неудаленными железами. Было также показано, что обработка листа раствором с активной глюкозоксидазой снижала концентрацию никотина, таким же образом, как и при питании гусениц с неудаленными железами. При выращивании гусениц на растениях, обработанных глюкозоксидазой, их выживаемость была выше, чем на листьях, обработанных водой. Таким образом было показано, что глюкозоксидаза гусениц ответственна за подавление индуцированного синтеза никотина у табака (Musser et al., 2002).
Механизмы адаптаций фитофагов к защитным метаболитам растений могут быть подразделены на 3 группы (Dearing et al., 2005): избегание, регулирование и биотрансформация. Существует несколько вариантов избегания попадания или всасывания токсинов в организме животных:
1)	разложение защитных веществ до поедания растений. Полевка Microtus pennsylvanicus поедает ветки хвойных деревьев через несколько дней после их сбора, когда концентрация защитных веществ существенно снижается (Roy, Bergeron, 1990). Бобр вымачивает ветви деревьев в воде несколько дней до поедания и предпочитает питаться вымоченными ветками (Muller-Schwarze et al., 2001);
2)	наличие танин-связывающих протеинов в слюне;
3)	регуляция всасывания в пищеварительном тракте с использованием двух молекулярных механизмов — гликопротеинный транспортер и биотрансформационные ферменты;
4)	микробиологическая детоксикация в пищеварительном тракте.
Регуляция может быть связана с влиянием защитных веществ путем вызывания рвоты, их негативным воздействием через рецепторы вкуса и запаха. Биотрансформация включает различные механизмы: окисление, коньюгация (внедрение) молекул, чаще с глюкуронидами и сульфатами, что приводит к поляризации молекул и облегчает их вывод из организма с мочой (Dearing et al., 2005). Специализированные фитофаги
3. Защитные адаптации растений от поедания
117
могут осуществлять детоксикацию отдельных токсинов и использовать яды растительной природы для защиты от хищников. Для калифорнийского кузнечика Romalia microptera показана способность потреблять даже гербицид 2,4 дихлорфенол, что делает этот вид кузнечиков резко ядовитым для птиц и хищных насекомых (Колчинский, 1990)
3.4.2 • Пищевые детерренты
Пищевые детерренты не вызывают, как токсины, летальный эффект, но уменьшают питательную ценность тканей растений. К основным группам пищевых детеррентов относятся танины, терпены, каучуки, значительно уменьшают питательную ценность фитомассы также целлюлоза, лигнин и кремнезем.
Танины выступают как ингибиторы протеолитических ферментов (поэтому и используются при дублении кож). Содержание танинов в листьях дуба подвержено сезонной динамике. Гусеницы зимней пяденицы охотно поедают листья дуба весной и начале лета, но перестают кормиться на дубе в середине лета и переходят на другие деревья. Feeny (1970) установил резкое изменение в сезонном содержании танинов в листьях дуба, их концентрация возрастает от весны к осени. Высокое содержание танинов в листьях некоторых деревьев приводит к снижению скорости их разложения и требует большей массы тонких корней для поглощения необходимого количества азота из почвы. В экспериментах с тополями (Populus angustifolia, Р. fremontii) была показана наследуемая связь между высоким содержанием танинов и продукцией тонких корней (Fischer et al., 2006).
По мнению Hohchuli (1996), целлюлозные оболочки клеток растений являются наиболее универсальной защитой от насекомых-фитофагов, большинство из которых не усваивает целлюлозу, а вынуждено тратить энергию и иметь специализированные адаптации для разрушения клеточных стенок и извлечения содержимого цитоплазмы.
Кремнезем в клетках и межклетниках многих растений (особенно злаков и осок) может быть пищевым детеррентом. Он снижает пищевую ценность корма, усиливает стачиваемость зубов, а также может вызывать ряд заболеваний травоядных млекопитающих (Hochuli, 1993). Кремнезем также неблагоприятно воздействует на насекомых-фитофагов (Vicari, Bazely, 1993).
В качестве пищевых детеррентов для фитофагов могут выступать и тяжелые металлы, накапливающиеся в растениях. В экспериментах с потреблением саранчой Schistocerca gregaria ярутки Thlaspi caerulescens, содержащей разные концентрации цинка, было показано, что при возможности выбора саранча предпочитает растения с низкой концентра
118
Глава 4. Растения и животные
цией Zn, а при невозможности — потребляет растения с высокой концентрацией, но при этом рост животных был отрицательно скоррелирован с содержанием Zn в растениях (Behmer et al., 2005).
Детерренты могут по-разному действовать на различные виды животных. Так, танины оказывают более сильное отрицательное воздействие на млекопитающих, чем на насекомых (Bernays et al., 1989; Linhart, 1991).
Однако часто насекомые не могут сменить пищевое растение и вы
нуждены питаться тканями с высоким содержанием пищевых детеррен-тов. В таком случае возникает парадокс пищевых детеррентов. При питании на растениях с большим содержанием детеррентов увеличивается длительность жизни фитофага и количество потребленного растительного материала (так как пищевая ценность его ниже). Возможная
разгадка парадокса состоит в том, что даже при незначительном удлинении жизненного цикла фитофагов резко увеличивается их потребление хищниками. Это было показано в специальных экспериментах (Price et al., 1980): мексиканскую божью коровку (Epilachna varivestis) выращивали на растениях, содержащих и не содержащих танины в присутствии или отсутствии хищников (Podisus maculiventris). Как и предполагалось, без хищника более поврежденными оказывались содержащие танины растения, а с хищником — более повреждались не содержащие танин растения.
Многие защитные вещества обладают универсальным действием, уменьшая поедаемость фитофагами и подверженность грибным инфекциям. В выборке из 43 видов британской флоры была показана положи
Рис. 4.12 • Связь скорости разложения опада (ордината) с поедаемостью для 43 видов растений британской флоры (по: Grime et al., 1996)
тельная корреляция между поедаемостью растений моллюсками и скоростью разложения их опада (рис. 4.12) (Grime et al., 1996).
Вторичные метаболиты (защитные вещества), помимо защитных функций, могут выполнять и различные другие функции, а именно: привлечение опылителей (антоцианы и флавоноиды), защита от УФ излучения (фенольные смолы, флавоноиды, антоцианы), структурные функции (лигнин, танины), защита корней от кислой и восстановительной среды (танины),
3. Защитные адаптации растений от поедания
119
временное хранилище азота (алкалоиды и цианогенные глюкозиды), улучшение поглощения ЭМП (фенолы), выступать как фитогормоны и регуляторы взаимоотношений с азотфиксирующими прокариотами (флавоноиды и простые фенолы), повышать устойчивость к засухе (танины, фенольные смолы) (флавоноиды) (Herms, Mattson, 1992).
3.5 • Гипотезы, объясняющие распространение защитных приспособлений у растений
Многие исследователи пытались объяснить, почему у некоторых растений имеются защитные приспособления от фитофагов, а у других нет, у одних синтезируются токсины, у других — детерренты. Рассмотрим четыре основных гипотезы, связанных с этим вопросом.
1.	Гипотеза «экспонированности» (Feeny, 1976) — растения, более представленные (экспонированные) как во времени (многолетние), так и в пространстве (обильные в ценозах) должны вкладывать больше асси-милятов в защитные органы или вещества, преимущественно детерренты, а более короткоживущие и редкие виды — использовать токсины. Защита от фитофагов более необходима «экспонируемым» растениям.
2.	Гипотеза «недостатка ресурсов» (Coley et al., 1985) — растения, обитающие в условиях недостатка ресурсов, особенно бедных почв, должны вкладывать больше ассимилятов в защитные органы или вещества, преимущественно детерренты (безазотистые), а растения богатых почв могут синтезировать азотсодержащие токсины. Защита от фитофагов более необходима растениям при недостатке ресурсов. Наблюдается компромисс между стоимостью синтеза мобильных веществ (выгодно при небольшой длительности жизни листьев) и немобильных детеррен-тов (выгодно при большой длительностью жизни) (Howe, Westley, 1988).
Любые факторы, которые ограничивают рост сильнее, чем фотосинтез (умеренная засуха, умеренный недостаток ЭМП, низкие температуры) способствуют увеличению пула ассимилятов для синтеза защитных веществ. Напротив, затенение уменьшает этот пул и часто приводит к увеличению поражаемости растений фитофагами. Например, в экспериментах с искусственным затенением вереска Calluna vulgaris (пропускание тентов — 12 %, т. е. условия сменяющего верещатник березняка) в его побегах снижалась концентрация лигнина, фенолов и конденсированных танинов, что вызывало их большую поедаемость зайцами и оленями, т. е. ускоряло сукцессионную смену верещатника березняком (lason, Hester, 1993).
3.	Гипотеза «универсальной» защиты (Edwards, 1989) — эволюционно более древние группы растений имеют комплекс адаптаций универсальной (neutral resistence) защиты (толстые стенки листьев, жесткое
120
Глава 4. Растения и животные
опушение, танины и т. п.). Эти приспособления помогают переживать неблагоприятные воздействия условий среды, действуют против патогенных микроорганизмов, а также животных. Напротив, у эволюционно молодых групп преобладает специфическая защита против животных (преимущественно токсины — алкалоиды, терпеноиды, глюкозиды).
4.	Гипотеза уязвимости («недостатка-доступности», Grubb, 1992). Большее развитие защитных приспособлений свойственно растениям, более привлекательным для животных, но и более ограниченных недостатком ресурсов, временем вегетации и т. п. Эта гипотеза предполагает наиболее выраженную защиту как в наиболее бедных ресурсами местообитаниях, так и в богатых, площадь и/или время существования которых невелики. Гипотеза Грабба хорошо объясняет как механические средства защиты (см. выше), так и химические. Среди деревьев и высоких кустарников в Европе токсичны для человека и скота следующие группы (рис. 4.13):
а)	растения низкопродуктивных местообитаний (Juniperus sabina);
б)	быстрорастущие растения богатых почв в прорывах полога (Sambu-cus nigra, S. racemosa);
в)	вечнозеленые виды листопадных лесов (Buxus sempervirens, Prunus laurocerasus, Rhododendron ponticum, Taxus baccata);
г)	раннецветущие виды (Daphne mezereum);
д)	растения с более высоким, чем у соседей, содержанием азота (бобовое Laburnum anagyroides);
Большинство ранневесенних эфемероидов также содержат ядовитые вещества (Allium ursinum, Anemone nemorosa, Arum maculatum, Colchicum autumnale, Dentaria bulbifera, Ficaria verna, Corydalis spp.).
Сходная с предыдущей гипотеза оптимальной защиты предполагает, что поскольку синтез защитных веществ требует затрат ассимилятов, растения защищают свои ткани в прямой зависимости от стоимости их возможной потери. Легко заменяемые ткани и органы нуждаются в меньшей защите, чем более ценные, трудно восстановимые.
Рис- 4.13 • Экологические группы токсичных древесных растений средней Европы (по: Grubb, 1992): а — растения низкопродуктивных местообитаний (Juniperus sabina); б — быстрорастущие растения богатых почв в прорывах полога (Sambucus nigra); в — растения с более высоким, чем у соседей, содержанием азота (бобовое Laburnum anagyroides); г — вечнозеленые виды листопадных лесов (Prunus laurocerasus); д — раннецветущие виды (Daphne mezereum)
3. Защитные адаптации растений от поедания
121
122
Глава 4. Растения и животные
3.6 • Реакция растений и сообществ на повреждение фитофагами
1)	Усиление синтеза защитных веществ. Во многих работах показано усиление синтеза защитных веществ растениями в ответ на повреждение их фитофагами. Однако лишь в немногих случаях показана действительное угнетение фитофагов и уменьшение повреждения растения в ответ на дополнительный синтез защитных веществ.
Рассмотрим некоторые примеры. Синтез азотсодержащих защитных веществ, как показали эксперименты с содержанием никотина в табаке, усиливается при повреждении растений, а также в условиях более бедных почв. При недостатке азота его доля, идущая на синтез никотина, увеличивается более чем в 3 раза (Ohnmeiss, Baldwin, 1994).
При повреждении насекомыми-фитофагами хвойных растений они вырабатывают больше терпенов и меньше поражаются фитофагами в дальнейшем (Raffa, Berryman, 1983; Schultz, 1988).
McNaughton et al. (1985) показали, что содержание кремния в злаках саванн Африки (Серенгети) было значительно выше на участках с интенсивным выпасом. В специальном эксперименте было исследовано изменение содержания кремнеземистых фитолитов в двух злаках (Festuca ovina и Lolium регеппе) при различной интенсивности и форме дефолиации (механическом срезании листьев на высоте 5 см, поедании полевками и саранчой). Содержание кремнезема слабо возрастало при механических повреждениях, но увеличивалось при повторяющемся воздействии фитофагов до 400 %. В дальнейшем фитофаги меньше повреждали растения с более высокой концентрацией кремния (Massey et al., 2007). Аналогично при увеличении численности полевок и леммингов в Скандинавии относительное содержание фенолов (так называемый «защитный индекс» — отношение содержания фенолов к общему азоту) в листьях черники возросло почти вдвое в течение 2 лет (Oksanen, Oksanen, 1981).
Когда насекомые или исследователь повреждают лист березы, соседние листья этого же растения становятся менее питательными для гусениц (Haukioja, 1980; Howe, Westley, 1988). Более того, для некоторых растений показано усиление синтеза защитных веществ, если фитофагами повреждено соседнее растение. «Индукторами» этого процесса могут выступать газообразные выделения поврежденных растений, в частности, этилен (Schultz, 1988). Agrawal (2000) также приводит несколько примеров сигнальных взаимодействий между растениями при повреждении фитофагами. Сигнальными веществами могут служить жасмонат и салицилат — летучие вещества, обладающие сильным физиологическим действием. Вокруг дерева Alnus glutinosa, подвергшегося дефолиации,
3. Защитные адаптации растений от поедания
123
Рис. 4.14 • Различия в индуцированном синтезе защитных веществ у растений хлопчатника: а — без фитофагов; б — при повреждении надземными фитофагами; в — при повреждении подземными фитофагами. Интенсивность окраски листьев показывает индукцию синтеза защитных веществ (белая — нет индукции, светлая — низкая индукция, темная — высокая индукция) (по: Bezemer, van Dam, 2005)
уменьшалась поражаемость фитофагами других деревьев. Табак, росший вокруг поврежденной полыни, был более устойчив к фитофагам, чем росший вне поврежденной полыни.
Синтез защитных веществ растениями в ответ на повреждения фитофагами может повышать синтез этих веществ и у их потомков, возникших из семян. Так, потомки особей Raphanus raphanistrum, поврежденных фитофагами, были более устойчивы к фитофагам, чем потомки неповрежденных особей (Agrawal, 2002b).
Индукция синтеза защитных веществ в ответ на поражение фитофагами широко распространена. Поражение надземными фитофагами может усиливать такой синтез, влияющий и на подземных фитофагов, и наоборот. Это влияние может проявляться в разной степени. Например, у хлопчатника повреждение корней ведет к увеличению концентрации терпеноидов во всех листьях, в то время как повреждение листьев сильно увеличивает концентрацию терпеноидов только у молодых листьев (рис. 4.14). У турнепса (Brassica гара) при повреждении корней личинками двукрылых побеги выделяют специальные вещества, привлекающие паразитоидов этих личинок (Neveu et al., 2002; Bezemer, van Dam, 2005).
2)	Компенсаторный рост. Его внешние причины: возрастание освещенности, обеспечения водой и ЭМП, возможны (хотя редко показаны) прямые воздействия на рост растений гормонов и ростовых веществ, продуцируемых травоядными. Например, листовые минеры задерживают старение листьев, в которых они обитают, по сравнению с незаселенными листьями (Engelbrecht, 1971; McNaughton, 1983).
При повреждении листьев фитофагами фотосинтез оставшихся листьев усиливается, а при повреждении завязей и плодов — ослабевает
124
Глава 4. Растения и животные
(меньше необходимо ассимилятов для созревающих плодов). В целом растения значительно чаще могут компенсировать потерю биомассы и продукции, но редко — семенную продуктивность после повреждения фитофагами (Crawley, 1999).
В ряде случаев отрастающие побеги после повреждений растений затем сильнее повреждались фитофагами, так как их листья имели более крупные размеры, высокое содержание азота, меньшую жесткость и плотность волосков, что было показано для тропического кустарника Conocarpus erectus (Spiller, Agrawal, 2003).
3)	Изменения в распределении ресурсов (аллокации). Например, для инвазионного сорняка Centaurea maculosa в США показана высокая устойчивость и даже усиление роста побегов при поражении корневым фитофагом Agapeta zoegana. Выявлено, что хотя фитофаг снижает общее потребление азота растением на 30 %, а поглотительную способность его корней — на 50 %, но содержание азота в побегах не уменьшалось. Это объясняется большей транслокацией соединений азота из корней в побеги у поврежденных растений (Newingham et al., 2007).
4)	Популяционные эффекты. Под воздействием фитофагов изменяется продолжительность жизни особей, приживание всходов и другие популяционные характеристики. Наблюдения в течение 20 лет за фиксированными особями растений в условиях выпаса и его отсутствия показали, что скорость обновления и колебания численности особей выше на выпасаемых участках. Средняя продолжительность жизни злаков увеличивается, а кустарников уменьшается при выпасе (West et al., 1979).
4 • Фитофагия и изъятие первичной продукции
Доля потребляемой фитофагами надземной продукции в естественных фитоценозах весьма различна, она колеблется от долей процентов до 70% и более. Например, в злаковниках Серенгети травоядные могут выедать до 94% надземной продукции (McNaughton et al., 1985; Zamora et al., 1999). В среднем для наземных ценозов приводится цифра изъятия 18% надземной продукции (Суг, Расе, 1993; Strauss, Agrawal, 1999).
Различные группы животных изымают разную долю продукции. Так, мелкие млекопитающие («мышевидные грызуны») в естественных фитоценозах потребляют обычно около 1,5-2% надземной продукции. Коэффициент усвоения энергии из пищи у грызунов высок и составляет около 80%. Насекомые фитофаги потребляют около 10% продукции естественных сообществ (Schultz, 2002). Наибольшее изъятие продукции
4. Фитофагия и изъятие первичной продукции
125
Таблица 4.2 • Три типа растительных сообществ с различной трофической структурой и относительной ролью фитофагии и конкуренции (по: Fretwell, 1977; Oksanen et al., 1981; Oksanen, 1990)
Продуктивность растительного сообщества		
Низкая	Средняя	Высокая
Трофическая структура		
Без существенного влияния фитофагов	С фитофагами, но без хищников	С хищниками
Роль фитофагов		
Низкая	Высокая	Низкая
Роль конкуренции		
Высокая	Низкая	Высокая
отмечено стадными саранчевыми — неспециализированными фитофагами, потребляющими почти любые зеленые ткани растений.
Но при оценке изъятия годичной продукции животными необходимо учитывать не только съеденную массу, но и травматический опад, который часто превышает потребление. Так, у мелких млекопитающих травматический опад примерно вдвое выше потребляемой биомассы (Добринский и др., 1983).
С. Д. Фретвел и Л. Оксанен предложили классификацию сообществ по их продуктивности и относительной роли фитофагии и конкуренции в их формировании (табл. 4.2) (Fretwell, 1977; Oksanen et al., 1981; Oksanen, 1990). Низкопродуктивные сообщества не могут поддерживать значительную численность фитофагов, поэтому роль фитофагии в них невелика, а конкуренция за ресурсы между растениями существенна. Сообщества со средней продукцией поддерживают популяции фитофагов, но не поддерживают следующий трофический уровень (хищников). Поэтому фитофаги регулируются доступностью корма, роль фитофагии в организации сообществ велика, а конкуренции — снижена. Высокопродуктивные сообщества уже могут поддерживать трофический уровень хищников, которые в свою очередь регулируют популяции фитофагов. Относительная роль фитофагии в организации сообществ снижается, а конкуренции между растениями — возрастает, хотя абсолютное потребление растений фитофагами может быть очень велико.
Представленные закономерности были проверены на нескольких примерах. Так, в Швеции исследовали участие, популяционную структуру
126
Глава 4. Растения и животные
60 -|
40 -
20 -
О -
БХ ХП
БП
Рис- 4-15 • Надземная биомасса черники (среднее и стандартная ошибка) на островах без хищных животных (БХ, п = 4), участках материка (с хищниками и полевками, ХП, п = 4) и на островах без полевок (БП, п = 5) летом 2003 г. Значимые различия наблюдались между вариантами БХ и остальными (по: Dahlgren et al., 2007)
и пищевую ценность побегов черники (Vaccinium myrtillus) на островах без основных потребителей (полевок Clethrionomys rufucanus), с полевками, но без хищников, и на материке с полевками и хищниками (Dahlgren et al., 2007). Биомасса черники была максимальной в отсутствии полевок, меньшей на материке (на 50 %) и самой низкой на островах с полевками без хищников (на 90%) (рис. 4.15). В лабораторном эксперименте полевки охотнее потребляли чернику с островов без полевок, которая содержала меньше защитных веществ.
Хотя рассматриваемая классификация сообществ по их продукции и роли фитофагов исходно была предложена для оценки влияния позвоночных-фитофагов, она была также экспериментально подтверждена в работе Fraser и Grime (1997) для беспозвоночных. На 6 лугах различной продуктивности неоднократно в течение вегетационного сезона применялись инсектициды и препараты против моллюсков. Урожай соответствующих лугов сравнивался с контрольным, подверженным действию фитофагов. Как показано на рис. 4.16, наибольшее увеличение урожая отмечено в средних по продуктивности лугах, т. е. там роль фитофагов наиболее значительна. Это также подтвердилось в экспериментах с пересадками, когда Urtica dioica была пересажена на среднепродуктивные луговые участки, ее повреждаемость без применения пестицидов резко возросла (рис. 4.16). Таким образом, в высокопродуктивных участках хищные насекомые эффективно сдерживают численность фитофагов.
Кроме хищников, численность фитофагов могут регулировать их паразиты и болезни. По данным для Северной Америки (Dobson, Hudson, 1986; Polis, 1999), в среднем каждая популяция позвоночных заражена 10 видами паразитических червей, а каждая особь несет в себе в среднем более 350 индивидуальных паразитов.
У разных видов растений в составе ценозов фитофаги изымают разную долю продукции. Например, по наблюдениям в мангровых зарослях на побережье Австралии (Robertson, 1991; van Andel et al., 1993), среднее повреждение развернутых листьев деревьев составляло 5 %, изменяясь
4. Фитофагия и изъятие первичной продукции
127
а)
б)
Рис.4.1в • Изменение надземной биомассы лугов разной продуктивности при применении пестицидов (а) и масса побегов крапивы (Urtica dioica) на высоко- («высокотравье») и среднепродуктивных лугах («луг») с (4-П) и без (-П) применения пестицидов (б) (по: Fraser, Grime, 1997)
от 0,3 % у Excoecaria agallocha до 35 % у Avicennia marina и Heritiera littoralis.
Но на структуру сообществ и отдельные виды растений наибольшее влияние оказывает не доля изымаемой фитомассы, а ее качественный состав и сроки изъятия. McNaughton (1983) предложил следующую функциональную классификацию фитофагов.
1.	Потребители цветков, плодов и семян.
2.	Потребители листьев.
3.	Потребители корней.
4.	Стеблевые минеры и сверлильщики.
5.	Потребители соков.
6.	Галлообразователи.
В отдельную группу могут быть выделены моллюски, которые на лугах оказывают очень большое влияние (непропорциональное своей биомассе), поскольку избирательно поедают всходы растений (Duthoit, 1964). Моллюски могут убивать всходы одним укусом радулы в гипокотиль (Dirso, Harper, 1980; Fenner et al., 1999). Всходы могут также поедаться многими насекомыми (Kitajima, 2007). Например, Louda (1982) показал, что исключение насекомых-семеноядов (обработка инсектицидами) у калифорнийского кустарника Haplopappus squarrosus увеличило число прижившихся всходов через год в 23 раза!
128
Глава 4. Растения и животные
Семенояды имеют большее влияние на участие растений в фитоценозах, а при потреблении вегетативных органов большое значение имеют сроки (фенологические фазы). Потребление почек и молодых побегов сильнее сказывается, чем потребление взрослых листьев и тем более ветоши. Например, Schowalter (1989) показал, что поражающая почки дерева Pseudotsuga menziesii моль Zeiraphera hesperiana потребляет биомассу листьев менее, чем на 1 %, но вызывает снижение продукции побегов и новых листьев на 13% (Schowalter, 2006). Напротив, ветошь (отмершие части растений) используется копытными на зимних пастбищах в высокогорьях, ее изъятие благоприятно сказывается на скорости биологического круговорота и продукции растительных сообществ.
Потребление цветков фитофагами широко распространено и в некоторых случаях может превосходить потребление листьев по масштабам и влиянию на растения. Например, северные олени, избирательно поедающие генеративные побеги дриады (Dryas octopetala), могут существенно снижать интенсивность семенного размножения этого вида (Cooper, Wookey, 2003). Для травянистого растения Silene latifolia отмечено повреждение цветков фитофагами у 15% всех особей в 50 популяциях в Европе (Wolfe, 2002). Поедание части цветков на растении может уменьшать роль гейтеногамии. Подобно листьям, части околоцветника могут иметь те же средства защиты от фитофагов (химические, физические барьеры, избегание во времени и пространстве, непрямые защитные механизмы). Содержание защитных веществ в цветках может быть выше, чем в листьях. Например, концентрация протеиназных ингибиторов в цветках томатов может в 400-700 раз превосходить таковую в листьях и плодах (Damle et al., 2005; McCall, Irwin, 2006).
Потребление вегетативных органов, особенно листьев, может значительно снижать семенную продуктивность растений. Фитофаги могут также воздействовать на приспособленность растений, изменяя свойства пыльцы. В экспериментах с Lobelia siphilitica (Mutikainen, Delph, 1996) после удаления 50 % листьев растения продуцировали пыльцу, скорость роста пыльцевой трубки которой была существенно ниже, чем у растений, не подвергшихся дефолиации.
Потребители соков (особенно флоэмного) больше повреждают растения за счет переноса инфекции, чем за счет изъятия ассимилятов. Потребители корней оказывают наибольшее влияние на жизненность растений в условиях лимитирования роста растений почвенными ресурсами, но имеют меньшее значение на богатых почвах (Crawley, 1999). Длительность жизни корней во многом зависит от воздействия фитофагов и патогенных грибов; по наблюдениям в миниризотронах корни чаще
5. Фитофаги и смены растительных сообществ
129
исчезают, чем отмирают и разлагаются (Johnson et al., 2001). Применение инсектицидов и фунгицидов увеличивало длительность жизни корней на 46-125 дней у персика (Wells et al., 2002а) и более чем на 500 дней у сахарного клена (Eissenstat et al., 2000; Yanai, Eissenstat, 2002).
Избирательность потребления растений и их частей часто связана с содержанием в них азота, так как ткани животных в большей степени состоят из белков (> 50 % сухой массы). Эффективность перевода растительной пищи в собственную биомассу (рост тела/количество потребленной пищи) обычно линейно возрастает с увеличением содержания азота в пище. Эта величина колеблется от 0,3 % до 58 %. Величины ниже 1 % известны для членистоногих, питающихся бедными азотом древесиной, опадом и детритом, а наибольшие значения — для животных, питающихся высококалорийной пищей с большим содержанием белков (семена, флоэмный сок, пыльца). При бедной азотом диете более выгодно иметь большие размеры тела. Эта закономерность отмечена, например, для бабочек. Самые мелкие виды (гусеницы) питаются на молодых листьях, а виды с крупными гусеницами — зрелыми, жесткими, бедными азотом листьями (Mattson, 1980).
Какие растения больше повреждаются фитофагами — ослабленные, находящиеся в условиях недостатка ресурсов или наоборот, хорошо развитые в условиях достатка ресурсов и высокого содержания белков в тканях? Было высказано две гипотезы: 1) большая уязвимость угнетенных растений, 2) большая привлекательность для фитофагов растений из благоприятных условий. Эксперименты с листовыми минерами — му-хами-агромизидами Agromyza nigripes на Holcus lanatus, выращиваемом в разных условиях, показали справедливость второй гипотезы (De Bruyn et al., 2002).
5 • Фитофаги и смены растительных сообществ
Растения, образующие сообщества разных сукцессионных стадий, часто имеют различные средства защиты от фитофагов. Виды начальных стадий сукцессий обычно образуют токсины как защитные вещества, а виды последних стадий — детерренты, что связано с разной длительностью жизни побегов. Вопрос о роли фитофагов в ускорении или замедлении сукцессий интересовал многих исследователей. Так, D. W. Davidson (1993) проанализировал 34 публикации по роли животных в сукцессиях и сделал вывод, что влияние потребителей листвы и побегов на скорость сукцессий неоднозначна (в 10 работах фитофаги ускоряли сукцессию,
130
Глава 4. Растения и животные
в 24 — замедляли). В бореальных лесах лучше поедаются виды растений средних стадий сукцессий — злаки, кустарники, пионерные деревья, т. е. фитофаги могут замедлять сукцессию на ранних стадиях и ускорять — на поздних. В отличие от потребителей вегетативных органов, семено-яды чаще предпочитают виды поздних стадий сукцессий (имеющих более крупные семена), таким образом замедляя сукцессию. В экспериментах Brown и Heske (1990) с участков пустынь были удалены зерноядные грызуны, что привело к смене летних однолетников злаками, т. е. переходу пустынь в злаковники, который ранее тормозился грызунами (Davidson, 1993). В аналогичных экспериментах по изоляции участков пустыни (Chihuahuan Desert) от птиц и грызунов показано, что такая изоляция значительно повышает участие зимних однолетников, имеющих крупные семена (Guo et al., 1995). В опытах по удалению грызунов или муравьев в той же пустыне наблюдалась тенденция к увеличению участия крупно-семянных видов при удалении грызунов и уменьшению их участия при удалении муравьев, в то время как для мелкосемянных видов тенденция была обратной (Guo, Brown, 1996).
Для начальных стадий вторичных сукцессий показана большая роль почвенных насекомых-фитофагов. Применение почвенных инсектицидов существенно изменяло структуру сообществ растений, более чем вдвое увеличивало флористическую насыщенность сообществ. В то же время применение листовых инсектицидов не вызывало таких эффектов (Brown, Gange, 1989; Gurevitch, Collins, 1994). Роль подземных беспозвоночных-фитофагов часто недооценивается, а они в экспериментах на залежах потребляли 30-40 % продукции. В то же время снижение веса надземных побегов при потреблении корней происходит скачкообразно: оно практически не проявляется при потреблении до 50-60% корней и резко проявляется при более высоких потерях. Подземные фитофаги особенно усиливают смертность всходов, в том числе проросших семян, ростки которых еще не вышли на поверхность почвы (Brown, Gange, 1991). В целом, как показали Brown и Gange (1992), в луговом сообществе применение почвенных инсектицидов ведет к доминированию двудольных, а применение листовых инсектицидов усиливает роль злаков (Wardle, van der Putten, 2002).
Роль разных групп млекопитающих на ранних стадиях вторичной сукцессии была изучена на залежи в Вирджинии (США). Поле обработали гербицидами и вспахали. В экспериментах было 4 варианта: (1) контроль, (2) исключение всех групп млекопитающих (олени, сурки, кролики и мелкие грызуны), (3) «крупные ворота» — доступ всех млекопитающих, кроме оленей, (4) «мелкие ворота» — доступ только мелких грызунов.
6. Фитофагия и флористическое богатство
131
Флористическая насыщенность через 4 года эксперимента была существенно выше при частичном исключении фитофагов (варианты 3 и 4), чем на контроле, или при полном их исключении. Покрытие трав в контроле было ниже, чем в других вариантах. Виды растений индивидуально реагировали на условия эксперимента. Так, Asterpilosus доминировал при полном исключении млекопитающих-фитофагов, a Celastrus scandens — на контроле (Bowers, 1993).
Влияние животных на участие отдельных видов растений в составе фитоценозов часто весьма значительно. Например, Haplopappus squar-rosus в прибрежных сообществах Калифорнии активно потребляют насекомые. В экспериментах с применением инсектицидов (Louda, 1982) показано, что численность всходов этого вида после обработки резко возрастает в прибрежной полосе, но не в других сообществах (Howe, Westley, 1988).
Завоз новых фитофагов может вызвать существенные изменения в структуре растительных сообществ. Например, интродукция ондатры, которая предпочтительно потребляет тростник, вызвала угнетение тростниковых зарослей и разрастание телореза (Новиков, 1976). Видимо, большое влияние на растительность оказывает и обратный процесс — исчезновение каких-либо фитофагов.
6 • Фитофагия и флористическое
богатство
Фитофаги играют большую роль в поддержании флористического богатства растительных сообществ и сосуществовании видов (Proulx, Mazumder, 1998; Olff, Ritchie, 1998). Они могут быть регуляторами участия доми-нантов, предотвращая или замедляя конкурентное исключение одних видов растений другими. Как крайние варианты этого регулирования можно рассмотреть влияние узкоспециализированных фитофагов и неспециализированных фитофагов с трофической адаптацией (избирательно потребляющих виды с большим участием). В первом случае каждый из сосуществующих в сообществе видов растений имеет своего фитофага, увеличивающего численность при возрастании участия его кормового растения. Таким образом, участие всех видов растений регулируется фитофагами, не дающими конкурентное преимущество какому-либо виду (Боголюбов, 1989; Tilman, 1982, 1986). В другом крайнем случае один неспециализированный фитофаг, обладающий способностью к трофической адаптации — избирательному поеданию видов с большим участием (доминантов), — может поддерживать сосуществование теоретически
132
Глава 4. Растения и животные
Площадь ареала растений (число квадратов со стороной 10 км)
Рис. 4.17 • Число видов насекомых-фитофагов (ордината, логарифмическая шкала), связанных с многолетними травами на Британских островах, в зависимости от площади ареалов этих трав (абсцисса, логарифмический масштаб) (по: Lawton, Schroder, 1977; Schoonhoven et al., 2005)
неограниченного числа видов растений, подавляя виды с большей конкурентоспособностью (Shmida, Ellner, 1984). Механической моделью такого фитофага может быть сенокосилка (см. о сенокошении, п. 3.9.3 гл. 9).
Естественные растительные сообщества поддерживают популяции фитофагов с различной степенью трофической специализации. Например, некоторые исследователи считали, что в тропических лесах обитают сотни видов насекомых-фитофагов, специализированных к отдельным видам деревьев. Представление об очень высоком биоразнообразии тропических насекомых была связана с переоценкой степени их специализации к питающим растениям. Более точный анализ для лесов Новой Гвинеи (Novotny et al., 2002а, Ь) показал, что из 1010 видов листогрызущих насекомых на 59 видах деревьев только < 4 % были специализированы на одном виде, большинство видов были специализированы на деревьях одного рода. Авторы делают вывод, что число видоспецифичных насекомых-фитофагов измеряется десятками, а не сотнями на один вид деревьев (Roslin, 2002).
Уровень специализации фитофагов рассмотрен в сводке Schoonhoven et al. (2005). Авторы показали, что на примерно 300000 видах сосудистых растений питается около 400 000 видов насекомых-фитофагов. Среди трофических групп фитофаги составляют 100% в отрядах Lepi-doptera, Orthoptera, Phasmida (палочники) и 90% — в отрядах Hemiptera
6. Фитофагия и флористическое богатство
133
(клопы) и Thysanoptera (трипсы). Менее 10% видов фитофагов питается на растениях более, чем 3-х семейств (Bernays, Chapman, 1978). В Великобритании 76% видов тлей — монофаги, 18% — олигофаги, и только 6 % — полифаги. Виды, питающиеся на травах, обычно более специализированы, чем виды, питающиеся на древесных растениях. Мелкие по размерам насекомые более специализированы, чем крупные. Более специализированные фитофаги предпочитают молодые и разворачивающиеся листья, а менее специализированные — зрелые листья. На дубах в Великобритании (2 вида) найдено 423 вида фитофагов, а на тисе — 6 (Kennedy, Southwood, 1984). Чем шире распространены виды растений, тем больше на них видов фитофагов (рис. 4.17) (Schoonhoven et al., 2005).
Интенсивность изъятия биомассы фитофагами также влияет на флористическую насыщенность сообществ. В многих работах показано, что наибольшее флористическое разнообразие наблюдается при средней интенсивности воздействия фитофагов. Например, Zeevalking, Fresco (1977) показали эту зависимость для диких кроликов на дюнных островах (рис. 4.18).
Анализ публикаций по воздействию фитофагов на видовое разнообразие сообществ (Proulx, Mazumder, 1998) показал, что интенсивное воздействие фитофагов снижает видовое богатство сообществ, лимитированных ЭМП, и повышает таковое для сообществ с высоким поступлением ЭМП. На 10-кратном градиенте продукции лугов в Северной Америке и Европе было изучено влияние фитофагов разных размеров на видовое разнообразие растительных сообществ. Показано, что более
Рис. 4.18 • Зависимость числа видов растений
на площадках от интенсивности изъятия биомассы кроликами в дюнных сообществах (по: Zeevalking, Fresco, 1977)
134
Глава 4. Растения и животные
крупные фитофаги (более 30 кг — копытные и др.) увеличивают разнообразие в высокопродуктивных растительных сообществах, но уменьшают — в низкопродуктивных, однако для более мелких фитофагов (например, грызунов) такой закономерности не отмечено. Меньшее влияние фитофагов в низкопродуктивных сообществах может быть связано с большей долей подземной биомассы в них (Bakker et al., 2006).
7 • Роющая деятельность животных
Изменение почвы при естественных нарушениях, вызванных роющей деятельностью животных, имеет большое значение для формирования растительных сообществ и их видового разнообразия. Среди роющих животных наибольшую роль играют млекопитающие и дождевые черви. Роющая деятельность млекопитающих особенно значимо проявляется в нелесных сообществах, где отсутствуют другие естественные убежища. Так, по данным В. В. Кучерука (1960), число входных отверстий нор на гектар в разных природных зонах Евразии составило следующие порядковые величины:
тундра тайга	1000 500
широколиственные леса луговая степь настоящие степи	1000 7500 5000
пустынные степи пустыни	2000 1500
Роющая деятельность животных оказывает как прямое (погребение растений, повреждение подземных органов), так и косвенное (через изменение почвенных свойств) воздействие на растительность. Б. Д. Абатуров (1984) выделяет следующие основные направления воздействия на почву роющей деятельности млекопитающих на аридных территориях: 1) разрыхление, улучшение аэрации, увеличение водопроницаемости
и более глубокое увлажнение;
2)	рассоление почвы в местах поселений грызунов за счет лучшего промывания или, напротив, вынос на поверхность более засоленных нижних слоев почвы;
3)	вынос материалов из нижних горизонтов и погребение верхних, погребение семян — важная роль в создании семенных банков;
7. Роющая деятельность животных
135
4)	формирование микрорельефа с холмиками и западинами;
5)	усиление подверженности ветровой и водной эрозии;
6)	обогащение почвы ЭМП за счет поступления экскрементов животных;
7)	формирование на разрыхленных участках залежного режима с поселением рудеральных растений.
Роющая деятельность животных способствует выносу на поверхность почвы до 10% захороненных радиоактивных элементов в местах, подвергшихся радиоактивному заражению (Криволуцкий, Покаржевский, 1996).
Нарушения, образующиеся в результате роющей деятельности (норы, выбросы почвы), создают неравномерность в пространственном распределении биомассы растений. Она обычно резко снижена на нарушенном участке, но увеличена на границе нарушения и исходного сообщества. Таким образом, изменение биомассы на пороях носит «волнообразный» характер, что было показано, например, для пороев карманного гофера (Geomys bursarius) в высокотравной прерии США. Увеличение биомассы вблизи нор и выбросов связано с лучшими условиями освещенности и поступления ЭМП на эти участки (Reichman et al., 1993).
Видовой состав растений в местах зоогенных нарушений может значительно отличаться от такового в ненарушенном сообществе. Группировки сорных растений, широко распространенные в настоящее время на обрабатываемых человеком землях, существовали задолго до появления человеческой культуры и обязаны своим происхождением роющим животным. Но в то же время многие доминанты степей возобновляются из семян только на нарушенных (в том числе и землероями) участках. В результате роющей деятельности животных в степях возникают прорывы полога («окна»), происходит угнетение плотнодерновинных злаков и разрастание корневищных злаков («залежный режим»), что особенно ярко наблюдается в степях Монголии при циклических возрастаниях численности фонового вида роющих грызунов — полевки Брандта (см. «Флуктуации», п. 2 гл. 9). На некоторых типах лугов произрастание отдельных видов может четко индицировать следы роющей деятельности животных, как, например, строгая приуроченность взрослых особей примулы весенней (Primula veris) к ходам и норам обыкновенной полевки на сухих лугах северо-западной Швейцарии (Gigon, Leutert, 1996, рис. 4.19).
В аридных злаковниках района Кару (Капская провинция) порой создаются в результате роющей деятельности трубкозубов, дикобразов и лисиц. Число всходов на открытых местах на пороях было существенно выше, чем вне их. В междюнных понижениях 96 % всех всходов росло на пороях, а выживаемость однолетников на пороях была почти в 4 раза выше, чем вне их (Dean, Milton, 1991).
136
Глава 4. Растения и животные
Рис. 4.19 • Приуроченность особей Primula veris к участкам ходов и нор обыкновенной полевки на сухих лугах Швейцарии (по: Gigon, Leutert, 1996). Обозначения: 1 — входные отверстия нор, 2 — участки пороев, 3 — действующие тропки полевок, 4 — старые тропки, 5 — генеративные особи примулы с 2 и более соцветиями, 6 — генеративные особи примулы с одним соцветием, 7 — вегетативные розетки примулы
Роющие травоядные млекопитающие представлены на разных континентах — в Северной Америке это гоферы (Geomyidae), в Африке — землекоповые (Bathyergidae), в Европе — слепышовые (Spalacidae), в Южной Америке — гребнемышиные (Ctenomyidae). Они питаются подземными органами растений, потеря которых может иметь более негативный эффект, чем потеря надземных органов. Так, О. J. Reichman и S. С. Smith (1991) показали, что потеря 25% подземной биомассы для козлобородника сомнительного (Tragopogon dubius) имеет больший эффект, чем потеря 75% листьев. Роющая активность гоферов Thomomys bottae ведет к доминированию однолетних растений, в свою очередь являющихся излюбленной пищей гоферов (Huntly, Inouye, 1988). Anderson и MacMahon (1981) показали, что карманный гофер Thomomys talpoides потребляет около 30 % первичной подземной продукции альпийского луга. Объем выбросов гоферов варьирует от 3,4 до 57,7 м3 на гектар в год (среднее — 17,8) (Smallwood, Morrison, 1999). Порой покрывают 7,5 % площади, выбросы могут занимать до 30-50 % за год на отдельных участках (Reichman, Seabloom, 2002). Подземная жизнь ведет к выработке общих адаптаций у грызунов разного систематического положения
8. Животные и опыление растений
137
(сильные мышцы для рытья, устойчивость к низкой концентрации О2 и высокой СО2, большая чувствительность к вибрациям почвы и др.). Передвижение под землей требует больших затрат энергии — чтобы вырыть 1 м ходов надо затратить в 360-3400 раз больше энергии, чем для прохождения 1 м по поверхности (Reichman, Seabloom, 2002).
Роющая деятельность дождевых червей широко распространена во всех природных зонах. Выбросы почвы (копролиты) дождевых червей обогащены ЭМП по сравнению с окружающей почвой. Например, содержание доступных форм ЭМП составляло (в частях на миллион на сухую почву) (Russell, 1973; Trudgill, 1988):
элемент	Са	Mg	К	Р	N(NO3)
верхний слой почвы	1990	162	32	9	4,7
копролиты червей	2790	492	358	67	21,9
Роющая деятельность дождевых червей имеет большое значение не только для изменения структуры почвы, но для переноса семян растений между отдельными горизонтами. Особенно часто переносятся мелкие семена, например орхидных и грушанковых. Изучение переноса семян червем Lumbricus terrestris на меловых лугах в Голландии показало, что весной черви активны в верхних слоях почвы, а летом — на большей глубине (Willems, Huijsmans, 1994). Масса копролитов составила не менее 750 г/м2 в год, на поверхность выносилось 60-100 семян на м2 ежегодно. В копролитах с лугов найдены семена 26 видов растений, избирательность в поглощении семян была связана, главным образом, с их вкусом и запахом, а не размерами. Индивидуальные норы Lumbricus terrestris в почве в Англии достигают 3 м, а общая их длина до глубины 1 м на площади 1 га может достигать 888 м (Edwards, Lofty, 1977; Gange, Brown, 2003).
8	• Животные и опыление растений
Примерно 90 % цветковых растений опыляется животными (Buchmann, Nabhan, 1996) при этом 67% — насекомыми (Tepedino, 1976). Опылители могут выступать лимитирующим фактором семенной продуктивности и распространения растений. Например, Д. В. Панфилов и др. (1960) предположили, что сходный характер северной границы ареалов шмелей (Bombus), мытников (Pedicularis) и бобовых в Арктике обусловлен, тем, что распространение этих растений сдерживается опыляющими их шмелями, которые менее устойчивы к низким температурам. Применение инсектицидов в сельском хозяйстве может отрицательно сказаться
138
Глава 4. Растения и животные
8. Животные и опыление растений
139
Рис. 4.20 • Основные группы животных-опылителей: а — жуки (пример Leptura annularis); б — падальные мухи Calliphoridae, привлеченные специфическим запахом цветка Stapelia grandiflora, откладывают в него свои яйца (фото А. Бенедиктова, с любезного разрешения автора); в — муха-жужжала Bombylius sp. (фото А. Михайленко, с любезного разрешения автора); г — бражник (фото Nigel Stott, natural-japan.net, с любезного разрешения автора); д — дневные бабочки (махаон — Papilio machaon) (фото А. Михайленко, с любезного разрешения автора); е — шмель (Bombus sp.) на цветках Cirsium; ж — колибри у цветков Crocosmia sp. (Iridaceae) (фото Mila Zinkova, с любезного разрешения автора); з — летучая мышь опыляет цветки агавы (фото Charles W. Melton, www.nearfamous.com, с любезного разрешения автора)
на популяциях энтомофильных растений, произрастающих на прилегающих к обрабатываемым полям территориям. Хищники, питающиеся насекомыми-опылителями, также могут снижать семенную продуктивность перекрестно опыляющихся растений. На примере Leucanthemum vulgare показано, что сидящие в соцветиях крабовые пауки снижали семенную продуктивность соцветий за счет отрицательного воздействия на опылителей (Suttle, 2003).
Основными группами опылителей являются насекомые, птицы и летучие мыши, в отдельных районах — нелетающие млекопитающие (рис. 4.20). Хорошо документированные сведения об опылении растений нелетающими млекопитающими известны для 59 видов животных из 19 семейств и 6 отрядов. Они опыляют 85 видов растений из 19 семейств. Наиболее часто опыляются виды рода Banksia (Proteaceae) — 16 видов и Eucalyptus (Myrtaceae) — 18 видов. Поскольку многие млекопитающие — ночные животные, то цветки этих растений обычно слабо окрашены, но сильно пахнут (Carthew, Goldingay, 1997).
140
Глава 4. Растения и животные
Таблица 4-3 • Синдромы опыления цветков разными группами животных (по: Howe, Westley, 1988)
Животные	Признаки цветков				
	открытие	цвет	запах	форма	нектар
Жуки	день/ночь	тусклый или белый	фруктовый или амино-идный	плоские или шаровидные, актиноморфные, часто с обильной пыльцой	часто отсутствует
Навозные и падальные мухи	день/ночь	коричневый или зеленоватый	вонючий	плоские или глубокие, часто с ловушками, актиноморфные	богат аминокислотами, если присутствует
Мухи-жуж-жалы (Вот-byliidae)	день/ночь	различный	различный	относительно глубокие, актиноморфные	богат гексозами
Пчелы и шмели	день/ночь	различный, но не чисто красный	душистый	плоские или широкотрубчатые, актино- или зигоморфные	богат сахарами (длиннохоботные) или гексозами (короткохоботные пчелы)
Бражники	ночь	белый или бледно-зеленый	душистый	глубокие, часто со шпорцем	обильный и богат сахарами
Дневные бабочки	день/ночь	различный, часто розовый	душистый	глубокие, часто со шпорцем или актиноморфные	часто богат сахарами
Птицы	день	яркий, часто красный	нет	трубчатые, подвешенные, актино- или зигоморфные	обильный, богат сахарами
Летучие мыши	ночь	тускло-коричневый, бледный, часто зеленый	затхлый	плоские или глубоко-трубчатые, на ветвях и стволах, часто с обильной пыльцой, актиноморфные	обильный, богат гексозами
8. Животные и опыление растений
141
Строение цветков растений, опыляемых разными группами опылителей, может существенно различаться (табл. 4.3), хотя узкая специализация к отдельным опылителям у растений встречается не очень часто. В настоящее время считается (Waser, Price, 1998), что сильная специализация эволюционно не очень выгодна. В природе основные группы опылителей выступают как «экономные покупатели на цветочном рынке», поскольку имеется противоречие между интересами животных (подешевле получить больше продуктов из цветков) и растений (произвести опыление с минимальными затратами).
Шмели имеют исходное цветовое предпочтение в двух диапазонах — 400-420 и 510-520 нм, но оно может быстро изменяться после первого опыта добычи пыльцы. Обычно в течение полета шмель посещает с вероятностью 93-98 % один предпочитаемый вид растения, но предпочтения могут меняться со временем. Переключение на другие виды происходит легче при одинаковой окраске цветков, при этом форма цветков практически не имеет значения. Чем крупнее цветок, тем меньшее время тратят шмели на его поиск (на поиск цветка 4 мм в диаметре затрачивается в 10 раз больше времени, чем на поиск цветка 28 мм в диаметре). У двудомных растений мужские цветки часто (но не всегда) выделяют больше нектара, чем женские. Симметричные цветки более привлекательны, чем цветки с нарушенной симметрией (Goulson, 2003).
Цветущее ароидное Helicodiceros muscivorus привлекает мух-опылителей трупным запахом цветков. Показано, что состав пахучих веществ очень сходен с таковым из разлагающихся трупов. Насекомые реагируют на диметил моно-, ди- и трисульфиды. Цветки этого вида остаются открытыми 2 дня, но выделяют специфический запах только в первый день (Stensmyr et al., 2002).
Нектар используется в пищу многими животными, и аминокислоты являются второй (после сахаров) группой соединений, содержащихся в нектаре. Вкус нектара обусловлен различным содержанием аминокислот. Повсеместное присутствие аминокислот в нектаре в миллимоляр-ной концентрации было показано начиная с работы (Baker, Baker, 1973). Вопрос о том, действительно ли опыляемые дневными бабочками цветки содержат больше аминокислот в нектаре, чем опыляемые птицами (которые потребляют и насекомых), окончательно не решен. Самки бабочки Lysandra bellargus предпочитают цветки с нектаром, содержащим больше аминокислот, чем самцы (Rusterholz, Erhard, 2000; Gardener, Gillman, 2002). В работе Mevi-Schuz и Erhardt (2005) показано, что бабочка Araschnia levana откладывает больше яиц при питании нектаром, богатым аминокислотами. Этот эффект исчезал, если гусеницы этой бабочки питались пищей, богатой азотом.
142
Глава 4. Растения и животные
Вставка VII. Почему так редки морские цветковые растения и насекомые?
Для объяснения этого факта выдвигались разные версии (соленость воды, конкуренция с морскими обитателями и др.). J. С. van der Hage (1996) предполо-
жил, что это связано с особенностями опыления покрытосеменных. Эффек
тивность улавливания пыльцы из среды определяется уравнением:
Е = (Рр - Р0)/п,
где Рр — плотность частиц (пыльцы), Ро — плотность среды, п — вязкость среды. Плотность морской воды и пыльцы сходны, а вязкость морской воды примерно в 50 раз больше, чем воздуха, поэтому закрепление пыльцы на рыльце очень затруднено. Опыление насекомыми в морской воде также крайне неэффективно, так как пыльца не прилипает к покровам насекомых. У настоящих водных растений пыльца имеет форму вермишели для ее лучшего улавливания.
В нектаре растений могут содержаться и защитные вещества, например алкалоиды. Эксперименты с цветками каролинского жасмина (Gelsemium sempervirens), нектар которых содержал разное количество алкалоида гелсемина, показали, что при увеличении содержания этого алкалоида цветки меньше посещаются как опылителями, так и похитителями нектара, однако это не влияло на итоговую семенную продукцию этих растений (Adler, Irwin, 2005).
Энтомофильные растения сталкиваются с дилеммой: малое количество нектара, небольшие цветки и т. п. могут не привлечь опылителей, в то время как с увеличением количества нектара, числа цветков в соцветии и т. п. увеличивается вероятность гейтеногамии, т. е. опыления внутри одной особи. Так, средний уровень гейтеногамии составил в популяции Asclepias seriaca 37 % (Pleasants, 1991), в популяции Ipomopsis aggregate — 47 % (de Jong et al., 1992). В экспериментах Hessing (1988) c Geranium caespitosum при использовании специальной краски вместо пыльцы было показано, что чем крупнее растение и больше на нем цветков, тем выше уровень гейтеногамии, достигший у крупных особей 90 % (Klinkhamer, de Jong, 1993).
Растения могут регулировать количество и состав выделяемого нектара. При опылении цветков может происходить реабсорбция нектара, которая была показана, например, для Grevillea robusta (Proteaceae) (Nicolson, 1995).
Strauss (1997) обращает внимание на необходимость совместного анализа воздействия фитофагов и опылителей на приспособленность рас
9. Распространение плодов и семян животными (зоохория)
143
тений. Было показано на примере нескольких видов растений (Raphanus raphanistrum, Nicotiana attenuate), что повреждение листьев и других вегетативных органов может приводить к ухудшению качества пыльцы, уменьшению размеров цветка и его частей. Это, в свою очередь, уменьшает эффективность опыления поврежденных особей. Такая взаимосвязь обусловлена не только сокращением ассимилирующей поверхности листьев при повреждении, но и большими затратами поврежденных растений на синтез защитных веществ.
9	• Распространение плодов и семян животными (зоохория)
По характеру прикрепления к агентам разноса диаспор выделяют следующие типы зоохории: 1) эпизоохория (на покровах), 2) эндозоохория (при прохождении через пищеварительный тракт), 3) синзоохория (распространение при поедании и запасании), подразделяющаяся на сто-матохорию (поедание частей — муравьи, птицы — прилипание к клюву и т. п.) и дисзоохорию (распространение при утере или в запасах).
Эффективность зоохории может быть оценена по следующим количественным и качественным параметрам (Schupp, 1993): количественные — число посещений (контактов) животными растений и число семян, переносимых за одно посещение; качественные — особенности обработки семян в пищеварительном тракте и качество отложений семян с позиций их возможного прорастания и приживания всходов.
Основными группами животных, распространяющих диаспоры, являются муравьи, рыбы, рептилии, птицы и млекопитающие. Главные признаки плодов и семян растений, распространяемых различными агентами, приведены в табл. 4.4.
Таблица 4.4 • Характеристика семян и плодов, распространяемых различными животными (по: Howe, Westly, 1988)
Животные	Плоды			
	цвет	запах	форма	«награда»
Запасающие млекопитающие	коричневый	слабый ароматный	нераскрываю-щиеся толстостенные орехи	семя
144
Глава 4. Растения и животные
Окончание таблицы 4.4
Животные	Плоды			
	цвет	запах	форма	«награда»
Древесные млекопитающие	желтый, белый, зеленый, коричневый	ароматный	семена с присемян-ником или костянки, часто сложные или раскрывающиеся	протеин мякоти, сахара, крахмал
Летучие мыши	бледно-желтый, зеленый	затхлый	различные, часто висящие	мякоть с липидами или крахмалом
Наземные млекопитающие	часто зеленый или коричневый	нет	нераскрывающиеся орехи, коробочки, стручки	мякоть с липидами или крахмалом
Запасающие птицы	зеленый или коричневый	нет	округлые семена или орехи	семя
Преимущественно семено-ядные птицы	черный, синий, красный, зеленый, пурпурный	нет	крупные костянки или семена с при-семянником, часто раскрывающиеся плоды, семена более 10 мм длины	мякоть с липидами или крахмалом
Частично семеноядные птицы	черный, синий, красный, оранжевый, белый	нет	небольшие или среднего размера костянки, ягоды, семена с присемян-ником, менее 10 мм длины	мякоть, часто богатая сахарами или крахмалом
Муравьи	не имеет значения	не различим человеком	семена с присе-мянниками, менее 3 мм длины	масло или крахмал в элайосомах с химическими аттрактантами
9.1	• Беспозвоночные
Среди беспозвоночных животных — агентов зоохории, наибольшее значение имеют дождевые черви, жуки и муравьи.
Дождевые черви часто переносят мелкие семена и споры. Прорастание семян и спор растений из копролитов дождевых червей может быть более успешным, чем в ненарушенной почве. Например, в экспериментах Hamilton и Lloyd (1991) было показано, что деятельность дождевого червя Lumbricus terrestris резко увеличивает численность, скорость по
9. Распространение плодов и семян животными (зоохория)
145
явления и выживаемость гаметофитов (заростков) папоротника Deparia acrostichoides в почве леса в штате Огайо. Дождевые черви могут выступать и промежуточными агентами распространения семян растений, например при поедании их дроздами (McRill, Sagar, 1973; van der Pijl, 1982).
Среди жуков важную роль в распространении семян играют жуки-копрофаги, которые закапывают семена вместе с пометом травоядных животных, что может способствовать хорошему приживанию всходов.
Мирмекохория (распространение семян муравьями) широко распространена в природе. Некоторые группы муравьев выступают дисзоохора-ми, используя в пищу семена после ферментации (Messor, Atta, Tetramo-rium). В большинстве случаев муравьи используют в пищу лишь при-семянники (элайосомы). Многие корневые паразиты и полупаразиты — мирмекохоры, так как закапывание муравьями их семян способствует прорастанию вблизи корней растений-хозяев (Cytisus, Melampyrum, Lathraea squamaria). Наибольшая роль мирмекохоров отмечена среди трав широколиственных лесов Евразии и Северной Америки (по данным Handel et al., 1981, примерно треть видов в лесах востока США имеет элайосомы), а также в кустарниковых сообществах Австралии. Из растений средней полосы России мирмекохорами являются виды рода Viola, Scilla biflora, Chelidonium majus, Melica nutans, Hepatica nobilis, Asarum europaeum (рис. 4.21). Приспособления, делающие плоды и семена доступными для муравьев — расположение цветков близ уровня почвы, полегание генеративных побегов, растрескивание плодов.
В составе австралийских склерофитных сообществ на бедных почвах встречается около 1500 видов растений, приспособленных к распространению муравьями. На изученных пробных площадках размером 0,1 га от 30 до 50 % видов, главным образом кустарников, являются мирмекохорами (Westoby, 1988). Адаптивная ценность мирмекохории в этих сообществах связана также с затаскиванием семян муравьями на некоторую глубину, где они не повреждаются частыми здесь пожарами (Willson, 1983).
В Капской области многие сотни видов растений являются мирмекохорами. Среди муравьев, распространяющих и закапывающих семена этих растений, особенно важны два («ключевых») вида Anoplolepis cus-todiens и Pheidole capensis. Агрессивный завозной (из Аргентины) вид муравьев — Iridomyrmex humilis — вытесняет оба этих вида, при этом не закапывает семян в почву. В результате ряд видов растений, например кустарник Mimetes cucullatus, резко снижает эффективность возобновления (его семена, лежащие на поверхности почвы, поедаются грызунами или уничтожаются огнем) (Bond, Slingsby, 1983, 1984; Bond, 1993).
146
Глава 4. Растения и животные
9. Распространение плодов и семян животными (зоохория)
147
Рис. 4.21 • Примеры растений-мирмекохоров: а — чистотел (Chelidonium majus); б — копытень (Asarum еигораеит); в — печеночница (Hepatica nobilis); г — перловник поникший (Melica nutans); д — пролеска (Scilla siberica); е — Mimetes fimbriifolius (у мыса Доброй Надежды, ЮАР)
В целом мирмекохория отмечена у более чем 3000 видов растений из более чем 80 семейств (Giladi, 2006). Элайосомы могут развиваться тремя разными путями, что говорит о независимом происхождении мир-мекохории в разных семействах. Биохимический состав элайосом резко отличается от состава сочных плодов, они богаты азотом и жирными кислотами, сходными по составу с таковыми в животной добыче муравьев (Hughes et al., 1993). Пять гипотез обсуждают адаптивность мир-мекохории: 1) перемещение семян муравьями защищает их от поедания фитофагами, 2) уменьшается внутривидовая конкуренция проростков, 3) транспорт семян от материнского растения, 4) перемещение семян в гнезда муравьев защищает их от огня в пирогенных сообществах, 5) гнезда муравьев — хорошие места для прорастания семян, они обогащены ЭМП (Bronstein et al., 2006).
9.2	• Рыбы и рептилии
В тропиках иногда встречаются случаи ихтио- и заурохории. Так, для Амазонии Gottsberger (1978) изучил семена 32 видов растений, поедаемых рыбами и обнаружил, что семена половины видов прошли через пищеварительный тракт неповрежденными. Это может иметь большое значение для заселения верховьев рек водными растениями с крупными семенами.
Из пресмыкающихся распространителями семян выступают черепахи, некоторые ящерицы и крокодилы. Так, например, на Галапагосских островах семена некоторых кактусов прорастают только после прохождения через пищеварительный тракт черепах, но не других видов животных (Dawson, 1962).
Интересен случай распространения семян кустарника Plocama pendula (Rubiaceae), растущего на сухих вулканических субстратах на Канарских островах. Сочные плоды этого вида поедаются всеядными ящерицами из рода Lacerta, для которых они служат источником воды. Жизнеспособные семена откладываются в трещины скал с экскрементами ящериц.
9.3	• Птицы
Птицы могут выступать как агенты эпизоохории, например, перенося семена водных и околоводных растений (Alisma, Carex, Cyperus, Glyceria, Juncus, Pleuropogon, Polygonum) с илом и почвой, что характерно для
148
Глава 4. Растения и животные
водоплавающих птиц (Ridley, 1930; van der Pijl, 1982). Такой перенос способствует быстрому заселению изолированных озер среди степной, лесной и тундровой растительности.
Многие птицы выступают агентами синзоохории. Дрозд (Turdus vis-civorus) часто отрыгивает семена омелы и чистит клюв о ветки, способствуя распространению этого растения. Семена деревьев распространяют врановые птицы — сойки, кедровки. Так, по наблюдениям Schuster (1950) в Германии в среднем каждая сойка за сезон транспортирует около 4600 желудей. Многие птицы летали с ними на расстояние 4 км, а в отдельных случаях — около 10 км. В антропогенном ландшафте вышки и линии электропередач могут способствовать появлению всходов под ними, так как на них чаще садятся птицы.
Но наиболее часто с птицами связаны различные случаи эндозоохории. Прохождение через пищеварительный тракт, как показали опыты с 14 видами растений, имеющими сочные плоды, примерно в половине случаев увеличивает всхожесть семян за счёт освобождения их от мякоти и повреждений твердых покровов (Barnea et al., 1991). В то же время у ряда видов всхожесть семян не увеличивается. Можно предположить, что прохождение через пищеварительный тракт обеспечивает распространение семян от материнского растения (Traveset, Willson, 1997). Так, у ряда видов средиземноморских растений всхожесть семян после прохождения через пищеварительный тракт птиц не изменялась, но значительно менялась скорость прорастания (как увеличивалась, так и уменьшалась) (Traverset et al., 2001). Особенно важен для растений перенос семян птицами в места, где вероятность приживания всходов выше. Например, самцы птицы Procnias tricarunculata (трехусая котинга) преимущественно распространяют семена неотропического дерева Ocotea endresiana в прорывы полога, где всходы имеют большую вероятность для приживания (Wenny, Levey, 1998; Nathan, Muller-Landau, 2000). Также при поедании многосеменных плодов (например, Morus nigra, Solanum luteum; Barnea et al., 1992) семена меньшими порциями выводятся с экскрементами, что повышает приживаемость всходов растений.
В некоторых случаях считается, что прохождение через пищеварительный тракт обязательно для прорастания семян, и растения не могут возобновляться семенным путем без соответствующих видов птиц. В качестве такого примера часто рассматривается дронт (додо). На острове Маврикий, где раньше обитал этот нелетающий голубь, было замечено отсутствие молодых деревьев Sideroxylon grandiflorum (Calvaria major) (моложе 300 лет). Считалось, что семена этого вида не прорастают без прохождения через пищеварительный тракт некоторых видов птиц,
9. Распространение плодов и семян животными (зоохория)
149
в частности дронта, полностью истребленного человеком. Однако в настоящее время облигатность этого симбиоза подвергается сомнению, так как семена могут поедаться и другими видами (черепахами), а также в ряде случаев прорастать без прохождения по пищеварительному тракту (Witmer, Cheke, 1991).
В лесах средней полосы России снижение участия можжевельника (Juniperus communis) может быть связано с уменьшением численности тетеревов, питающихся его шишкоягодами и распространяющих семена.
С другой стороны, отдельные виды растений могут играть ключевую роль в поддержании видового разнообразия многих видов птиц. Так, например, в тропических лесах Коста-Рики дерево Casearia corymbosa плодоносит в декабре, когда очень мало других видов плодоносящих деревьев, и многие виды птиц питаются плодами этого дерева, но лишь один из видов — титира (Tityra semifasciata) — является эффективным распространителем семян этого вида. Исчезновение дерева или титиры может вызвать гибель многих видов птиц тропического леса (Howe, West-ley, 1988).
Эндозоохория птицами может сочетаться с синзоохорией мелкими млекопитающими. В специальных экспериментах, проведенных в Неваде (США), грызуны растаскивали от 8 до 50 % семян из экскрементов птиц на расстоянии в среднем 2,5 м (до 12 м) и откладывали их в запасы. Весной многие семена прорастали из запасов, хотя прямого прорастания из помета птиц не наблюдалось (Vander Wall et al., 2005). Авторы подчеркивают важность такой двухфазной зоохории (птицы — перенос на дальние расстояния, грызуны — погребение в почву и места для лучшего прорастания).
Иногда сочные плоды паразитных растений поедаются птицами вместе с плодами растений хозяев и распространяются одновременно. Например, паразитный кустарник Osyris quandripartita (Santalaceae) в Испании распространяется черноголовой славкой вместе с семенами кустарников-хозяев (Herrera, 1988).
Для привлечения птиц служит обычно яркая окраска плодов или семян (красный, оранжевый, черный цвет). Типичный пример — семена бересклета. Но проблема причинной связи окраски плодов с агентами их распространения полностью не решена. Так, на вопрос «почему оранжевый цвет так часто встречается у плодов, семена которых распространяют птицы?» имеется несколько взаимно не исключающих вариантов ответа: 1) птицы наиболее чувствительны к этому цвету, 2) этот цвет создает наибольший контраст с окраской листьев, 3) птицы испытывают особую потребность в каротиноидах для поддержания остроты зрения, 4) птицы эволюционировали в направлении чувствительности к этому цвету.
150
Глава 4. Растения и животные
9.4	• Млекопитающие
Млекопитающие могут быть агентами всех 3 типов зоохории: эпизоохория встречается очень часто, синзоохория обычно связана с запасающей активностью животных, а эндозоохория бывает специализированной и неспециализированной.
Травоядные на пастбищах поглощают много семян вместе с вегетативными частями растений, часть семян проходит пищеварительный тракт, оставаясь жизнеспособной. Например, С. А. Котт (1948) обнаружил в порции помета коров (3 кг) семян: в мае — 13, июне — 61, июле — 294, августе — 1537, сентябре — 7610. Veilend et al. (2003) изучили эндозоохорное распространение семян белохвостым оленем (Odocoileus virginianus), доминирующим видом копытных на востоке Северной Америки, имеющим массу 40-100 кг. Отмечено более 70 видов семян растений в помете оленя в течение 1 года наблюдений в штате Нью-Йорк. В среднем более 30 семян прорастало из одной порции помета. Большинство семян в помете имели небольшие плоды, не имеющие специальных приспособлений к распространению. 95 % семян транспортируется оленем на расстояние более чем 100 м, 30% могут быть распространены на расстояние более 1 км (Vellend et al., 2003). Доминирующим видом в помете была Chenopodium glaucum. Наибольшая плотность семян в помете отмечена в октябре, январе и феврале. В среднем этот вид оленей распространяет около 10 семян на квадратный метр (Myers et al., 2004).
При скармливании лани (Dama dama) 25 видов растений, всхожесть сохранялась у 24. Выживаемость семян после прохождения пищеварительного тракта варьировала от 0,5 до 42 %. 50 % семян проходило пищеварительный тракт в среднем за 25 часов (диапазон 13-38 часов). Выживание семян было отрицательно скоррелировано с их массой и дисперсией линейных размерностей (т. е. сферические выживали лучше) и положительно — с длительностью жизни семян (Mouissie et al., 2005).
В несомкнутых средиземноморских лесах (dehesa) было исследовано распространение семян несколькими видами млекопитающих (кролики, олени, крупный рогатый скот) (Malo, Suarez, 1995). Помет млекопитающих содержал 6-15 всхожих семян на грамм (максимум 25-70), относящихся к 52-78 видам. Число семян в помете и их состав сильно различался по сезонам, но перекрывался по видам животных. Представленность гвоздичных (Caryophyllaceae) в помете была существенно выше, чем в сообществе. Авторы приводят следующие интегральные оценки эндозоохории: кролики могут распространять с пометом до 500 семян в день, олени до 20 000, скот — до 300 000. Всего около 350 видов или более чем 30 % местных видов может распространяться с пометом
10. Выпас
151
животных. Виды семейств Asteraceae и Роасеае, семена которых имеют специальные адаптации к распространению, реже встречаются в помете млекопитающих. В местах отложения помета крупного рогатого скота на поверхность почвы поступает около 40 семян на дм2, что примерно на порядок выше, чем содержится в почвенном банке.
Наличие твердых покровов у семян («твердосемянность»), отмеченное у ряда видов бобовых, может быть приспособлением к эндозоохории. Иногда овец используют для посева клевера (Trifolium repens), после выпаса на клеверных полях, перегоняя отары на новые места. В экспериментах, проведенных в Австралии с 10 видами бобовых и 8 видами злаков, было показано, что семена бобовых лучше сохраняются и имеют большую всхожесть при прохождении через пищеварительный тракт крупного рогатого скота (Gardener et al., 1992).
Хорошо сохраняют всхожесть семена, прошедшие через пищеварительный тракт хищных млекопитающих. Всхожесть семян борщевика из помета гризли достигает 65 %, а после зимнего промерзания помета — 85 %, аналогичные величины для семян, не прошедших через пищеварительный тракт, — 38% и 52% соответственно (Applegate et al., 1979; Шилов, 1996).
При созревании сочных зоохорных плодов в них происходят существенные биохимические изменения. Незрелые плоды обычно зеленые (малозаметные в листве) и содержат много защитных веществ, которые затем разрушаются или переносятся в другие органы. Например, содержание танинов в сухой массе зеленых бананов (Musa sapientum) достигает 17% (Janzen, 1983).
10	• Выпас
Выпас — наиболее широко распространенный и один из самых древних форм антропогенного воздействия человека. В то же время воздействие антропогенного выпаса сходно с таковым для естественного выпаса диких животных. Выделяют 3 основных направления воздействия пасущихся животных на растительные сообщества: стравливание (отчуждение биомассы), вытаптывание и отложение экскрементов.
10.1	• Стравливание
Разные виды домашних животных по-разному выедают (стравливают) травостой. Лошади и коровы обычно скусывают растения на большей высоте, чем овцы и козы, а домашние птицы часто выщипывают почки,
152
Глава 4. Растения и животные
расположенные у поверхности почвы, тем самым в наибольшей степени подавляя рост трав (Работнов, 1984а). По пищевым потребностям одно животное крупного рогатого скота соответствует примерно 8 овцам, 11 козам или 133 кроликам (Wilson, Harrington, 1984). В США за стандарт принято изъятие 12 кг сухой массы трав в день на корову (Milchunas, Lauenroth, 1993).
Флористическая насыщенность и надземная продукция растительных сообществ обычно достигают своего максимума при умеренном выпасе, несколько снижаясь при его отсутствии и резко уменьшаясь при сильном перевыпасе. Этому вопросу было посвящено много исследований в разных районах мира. Например, в Йеллоустонском национальном парке США участки с выпасом лосей и бизонов были в среднем на 47 % продуктивнее (по надземной продукции), чем на огороженных участках (Frank, McNaughton, 1993).
На основании данных по 236 наблюдениям Milchunas и Lauenroth (1993) провели анализ влияния выпаса на надземную продукцию, видовой состав, биомассу корней и богатство почвы. Различия в продукции выпасаемых и невыпасаемых сообществ уменьшались с увеличением эволюционной длительности выпаса и возрастали с увеличением надземной продукции, уровня изъятия биомассы фитофагами или года наблюдений. В выпасаемых сообществах изымалось в среднем 44 % надземной продукции.
Сравнение влияния выпаса бизонов и крупного рогатого скота на высокотравную прерию в Канзасе было исследовано в течение 10 лет (Towne et al., 2005). Доминирующие виды прерий по-разному реагировали на выпас. Покрытие Schizachyrium scoparium уменьшалось при выпасе бизонов, а покрытие Andropogon gerardii возрастало при выпасе скота. В обоих случаях выпаса увеличивалось покрытие однолетних трав, многолетних видов разнотравья и СЗ злаков, при этом покрытие однолетних трав и многолетних видов разнотравья в большей степени возрастало при выпасе бизонов.
Зависимость флористической насыщенности фитоценозов от наличия и интенсивности выпаса связана с историей территории и длительностью выпаса в регионе. Наиболее резкое снижение видового разнообразия наблюдается в сообществах, где выпас является новым фактором воздействия, — Новая Зеландия, острова южного полушария. Например, на Гавайских островах до завоза человеком не было крупных травоядных животных, и большинство аборигенных видов растений не имели защитных адаптаций против таких фитофагов. Завоз травоядных человеком вызвал исчезновение здесь многих видов растений на обширных территориях (Loope, Medeiros, 1994). В то же время в высокогорьях Альп
10. Выпас
153
с длительной историей выпаса умеренный выпас поддерживает флористически богатые сообщества. Огораживание территории от выпаса слонов в национальном парке Murchison Falls в Уганде привело к угнетению многих трав, разрастанию деревьев (особенно Acacia sieberiana) и снижению флористического разнообразия сообществ (Luken, 1990).
Chaneton и Facelli (1991, см. также Olff, Ritchie, 1998) для аргентинской пампы показали, что выпас увеличивает разнообразие растений на мелких площадках и уменьшает на больших.
В некоторых случаях выпас является необходимым условием поддержания отдельных видов растений. Так, в лишайниковых сосняках северной тайги сосна не может возобновляться при хорошо развитом лишайниковом покрове, ее всходы приживаются в местах интенсивного выпаса северных оленей. Выпас может положительно влиять на развитие геофитов, особенно рано развивающихся. Сравнение огороженных от выпаса и неогороженных участков в северном Израиле показало, что на огороженных участках плотность геофитов, особенно узколистных (Iri-daceae, Liliaceae), значительно снижается (Noy-Meir, Oron, 2001).
Выпас влияет на популяционные характеристики растений в сообществах. Так, наблюдения в течение 20 лет за фиксированными особями растений в условиях выпаса и его отсутствия показали, что скорость обновления и колебания численности особей выше на выпасаемых участках. Средняя продолжительность жизни злаков увеличивается, а кустарников уменьшается при выпасе (West et al., 1979).
Стравливание отличается от сенокошения (см. п. 3.9.3 гл. 9) большей избирательностью. Предпочтение более питательных кормов свойственно мелким копытным, более крупные животные могут использовать более грубую пищу. Например, в Серенгети: антилопа импала (вес 40-55 кг) весьма селективно выбирает злаки и побеги отдельных растений, антилопа тори (100-120 кг) питается почти исключительно различными злаками, а африканский буйвол (400-700 кг) наименее селективен и потребляет различные зеленые травы, его богатая микрофлора пищеварительного тракта разрушает многие растительные токсины (Howe, Westley, 1988).
На пастбищах часто разрастаются ядовитые или колючие непоеда-емые растения (рис. 4.22). С другой стороны, при отсутствии выпаса могут терять конкурентное преимущество и некоторые хорошо поедаемые растения. Например, Belsky (1986) на основании исследования влияния выпаса на пастбищные экосистемы Серенгети показала, что при изоляции от копытных участков огораживанием на них в течение 5 лет практически исчезает Themeda triandra — один из обычных и хорошо поедаемых копытными видов злаков (McNaughton, 1993).
154
Глава 4. Растения и животные
Рис. 4.22 • Участки с доминированием непоедаемых растений на перевыпасаемых пастбищах северо-западного Кавказа (ущелье Муху, Карачаево-Черкессия): а — Veratrum album; б — Aconitum orientate; в — Rumex alpinus; г — Digitalis ciliata
Выпас часто меняет ход сукцессий в травяных сообществах. Под влиянием выпаса в прериях США виды средних стадий сукцессий замещают позднесукцессионные виды, поскольку последние селективно поедаются (Anderson, Briske, 1995).
10.2	• Вытаптывание
Для получения одного и того же количества корма разные виды домашних животных проходят разное расстояние. Так, для альпийских лугов в Центральных Гималаях было показано, что для потребления 1 кг корма (сухая масса!) козы проходят 15,4 км, овцы 8,1 км, лошади 1,2 км, т. е. с увеличением размеров животного расстояние поиска корма сокращается (Negi et al., 1993). По данным Е. Klapp (1971), давление копыт коров составляет около 1 кг/см2, при ходьбе — 4 кг/см2. Это больше, чем у многих тракторов. Многие растения при выпасе страдают не от отчуждения биомассы, а от механического повреждения. Это особенно относится
10. Выпас
155
к растениям с крупными листьями и высоким стеблем. Сильно страдают также всходы растений. Так по наблюдениям на пастбище в штате Юта, выпас снизил за год приживаемость всходов на обнаженных участках почвы с 11,6 % (контроль без выпаса) до 0,4 % (выпасаемый участок), т. е. более чем в 20 раз (Salibi, Norton, 1987; Evans, 1998).
Выпас способствует эрозии почв как прямо (образование голых пятен почвы, ее разрушение), так и косвенно (увеличение поверхностного стока за счет уплотнения почвы). В Великобритании отмечена положительная корреляция между поголовьем овец и содержанием взвешенных частиц почвы в ручьях и речках (Mitchell, 1990; Evans, 1998). Зимний выпас часто вызывает большее разрушение почвы, чем летний. Влажная почва подвержена неупругой деформации, что часто приводит к разрушению дернового горизонта.
Уплотнение почвы при выпасе имеет различные последствия в гу-мидных и аридных регионах. В гумидных районах уплотнении снижает водопроницаемость и миграцию воды вниз по профилю, что приводит к заболачиванию. В аридных регионах аналогичное уплотнение мешает образованию внутрипочвенного запаса воды, способствует большему иссушению, усиливает капиллярный подъем влаги за счет уменьшения размеров капилляров, что часто приводит к большему засолению верхних горизонтов почвы.
Для каждого типа сообществ существует свое критическое проективное покрытие растений, ниже которого выпас приводит к резкому усилению почвенной эрозии (по: Evans, 1998). Это покрытие составляет 15 % для овсяницевого луга в Канаде (Johnston et al., 1971), 20 % для равнинных и 85% для горных лугов в Эфиопии (Coppock, 1993; Mwendere, Saleem, 1997), 50-70% для пастбищ в США (Blackburn, 1984).
10.3	• Отложение экскрементов
Копытные не переваривают 20-80 % потребленной пищи, выделяют более 90 % потребленного фосфора (на 99 % через твердые экскременты) и 65-95 % потребленного азота (на 85 % через мочу) (Ruess, 1987; Zamora et al., 1999). Таким образом, твердые экскременты обогащены азотом и фосфором, а жидкие — азотом и калием.
Локальное поступление больших доз ЭМП в местах отложений экскрементов может вызвать гибель растений, более благоприятно на развитии луговых растений сказывается поступление менее концентрированных порций навоза и мочи. Концентрация ЭМП в экскрементах зависит от количества потребленной скотом воды, поэтому хорошее обеспечение водопоями улучшает структуру лугов (Работнов, 1984а).
156
Глава 4. Растения и животные
Рис. 4.23 • Onthophagus
gazella, интродуцированный
из Африки в США для ускоренного погребения навоза домашнего скота в почву (фото Tom Murray, с любезного разрешения автора)
Потери азота (улетучивание аммиака, денитрификация) из твердых экскрементов, лежащих на поверхности почвы, весьма велики (до 80 %). Жуки-копрофаги, закапывающие навоз в почву, могут существенно снизить эти потери. Испытание 30 видов жуков на пастбищах в США показали наибольшую эффективность африканского жука-копрофага Onthophagus gazella (рис. 4.23). Закапывание навоза привело к существенному снижению потерь азота (теряется не более 5-15%). 82-88% экскрементов этот жук зарывает за неделю.
Отложение экскрементов крупного рогатого скота изменяет горизонтальную структуру пастбищ. Например, в альварах на острове Оланд (Южная Швеция) на местах отложения экскрементов часто доминируют Arenaria serpyllifolia (ее семена содержатся в значительном количестве в помете), Festuca ovina и Cerastium semidecandrum (их семена прорастают из почвенного банка под пометом). Зарастание участков с экскрементами по периферии идет за счет вегетативного размножения, а в центре — из семян. Полностью разлагаются экскременты на альварах за 6-8 лет (Dai, 2000).
Участки, удобренные жидкими экскрементами бизонов в высокотравной прерии США, значительно отличаются по флористическому составу от окружающей растительности, здесь в большей степени доминируют злаки. Бизоны предпочитают кормиться именно на таких участках. Таким образом, они поддерживают своеобразную горизонтальную структуру прерий, создавая участки, имеющие высокую кормовую ценность (Steinauer, Collins, 2001).
Глава

Типы
взаимоотношений растений
в фитоценозах
•	Прямые (контактные) отношения
•	Трансбиотические отношения
•	Конкуренция
•	Аллелопатия
•	Создание фитосреды и положительные взаимоотношения растений
•	Положительные отношения между растениями
п
о механизмам и агентам отношения между растениями В. Н. Сукачев (1956) предложил разделять на прямые (контактные) и непрямые (через посредников). Посредниками могут быть другие организмы (трансбиотические отношения) или среда (трансабиотические отношения). Последние можно подразделять на конкуренцию, аллелопатию и другие изменения в окружающей среде. По эффекту влияния растений одного вида на другой можно также различать отрицательные, нейтральные и положительные воздействия.
1 • Прямые (контактные) отношения
К прямым относятся как внутри- так и межвидовые отношения. Контакты между особями одного вида могут приводить к срастаниям органов, чаще наблюдаемым у корней древесных растений. Ряд специализированных жизненных форм растений связан с контактными отношениями с другими видами растений, к ним относятся паразитные и полупаразитные растения, лианы и эпифиты. Как особые случаи контактных отношений описаны охлестывания ветвями одних растений другими, повреждение (пронизывание) растущими надземными и подземными органами.
1.1	• Внутривидовые срастания
Срастания стволов и ветвей отмечены у немногих видов деревьев. Примером может служить Parrotia persica (железное дерево), произрастающее в гирканских горных лесах в Азербайджане и Иране (рис. 5.1). При длительном соприкосновении ветви этих деревьев срастаются, что может увеличивать механическую прочность древостоев.
Чаще наблюдаются внутривидовые срастания корней деревьев. Ранее предполагалось, что срастания корней способствует увеличению механической прочности древостоя, однако в настоящее время показано, что при высоком насыщении корнями верхних горизонтов почвы устойчивость стволов к выпадению практически не зависит от срастания корней. Срастание способствует передаче веществ между деревьями, при этом перенос воды требует более глубокого срастания (ксилем), чем перенос пластических веществ. Stone (1974) показал, что окольцованная
1. Прямые (контактные) отношения
159
Рис. 5.1 • Стволы Parrotia persica. Стрелка показывает место срастания ветвей
красная сосна (Pinus resinosa) в посадках этого вида выжила в течение 18 лет за счет поддержки продуктами фотосинтеза из корневых систем других растений. Отрицательной стороной срастания корней может являться ускорение распространения инфекции. Межвидовые срастания очень редки, видимо, работает механизм распознавания корней. Напротив, генетически однородные посадки Pinus resinosa имеют высокую частоту срастания. Частота срастания выше при высокой плотности корневых систем, например в поверхностных горизонтах почвы при близком залегании грунтовых вод она значительно выше, чем на сухих почвах (Loehle, Jones, 1990).
1.2	• Паразитные цветковые растения
Паразитные и полупаразитные растения широко распространены в ряде семейств цветковых растений (табл. 5.1). К собственно паразитическим (голопаразиты) относятся растения, получающие как воду и ЭМП, так и органические вещества напрямую от растений-хозяев, поэтому эти
160
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Таблица 5.1 • Семейства растений, включающие паразитные и полупаразитные таксоны с учетом стеблевого и корневого паразитизма. Первая цифра указывает общее число родов в семействе, вторая — число родов с полупаразитными или паразитными растениями, третья — число видов паразитных растений (включая полупаразиты) (по: Heide-Jorgensen, 2008)
Полупаразиты (около 4100 видов, 90%)
Olacaceae 14/14/ около 100
Schoepfiacea 1/1/30
Opiliaceae 10/10/около 30
Krameriaceae 1/1/17
Loranthaceae 73/73/ около 910
Santhalaceae 35/35/ около 430
Голопаразиты (около 390 видов, 10 %)
Cynomoriaceae 1/1/2
Lennoaceae 2/2/5
Cytinaceae 2/2/7
Mitrastemonaceae 1/1/2
Hydnoraceae 2/2/15-18 Balanophoraceae 17/17/43-44
Rafflesiaceae 3/3/20
______________105/88/ около 1800
Misodendraceae 1 /1 /8-10
Eremolepidaceae 3/3/11
Viscaceae 7/7/около 600
Lauraceae 50/1/16 (Cassytha)
Orobanchaceae__________105/17/ около 270
Apodanthaceae 3/3/23
Cuscuta reflexa
Convolvulaceae 57/1/ около 145 (Cuscuta)
Cuscuta еигораеа
растения почти не имеют собственного фотосинтеза и лишены зеленой окраски. По разным источникам их известно от 390 до 600 видов из 48-50 родов и 9 семейств. К важнейшим семействам относятся заразиховые (Orobanchaceae, около 270 видов, одно- и многолетники, рис. 5.2), повиликовые (Cuscutaceae — около 145 видов одного рода Cuscuta, часть видов этого рода могут быть отнесены к полупаразитам), Balanophoraceae (17 родов, 43-44 вида), Apodanthaceae (3 рода, 23 вида) и Rafflesiaceae (3 рода, 20 видов) (Heide-Jorgensen, 2008). Для паразитных растений характерна относительно высокая степень специализации к растениям-хозяевам.
По месту прикрепления к растениям-хозяевам паразитные растения можно разделить на корневые и стеблевые. Органы прикрепления паразитных растений — гаустории должны проникнуть во флоэму и ксилему растений-хозяев. Гаустории рассматривались как преобразованные придаточные корни, однако А. В. Жук (1997) показал, что гаустории повилик не гомологичны придаточным корням, а являются новообразованиями, возникшими в ходе специализации к паразитическому образу жизни.
Паразиты во взрослом состоянии лишены микориз, однако лучше развиваются на растениях, имеющих микоризы. Так, в экспериментах с выращиванием Cuscuta pentagona на Abutilon theophrasti было показано, что паразит плохо развивается на хозяине при отсутствии у последнего ВАМ. Колонизация корней микоризными грибами увеличивала скорость роста паразита в 3,4 раза (Sanders et al., 1993; Salonen et al., 2001).
1. Прямые (контактные) отношения
161
Рис. 5.2 • Паразитные цветковые растения флоры России: а — Orobanche grossheimii; б — Lathraea squama ria; в — Diphelypaea coccinea (фото С. Сенатора) (Orobanchaceae); г — Cuscuta europaea (Cuscutaceae)
С другой стороны, проростки паразитных растений могут иметь микоризу. Проросшие семена паразитных растений погибают в отсутствии растений-хозяев. Однако время их жизни может существенно удлиняться при развитии в них микоризных грибов. Так, в экспериментах A. N. Khalid, S. Н. Iqbal (1996) показано, что проростки Cuscuta reflexa живут при инокуляции микоризными грибами (ВАМ) (но без хозяина) 7 дней, а без грибов — 5 дней, при этом в первом случае конечная биомасса проростков была вдвое выше.
Паразитные цветковые растения обычно образуют мелкие семена, прорастание которых стимулируется корневыми выделениями растений-хозяев (для корневых паразитов). Общее число продуцируемых семян очень велико, например виды рода Aeginetia (Orobanchaceae) образуют 40000-70000 на коробочку или около 1 млн на растение (Atsatt, 1983). Dale и Egley (1971) собрали ксилемный сок 163 видов растений и показали, что из них сок 118 видов из 57 семейств стимулировал прорастание семян Striga asiatica (Press et al., 1990). Индуктором прорастания Striga
162
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
hermonthica является стригоя; синтезирован его искусственный аналог, используемый в сельском хозяйстве. Физиологическое действие стриго-ла — стимуляция вымывания из семян ингибиторов прорастания. Одним из средств борьбы с заразихой Orobanche ситапа Wallr., поражающей посевы подсолнечника, являются провокационные посевы других культур, корневые выделения которых стимулируют прорастание семян заразихи, в то время как сами растения этим видом заразихи не поражаются. Интересно отметить, что прорастание семян паразитных растений может стимулироваться теми же компонентами корневых выделений, которые стимулируют прорастание спор грибов арбускулярной микоризы (Раг-niske, 2005).
Паразиты могут изменять конкурентные отношения между видами растений, снижая жизненность своих хозяев и положительно воздействуя на другие виды. Например, S. С. Pennings и R. М. Callaway (1996) показали, что на засоленных маршах западного побережья США повилика Cuscuta salina увеличивает участие двух недоминирующих видов — Limonium cal-ifornicum и Frankenia grandifolia, поскольку поселяется преимущественно на доминанте Salicornia virginica.
В то же время в некоторых случаях паразитные растения могут уменьшать ущерб от фитофагии, таким образом благоприятно воздействуя на хозяина. Например, в работе Gomez (1994) показано, что крестоцветное Hormathophylla spinosa может лучше развиваться в присутствии паразита Cuscuta epithymum поскольку в этом случае не выедается травоядными (Zamora et al., 1999).
Под воздействием паразитных растений может изменяться морфология растений-хозяев. Так, при развитии Orobanche minor на Trifolium repens, у клевера уменьшалось отношение биомассы корней к биомассе побегов, а пораженные корни были толще до места прикрепления гаусториев паразита и тоньше — после, по сравнению с непораженными растениями (Dale, Press, 1998).
1.3	• Полупаразиты
Полупаразитные растения, в отличие от голопаразитов, имеют зеленую окраску и способны к фотосинтезу, но получают значительную часть воды и ЭМП от растений-хозяев. Но граница с голопаразитными растениями довольно условна, так как многие паразиты способны к слабому фотосинтезу (у разных видов Cuscuta отмечена разная интенсивность фотосинтеза). С другой стороны, у стеблевого полупаразита Arceuthobi-ит собственная фиксация СО 2 была существенно ниже, чем поступление органических веществ (меченых 14 С) от растения-хозяина (Hull, Leonard,
1. Прямые (контактные) отношения
163
Рис. 5.3 • Полупаразитные цветковые растения: а — Taxillus coloreas (Loranthaceae) на побегах Pinus armandii (северо-западный Юньнань, Китай); б — омела Viscum album и в — дерево, погибшее в результате массового развития омелы в своей кроне (Карачаево-Черкесия, Кавказ); г — ленец Thesium arvense (Santalaceae); представители семейства Orobanchaceae: д — хоботник — Rhynchocorys oriental is; е — мытник Pedicu laris caucasica; ж — зубчатка Odontites verna
1964a, b; Press et al., 1990). У Striga hermonthica 28 % углерода происходило от растения-хозяина (сорго) (Graves, 1995). Некоторые полупаразиты совсем не способны существовать без органических веществ, поступающих от растения-хозяина (например, виды рода Striga). Для Striga asiatica показана возможность прохождения полного цикла развития в полной темноте, но с прикреплением к растению-хозяину (Rogers, Nelson, 1962; Press, 1995).
Всего насчитывается около 4000 видов полупаразитных растений из 235 родов и 12 семейств (табл. 5.1, рис. 5.3). По жизненным формам они
164
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Рис. 5.4 • Оскулы Striga hermonthica, пронизывающие углубления в стенках клеток ксилемы у кукурузы (по: Dorr, 1997)
бывают одно- и многолетними травами, лианами, кустарниками и деревьями (Okoubaka aubrevillei — до 40 м высотой). Основные семейства: Orobanchaceae (рода Pedicularis, Melampyrum, Rhinanthus, Bartsia, Castilleja, Odontites, Euphrasia и другие, преимущественно корневые полупаразиты ранее относимые к Scrophulariaceae, всего 88 родов и около 1800 видов), Loranthaceae (ремнецветные) (73 рода и около 910 видов — кустарники, кустарнички, небольшие деревья, преимущественно стеблевые полупаразиты), Viscaceae (7 родов и около 600 видов, из флоры России к этому семейству относятся омела Viscum album, арцеутобиум Arceuthobium oxicedri), Santalaceae (35 родов, около 430 видов, например, ленец Thesium) (Heide-Jorgensen, 2008). Среди голосеменных растений отмечен один вид полупаразитов — Parasitaxus ustus (Podocarpaceae), растения которого облигатно срастаются с голосеменным же Falcatifoli-ит taxoides (Musselman, Press, 1995).
Гаустории большинства видов полупаразитов проникают в ксилему. Они образуют оскулы, пронизывающие стенки сосудов ксилемы (рис. 5.4). В некоторых случаях важен транспорт гормонов от растений-хозяев, например полупаразит Orthocarpus purpurascens (Scrophulariaceae) получает от кукурузы гибберлиновую кислоту. Транспорт гормонов в полупаразиты может приводить к сходной (с растением-хозяином) морфологии их листьев (Atsatt, 1983). Полупаразиты могут накапливать в своих тканях значительное количество защитных веществ, синтезированных хозяином. Например, Castilleja sulphurea накапливает алкалоиды из Lupinus argineus (Arslanian et al., 1990), a Castilleja miniata — из Lupinus argen-teus (Adler, 2002), что снижало повреждаемость различными фитофагами
1. Прямые (контактные) отношения
165
прикрепленных к люпину особей этих видов по сравнению с растениями, прикрепленными к другим хозяевам. С другой стороны, эксперименты с выращиванием Melampyrum arvense с различными по поедаемости фитофагами растениями-хозяевами не показали корреляции между их поедаемостью и поедаемостью погремка (Schadler et al., 2005).
В серии экспериментов показано, что полупаразит Rhinanthus serotinus поглощает микотоксины, вырабатываемые эндофитным грибом растения-хозяина, при этом поражаемость полупаразита фитофагами значимо снижается. В то же время при наличии полупаразита эндофит начинает оказывать негативное влияние на развитие растения-хозяина, т. е. мутуалистический симбиоз переходит в паразитический (Lehtonen et al., 2005).
Для поддержания потока воды и ЭМП от растений-хозяев полупаразиты должны иметь высокий уровень транспирации. Он особенно высок у многих видов Scrophulariaceae, которые не закрывают устьица даже ночью, а только в периоды резкого недостатка воды. Высокая транспирация в сочетании с низкой интенсивностью фотосинтеза ведет к низкой эффективности использования воды (Press et al., 1999). Показатели уровня транпирации полупаразитов находятся среди самых высоких величин, отмеченных для цветковых растений (Press et al., 1990). При этом транспирация у многолетних полупаразитов обычно ниже, чем у однолетних. Возможно, это связано с риском потерять хозяина в период засухи, который в случае многолетних полупаразитов имеет более тяжелые последствия (Graves, 1995). Многие паразитные растения могут разрегулировать устьичный контроль транспирации растения-хозяина (Seel, Press, 1994; Pennings, Callaway, 2002). Striga hermonthica содержит высокие концентрации калия в листьях, что может обуславливать открытие устьиц и ночью, и в периоды водного дефицита. Высокая транспирация этого вида приводит к существенному охлаждению его листьев (при 40 °C на 7 °C, Press et al., 1989). Применение антитранспирантов, вызывающих закрытие устьиц, снижало транспирационное охлаждение и приводило к гибели растения.
Дефолиация резко уменьшает семенную продуктивность видов Melampyrum в эксперименте, что может быть связано с важностью как собственного фотосинтеза для развития семян, так и активной транспирации для получения веществ из растений-хозяев (Lehtila, Syrjanen, 1995).
Многие виды полупаразитных растений имеют очень высокое содержание ЭМП в тканях, особенно Р и К, даже если произрастают без хозяев (наследуемый признак). Концентрация ЭМП в тканях омел (и других стеблевых полупаразитов) превышала таковую у хозяев по К в 20 раз, по Р, Mg, Мп, N, Na, Са, Fe — в 1,4 раза. Напротив, ветви растений-хозяев, пораженные паразитами, содержат меньше ЭМП, чем непораженные
166
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
ветви. Потери ЭМП для деревьев связаны также с невозможностью реутилизации из отмирающих паразитов ЭМП, в отличие от отмирающих собственных листьев и ветвей (Pate, 1995). Анализ ксилемного сока Rhinanthus minor также показал, что у растений, прикрепленных к хозяевам, резко повышается концентрация К, NO3, Н2РО4 и аминокислот по сравнению с неприкрепленными погремками (Seel, Jeschke, 1999).
Состав неструктурных углеводов может сильно отличаться у хозяев и полупаразитов, последние часто имеют высокие концентрации многоатомных спиртов. Они различаются у разных полупаразитов: для Rhinanthus характерен маннитол, для Euphrasia, Pedicularis — галактитол (Phoenix, Press, 2005).
Семена полупаразитов обычно прорастают без растений-хозяев, но у облигатных полупаразитов проростки погибают, если не встретят растений-хозяев. Экспериментально показано, что корни полупаразитов ветвятся значительно сильнее в присутствии корневых выделений потенциальных растений-хозяев (Atsatt, 1983).
Различают облигатные и факультативные полупаразиты, последние могут развиваться и без растений-хозяев. Эксперименты с 3 видами факультативных полупаразитов (Rhinanthus minor, Euphrasia frigida, Melampyrum sylvaticurri) показали, что при выращивании их в отсутствии растений-хозяев их высота уменьшалась на порядок, а биомасса — почти на 3 порядка, по сравнению с растениями, имевшими контакт с хозяевами (Seel, Press, 1993). При изучении влияния обогащения почвы на рост неприкрепленных к хозяевам особей Rhinanthus minor было показано, что лишь добавление Р увеличивает рост этого вида, в то время как N и К не оказали существенного влияния (Seel et al., 1993; Press, Seel, 1996).
Для большинства полупаразитов характерен широкий спектр растений-хозяев. Так, для Rhinanthus vernalis на лугах установлено 64 вида растений хозяев, имевших сходные физические параметры корней (Работнов, 1984а). Castilleja может паразитировать на более чем 100 видах растений из разных местообитаний, а для тропической «омелы» Dendrophthoe falcata указывается около 400 возможных хозяев (Joshi, Kothyari, 1985 и др.). В то же время известны примеры и узкой специализации.
Рост полупаразитов зависит от состава растений, к которым они прикрепились. Так, рост Rhinanthus minor различался при разных растениях-хозяевах и зависел от концентрации фосфатов в ксилемном соке (Seel, Jeschke, 1999). Marvier (1998) показал, что лучший рост Castilleja wightii наблюдался при прикреплении к двум разным растениям-хозяевам, включая бобовое растение (Lupinus arboreus и Eriophyllum stachaedifolium), хотя при прикреплении к двум бобовым растениям полупаразит содержал больше азота. Выращивание Melampyrum arvense с монокультурами
1. Прямые (контактные) отношения
167
Интенсивность фотосинтеза (микромоль СО2 на 1 г сухой массы в минуту)
О
5	10	15	20	25	30
-------1-------1------1-------1------1----
В Неприкрепленные к хозяину
ИИ Echium vulgare
—| Роа alpina
| PI an tag о lanceolata | Festuca ovina | Brachypodium pinnatum Ц Galium verum | Poa annua | Poa pratensis | Bromus commutatus | Poa nemoralis
М1ИНМНВЯВИВЯВИИНЯНВНВННМ1 T pra tense
Рис. 5.5 • Фотосинтез при световом насыщении Rhinanthus minor при прикреплении к разным хозяевам и росте без хозяев (по: Press, 1995). Малиновый — разнотравье, желтый — злаки, зеленый — бобовые
и попарными смесями 3 видов-хозяев (Medicago sativa, Lolium perenne, Linum usitatissimum) показало, что марьянник не лучше развивается с несколькими хозяевами, чем с одним. Биомасса погремка и ущерб (потери биомассы по сравнению с контролем) возрастали в следующем ряду растений-хозяев: Lolium < Linum < Medicago (Matthies, 1996). Многие физиологические показатели полупаразитов изменяются в зависимости от растения-хозяина. Например, наибольшую интенсивность фотосинтеза при световом насыщении Rhinanthus minor показал при прикреплении к Trifolium pratense, меньшую — с видами разнотравья, самую низкую — без растения-хозяина (рис. 5.5, Press, 1995). Хотя поедаемость фитофагами марьянника (Melampyrum arvense) и различалась в зависимости от растений-хозяев, но специальные эксперименты не показали прямой связи поедаемости этого вида и его растений-хозяев (Schadler et al., 2005).
Полупаразиты могут конкурировать с фитофагами за использование растений-хозяев. В эксперименте с погремком Rhinanthus serotinus, клеверной нематодой Heterodera trifolii и клевером Trifolium pratense было показано, что эта конкуренция носит односторонний характер. Присутствие погремка не сказывалось на развитии нематод, в то время как
168
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
нематода, угнетая клевер, снижала надземную биомассу и продукцию цветков погремка на 74 % и 81 % соответственно. Поэтому рост погремка в присутствии нематоды был схож с таковым при отсутствии растения-хозяина (Puustinen et al., 2001).
Полупаразиты снижают биомассу растений-хозяев, а их собственная биомасса не компенсирует этих потерь, поэтому общая биомасса и продукция сообществ при массовом развитии полупаразитов обычно снижаются. Так, по данным Davies et al. (1997) продуктивность лугов при произрастании Rhinanthus снижается от 8 до 73 %, Ameloot et al. (2005) отмечают снижение надземной продукции в среднем на 26 % (с учетом массы погремка) и на 40 % без учета его массы. При этом наиболее сильно снижается масса злаков и бобовых, а виды разнотравья часто увеличивают свое участие. Биомасса паразитирующей на сорго Striga примерно в 50 раз ниже, чем потери в биомассе сорго, вызванные этим полупаразитом (Parker, 1984; Press et al., 1990).
Полупаразиты могут снижать семенную продуктивность растений-хозяев. Например, было показано, что при прикреплении корневого полупаразита Rhinanthus serotinus к Linum usitatissimum и Brassica г ара, у растений-хозяев увеличивалась асимметрия цветков, цветки имели более мелкие размеры и реже посещались опылителями (Salonen, Lammi, 2001).
Полупаразиты способны изменять исход конкуренции между растениями, интенсивнее подавляя рост предпочитаемых хозяев. В эксперименте с совместным выращиванием Lolium регеппе и Trifolium repens, погремок Rhinanthus minor резко угнетал клевер, усиливая конкурентное преимущество плевела. Этот эффект был меньше выражен на богатой почве, где погремок образовывал значительно меньше гаусторий, чем на бедной (Gibson, Watkinson, 1991). Поэтому полупаразиты не только избирательно снижают биомассу отдельных видов растений, но и оказывают существенное влияние на структуру растительных сообществ, особенно луговых. Такое влияние было исследовано Gibson, Watkinson (1992) на лугах Великобритании. Они показали, что хотя Rhinanthus minor обитает на богатых карбонатных лугах, микроучастки с погремком имели более низкое разнообразие (оцениваемое по числу видов, индексам Симпсона и Шеннона), чем рядом расположенные без погремка. Эксперименты с удалением погремка с отдельных участков в 3 случаях из 4 вызывали увеличение и в одном — уменьшение разнообразия. Это связано с исходной структурой лугов: там где предпочитаемые погремком виды растений-хозяев не доминировали, они увеличивали свое участие при удалении погремка и общее разнообразие увеличивалось. Обратная картина наблюдалась при доминировании Koeleria macrantha — одного из основных хозяев погремка. При удалении погремка доминирование
1. Прямые (контактные) отношения
169
Koeleria усиливалось и разнообразие снижалось. Поэтому погремок может быть использован для улучшения приживания подсеянных трав при восстановлении флористически богатых лугов в Великобритании. Экспериментальный подсев погремка значимо улучшил приживаемость 7 из 10 подсеянных видов разнотравья за счет снижения биомассы доминантов и высоты травостоя (Pywell et al., 2004).
Опад полупаразитов обладает высокой зольностью и играет положительную роль в ускорении круговорота ЭМП в сообществе (Press, 1998). Так в тундровых сообществах, листья полупаразита Bartsia alpina разлагаются быстрее и теряют в 5,4-10,8 раз больше азота, чем листья кустарничков в течение 240 дней эксперимента по разложению. Смесь листьев Bartsia alpina и кустарничков разлагалась значимо быстрее, чем ожидалось из пропорции скоростей разложения отдельных фракций. Таким образом, полупаразиты могут ускорять разложение опада в субарктических сообществах. Механизм такого воздействия, видимо, связан с обогащением смеси опада азотом, стимулирующим активность деструкторов (Quested et al., 2002). Всходы тундровых растений, развивающиеся на опаде Bartsia alpina, образовывали до 50 % больше биомассы и имели вдвое выше концентрацию азота и фосфора в тканях, в сравнении с растениями, растущими на опаде других видов (Quested et al., 2003; Quested, 2008).
Полупаразиты лучше развиваются при прикреплении к растениям, имеющим микоризу. В опытах Salonen et al. (2000) Melampyrum pratense увеличивал свою биомассу и число цветков при прикреплении к микоризным саженцам сосны Pinus sylvestris по сравнению с безмикоризными. Rhinanthus serotinus существенно увеличивал свою биомассу и продуцировал больше цветков при микоризации его хозяина Trifolium pratense (Salonen et al., 2001). В то же время сами полупаразиты снижают интенсивность микоризной инфекции у растений-хозяев (Gehring, Whitham, 1992; Davies, Graves, 1998; Pennings, Callaway, 2002).
В некоторых случаях положительное влияние полупаразитов на растения-хозяев связано с привлечением животных — агентов распространения семян и плодов. Так, «омела» Phoradendron juniperinum образует привлекательные для птицы Myadestes townsendi семена, при этом птица эффективно распространяет и семена растения-хозяина — Juniperus monosperma (van Ommeren, Whitham, 2002; Press, Phoenix, 2005).
1.4 • Эпифиты
Эпифиты используют другие растения как субстрат для поселения (топические консортивные связи). Растение-хозяин носит название форофита. Различают сосудистые и несосудистые эпифиты (водоросли, лишайники,
170
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
мохообразные) (рис. 5.6). Первые преимущественно встречаются в тропиках и субтропиках, так как не переносят зимнюю засуху, поэтому основными факторами, сдерживающими распространение эпифитов в высокие широты, выступают недостаток воды и низкие температуры. Одним из немногих сосудистых эпифитов в нашей стране выступает папоротник — Polypodium vulgare, факультативно встречающийся на крупных деревьях в лесах Закавказья на высоте 10-15 метров. В горных лесах Швейцарских Альп (47° с. ш.) численность эпифитных Polypodium vulgare достигает 300 растений на гектар (Zotz, 2002, 2005; Zotz, List, 2003), но они встречаются только на покрытосеменных деревьях. Ibisch (1996) разделил эпифиты на облигатные (более 95 % особей произрастает как эпифиты), случайные (более 95 % произрастают на почве) и факультативные эпифиты (промежуточные между ними).
Вне тропиков (> 23,5° широты) эпифиты хорошо представлены в океанических областях с влажным климатом — в дождевых лесах Новой Зеландии, Чили и горных лесах Гималаев. В отличие от тропиков, среди эпифитов умеренной зоны преобладают папоротникообразные (в тропиках — орхидные). При географическом сравнении в южном полушарии на тех же широтах видовое разнообразие эпифитов значительно больше. В Новой Зеландии 2 % флоры (50 видов) — типичные эпифиты. В районе Валдивия (Южная Америка) около 10 % сосудистых растений — эпифиты. В Гималаях среди эпифитов много представителей родов Ribes, Еиопу-mus, Thalictrum, Rhododendron (Zotz, 2005).
Около 10% всех видов сосудистых растений — эпифиты. Всего насчитывается около 23 470 видов, из них большую часть составляют представители орхидных (Orchidaceae, 13951 вид эпифитов) (LOttge, 1989).
По характеру субстрата эпифиты условно разделяют на коровые, крепящиеся в мелких трещинах коры, и гумусовые, приуроченные к нишам, развилкам ветвей, небольшим дуплам, где накапливается разлагающийся опад. Специфичность эпифитов к форофитам зависит преимущественно от водоудерживающих свойств коры последних. Эти свойства, например, оказывали сильное влияние на распространение эпифитного папоротника Polypodium polypodioides, но имели меньшее значение для неукореняю-щегося эпифита Tillandsia usneoides, что было показано специальными экспериментами с пересадками эпифитов (Callaway et al., 2002)
В тропических лесах также много видов эпифилльных лишайников и печеночников (рис. 5.6 а, б). Покров из эпифиллов может уменьшить фотосинтез растения-хозяина на 20 %. Однако в ряде случаев происходит подстройка параметров фотосинтеза листьев под условия затенения, создаваемые эпифиллами. Так, эпифилльные лишайники на пальме
1. Прямые (контактные) отношения
171
Рис. 5.6 • Эпифиты и эпифиллы: а — эпифилльные печеночники на листьях пальмы в тропическом лесу (Китай); б — покров эпифиллов на листьях Lagerstroemia venusta\ в — папоротник Neottoptehs nidus (тропический Китай); г — Tillandsia usneoides; д — Tillandsia ionantha (Мексика); е — эпифитные орхидеи в диптерокарповом лесу (Юньнань, Китай)
снижали поступление света к поверхности листьев на 50-70 %, однако фотосинтез таких листьев характеризовался более низким световым порогом насыщения, а в итоге суммарная ассимиляция не отличалась от листьев без лишайников (Anthony et al., 2002). Эпифиллы адсорбируют воду и ЭМП из листьев, увеличивают вероятность заражения патогенными микроорганизмами, но могут и защищать листья от фитофагов (Coley et al., 1993). Для эпифилльного печеночника Radula flaccida показано проникновение ризоидами в листья растений-хозяев и поглощение из листьев воды и ЭМП, что свидетельствует о его полупаразитизме. Эпифилльные бриофиты усиливают общую фиксацию азота у связанных с ними цианей, действуя как губки — поддерживая высокую влажность вблизи своего таллома (During, van Tooren, 1990).
172
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Эпифиты также небезразличны для деревьев. Они чаще оказывают отрицательное воздействие на форофит, прежде всего за счет затенения, увеличения механической нагрузки на ветви (чаще ломаются от ветра), а микоризные грибы эпифитов могут паразитировать на деревьях (особенно у орхидных).
В связи с этим ряд деревьев имеет защитные приспособления против эпифитов, например шелушащаяся или гладкая кора. По наблюдениям в бассейне Амазонки (Gottsberger, Morawetz, 1993), было выявлено, что характер коры форофита является основным фактором в распределении эпифитов наряду с возрастом дерева и плотностью растительного покрова. Ряд видов растений привлекает животных для защиты от эпифитов. Например, виды рода Cecropia привлекают листогрызущих муравьев рода Azteca, которые не трогают листья Cecropia. Муравьи обитают в полых стеблях цекропий. Кроме того, в нижней части черешка (при прикреплении к стеблю) у цекропий образуются богатые гликогеном и содержащие протеины мюллеровы тела, которые охотно поедаются муравьями (Folgarait et al., 1994). Однако эпифиты также могут привлекать животных для защиты от фитофагов. Так в полостях, имеющихся на эпи-фитной орхидее Caularthron bilamellatum, поселяются 6 видов муравьев, при этом экстрафлоральные нектарники орхидеи обеспечивают 11 -48 % пищи этих муравьев (Fisher et al., 1990).
В тропических лесах до 50 % биомассы листвы может приходиться на эпифитов. Во влажных лесах Коста-Рики опад эпифитов составляет около 50 г/м2 (сухая масса) в год. В связи с подверженностью эпифитов водному стрессу, они лучше представлены в прохладных субтропических дождевых лесах, чем в жарких тропических. Наряду с СЗ типом фотосинтеза, у эпифитов часто встречается и САМ — тип фотосинтеза, который обычен у эпифитных представителей Bromeliaceae, Orchidaceae, Cactaceae. В то же время очень редко встречаются эпифиты с С4 типом фотосинтеза. Для поглощения воды из влажного воздуха и туманов служит губчатый веламен, покрывающий корни многих орхидных; специальное опушение из зонтиковидных волосков у бромеливых и другие приспособления. Эпифитные бромелиевые могут хорошо регулировать свои ростовые процессы в зависимости от доступности воды и ЭМП, особенно в молодом состоянии. Семена бромелиевых имеют мелкие размеры, но снабжены крючковидными волосками, позволяющими им удерживаться на ветвях полога леса (Benzing, 1990), при этом большинство семян остается в пределах материнского форофита. Некоторые бромелиевые имеют небольшой запас воды в семенах, но большинство адсорбируют воду из атмосферы. Молодые растения некоторых видов,
1. Прямые (контактные) отношения
173
формирующих во взрослом состоянии водные резервуары при основании листьев, в ювенильном состоянии (1-5 лет) имеют очень густой покров из адсорбирующих волосков на тонких листьях (Whigham et al., 2008).
Элементы минерального питания эпифиты получают из осадков, стекающей по стволам воды, разлагающейся органики близ ствола, за счет ассоциативной азотфиксации, а также приноса животными. Среди эпифитов встречаются и хищные растения (Nepenthes). На неотропиче-ской (наземной) бромелии Bromelia balansae обитает прыгающий паук Psecas chapoda (Salticidae), который на 18 % обеспечивал бромелию азотом. В полевом эксперименте растения с пауками образовывали на 15 % более длинные листья, чем растения без пауков (Romero et al., 2006). Аналогичные закономерности вероятны и для эпифитных бромелиевых. Однако рост эпифитов чаще лимитирует недостаток воды, чем других ресурсов. Так, изучение роста эпифита Vriesea sanguinolenta (Bromeliaceae) в зависимости от доступности ЭМП, воды и света показало, что добавление воды усиливало рост растений всех изученных размерных групп, добавление ЭМП усиливало рост только мелких и средних по размерам растений, а увеличение поступления света (с 30 % до 60 %) снижало рост растений (Laube, Zotz, 2003). С другой стороны, эксперименты, проведенные на Гавайях показали, что внесение фосфорных, но не азотных удобрений в почву тропического леса вызывало резкое увеличение участия и видового богатства различных эпифитов. Особенно резко увеличивали свое участие азотфиксирующие лишайники (Benner, Vitousek, 2007).
Сосудистые эпифиты — относительно молодая группа, ископаемые формы эпифитов известны со среднего эоцена.
1.5 • Лианы
Лианы рассматриваются как «структурные паразиты», так как используют другие виды как опору, не вкладывают большую долю ассимилятов в опорные органы. Общее число видов лиан трудно оценить, поскольку границы между лианами и нелианами нечеткие. Считается, что лианы представлены примерно в половине семейств цветковых растений. Наиболее богаты лианами семейства: Convolvulaceae, Cucurbitaceae, Menis-permaceae.
Лианы обычно составляют около 25 % стеблей и столько же процентов видов во многих тропических лесах (Gentry, 1991; Appanah et al., 1992). Ряд тропических лесов беден лианами (< 10 % видов), в то время как в долине Амазонки 44 % древесных видов — лианы, их богатство достигает 51 вид на гектар (Schnitzer, Bongers, 2002). Площадь кронового пространства, занимаемого одной лианой, может достигать 400-600 м2
174
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
(Кузнецов, 2004). Поэтому лианы представляют собой важный компонент низинных амазонских лесов. Крупные лианы (стебель более 10 см в диаметре) составляют менее 5 % общего числа стеблей лиан, но более 80 % биомассы лиан, достигших уровня хорошего освещения. Оборот поколений у лиан идет примерно втрое быстрее, чем у деревьев, при этом вероятность отмирания дерева с лианами примерно в три раза выше, чем дерева без лиан (Phillips et al., 2005).
Встречаемость лиан на деревьях разных видов была исследована на 7 площадках по 1 га в амазонских лесах (Перу) на основании анализа 3675 стволов (van der Heijden et al., 2008). Половина стволов имела, по крайней мере, по одной лиане. Из 41 вида наиболее массовых деревьев, 5 видов были значимо чаще, а 3 вида значимо реже поражены лианами, чем ожидалось при случайном распределении лиан. Наибольшее влияние на встречаемость лиан имел характер коры. Виды деревьев, отличающиеся быстрым ростом, большей высотой, древесиной низкой плотности, длинными листьями и длинными неветвящимися участками побегов, в меньшей степени поражались лианами (van der Heijden et al., 2008).
По типу прикрепления различают 4 группы лиан (рис. 5.7).
1.	Цепляющиеся шипами или крючками.
2.	Прикрепляющиеся усиками.
3.	С корнями или гаусториями в качестве органов прикрепления.
4.	Вьющиеся (с обвивающим стеблем).
В ходе вторичных сукцессий в тропических лесах сменяются лианы с разными механизмами лазания — численность лиан с усиками уменьшается, а вьющихся видов — возрастает (DeWalt et al., 2000), но в целом после нарушений роль лиан возрастает. При выпадении деревьев от ветра примерно 90 % взрослых лиан выживает и продолжает расти (Putz, 1984). В тропическом лесоводстве лианы рассматриваются как своеобразные сорняки, быстро заполняющие вырубки и посадки древесных растений. В ходе сукцессий наибольшее развитие лиан в целом характерно для средних стадий, они тормозят наступление заключительных стадий.
По экологическим особенностям лианы обычно характерны для затененных местообитаний, но богатых азотом почв. Лианы в целом чувствительны к морозам, поскольку замерзание воды в их проводящих тканях губительно действует на многие виды. Из этого правила есть исключения, например виды рода Vitis (виноград) выносят низкие зимние температуры, осушая свои сосуды до наступления морозов (Sperry et al., 1987; Schnitzer, Bongers, 2002).
1. Прямые (контактные) отношения
175
В средней полосе России обычными видами лиан являются Calyste-gia sepium, Humulus lupulus, а также занесенный из Северной Америки Echinocystis lobata. Но более 90 % видов лиан характерны для тропиков. Многие заходят в субтропики, например Smilax excelsa делала непроходимыми колхидские леса.
Большинство лиан синтезируют фитотоксины для защиты от фитофагов.
Во многих исследованиях показано, что даже при небольшом участии лианы уменьшают рост, размножение и выживаемость деревьев. В ряде случаев это связано не столько с затенением или механическим воздействием, сколько с подземной конкуренцией за азот (Dillenburg et al., 1993, 1995). Большее отрицательное влияние лианы оказывают на медленнорастущие теневыносливые деревья, поэтому они могут непрямо улучшать условия для быстрорастущих пионерных видов. Например, в лесу Коста-Рики из 142 стволов взрослых пионерных деревьев лишь один был оплетен лианой, в то время как от 50 до 97 % стволов теневыносливых видов с диаметром ствола более 70 см были оплетены лианами (Clark, Clark, 1990). Лианы имеют очень глубокую корневую систему, обеспечивающую поступление значительных объемов воды и высокую транспирацию по сравнению с деревьями (Schnitzer, Bongers, 2002).
В тропических лесах биомасса лиан достигает от 2 до 20 т сухого вещества на гектар (1-6% надземной фитомассы, но при этом это 25-30% биомассы листвы, которая составляет 10-30% общего индекса листовой поверхности — ИЛП). Основная морфологическая особенность лиан — сильная аллокация (распределение) ассимилятов в листья, отсюда — высокая относительная скорость роста (Hegarty, 1989).
Семена лиан обычно среднего (10-100 мг) веса, они могут прорастать в темноте, но приживаемость всходов выше в местах прорыва полога («окнах»).
Травянистые лианы изменяют свою морфологию в зависимости от наличия или отсутствия поддерживающих растений. При наличии опоры лианы имеют большую длину стебля и аллокацию в главный стебель. Лианы, выращенные экспериментально без опор имеют более высокое отношение надземной биомассы к подземной, а в надземной биомассе возрастает доля боковых стеблей, что может быть связано с «поисковым» поведением (Den Dubbelden, Oosterbeek, 1995).
Некоторые виды растений могут менять жизненную форму (дерево-лиана) в зависимости от условий среды. Например, Toxicodendron diversilobum может расти как кустарник до 4 м высоты и 15-20 см в диаметре ствола или как лиана до 30 м высоты и диаметре ствола до 15 см (Gartner, 1991а, Ь).
176
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Рис- 5-7 • Лианы: а — Hedera helix на стволе бука (Западное Закавказье, Россия); б — Ipomoea purpurea (родина — тропическая Америка); в — Smilax excelsa — деревянистая лиана, делавшая непроходимыми леса Колхидской низменности; г — опушка леса с плотным покровом хмеля — Humulus lupulus (Северный Кавказ); д — ротанговая пальма Calamus sp.
1. Прямые (контактные) отношения
177
е — шипы на побегах ротанговой пальмы; ж — Monstera deliciosa, прикрепляющаяся с помощью корней (з); и — Ficus altissima на ранних стадиях развивается как лиана, а затем формирует гигантский полый «стебель» (к — вид изнутри) из многочисленных сросшихся стеблей (тропические леса в провинции Юньнань, Китай)
178
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Рис. 5.8 • Фотоснимок верхних частей крон деревьев в тропическом лесу. Кроны форофитов разделены свободным пространством, а кроны лиан (указаны черными стрелками) находятся внутри крон форофитов (по: Rowe, Speck, 2005)
При виде сверху в тропическом лесу лианы вплотную контактируют с форофитами, а кроны форофитов обычно разделены свободным пространством (рис. 5.8.) (Rowe, Speck, 2005).
2	• Трансбиотические отношения
Агентами трансбиотических отношений между растениями служат различные организмы (прокариоты, грибы, животные). Например, микоризные грибы связывают разные виды растений, в том числе автотрофные с мико-гетеротрофными (см. п. 1.9 гл. 3). Животные также часто выступают агентами таких отношений. Классические примеры в этом случае представляют случаи совместного произрастания ядовитых и неядовитых видов растений. В Северной Швеции Hjalten et al. (1993) обнаружили, что Betula pubescens сильно страдает от фитофагов при произрастании вблизи хорошо поедаемых Sorbus аисирапа и Populus tremula, но почти не страдает вблизи малопоедаемой Alnus incana. Аналогично в Шотландии поедаемость вереска копытными сильно зависела от окружающих растений (сильнее при соседстве с Agrostis/Festuca, чем с Nardus или Molinia) (Palmer et al., 2003).
3	• Конкуренция
3.1	• Модель Тильмана
Ресурс определяется Д. Тильманом (Tilman, 1982) как любое вещество или фактор, потребляемый организмами, увеличение доступности которого ведет к увеличению скорости роста организма или популяции. Таким образом, все экологические факторы можно разделить на ресурсные (для растений элементы минерального питания, свет, вода, иногда
3. Конкуренция
179
углекислый газ, кислород и др.) и нересурсные (например, температура, соленость, кислотность почвы и т.п.). Ф.Грайм (Grime, 1979) определяет конкуренцию как «тенденцию соседних растений использовать один и тот же квант света, ион элементов минерального питания, молекулу воды или объем пространства», иными словами конкуренция — это «взаимоотнятие ресурсов». Это определение конкуренции мы и будем использовать в дальнейшем, хотя во многих работах конкуренция понимается в более широком смысле, как любые взаимоотрицательные взаимодействия между видами без детализации их механизма. Большинство почвенных ресурсов, прежде всего элементов минерального питания, для растений являются незаменимыми, т. е. увеличение доступности одного из ресурсов не увеличивает рост растений при недостатке других, согласно классическому закону Либиха (Von Liebig, 1840).
Ключевым понятием теории Тильмана выступает представление о пороговой концентрации ресурса (Я*), которое определяется как минимальная концентрация ресурса, при которой еще возможно существование популяции данного вида (скорость прироста равна скорости отмирания). При конкуренции за один и тот же ресурс в стационарной среде побеждает вид, имеющий самую низкую пороговую концентрацию. Он снижает доступность ресурса в среде до этой концентрации, когда другие виды уже не могут длительно существовать.
Пороговая концентрация ресурса для вида не является постоянной величиной, она может зависеть от других факторов. Например, диатомовые водоросли Synedra ulma и Asterionella formosa конкурируют за SiO2 в среде при его недостатке. Я* в этом случае зависит от температуры: при t > 20 °C Synedra требует меньше кремния для своего роста и вытесняет Asterionella, а при t < 20 °C — наоборот. В этом случае периодическая смена температуры способствует сосуществованию обоих видов.
Измерения пороговых концентраций трудноосуществимы в почве. В водных культурах Braakhekke (1980) исследовал конкуренцию между подорожником ланцетным (Plantago lanceolata) и нивяником (Leucan-themum vulgare) за ионы кальция. Plantago мог снижать концентрацию Са2+ в растворе до 0,4 м-экв/л, a Chrysanthemum только до 0,8 м-экв/л. Эксперименты подтвердили, что подорожник является более сильным конкурентом за Са, чем нивяник.
Значительно более сложная картина возникает при конкуренции за 2 незаменимых ресурса. Здесь Тильман делает предположение, что скорость потребления ресурса у растений положительно связана с его пороговой концентрацией, т. е. вид потребляет больше того ресурса, по которому у него выше пороговая концентрация. В этом случае возможно стабильное сосуществование двух видов в стационарной среде.
180
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Рис. 5.9 • Графическое представление конкуренции двух видов за два незаменимых ресурса (Rl, R2) в стационарной среде. А и В — изоклины пороговых концентраций ресурсов этих видов. С — векторы потребления ресурсов. Области диаграммы: 1 — уровень поступления (концентрации) ресурсов не достаточен для существования ни одного вида, 2 и 3 — области конкурентного преимущества вида А, 5 и 6 — области конкурентного преимущества вида В, 4 — область устойчивого сосуществования видов.
Устойчивое сосуществование возможно лишь в случае пересечения изоклин пороговых концентраций видов и потреблении ими ресурсов со скоростями, пропорциональными пороговым концентрациям (т. е. ресурс с большей пороговой концентрацией потребляется с большей скоростью) (по: Tilman, 1982)
При этом один из видов должен иметь более низкую Я* по одному ресурсу, а другой вид — по другому ресурсу (рйс. 5.9).
Примером такой ситуации в природе может быть сосуществование растений с разными типами микориз на вересковых пустошах в Голландии — злака Molinia caerulea (ВАМ-растение) и вереска Calluna vulgaris (с эрикоид-ной микоризой). Более низкая пороговая концентрацией по почвенным фосфатам характерна для молинии, а по азоту — у вереска (Aerts, 2003).
Картина конкуренции за два незаменимых ресурса принципиально меняется, если мы рассмотрим не стационарную, а пространственно гетерогенную среду (рис. 5.10). Если в большой (теоретически неограниченной) группе видов отдельные виды различаются в пропорциях потребления двух ресурсов, т. е. имеют разные отношения R\ R?, то в области лимитирования обоими ресурсами они могут устойчиво сосуществовать. В этой области каждый вид как бы находит те микрозоны, где он наиболее конкурентоспособен, т. е. в них пропорции в поступлении ресурсов наиболее соответствуют его физиологическим потребностям.
Анализ рассматриваемой модели привел автора к представлению об одновершинной зависимости видового богатства растительных сообществ от богатства почв (рис. 5.11). Из рассматриваемой зависимости вытекают несколько следствий, объясняющих организацию растительных сообществ на почвах разного богатства:
1)	кривая «число видов — богатство ресурсов» имеет максимум в области относительно бедных местообитаний;
2)	восходящая часть кривой должна быть круче нисходящей, т. е. увеличение видового богатства на бедных почвах происходит быстрее, чем его снижение на очень богатых;
3. Конкуренция
181
Рис. 5.10 • Графическое представление конкуренции 7 видов растений за два незаменимых ресурса в гетерогенной среде. Виды различаются в пропорциях потребления ресурсов. Области диаграммы, отмеченные разными буквами, показывают возможность сосуществования соответствующих видов (т. е. а + Ъ — область сосуществования видов а и Ъ). Внутри круга 1 могут сосуществовать все 7 видов, а внутри круга 3 — в условиях более богатых почв — только два вида. Видовой состав местообитания зависит от относительной скорости поступления двух ресурсов. В условиях их примерно равного поступления доминируют виды d и е, при обилии первого ресурса и недостатке второго — виды f и д, а при обилии второго ресурса и недостатке первого — виды а и b (по: Tilman, 1982)
3)	сообщества, находящиеся вблизи пика видового разнообразия, должны иметь много содоминантов, в то время как в более богатых ресурсами местообитаниях с низким видовым богатством доминировать могут лишь немногие виды, большинство остальных должно быть редким;
4)	для любого уровня богатства ресурсов возрастание пространственной гетерогенности должно приводить к возрастанию видового богатства, что особенно ярко проявляется в бедных местообитаниях;
182
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
5)	уровень поступления конкретных ресурсов должен определять, какие именно виды будут доминировать в сообществе.
Рассматриваемая зависимость флористического богатства от богатства почв ЭМП известна для разных типов местообитаний и может иметь различное объяснение (см. Stevens, Carson, 1999; Grime, 2001; Partel, Zobel, 2007). Трудности определения богатства почвы в естественных сообществах связаны с необходимостью оценки не концентраций ЭМП питания, а скорости их поступления в результате минерализации органики и других процессов. Tilman (1982) предложил оценивать богатство почвы по продукции ненарушенных растительных сообществ. Используя эти оценки, характер связи между числом видов и продукцией сообществ, можно хорошо продемонстрировать на примере сообществ переувлажненных и околоводных местообитаний таежной зоны. Здесь наименее продуктивны и флористически бедны, хотя и полидоминантны, олиготрофные болота (восходящая часть кривой рис. 5.11), наиболее флористически богаты некоторые низинные болота, обладающие средней продукцией (максимум на этой кривой), а наиболее продуктивны моно-доминантные тростниковые (Phragmites australis) заросли, очень бедные по видовому составу сосудистых растений (нисходящая часть кривой рис. 5.11).
Tilman (1982) отмечает также, что самые флористически насыщенные сообщества земного шара приурочены к бедным почвам (финбош в Южной Африке, кустарниковые пустоши Австралии). Снижение флористической насыщенности при равномерном внесении удобрений также показано рядом исследователей. Один из прямых экспериментов был проведен в Великобритании (Willis, Yemm, 1961; Willis, 1963): образцы дерна были взяты на сырых пастбищах и перенесены в вегетационный домик. Первоначально они содержали в среднем по 22 вида растений на квадратный метр. Затем эти образцы в течение 39 недель поливали либо водой, либо раствором с комплексными удобрениями. В конце эксперимента в первом варианте осталось в среднем 21 вид, а во втором — только 5 видов. Видимо, увеличение биомассы растений при внесении удобрений усилило конкуренцию за свет, которая и привела к доминированию более высокорослых видов растений и выпадению многих видов, растения которых имели меньшие размеры.
К сожалению, мы практически не знаем реального соотношения при потреблении ЭМП различными видами растений в природе. Судить об этом можно предположительно на основании экспериментов с внесением различных доз ЭМП. Отдельные лабораторные исследования также показывают различия между оптимальными для роста соотношениями
3. Конкуренция
183
Рис. 5.11 • Зависимость видового богатства растительных сообществ от богатства почвы ЭМП (обобщение результаты имитационного моделирования для 40 видов растений, ресурсная диаграмма построена аналогично рис. 5.10, виды различаются пропорцией потребления ресурсов, богатство почвы в условных единицах увеличивается при движении из нижнего левого в верхний правый угол диаграммы, пространственная дисперсия
уровня поступления ресурсов принята постоянной для разных областей диаграммы) (по: Tilman, 1982)
Рис. 5.12 • Оптимальные соотношения азота и фосфора в среде для роста всходов различных видов Dactylorhiza (по: Dijk et al., 1997)
ЭМП даже для близких видов растений. Например, при выращивании в культуре нескольких видов пальчатокоренников (Dactylorhiza spp.) было найдено различное оптимальное соотношение N Р в среде без микоризного гриба (рис. 5.12, см. Dijk et al., 1997).
184
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Таблица 5.2 • Сравнительная конкурентоспособность 6 видов луговых злаков при лимитировании различными ресурсами (по: Bradshaw et al., 1960а, б, 1964). Сокращения названий видов: Ас — Agrostis canina, /4s — Agrostis stolonifera, At — Agrostis tenuis, Cc — Cynosurus cristatus, Lp — Lolium perenne, Ns — Nardus stricta
Конкурентоспособность	Ресурсы			
	N	Са	P	свет
Лучшая	Ns	At	Cc	Lp
	Сс	Ns	Ns	/4s
t	At	Lp	Ac	At
	Ас	/4s	As	Cc
	Lp	Ac	At	Ac
Худшая	Hs	Cc		Ns
По экспериментальным данным Bradshaw et al. (1960a, b, 1964 и др.), 6 обычных видов луговых злаков резко различаются по конкурентоспособности за различные ресурсы (табл. 5.2). Так, белоус Nardus stricta может расти при самых низких концентрациях доступных соединений азота в почве (т. е. согласно Тильману является лучшим конкурентом за азот), а гребенник Cynosurus cristatus лучший конкурент за почвенные фосфаты и т. п.
Другим экспериментальным подтверждением разного соотношения скоростей поглощения почвенных ресурсов могут быть наблюдения над корнями 60-летних деревьев Acer saccharum, Pinus resinosa и Picea abies. Для Pinus resinosa показано наиболее высокое отношение скорости поглощения минерального азота к скорости поглощения фосфатов (4,3), а для Picea abies — минимальное (1,9). Таким образом, в оптимальных условиях ель поглощает относительно больше фосфора, чем сосна (McFarlane, Yanai, 2006).
Для наземных растений наиболее важными ЭМП являются N и Р. По результатам многолетних опытов с внесением различных удобрений на Ротамстедской станции в Англии, Тильман построил несколько ресурсных изоклин для луговых растений (рис. 5.13). При низком отношении N Р доминирует чина луговая Lathyrus pratensis, симбиотически фиксирующая азот, при среднем — различные злаки, а при высоком — кульбаба щетинистая Leontodon hispidus, полевица обыкновенная Agrostis vulgaris и щавель кислый Rumex acetosa. Доминирование отдельных видов злаков
3. Конкуренция
185
Holcus
Dactyl is Lathyrus
Festuca
Agrostis
Rumex
Рис. 5.13 • Гипотетические относительные позиции 6 видов растений лугов Ротамстедской опытной станции в осях доступности азота и фосфора при высоком уровне поступления света и калия (по: Tilman, 1982)
при полном минеральном удобрении (среднее отношение N Р) зависело от кислотности почвы: на самых кислых почвах (pH менее 4,0) доминировал бухарник Holcus lanatus, на менее кислых (pH 4,0-4,5) — лисохвост Alopecurus pratensis, при более высоких значениях pH — райграс Arrhen-atherum elatius.
Модель Тильмана базируется на конкуренции в условиях стабильной среды при постоянном уровне поступления ресурсов. Однако характер поступления ресурсов в сообщества обычно не носит стационарный характер, а подвержен существенным погодным, сезонным, разногодичным и прочим изменениям. Поэтому эта модель имеет ограниченное приме
186
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
нение для природных систем, но, безусловно, весьма важна методологически, поскольку показывает важную роль почвенной гетерогенности в сосуществовании видов и дает направления для дальнейших исследований геохимической специализации растений в природе.
В рассматриваемой модели Тильмана характер поглощения сходен для разных ресурсов. Однако надо отметить принципиальное отличие конкуренции за свет и почвенные ресурсы. Конкуренция за ЭМП преимущественно симметрична (растения поглощают их приблизительно пропорционально своей подземной массе), в то время как за свет — несимметрична. Поскольку свет поступает направленно сверху, всегда более высокие растения будут получать непропорционально больше этого ресурса (так называемая «очередность поглощения»). Пластичность растений (способность изменять свою морфологию, усиливать рост в направлении источника ресурсов) несколько уменьшает несимметричность конкуренции за свет. Эксперименты, проведенные с одновидовыми посевами растений с генетическими дефектами рецепции отношения «красный : дальний красный свет» (они не могли пластично реагировать на источник света), показали резкое усиление асимметричности конкуренции у таких растений по сравнению с нормальными (Ballare et al., 1994; Bal-lare, Scopel, 1997; Schwinning, Weiner, 1998).
Возможна, хотя и маловероятна ситуация, когда в сообщество внедряется супервид (суперконкурент), изоклины которого лежат ниже и левее изоклин других видов, т. е. у этого вида более низкие пороговые концентрации по всем рассматриваемым ресурсам. В таком случае возможно вытеснение этим видом всех остальных. Однако дальнейшее развитие связано с поддерживаемой отбором специализацией экотипов внутри этого вида и дроблением супервида на много мелких специализированных по ресурсам видов, так как такая специализация ведет к более полному использованию ресурсов среды.
3.2	• Конкуренция в одновидовых посевах.
Правило и эффект Сукачева
В сельскохозяйственной практике и лесоводстве явление конкуренции известно очень давно. В отличие от животных, где случаи конкуренции требуют доказательства в каждом конкретном случае, произрастающие рядом растения обычно конкурируют друг с другом, так как поглощают общие ресурсы. Это не исключает наличие других форм отношений между видами, как и различную интенсивность конкуренции в разных случаях.
3. Конкуренция
187
Классическим примером внутривидовой конкуренции может служить явление изреживания густых посевов. Д. А. Сабинин (1948) приводит следующие показатели доли отмерших особей пшеницы при разных нормах высева:
Нормы высева семян (кг/га)	% отмерших особей
85	9
130	25
170	51
В практике сельского и лесного хозяйства давно было замечено, что с увеличением плодородия почвы возрастает масса отдельных растений, при этом уменьшается их численность. Например, в экспериментах, проведенных В. Н. Сукачевым с посадками Tripleurospermum inodorum на неудобренную и удобренную почву, доля отмерших особей в первом случае составила 5,8 %, а во втором — 25 %. Таким образом, наблюдался кажущийся парадокс — с увеличением доступности ресурсов увеличивается смертность особей, т. е. возрастает интенсивность конкуренции. Это явление получило название эффекта Сукачева. Объяснение этого парадокса заключается в переключении конкуренции за ЭМП на бедных почвах на конкуренцию за свет на богатых. Как отмечено выше, конкуренция за свет носит несимметричный характер, поэтому смертность растений увеличивается. Растения, в отличие от большинства животных, могут иметь различающиеся на порядки размеры взрослых особей, а реакция на увеличение доступности ресурсов обычно проявляется не в увеличении численности популяции, а в увеличении биомассы и размеров особей, что может быть сопряжено с уменьшением их численности.
В. Н. Сукачев изучал также поведение разных растений при загущении и вывел закономерность, получившую в дальнейшем название «правило Сукачева». Он показал, что обычно однолетники в условиях загущения ускоряют, а многолетники замедляют цикл своего развития. Такие различия связаны с разными стратегиями развития при недостатке ресурсов. Однолетники быстро переходят к цветению, стремясь дать хоть небольшое число семян. Многолетники же имеют возможность ждать улучшения поступления ресурсов в будущем, замедляя свое развитие. Но развитие некоторых растений, например кукурузы, не согласуется с этим правилом.
Наиболее детально развитие растений при загущении изучали японские ученые. Nagashima et al. (1995; Weiner, 1995) провели эксперимен
188
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
ты по выращиванию Chenopodium album с разной плотностью (400, 800 и 3600 растений на м2), наблюдая за судьбой каждой особи. Они показали, что в густых посевах растения разделились на две категории: те кто прекратил свой рост («подавленные») и те, кто продолжал его. Вторых во всех вариантах опыта сохранялось около 100 на м2 Наблюдался также верхний предел численности выживших подавленных растений.
3.3	• Закон —3/2
Эта закономерность впервые обсуждалась в работе Yoda et al. (1963), она количественно описывает зависимость размеров растений от плотности: масса растения в густых посадках пропорциональна плотности посадки растений в степени -3/2 (см. Harper, 1977; Марков, 1986):
М = с • <Г3/2,
где М — масса отдельного растения, d — плотность растений (число особей на единицу площади), с — константа.
Это эмпирический закон, полученный на основании многих экспериментальных данных. Его можно легко вывести, используя теорию размерностей. Пусть L — линейный размер, S — площадь, М — масса отдельного растения, d — число особей на единицу площади, с — константа. Тогда:
М ~ L3, S~L2, L~ Sl/2 ~ М1/3,
М~53/2, S~\/d = d~l, М ~S3/2~(d“I)3/2~d’3/2,
заменяя знак пропорциональности на константу, М = с • d-3/2
Если мы построим график зависимости массы растений от плотности посадок в логарифмическом масштабе, он будет представлять собой прямую, тангенс угла наклона которой к оси абсцисс равен -3/2. Примером, подтверждающим эту зависимость, могут служить данные по изменению среднего объема дерева (объем пропорционален массе) при изреживании посадок Pinus ponderosa (White, 1980, рис. 5.14). Необходимо подчеркнуть, что рассматриваемый закон описывает только ситуации с ограниченной доступностью ресурсов, т. е. при конкуренции обычно в загущенных посевах и посадках. При низкой плотности посадок, когда конкуренция не наблюдается, масса растений не зависит от плотности популяций (см. рис. 5.15).
3. Конкуренция
189
Рис. 5.14 • Связь среднего объема дерева Pinus ponderosa с плотностью древостоя (масштаб логарифмический). График описывает изреживание древостоя с возрастом (возраст показан цифрами в кружках, годы) (по: White, 1980)
Рис. 5.15 • Самоизреживание в 4-х популяциях Lolium регеппе различной начальной плотности посева. Н1-Н5 — последовательные сроки учета массы растений. Масса отдельных растений и плотность популяции приведены в логарифмическом масштабе (по: Kays, Harper, 1974). Генета — особь семенного происхождения
3.4	• Конкуренция в парных посевах: схема De Wit
Одним из методов изучения межвидовой конкуренции является метод экспериментов с замещением (схема De Wit). Схема этого эксперимента включает одновидовые посевы каждого вида и смешанные посевы в разных пропорциях (рис. 5.16), в минимальном варианте смешанный посев 50 % одного вида и 50 % другого. Для оценки характера отношений между видами используется показатель RYT (relative yield total) — суммарный относительный урожай = относительный урожай А + относительный урожай В. Относительный урожай каждого вида равен абсолютному урожаю в смеси, деленному на его урожай в монокультуре (см. рис. 5.16). Конкурентное преимущество одного вида перед другим определяется
190
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Доля вида В 0.00	0.25	0.50	0.75	1.00
Рис. 5.1в • Диаграмма замещающих серий посевов видов А и В при отсутствии взаимодействий между ними. Урожай представлен в относительной шкале: относительный урожай вида А = урожай А в смеси урожай А в монокультуре; относительный урожай вида В = урожай В в смеси урожай В в монокультуре; RYT (relative yield total) — суммарный относительный урожай = относительный урожай А + относительный урожай В (по: Silvertown, 1982)
по форме кривых урожая соответствующего вида (выпуклость говорит о конкурентном преимуществе, а вогнутость — о конкурентном подавлении). Суммарный относительный урожай показывает характер отношений между видами и возможность использования большего количества ресурсов смешанными посевами (рис. 5.17):
RYT = 1 Виды используют сходные ресурсы, расхождение по нишам не наблюдается.
RYT > 1 Внутривидовая конкуренция сильнее межвидовой, наблюдается частичное расхождение по ресурсам, виды могут оказывать благоприятное воздействие друг на друга.
RYT < 1 Наблюдается взаимное подавление видов друг другом.
Trenbath (1974) проанализировал результаты 572 экспериментов по замещению, проведенных на различных растениях, и сравнил их для случая смешанных посевов 50: 50. Большинство экспериментов проведено для сорных растений и их смесей с культурными. Общая ста-
3. Конкуренция
191
Рис. 5.17 • Диаграммы замещения, показывающие 4 возможных варианта взаимодействий между видами. Урожай представлен в относительной шкале: а — каждый вид в смешанном посеве имеет относительно более высокий урожай, чем в монокультуре, RYT смеси 50 50 > 1; б — урожай вида А относительно больше в смешанном посеве, а вида В — пропорционален таковому в монокультуре, максимальный RYT > 1; в — вид А в смеси представлен относительно лучше (лучший конкурент), а вид В — хуже, чем в монокультуре, RYT может быть равен 1, несколько больше или меньше 1; г — оба вида развиваются лучше в монокультуре, чем в смеси (взаимное подавление видов), RYT смеси 50 : 50 < 1 (по: Silvertown, 1982)
тистика результатов следующая: RYT 0,9 в 14% случаев, RYT » 1 в 66 %, RYT 1,1 в 22 %. Таким образом, среди культурных и сорных растений редко наблюдается расхождение в потреблении ресурсов, а внутривидовая конкуренция чаще сопоставима с межвидовой. В случае, если RYT > 1, следует различать трансгрессивное (урожай в смеси больше, чем максимальный урожай любого из видов в монокультуре) и нетрансгрессивное (урожай в смеси больше, чем средневзвешенный из монокультур, но меньше, чем наиболее урожайная монокультура) превышение урожая смешанного посева над монокультурой (Trenbath, 1974; Vandermeer, 1989; Lanta, Leps, 2007).
3.5	• Влияние условий среды на исход конкуренции. Надземная и подземная конкуренция
Нересурсные факторы среды могут оказывать влияние на исход конкуренции. Примером может служить конкуренция между овсом и ячменем на почвах разной кислотности (рис. 5.18). При pH 6,4 ячмень более конкурентоспособен, а на более кислых почвах побеждает овес.
Богатство почвы ЭМП также может влиять на исход конкуренции между двумя видами. Например, при конкуренции между ячменем и райграсом на бедных почвах более конкурентоспособен ячмень, на бога-
192
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
pH 6.4	pH 4.0	рн 3.7
Рис. 5.18 • Серия замещающих посевов овса и ячменя на почвах с разной кислотностью. Урожай выражен в млн зерен на гектар (по: De Wit, 1960)
• Овес о Ячмень
тых — райграс (Cocks, 1974). Причиной различной конкурентоспособности растений по отношению к ЭМП может быть различная интенсивность потерь биогенов при отмирании растений или отчуждении биомассы. Так в экспериментах с Festuca rubra и Arrhenatherum elatius при внесении удобрений райграс вытеснял овсяницу, а на бедных почвах — наоборот. При этом конкурентное вытеснение райграса происходило значительно быстрее в случае отчуждения надземной биомассы (имитация сенокошения), так как в этом случае потери азота с отчуждаемой биомассой были значительно выше у райграса, чем у овсяницы (Berendse et al., 1992). При сравнении уровня совокупных потерь азота (отмирание, вымывание, выделение) у 6 видов злаков было показано, что типичные злаки бедных почв теряют меньше азота по сравнению со злаками богатых почв (Vazquez de Aldana et al., 1996), что и обеспечивает конкурентоспособность первой группы в условиях дефицита ЭМП.
3. Конкуренция
193
Рис. 5.19 • Эксперимент по изучению побеговой и корневой конкуренции между хондриллой (Chonrilla juncea) и клевером (Trifolium subterranieum), в присутствии или отсутствии фитопатогенного ржавчинного гриба, поражающего хондриллу: а — схема эксперимента; б — биомасса хондриллы в разных вариантах эксперимента (в процентах к таковой в монокультуре хондриллы без ржавчинного гриба) (по: Groves, Williams, 1975)
Кроме богатства и кислотности почв на конкурентоспособность растений могут влиять многие другие факторы (температура, уровень увлажнения, присутствие консортов и т. п.). Например, избирательное поедание бизонами злаков на отдельных участках прерий приводит к лучшему развитию некоторых видов разнотравья (Ambrosia psilostachya, Vernonia baldwinii), что связано с увеличением доступности воды для этих видов (уменьшение транспирирующей поверхности злаков) (Fahnestock, Knapp, 1994).
При изучении конкуренции обычно отдельно рассматривают конкуренцию за почвенные ресурсы (воду и ЭМП) (корневая, или подземная конкуренция) и конкуренцию за свет (побеговая, или надземная конкуренция). Изоляция корневых систем или побегов позволяет оценить их относительный вклад. Такие эксперименты были проведены, например, с парными посевами хондриллы (Chonrilla juncea) и клевера (Trifolium subterranieum), в присутствии или отсутствии фитопатогенного ржавчинного гриба хондриллы (рис. 5.19, Groves, Williams, 1975). В этом случае надземная конкуренция оказалась более значительной, она снижала био
194
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
массу хондриллы до 47 % от контроля без ржавчинного гриба и до 21 % — в присутствии ржавчинного гриба. Аналогичные величины для случая с совместной конкуренцией за свет и почвенные ресурсы составили 31 % и 6 %. Таким образом, этот пример показывает, что фитопатогенные грибы, как и другие консорты, могут влиять на исход конкуренции между растениями. Если в монокультуре ржавчина снижала биомассу хондриллы примерно вдвое, то при конкуренции с клевером — в пять раз.
Конкуренции за свет и почвенные ресурсы взаимосвязаны. Затенение уменьшает способность растений поглощать почвенные ресурсы. Например, в экспериментах Jackson, Caldwell (1992) затенение дерновинного злака Agropyron desertorum вызвало неспособность растений поглощать фосфаты из локально обогащенных участков, в то время как незатененные растения эффективно использовали эти фосфаты.
В обзоре Wilson (1988), основанном на анализе 23 экспериментов с разделением корневой и побеговой конкуренции, показано, что корневая конкуренция обычно более интенсивна, чем побеговая. В экспериментах по конкуренции Agropyron desertorum и Pseudoroegneria spicata конкурентное преимущество первого вида было, видимо, обусловлено лучшим ростом его корней при низких температурах в начале сезона, а также более тонкими корнями (Eissenstat, Caldwell, 1988а, b). В гетерогенной среде растения сокращают рост корней на бедных участках и увеличивают — на богатых. Как корневые выделения, так и непосредственные контакты между корнями, сигнализирующие о наличии соседей, могут изменять характер роста и ветвления корней. Тонкое узнавание корней возможно как на видовом уровне, так и на уровне отдельных генотипов, что было показано на примере Miscanthus sinensis — корни резко уменьшали рост лишь в присутствии корней растений своего генотипа. Анализ пространственного распределения корней Larrea tridentata в природе выявил весьма неоднородную структуру со значительно меньшим перекрытием у разных особей, чем предполагалось по модели круговых систем (Brisson, Reynolds, 1994), что обусловлено взаимодействием корней соседних растений. В целом возможны две противоположные картины взаимодействия корней соседних растений — 1) корневое избегание, приводящее к образованию корневых территорий отдельных особей, 2) корневое перемешивание, когда корни лучше растут близ корней других особей (видов). Оба механизма связаны с распознаванием корней соседей. При рассмотрении корневой конкуренции необходимо различать 2 контрастные ситуации, в которых разные свойства корней дают конкурентное преимущество: 1) конкуренция за свободный от корней богатый ЭМП объем почвы (здесь важна скорость роста) и 2) конкуренция в заполненном корнями объеме почвы с истощающимися ресурсами
3. Конкуренция
195
(здесь важны низкая скорость оборота, способность потреблять ЭМП при низких концентрациях и т. п.). Примером разной конкурентоспособности может служить пара видов Festuca rubra — Anthoxanthum odoratum. В первый год совместного посева Festuca имела конкурентное преимущество за счет более крупной и густой корневой системы, а во второй год в гетерогенной среде она сравнялась по биомассе с Anthoxanthum, который имел более высокую физиологическую пластичность корней и эффективнее потреблял ЭМП при их медленном поступлении (Fransen et al., 2001, de Kroon et al., 2003).
В присутствии конкурентов может изменяться вертикальное распределение корней, что показано, например, для Haplopappus ericoides в присутствии инвазионного Carpobrotus edulis (D’Antonio, Mahall, 1991). Аналогичную закономерность указывает F. Berendse (1981, 1983) для Anthoxanthum odoratum и Plantago lanceolata (в присутствии подорожника душистый колосок имеет более поверхностные корни (Hutchings, John, 2003).
Однако воздействие корней и побегов соседних растений не всегда связано только с поглощением ресурсов. McConnaughay и Bazzaz (1992) провели эксперименты с механическими аналогами корней (проволочные конструкции разной плотности) и побегов (стеклянные трубки, не уменьшающие световой поток). Они показали, что сама фрагментация пространства «корнями» и «побегами» отрицательно влияет на рост растений. Это отрицательное воздействие не проявлялось при высоком уровне обеспеченности ЭМП (но не водой!) в случае «искусственных корневых систем» и светом — в случае «искусственных побегов».
З.в • Адаптации растений бедных и богатых почв
Как было отмечено выше, богатство почв ЭМП оказывает большое влияние на структуру сообществ и характер конкурентных отношений, поэтому минеральное питание является важнейшим фактором дифференциации видов растений (Grime et al., 1997). Адаптации растений к бедным и богатым почвам принципиально различаются (Grime, 1979; Chapin, 1980). Для растений бедных почв характерны следующие свойства.
1.	Низкая скорость поглощения ЭМП корнями и низкая пороговая концентрация ресурсов R* (см. 3.1).
2.	Малая относительная скорость роста (RGR — relative growth rate).
3.	Относительно большая биомасса корней.
4.	Высокая степень микоризной инфекции.
5.	Длительная жизнь корней и листьев.
196
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
6.	Избыточное потребление («luxury consumption», потребление ЭМП из почвы в зависимости от их доступности, а не текущей потребности в них для роста и развития), часто более высокая концентрация ЭМП в тканях. Поэтому растения бедных почв, оказавшиеся в условиях высокой доступности ЭМП часто страдают от «автотоксикации», накоплении ряда соединений (например, нитратов) в избыточных (токсичных) для своих тканей концентрациях.
7.	Низкая съедобность тканей для фитофагов в связи с высоким содержанием защитных веществ и соответственно низкая скорость разложения опада.
С другой стороны, для растений богатых почв характерны следующие свойства.
1.	Высокая поглощающая способность корней, их быстрый рост на обогащенных участках почвы.
2.	Значительная скорость роста.
3.	Высокая эффективность фотосинтеза.
4.	Низкие запасы углеводов в тканях.
5.	Высокая дыхательная активность корней.
6.	Меньшая продолжительность жизни и быстрое обновление корней и листьев.
7.	Быстрая скорость разложения опада.
Ряд экспериментов был проведен для выявления роли этих адаптаций в конкурентоспособности и доминировании отдельных видов растений в различных условиях. Так, на вершинах холмов в Онтарио (Канада) — бедных местообитаниях — была изучена связь степени развития отмеченных выше признаков растений бедных почв и участия видов в сложении сообществ (Reader, 1998). Было показано, что более обильные виды имели: 1) более высокое отношение «корни:побеги», 2) более высокую степень микоризной инфекции, 3) меньшую биомассу отдельных побегов, 4) более низкую относительную скорость роста (RGR), 5) более низкую поедаемость листьев фитофагами. Три независимых параметра (масса побегов, микоризная инфекция и поедаемость листьев) объясняли 99 % варьирования участия изученных видов в составе фитоценоза (рис. 5.20).
Адаптации растений к произрастанию на бедных или богатых почвах могут быть связаны с их происхождением. Уровень нитратредукции, отражающий способность использовать нитраты как источник связанного азота, у растений, относящихся к семействам Proteaceae, Epacridaceae, Ericaceae и Myrtaceae, оказался существенно более низким, чем у растений из семейств Amaranthaceae, Chenopodiaceae, Moraceae, Polygonaceae,
3. Конкуренция
197
Рис. 5.20 • Связь
между относительным участием видов и их свойствами для 7 видов растений бедных почв на вершинах холмов в провинции Онтарио (Канада). Виды растений: Cl — Chrysanthemum leucanthemum, De — Daucus carota, Hf — Hieracium floribundum, Hp — Hypericum perforatum, Ml — Medicago lupulina, Pc — Poa compressa, Sc — Soiidago canadensis (no: Reader, 1998)
Относительная скорость роста (неделя *1)
Индекс поедаемости листьев (недель до потери первого листа )
198
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Urticaceae, происхождение которых было связано с более богатыми местообитаниями (Stewart, Schmidt, 1999).
Интересные наблюдения проведены для высокогорных растений в горах Колорадо (Theodose et al., 1996). Авторы исследовали корреляцию между участием вида в сообществе (как показатель его конкурентоспособности в данных условиях) со следующими показателями: 1) скоростью поглощения минер, азота (по метке 15 N), 2) биомассой целого растения 3) отношением биомассы «корни:побеги», 4) содержанием азота в тканях. Было показано, что скорость поглощения азота выше у малочисленных видов (т. е. отрицательно скоррелирована с участием видов в сообществе), а признаки 2 и 3 положительно коррелировали с участием вида. Содержание азота в тканях было ниже у доминантов, а самым высоким — у двух редких видов, т. е. доминанты более эффективно используют поглощенный азот на построение своей биомассы.
При лимитировании продукции ЭМП конкурентоспособность видов может зависеть от запаса этих элементов в Тканях растений в начале вегетационного периода. Так, по наблюдениям Н. А. Журавлевой (1994) в луговом фитоценозе виды с большим участием в составе ценоза имеют в начале вегетации более высокое содержание N и Р (стартовые позиции), но в степном сообществе такая связь отсутствовала, что, по мнению автора, свидетельствует о невыраженное™ конкуренции за эти ресурсы при недостатке влаги в степях.
Как изменяется структура сообщества при обогащении почвы ЭМП (внесение удобрений)? Обычный эффект — это увеличение продукции при снижении видового разнообразия (усиление конкуренции за свет). Однако Gurevitch и Unnasch (1989) показали для залежей в США, что если при внесении ЭМП удалить главного доминанта (Dactylis glomerata), то видовое богатство даже увеличивается как за счет обычных, так и относительно редких видов. Аналогично искусственное подавление роста доминирующих растений некоторыми химикатами вызывало увеличение видового разнообразия (Yemm, Willis, 1962), как и воздействие фитофагов или нарушения.
3.7 • Эколого-ценотические стратегии и конкурентоспособность растений
3.7.1 • Взгляды Л, Г. Раменского
Л. Г. Раменский (1935, 1938) предложил различать 3 группы растений (фитоценотипы) по их поведению в составе сообществ. Виоленты «энергично развиваясь... захватывают территорию и удерживают ее за собой,
3. Конкуренция
199
подавляя, заглушая соперников энергией жизнедеятельности и полнотой использования среды». Патиенты «в борьбе за существование... берут не энергией жизнеспособности и роста, а своей выносливостью к крайне суровым условиям, постоянным или временным». Эксплеренты «имеют очень низкую конкурентную мощность, но зато способны очень быстро захватывать освобождающиеся территории, заполняя промежутки между более сильными растениями; также легко они и вытесняются последними». К сожалению, в своих дальнейших трудах Л. Г. Раменский детальнее не разрабатывал эти представления, которые 40 лет спустя были независимо и с других позиций описаны Ф. Граймом (Grime, 1977).
3.7.2 • Взгляды Ф. Грайма: типы стратегий растений
С иных позиций рассматривает конкуренцию и сосуществование видов Ф. Грайм (Grime, 1979, 2001). Он рассматривает функциональную классификацию видов растений как проявление их стратегий. Под стратегиями (синоним — функциональные типы) Ф. Грайм понимает «группы сходных или аналогичных, генетически определенных признаков, которые часто повторяются среди видов или популяций растений и вызывают у них проявляющееся сходство в экологии» (Grime, 2001). Выделение стратегий возможно на разных уровнях иерархии растительного покрова: глобальном, региональном, локальном и внутрипопуляционном (рис. 5.21). Небольшое число первичных типов глобального уровня должно охватывать, по мнению автора, все растения, а также быть применимым и к животным. Для выделения типов стратегий на глобальном уровне необходимо использовать небольшое число признаков, легко определяемых для большинства растений. Например, Westoby (1998) предложил 3 таких признака: удельная листовая поверхность (поверхность 1 г листа), высота полога и вес семени. Кроме того, адаптации растений могут
Рис. 5.21 • Иерархия функциональных типов (стратегий) растений (по: Grime, 2001)
200
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Таблица 5.3 • Классификация местообитаний и характерных для них типов стратегий растений в зависимости от интенсивности нарушений и стресса (по: Grime, 1979)
		Стресс	
		слабый	сильный
Нарушения	слабые	С — конкуренты	S — стресс-толеранты
	сильные	R — рудералы	Нет жизнеспособных стратегий
существенно различаться на разных стадиях жизненного цикла. В классификации, изложенной ниже, Ф. Грайм рассматривает адаптации взрослых растений.
Ф. Грайм выделяет два важнейших фактора организации растительного покрова и дифференциации видов растений, которые непосредственно связаны с почвенными условиями, — это нарушения и стресс. Под стрессом он понимал «набор явлений, которые ограничивают фотосинтетическую продукцию, таких как недостаток света, воды и элементов минерального питания или субоптимальные температуры» (Grime, 2001: 7). Нарушения же «связаны с частичным или полным разрушением биомассы растений и возникают в результате деятельности фитофагов, патогенов, человека (вытаптывание, кошение, вспашка) или в результате действия ветра, мороза, засухи, почвенной эрозии и огня» (Grime, 2001: 8). В зависимости от сочетания этих факторов выделяется 4 типа местообитаний и 3 типа растений (конкуренты, стресс-толеранты и ру-дералы), поскольку, по мнению автора, выработка приспособлений для существования одновременно в условиях сильного стресса и нарушений эволюционно вряд ли возможна (табл. 5.3).
Для выделения основных типов стратегий травянистых растений Ф. Грайм использовал два показателя — относительную скорость роста (RGR — скорость прироста биомассы на единицу имеющейся биомассы) и морфологический индекс, отражающий размерные характеристики растений и мощность накопления опада под ними (см. рис. 5.22). Самый высокий морфологический индекс для растений окрестностей Шеффилда (Англия) отмечен у Epilobium hirsutum и Chamerion angustifolium (рис. 5.22). Включение в морфологический индекс показателя накопления опада связано с тем, что это один из важных механизмов доминирования видов конкурентной стратегии, поскольку через опад трудно пробиться всходам мелкосемянных и медленно растущих видов. Листовой опад деревьев оказывает большое влияние на развитие травянистых
3. Конкуренция
201
растений под пологом леса. Эксперименты с выращиванием лесных травянистых растений в присутствии или отсутствии искусственного опада (Sydes, Grime, 1981а, b) показали разную реакцию видов на его наличие и приводили к различной структуре травяного покрова. Наиболее устойчивыми к опаду видами оказались Lamiastrum galeobdolon и Ну-acinthoides non-scripta. Для определения типов стратегий травянистых растений Ф. Грайм предложил использовать и специальный ключ, представленный на рис. 5.23.
Растения конкурентной стратегии (С) произрастают и доминируют на богатых почвах с невысоким уровнем нарушений. Для них характерны следующие особенности:
а)	наличие запасающих органов, позволяющих быстро развертываться листьям,
б)	значительная высота растений, а также разрастание вширь побегов, в) полное развертывание листьев в наиболее благоприятный для фотосинтеза период,
г)	высокая относительная скорость роста,
д)	быстрый ростовой отклик побегов или корней на обогащение ресурсами отдельных участков пространства, показанный экспериментально в ряде исследований автора и его коллег,
е)	быстрое отрастание после частичной дефолиации фитофагами, ж) невысокий вклад ассимилятов в защитные вещества и структуры. По-
следнее свойство хорошо согласуется с представлениями Oksanen et al. (1981) о меньшей роли фитофагов в высокопродуктивных сообществах, где основными регуляторами численности этих животных выступают виды следующего трофического уровня (хищники и паразиты) (см. п. 4 гл. 4).
Местообитания стресс-толерантов Ф. Грайм разделяет на 4 группы: арктоальпийские и аридные, где стресс «навязывается» внешней средой; тенистые, где стресс (затенение) обусловлен деятельностью растений; бедные элементами минерального питания (ЭМП), что может быть связано как с характером исходного субстрата, так и с деятельностью других растений или обоими факторами. Но во всех местообитаниях стресс-толерантов действие различных неблагоприятных факторов (низкие температуры, засуха, затенение) сопряжено с ведущим фактором — недостатком ЭМП. В отличие от видов конкурентной стратегии, пластично реагирующих на локальное (пространственное) обогащение ресурсами,
202
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Рис. 5.22 • Треугольная ординация травянистых растений окрестностей Шеффилда (светлые кружки — однолетники, темные — многолетники) по морфологическому индексу (см. текст) и относительной скорости роста — RGR (по: Grime, 1974). Морфологический индекс рассчитан по формуле:
М — (а + b + с)/2, где а — максимальная высота расположения листьев (баллы 1 — менее 12 см, 2 — 12-25 см, 3 — 25-37 см, 4 — 37-50 см, 5 — 50-62 см, 6 — 62-75 см, 7 — 75-87 см, 8 — 87-100 см, 9 — 100-112 см, 10 — более 112 см); b — горизонтальное простирание (баллы 0 — мелкие терофиты, 1 — крупные терофиты, 2 — многолетники с компактными неветвистыми корневищами или формирующие небольшие (до 10 см в диаметре) дерновинки, 3 — многолетники с системой корневищ или дерновинные растения с диаметром 10-25 см, 4 — многолетники диаметром 26-100 см, 5 — многолетники с диаметром более 1 м); с — максимальная аккумуляция опада (баллы 0 — опад (ветошь) отсутствует, 1 — тонкий не сплошной покров ветоши, 2 — тонкий сплошной покров, 3 — мощность опада до 1 см , 4 — до 5 см, 5 — более 5 см). Виды растений: Ас — Agrostis canina, Ае — Arrhenatherum elatius, Ад — Alopecurus geniculatus, Ah — Arabis hirsute, Am — Achillea millefolium, Ao — Anthoxanthum odoratum, Ap — Aira praecox, Apr — Alopecurus pratensis, Ar — Agropyron repens,
3. Конкуренция
203
— Agrostis stolon if era, Ase — Arenaria serpy Hifolia, At — Agrostis capi Haris, Вт — Briza media, Bs — Brachypodium sylvaticum, Bst — Bromus sterilis, Bt — Bidens tripartite, Ca — Chamaenerion angustifolium, Cal — Chenopodium album, Cc — Cynosurus cristatus, Cf — Carex flacca, Cfl — Cardamine flexuosa, Cfo — Cerastium fontanum, Cn — Centaurea nigra, Cp — Carex panacea, Cpr — Cardamine pratensis, Cro — Campanula rotundifolia, Cri — Catapodium rigidum, Cv — Clinopodium vulgare, Cvu — Cirsium vulgare, De — Deschampsia cespitosa, Df — Deschampsia flexuosa, Dg — Dactyli's glomerata, Dm — Draba muralis, Do — Dry as octopetala, Dp — Digitalis purpurea, Eh — Epilobium hirsutum, Fg — Festuca gigantea, Fo — Festuca ovina, Fr — Festuca rubra, Fu — Filipendula и I man a, Ga — Galium aparine, Gf — Glyceria fluitans, Gp — Galium palustre, Gr — Geranium robertianum, Gu — Geum urbanum, Gv — Galium verum, Hn — Helianthemum nummularium, Hl — Holcus lanatus, Hm — Holcus mollis, Hmu — Hordeum murinum, Hp — Helictotrichon pratense, Js — Juncus squarrosus, Km — Koeleria macrantha, Lc — Lotus corniculatus, Lea — Luzula campestris, Lh — Leontodon hispidus, Lp — Lolium perenne, Me — Milium effusum, Ml — Medicago lupulina, Md — Matricaria discoidea, Mn — Melica nutans, Ms — Myosotis sylvatica, Ns — Nardus stricta, Ov — Origanum vulgare, Pa — Poa annua, Pav — Polygonum aviculare, Pc — Polygonum convolvulus, Pe — Potentilla erecta, Pl — Plantago lanceolata, Pm — Plantago major, Pp — Poa pratensis, Ppe — Polygonum persicaria, Ps — Poterium sanguisorba, Pt — Poa trivialis, Pv — Prunella vulgaris, Ra — Rumex acetosa, Rac — Rumex acetosella, Ro — Rumex obtusifolius, Rr — Ranunculus repens, Sa — Sedum acre, Sal — Sesleria albicans, Sc — Scabiosa columbaria, Sd — Sieglingia decumbens, Sdi — Silene dioica, Sj — Senecio jacobaea, Sm — Stellaria media, Sp — Succisa pratensis, Ss — Senecio squalidus, Sv — Senecio vulgaris, Td — Thymus drucei, Tf — Tussilago farfara, Tm — Trifolium medium, To — Taraxacum officinalis, Tr — Trifolium repens, Ts — Teucrium scorodonia, Ud — Urtica dioica, Va — Veronica arvensis, Vr — Viola riviniana, Ze — Bromus erectus
стресс-толеранты хорошо адаптированы к временной пульсации доступности ресурсов, которая, по мнению автора, характерна для бедных местообитаний. Так, в экспериментах (Campbell, Grime, 1989а) с Festuca ovina (стресс-толерант) и Arrhenatherum elatius (конкурент) в условиях периодического поступления ЭМП первый вид имел более высокую относительную скорость роста при продолжительности периода обогащения ЭМП менее 10 часов, а второй вид — при более длительных периодах поступления этих почвенных ресурсов. Характерными чертами стресс-толерантов являются также отсутствие резко выраженной сезонной динамики биомассы побегов, вечнозеленость, низкая относительная скорость роста, нечастое цветение, низкая морфологическая пластичность.
Рудералы (виды рудеральной стратегии) приурочены к местообитаниям со значительным уровнем нарушений, которые, в отличие от стресса,
Цветение незадержанное
Потенциально быстрорастущие
Двулетники (монокарпики}
Весенние геофиты
Побеги не фрагментируются быстро
C-R
Потенциально крупные и быстрорастущие
Быстрое разрастание и фрагментация побегов
Небольшие и медленнорастущие
Небольшие и медленнорастущие
Однолетники
Побеги высокие и с интенсивным боковым разрастанием
Побеги короткие или ползучие
СП
3
Побеги высокие и/или с интенсивным разрастанием вширь	Медленный оборот листьев
Побеги короткие, без сильного бокового разрастания
Многолетники
Быстрый оборот листьев
Не весенние геофит
204 Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
3. Конкуренция
205
Рис. 5.23 • Дихотомический ключ для определения типов стратегий травянистых растений, используемый для классификации положения маркерных видов в ординационном треугольнике (вверху справа). С — конкуренты, S — стресс-толеранты, R — рудералы, C-R — конкуренты-рудералы, S-R — стресс-толеранты-рудералы, C-S — стресс-толеранты-конкуренты, C-S-R — сочетание всех трех стратегий (Grime et al., 1988) (примеры см. в тексте)
вызывают гибель растений или их частей, т. е. повреждают уже сформировавшуюся биомассу. К нарушениям автор относит и сезонное развертывание листьев деревьев, вызывающее массовое отмирание надземных частей эфемероидов в листопадных лесах. К типичным рудералам относятся также многие растения побережий (морских и пресных водоемов), полевые сорняки, растения вытаптываемых участков, пустынные однолетники и эфемероидные послепожарные растения. Они характеризуются небольшой длительностью жизни (одно- и малолетники) и очень высокой морфологической пластичностью, способностью образовывать карликовые формы с одним цветком в условиях стресса.
Таким образом, виды трех основных стратегий отличаются фундаментально реакцией на стресс: рудералы обеспечивают хотя бы минимальное образование семян, конкуренты усиливают поглощение ресурсов, а стресс-толеранты обеспечивают лучшую сохранность уже поглощенных ресурсов.
Помимо выделения 3-х первичных стратегий, автор определяет 4 переходных группы растений, относимые им ко вторичным стратегиям (CR, SR, CS, CSR).
К конкурентам-рудералам автор относит некоторые однолетние травы (Galium aparine, Impatiens grandulifera), многолетние монокар-пики (Anthriscus sylvestris, Cirsium vulgare, Arctium spp.), рудеральные многолетние травы (Ranunculus repens, Cirsium arvense, Tussilago far-fara, Agrostis stolonifera).
К стресс-толерантам-рудералам относятся небольшие однолетники и малолетники (например, арктическая Koenigia islandica, пустынные эфемеры), геофиты (Scilla verna, Orchis mascula, Anemone nemorosa), многие мохообразные (Racomitrium lanuginosum, Dicranum fuscescens).
К стресс-толерантам-конкурентам автор относит виды среднепродуктивных сообществ с низким уровнем нарушений, например многолетние травы — Brachypodium pinnatum, Bromopsis erecta, Scirpus sylvaticus, Juncus effusus, Mercurialis perennis, многие древесные растения (Quercus, Castanea, Fag us) и листопадные кустарники и кустарнички (Euonymus еи-ropaeus, Vaccinium myrtillus).
206
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Центральное положение в ординационном треугольнике занимают виды, обладающие чертами всех трех стратегий (CSR). К ним отнесено 6 групп растений: небольшие дерновинные злаки (Anthoxanthum odoratum), небольшие розеточные глубоко укореняющиеся двудольные (Leontodon hispidus, Silene nutans), мелкие столонообразующие растения (Fragaria vesca, Ajuga reptans), короткокорневищные двудольные (Prunella vulgaris, Potentilla erecta), бобовые (Anthgllis vulneraria, Trifolium medium), мелкие осоки и ситниковые (Carex cargophgllea, Luzula campestris).
Проверка рассматриваемой CSR модели осуществлена многими исследованиями автора и его коллег. Особенное значение имеет программа изучения различных характеристик (экологических, физиологических и биохимических) значительного числа тестируемых видов растений британской флоры в стандартных условиях («Integrated Screening Programme»). Многие исследованные параметры оказались тесно скоррелированы друг с другом. Многомерная ординация 43 видов показала, что ось наибольшего варьирования связана с признаками, характеризующими минеральное питание растений. Это подтверждает мнение автора, что дифференциация по минеральному питанию является одной из важнейших для исследованных видов, относящихся к разным стратегиям. Третья ось наибольшего варьирования, полученная при ординации методом главных компонент, отражала дифференциацию по условиям нарушений. Таким образом, проекции видов на первую и третью ось хорошо отражали дифференциацию видов по 3 рассматриваемым стратегиям (Grime et al., 1997) (рис. 5.24).
В другом эксперименте (Campbell, Grime, 1992) авторы создали искусственный посев 7 видов растений, представляющих различные стратегии, на площадках, в которых искусственно создавалась пространственная неоднородность почвы — в одном направлении изменялся уровень богатства почвы, а в другом (перпендикулярном) — уровень нарушений (как на рис. 9.55, см. п. 4.1 гл. 9). В чистых посевах большинство видов лучше произрастало на участках богатых почв при невысоком уровне нарушений, а в смешанных происходила дифференциация видов, они чаще встречались на участках, отражающих их «стратегические» свойства.
При кратковременном стрессовом воздействии можно выделить два аспекта устойчивости: «стойкость» (resistance) — способность сохранять свою биомассу после воздействия и «эластичность» (resilience) — способность восстанавливать свою биомассу после воздействия (Westman, 1978). Специальными экспериментами с воздействием засухи, мороза и выжигания на участки дернины лугов в Англии было показано, что
3. Конкуренция
207
Рис. 5.24 • Положение видов британской флоры в проекциях на 1 и 3 ось наибольшего варьирования большого числа эколого-морфологических признаков с наложением на треугольник стратегий Ф. Грайма (по: Grime et al., 1997). Виды растений: Agrostis capillaris, Anisantha sterilis, Anthoxanthum odoratum, Anthriscus sylvestris, Arabidopsis thaliana, Arrhenatherum elatius, Brachypodium pinnatum, Briza media, Bromopsis erecta, Campanula rotundifolia, Carex flacca, Catapodium rigidum, Centaurea scabiosa, Cerastium fontanum, Chanerion angustifolium, Chenopodium album, Conyza canadensis, Dactylis glomerata, Dryas octopetala, Epilobium hirsutum, Eriophorum vaginatum, Festuca ovina, Festuca rubra, Galium aparine, Helianthemum nummularium, Helianthus annuus, Helictotrichon pratense, Holcus lanatus, Koeleria macrantha, Leontodon hispidus, Lolium perenne, Lotus corniculatus, Origanum vulgare, Pilosella officinarum, Plantago lanceolata, Poa annua, Poa trivialis, Rumex acetosella, Thymus polytrichus, Urtica dioica, Zea mays
208
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
стойкость хорошо коррелирует со свойствами S-стратегии, а эластичность — с R. Таким образом, признаки S и R стратегий могут служить для предсказания реакции отдельных видов и сообществ на экстремальные воздействия (MacGillivray et al., 19956).
Представления о стратегиях растений, разработанные Ф. Граймом, во многом аналогичны взглядам Л. Г. Раменского. Можно проследить хотя и неполную аналогию между виолентами и конкурентами, патиентами и стресс-толерантами, эксплерентами и рудералами.
3.7.3 • Противоречия Тильман — Грайм. Интенсивность и значимость конкуренции
Рассмотренные выше взгляды на ресурсную конкуренцию Д. Тильмана и Ф.Грайма противоречат друг другу по нескольким вопросам (см. табл. 5.4).
Ф. Грайм определяет конкуренцию как способность к поглощению ресурсов (capacity for resource capture). Напротив, Д. Тильман считает, что конкурентный успех — это способность к снижению концентрации ресурсов до низкого уровня и способность переносить этот низкий уровень доступности ресурса. По мнению Ф. Грайма, в условиях высокой конкуренции виды конкурентной стратегии должны иметь хорошо развитый аппарат поглощения как подземных ресурсов, так и света. Он считает конкурентную иерархию видов (их относительную конкурентоспособность) независимой от продуктивности (т. е. богатства почв) вели-
Таблица 5.4 • Основные расхождения в теоретических представлениях Грайма и Тильмана (по: Grace, 1991)
	Ф. Грайм	Д. Тильман
Основное свойство доминантов с наибольшей конкурентоспособностью	Доминирование в благоприятных условиях — результат способности к поглощению большого количества ресурсов	Доминирование — результат способности поглощать ресурсы и снижать уровень их доступности
Связь между способностью поглощать разные ресурсы	Способности видов к поглощению различных ресурсов положительно скоррелированы	Способности видов к поглощению различных ресурсов отрицательно скоррелированы
Роль конкуренции в различных по продукции сообществах	Конкуренция менее интенсивна в непродуктивных условиях	Конкуренция важна как в продуктивных, так и в непродуктивных условиях
3. Конкуренция
209
чиной, в то время как D. Tilman (1982) постулирует обратное. Хотя оба автора признают очевидную смену доминирования при переходе от низкопродуктивных к высокопродуктивным сообществам, у них остаются расхождения относительно механизма этой смены. Д. Тильман считает таким механизмом смену ресурсов, за которые происходит конкуренция (почвенные ресурсы в бедных местообитаниях, свет — в богатых). Ф. Грайм же рассматривает эту смену как результат ослабления конкуренции на бедных почвах и усиления здесь вклада других селективных механизмов, таких как засуха или воздействие фитофагов. На основании ряда наблюдений он заключает, что доминирование медленнорастущих видов на бедных почвах связано не с высокой способностью их корней поглощать элементы минерального питания, а с их лучшим удержанием и защитой от потерь, которые не характерны для видов конкурентной стратегии, в отличие от стресс-толерантов.
Необходимо подчеркнуть различия между значимостью («важностью») конкуренции и ее интенсивностью (Weldon, Slauson, 1986). Интенсивность конкуренции выражается в степени уменьшения численности или плотности популяции растений из-за присутствия соседей. Значимость конкуренции — относительное уменьшение численности или плотности популяции растений за счет конкуренции в сравнении с уменьшением численности или плотности, вызванным другими причинами (фитофаги, нарушения и т. п.).
Для оценки интенсивности и важности конкуренции может быть применен регрессионный и дисперсионный анализ. При регрессионном анализе (например, зависимость размеров растений от расстояния до соседа) интенсивность конкуренции оценивается по наклону линии регрессии. Важность конкуренции в данном случае может быть оценена по доли дисперсии, описываемой данной линией (квадрат коэффициента корреляции между эмпирическими данными и регрессионными). При удалении соседей важность конкуренции может быть оценена по доли дисперсии, связанной с воздействием фактора удаления (Weldon, Slauson, 1986). Интересную методику оценки роли конкуренции в формировании растительных сообществ предложила D.E. Goldberg (1994) [см. Вставку VIII]. Ее методика основана на сравнении структуры сообщества из нескольких видов с так называемым «нулевым» сообществом, где биомасса отдельных видов прямо пропорциональна их биомассе в монокультуре. Чем сильнее реальное сообщество отличается от «нулевого», тем важнее конкуренция для его формирования. Для высокогорных сообществ северо-западного Кавказа, изученных по этой методике (Onipchenko et al., 2009), наибольшая роль конкуренции отмечена в высокопродуктивных
210
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Рис. 5.25 • Связь продукции сообществ альпийского пояса северо-западного Кавказа (столбики) с ролью конкуренции в их формировании (показатель PD ю методике D. Е. Goldberg, 1994, линия). Сообщества: АЛП — альпийские тишайниковые пустоши, АН — альпийские ковры, ПЛ — пестроовсяницевые iyra, ГКЛ — гераниево-копеечниковые луга (по: Onipchenko et al., 2009)
гераниево-копеечниковых лугах, а наименьшая — в средних по продукции пестроовсяницевых лугах (рис. 5.25). Низкопродуктивные сообщества показали промежуточные величины роли конкуренции, оцененной по величине PD [см. Вставку VIII].
D. Е. Goldberg (1994) предложила ис-Вставка VIII. Методика D. Е. Goldberg пользовать посевы монокультур (или оценки роли конкуренции	эксперименты с удалением всех ви-
в формировании сообществ	дов, кроме одного) для оценки струк-
----------------------------------- туры так называемого «нулевого» сообщества. в котором биомасса отдельных видов прямо пропорциональна их биомассе в монокультуре.
Ожидаемое участие вида в «нулевом» сообществе: RY)m = Yim/^2 где Yim — финальное участие (обилие) г-го вида в монокультуре.
Реальное участие вида в сообществе (смеси видов): RYix = Yix/^ Yix, где: Ylx — финальное участие (обилие) г-го вида в сообществе.
Далее вычисляется абсолютное (D,) и относительное (PDj) отклонение участия вида в ценозе и монокультуре:
Di = RYIX - RYim, PDi = (RYix - RYim)/RYim
и для всего сообщества — D и PD:
d=^\d,\, pd = ^\pd,\.
3. Конкуренция
211
Эти показатели оценивают только относительное изменение участия видов в составе ценозов по сравнению с теоретическим «нулевым» сообществом, т. е. при пропорциональном изменении участия всех видов по сравнению с монокультурой эти показатели (D и PD) равны 0. Расчет этих показателей для экспериментов Campbell, Grime (1992) показал, что они минимальны на среднем уровне нарушений и богатства почвы.
Р. Keddy et al. (1998) предложили различать конкурентный эффект вида (способность подавлять соседей) и конкурентный отклик (устойчивость к конкурентному воздействию соседей). Наблюдения авторов показали, что эти два показателя не скоррелированы друг с другом.
Анализ публикаций результатов экспериментов по конкуренции, проведенный J. Gurevitch с соавторами (1992), показал, что для наземных растений эффект конкуренции был несколько (незначимо) выше для бедных местообитаний (тундры, пустыни), чем для более богатых (прерии, луга, залежи), что свидетельствует в пользу теории Д. Тильмана.
Вопрос о роли конкуренции в бедных местообитаниях рассмотрен в специальном исследовании D. Goldberg и A. Novoplavsky (1997). Они показали, что при наличии флуктуаций в доступности почвенных ресурсов («пульсов» и «межпульсных интервалов», рис. 5.26) конкуренция не имеет важного значения (прав Грайм), если выполняются следующие условия:
R
У \ Межпульсный / I	/
г I интервал /	1	J
Пупьг^^-.	t
Рис. 5.26 • Схематическое изображение динамики пульсирующего ресурса (R). Пунктирная линия — пороговая концентрация
1) «межпульсные интервалы» определяются целиком абиотически, поглощение ресурсов растениями не оказывает влияние на их частоту, длительность или интенсивность,
2) выживаемость растений в «межпульсные интервалы» не зависит или отрицательно скоррелирована с количеством поглощенных ресурсов в период «пульсов» (например, более крупные растения сильнее страдают от засухи и т. п.).
Если хотя бы одно из этих условий не выполняется, конкуренция в бедных местообитаниях имеет место, что подтверждает точку зрения Тильмана.
212
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
P.J. Grubb (1994) рассматривает два варианта корневой конкуренции на бедных почвах: в плошках (изначально почва лишена корней) и в ценозах, где почва плотно пронизана корнями. В первом случае конкурентное преимущество имеют виды, обладающие высокой скоростью роста корней и быстрее занимающие свободное пространство. Во втором случае — виды с наиболее низкими пороговыми концентрациями почвенных ресурсов. В целом, видимо, обе теории объясняют различные стороны конкурентных отношений и применимы к различным природным и искусственным сообществам.
3.7.4 • Взгляды Ю. Э. Романовского
Ю. Э. Романовский сделал попытку выявить соответствие между 2- (г-и К-стратеги, см., например, Пианка, 1981) и 3-компонентными (Раменский, Грайм) классификациями стратегий, с одной стороны, и взглядами на конкурентоспособность Тильмана и Грайма, с другой (Романовский, 1989а, б, 1998).
Достигнуть успеха в конкуренции за ресурсы можно двумя основными путями: 1) снижая пороговую концентрацию ресурса (Я*) или 2) быстро реагируя на увеличение доступности ресурса в среде увеличением скорости его потребления. В первом случае мы имеем дело с К-стратегией, а во втором — с r-стратегией. Таким образом, к К-стратегам могут быть отнесены патиенты Л. Г. Раменского, т. е. растения способные выживать
Рис. 5.27 • Флуктуации ресурсов и популяционные стратегии (по: Ю. Э. Романовскому): a — К-стратеги (патиенты, стресс-толеранты) увеличивают потребление ресурсов за счет снижения пороговой концентрации; б — r-стратеги быстро потребляют ресурсы в период их обилия за счет высокой
скорости потребления. Они переживают период недостатка ресурсов (голубая стрелка) в латентном (покоящемся) состоянии (эксплеренты, рудералы), либо в толерантном (активном) состоянии (виоленты, конкуренты)
3. Конкуренция
213
Таблица 5.5 • Первичные компоненты стратегии жизненного цикла (по: Романовский, 1989, 1998). + означает отбор на увеличение, - на уменьшение значений того или иного признака, 0 — отсутствие однонаправленного отбора
К- и г-стратегии	К	г	
CSR-стратегии	S	С	R
Индивидуальные черты			
Относительный вклад энергии в размножение (репродуктивное усилие)	0	-	
Относительный вклад энергии в 1 потомка («цена потомка»)	+	-	0
Размер взрослых особей	-	+	0
Время достижения половозрелости (длительность прегенеративного периода)		0	-
Длительность жизненного цикла особи	0	+	-
Популяционные черты			
Пороговая концентрация ресурсов	-	+	+
Рождаемость	-	+	+
при постоянно низкой доступности ресурса и всегда имеющие конкурентное преимущество в стационарных условиях (Абросов и др., 1982; Tilman, 1982). r-стратеги, в свою очередь, обладают способностью с большей скоростью потреблять ресурсы в период их высокой доступности и переживать периоды с низкой доступностью ресурсов либо в латентной (покоящейся) стадии — эксплеренты, либо в толерантной (устойчивой, обычно взрослой) стадии — виоленты (рис. 5.27). Виоленты получают конкурентное преимущество в условиях высокой предсказуемости изменения уровня доступности ресурсов. В начале пика поступления ресурса им не требуется время для развития из покоящегося состояния, в отличие от эксплерентов. Поэтому виоленты (С-стратеги) получают возможность в благоприятные периоды быстро снижать доступность ресурсов для других видов, таким образом проявляя свойства эдификаторов (средо-образователей). С другой стороны, к низкой предсказуемости поступления ресурсов лучше адаптированы эксплеренты (рудералы), типичными представителями которых могут служить однолетники в некоторых пустынях, где осадки выпадают нерегулярно, раз в несколько лет.
Виды, относящиеся, к разным типам стратегий, характеризуются различными наборами индивидуальных и популяционных свойств (табл. 5.5).
214
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Так, виоленты характеризуются низким репродуктивным усилием (долей генеративных органов в биомассе), низкой ценой потомка (доля одного семени от биомассы растения), большим размером взрослых особей, высокой рождаемостью и высокой пороговой концентрацией ресурсов.
В целом взгляды Ю. Э. Романовского согласуются с описанными выше представлениями Д. Тильмана, Ф. Грайма и других исследователей. Необходимо подчеркнуть два аспекта его теории.
1.	Говорить о существовании в природе в чистом виде виолентов, патиен-тов и эксплерентов не имеет смысла, а, поскольку основные стратегии характеризуют направления отбора и проявляются в виде комплекса адаптаций, целесообразнее рассматривать большую или меньшую (по отношению к другим видам, популяциям, расам и т. п.) степень выраженности патиентности, виолентности или эксплерентности (Работнов, 19856). На вид не стоит вешать «ярлык», который может получиться при определении типов стратегий по ключам (типа рис. 5.21). И у однолетников, и, например, у деревьев, но в разной степени выражены свойства всех стратегий. Betula pendula по отношению к Picea abies обладает более выраженными чертами эксплерентности, а по отношению к Роа annua — чертами виолентности. Дифференциация по параметрам популяционных стратегий происходит (конечно, в разной степени) у растений различных, в том числе и экстремальных, местообитаний, на что также обращал внимание Б. А. Юрцев (1986).
2.	Типы стратегий выделяются на основе популяционных свойств, которые, несомненно, могут быть связаны с морфологическими адаптациями. Но морфологические признаки при выделении стратегий «вторичны», а их значимость для характеристики популяционного поведения должна быть отдельно доказана, в то время как большая часть работ по выделению типов стратегий у растений опирается на морфологические признаки. Специфика растений как прикрепленных пластичных организмов заключается в том, что при изменении доступности ресурсов численность популяций может меняться разнонаправленно, и более надежными популяционными характеристиками могут быть биомасса, встречаемость и другие геоботанические характеристики.
3.8	• Ауто- и синэкологические ареалы и оптимумы
То, что конкуренция оказывает сильное влияние как на распространение растений в природе, так и на их участие в составе сообществ, было ясно исследователям XIX в. Действие абиотических факторов на виды часто преломляется через конкурентные отношения в сообществах.
3. Конкуренция
215
На одни и те же воздействия вид реагирует по-разному в чистых посевах и в многовидовых фитоценозах. Еще в 1883 г., подводя итог 20-летних опытов с внесением удобрений, Lawes с сотрудниками писали: «Растения не обязательно существуют там, где почвенные и климатические условия наиболее благоприятны для них, но лишь в тех местах, где они могут произрастать при конкуренции с другими видами. Отсутствие положительной реакции вида на удобрения при совместном произрастании с другими видами не означает, что он не будет положительно реагировать в одновидовом посеве» (цит. по: Работнов, 1995).
А. П. Шенников (1942) провел ряд экспериментов по пересадкам участков дернины из лугов одних типов в другие. Он показал, что, например, типчак (Festuca sulcata) хорошо разрастается при пересадке из лугово-степных сообществ на влажные луга (то есть является не «сухолюбом», а «сухотерпцем»). А. П. Шенников ввел представление об экологическом (потенциальном) и фитоценотическом (реальном, в условиях конкуренции) ареале вида (диапазоне экологических условий, в котором вид может существовать, не путать с географическими ареалами!). Позднее Н. ЕПеп-berg (1953, 1954) пришел к аналогичным заключениям в экспериментах с луговыми и болотными растениями и выделил физиологический (потенциальный) и экологический (реальный) ареал вида. Во избежание путаницы лучше говорить об ауто- и синэкологических ареалах и оп-тимумах. Эти понятия аналогичны представлениям о фундаментальной и реализованной экологической нише Хатчинсона (Hutchinson, 1957).
При полевых исследованиях необходимо учитывать возможности сдвигов экологических ареалов за счет межвидовых взаимодействий. Классическим примером является сосна (Pinus sylvestris), которая в культуре лучше растет на средних по увлажнению почвах, в то время как в природе чаще встречается либо на сухих (пески, скалы), либо на переувлажненных (болота) почвах, что обычно объясняется конкурентным вытеснением елью со средних по увлажнению участков. Однако не всегда только конкуренция является причиной смещения синэкологического оптимума по сравнению с аутэкологическим. Так, например, посадки сосны на средних по условиям увлажнения почвах в северной Скандинавии (в местах, обычно занятых ельниками) довольно сильно страдают от деструктивных патогенных грибов, таких как, Phacidium infestans (Burdon, 1993).
Эксперименты с пересадками часто помогают выявлению причин присутствия/отсутствия отдельных видов в составе сообществ. Ряд таких экспериментов провел A. Gigon (1987) для выявления причин различий флористического состава сообществ высокогорных лугов Альп, развитых на силикатных и карбонатных почвообразующих породах. Эти и многие
216
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
другие эксперименты позволили A. Gigon (1987) сделать вывод, что «наибольшая часть видов, приуроченных к менее экстремальным местообитаниям [более продуктивным], не встречается в более экстремальных из-за [неблагоприятного действия] абиотических факторов. С другой стороны, наибольшая часть видов, ограниченных в распространении более экстремальными местообитаниями, не встречается на менее экстремальных (более богатых) из-за конкуренции». Поэтому ауто- и синэкологические ареалы у видов виолентной (конкурентной) стратегии часто сходны, в то время как у патиентов (стресс-толерантов) они значительно различаются.
3.9	• Полевые эксперименты по изучению конкуренции
3.9.1 • Метод фитометров
Ф. Клементсом (см. Работнов, 1987) был разработан метод фитометров, состоящий в том, что тестовые растения какого-либо вида подсаживали в сообщества с различной плотностью, биомассой и т. п., после чего по их состоянию можно было судить о различиях или сходстве условий произрастания в изучаемых сообществах, а также делать выводы о взаимоотношениях между растениями. В ранних работах в качестве фитометров часто использовали культурные растения, например подсолнечник или редис. Позже стали использовать дикорастущие виды. Примером такого исследования может быть работа Т. Herben et al. (2007) на нескольких горных лугах в Чехии, в которой авторы использовали метод подсадок растений-фитометров (Anthoxanthum alpinum, Festuca rubra) для изучения свойств окружающих сообществ (надземная или подземная масса соседей, видовой состав соседей), вызывающих большее конкурентное подавление роста тестовых растений. Они показали, что рост фитометров был больше связан с массой корней соседей и видовым составом соседей, а надземная масса не оказывала существенного влияния. Наиболее значимые отрицательные связи получены для Anthoxanthum alpinum с массой корней соседей в слое 0-3 см, выявлена отрицательная связь Festuca rubra с участием в окружении этого же вида.
3.9.2 • Удаление отдельных особей, видов, групп
Изучение конкуренции в естественных сообществах часто проводят методом удаления отдельных особей, видов или групп растений с наблюдением над реакцией оставшихся компонентов сообществ. Такие эксперименты проведены во многих типах сообществ, но особенно часто — в травяных и кустарниковых фитоценозах. Наименьшее нарушающее воздействие на почву оказывает многократное срезание надземных побегов (метод истощения) (McLellan et al., 1995).
3. Конкуренция
217
Примером может служить изучение роли доминирующих видов на альпийских лишайниковых пустошах северо-западного Кавказа (Aksenova et al., 1998). В каждом из вариантов эксперимента был удален один из 5 доминирующих видов (Anemone speciosa,Antennaria dioica, Festuca ovina, Tri folium polyphyllum, Carex spp.). Отмечено приблизительно равное число случаев положительной и отрицательной реакции на удаление среди исследуемых видов. Результаты эксперимента показали, что среди доминирующих видов исследуемой альпийской пустоши преобладают конкурентные отношения (рис. 5.28 а). Кроме того, при удалении
Рис. 5.28 • Результаты 13 летнего эксперимента с удалением отдельных доминирующих видов на альпийской лишайниковой пустоши: а — отрицательные связи (положительная реакция на удаление) и б — положительные связи (отрицательная реакция на удаление) между видами альпийских пустошей. Толщина стрелок соответствует числу методов, которыми подтверждается рассматриваемая реакция. Стрелки направлены от реагирующего вида к удаляемому. Серые кружки обозначают доминанты, которые удаляли в эксперименте (по: Aksenova et al., 1998)
218
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
как Festuca ovina, так и Carex spp. резко увеличивал свою численность злак Helictotrichon versicolor. Поэтому в целом злаки и осоки в изучаемом сообществе, видимо, представляют собой единую гильдию видов, более тесно конкурирующих между собой, чем с другими видами. С другой стороны, при удалении доминирующих видов многие недоминирующие уменьшали свое участие, что говорит о положительном влиянии доми-нантов на эти виды (рис. 5.28 б, см. п. 6 гл. 5). Возможны следующие причины такой реакции (Fowler, 1981; Callaway, 1995): 1) неблагоприятные изменения в абиотической среде, вызванные удалением доминирующих видов; 2) усиление конкуренции со стороны других видов, которая ранее сдерживалась удаленным видом; 3) удаление или ослабление основных растений-хозяев, что может иметь место в случае полупаразита Euphrasia ossica, основными хозяевами которого, видимо, служат злаки и осоки (Ларин и др., 1950-1956; Seel, Press, 1994).
Анализируя в целом результаты этого и многих других экспериментов с удалением отдельных видов из состава естественных сообществ (Fowler, 1981; del Moral, 1983; Moore, 1982; Keddy, 1989; Moen, 1989 и др.) можно сделать ряд выводов:
1.	Наряду со случаями, когда по результатам опытов можно было выделить группы более тесно конкурирующих видов (гильдии), иногда наблюдалась «диффузная» конкуренция (термин MacArthur, 1972), когда на удаление отдельного вида большинство оставшихся реагировало небольшим увеличением своего участия.
2.	Отношения между видами в сообществе могут быть несимметричными. Если из сообщества удаляется вид А, а его нишу занимает вид В, то при удалении вида В его ниша может быть занята другими видами, отличными от А.
3.	Может наблюдаться уменьшение участия некоторых видов при удалении других, что свидетельствует о большей роли положительных отношений между растениями по сравнению с конкурентными.
4.	Общая первичная продукция сообщества после удаления отдельных видов не уменьшалась, а в ряде случаев даже возрастала.
3-9-3 • Корневая (траншейная) обрубка
При изучении корневой конкуренции видов деревьев с другими растениями часто используется метод траншейной обрубки, который впервые применил Fricke (1904). Lutz (1945; Aarssen, Epp, 1990) сообщает об изменении в травяном покрове леса в течение 21 года после обрубки корней. В первые годы число видов и общее покрытие на экспериментальных
3. Конкуренция
219
□ Vaccinium myrtiilus
□ Oxalis acetosella
	Hylocomium splendens
	Rubus idaeus
Рис. 5.29 • Изменение проективного покрытия
(ось ординат) четырех видов нижних ярусов в зеленомошном ельнике после обрубки корней ели в эксперименте
В. Г. Карпова (1969)
площадках существенно возрастало, а в дальнейшем флористическое разнообразие снижалось при увеличивающемся покрытии трав.
Большой интерес представляют классические эксперименты В. Г. Карпова (1969) по изучению конкуренции в еловых лесах Центрально-черноземного заповедника. После обрубки корней ели на площадках в 1 м2 произошло резкое изменение состава и структуры напочвенного покрова: почти исчезли зеленые мхи, резко (до 90 %) увеличилось покрытие кислицы (Oxalis acetosella), а на четвертый год на площадках появилась малина (Rubus idaeus) (рис. 5.29). На пятый год эксперимента наблюдалось разрастание кустов малины, а кислица снизила свое участие. Эти изменения были связаны с тем, что удаление корневой конкуренции со стороны ели вызвало бурное развитие кислицы, которая, в свою очередь, затенила мхи. Развитие более высокорослой малины и конкуренция за свет и привели в дальнейшем к разреживанию покрова кислицы. Эти результаты свидетельствуют о большой роли корневой конкуренции со стороны ели преимущественно за воду и минеральные формы азота в формировании нижних ярусов еловых лесов. С другой стороны, ряд видов, например черника Vaccinium myrtillus, практически не изменила своего участия после обрубки корней ели.
220
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Опыты с траншейной обрубкой произведены в различных типах леса, иногда они сопровождались оценкой изменения доступности ресурсов. Так, эксперименты в лесах из каменного дуба (Quercus ilex L.) близ Барселоны показали, что влажность почвы, содержание и вынос нитратного азота и интенсивность минерализации соединений азота резко возрастали на участках, подвергшихся обрубке, по сравнению с ненарушенным лесом. Концентрация азота в лизиметрических водах выросла с 0,18 до 11,3 мг/л на экспериментальных участках, а содержание аммонийного азота возросло с 24 до 68 мг/кг почвы, в то время как на контрольных участках оно упало в течение сезона до 9 мг/кг почвы (Bonilla, Roda, 1990).
3.10	• Представления Р. Keddy о конкурентной иерархии и центрифужной организации растительных сообществ
Несмотря на частые случаи ассиметричной конкуренции, на основании экспериментов с замещениями (по схеме de Wit, см. п. 3.4 гл. 5), удалением отдельных видов в природе и других часто можно составить ряды конкурентоспособности видов для отдельных сообществ, т. е. определить конкурентную иерархию видов. Например, F. Clements (1933) обобщил результаты многих экспериментов, проведенных в прериях США, и сделал заключение, что более высокорослые злаки имеют конкурентное преимущество перед низкорослыми.
На примере растительных сообществ влажных лугов и болот Keddy (1990) предложил теорию центрифужной организации сообществ (рис. 5.30): имеется центральное, наиболее продуктивное (сердцевинное, core) местообитание, которое предпочли бы все (большинство) видов данного ряда сообществ, и серия менее продуктивных периферических местообитаний, к которым адаптированы немногие виды. Конкуренция наиболее интенсивна в центре, где немногие основные доминанты вытесняют прочие виды на периферию. Удаление доминирующих видов из центрального местообитания ведет к замещению их видами из ближайших периферийных сообществ.
Keddy, MacLellan (1990) также рассматривают структуру лесов ряда регионов США с позиций предложенной модели. В центре располагались наиболее теневыносливые виды региона, а высокое разнообразие поддерживалось за счет нарушений (gap-динамики). При удалении видов деревьев их место также занимали ближайшие соседи с более «периферийных» участков, а при удалении периферийных видов, лесные сообщества сменялись травяными и кустарниковыми (Keddy, MacLellan, 1990).
3. Конкуренция
221
песчаные речные пляжи
Typha
Я
Sdrpus acutus
Sdrpus americanus
Drosera Hypericum
Е
Typha
Cladfum
Xyris Drosera Sabatia
/У /<№/
ф л s ф <Q 3
3
галечные берега озёр
Рис. 5.30 • Схема «центрифужной» организация растительных сообществ околоводных местообитаний Канады вдоль градиента биомассы (по: Keddy, 1990)
Предложенная модель хорошо согласуется с результатами многих экспериментов по пересадкам растений из одних сообществ в другие.
3.11	• Широкая трактовка конкуренции.
Прямая и «кажущаяся» конкуренция
В предыдущих разделах мы рассматривали конкуренцию в узком смысле, т. е. как трофическую конкуренцию, или конкуренцию за ресурсы. Однако многие исследователи трактуют конкуренцию как любые отрицательные отношения между растениями, без акцента на их механизм. Тогда в эту категорию попадают и аллелопатические взаимодействия, рассматриваемые в следующем разделе, а также многие другие фор-
222
Глава 5. Типы взаимоотношений растений в фитоценозах
Рис. 5.31 • Различные случаи отрицательных отношений между растениями. Е — естественные враги (фитофаги, паразиты, патогены); Pl, Р2, РЗ — виды растений; R — лимитирующие ресурсы (свет, вода, ЭМП и т.д.). Сплошные линии — прямые взаимодействия; пунктирные — опосредованные взаимодействия; полые стрелки — позитивный эффект; черные стрелки — негативный эффект.