/
Автор: Ересковский А.В.
Теги: porifera (sponges) зоология биология животный мир монография эволюционный процесс эмбриология безпозвоночные
ISBN: 5-288-03716-7
Год: 2005
Текст
А. В. ЕРЕСКОВСКИИ
СРАВНИТЕЛЬНАЯ
ЭМБРИОЛОГИЯ
ГУБОК (PORIFERA)
САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ
SAINT-PETERSBURG STATE UNIVERSITY
A.V ERESKOVSKY
COMPARATIVE EMBRYOLOGY
OF SPONGES (PORIFERA)
PUBLISHING HOUSE OF SAIUT-PETERSBURG STATE UNIVERSITY
2005
А. В. ЕРЕСКОВСКИЙ
СРАВНИТЕЛЬНАЯ ЭМБРИОЛОГИЯ
ГУБОК (PORIFERA)
ИЗДАТЕЛЬСТВО С.-ПЕТЕРБУРГСКОГО УНИВЕРСИТЕТА
2005
УДК 593.46
ББК 28.63
Е70
Рецензенты: член-кор. РАН, проф. В. В. Малахов (Моск. гос. ун-т им. М. В. Ломоносова),
проф. А. К. Дондуа (С.-Петерб. гос. ун-т)
Ересковский А. В.
Е70 Сравнительная эмбриология губок (Porifera). — СПб.: Изд-во С.-Петерб. ун-та,
2005.-304 с.
ISBN 5-288-03716-7
В монографии обобщены результаты многолетних исследований автора, приводится обшир-
ный оригинальный и литературный материал по сравнительной эмбриологии Porifera. Прово-
дится типизация развития губок, выясняются вопросы происхождения и эволюции этих низших
многоклеточных животных и их онтогенеза. Особое внимание уделено анализу особенностей
онтогенеза у губок. Обсуждается проблема колониальности, модулярности, индивидуальности
губок в связи с особенностями их организации и морфогенезов при росте и бесполом размноже-
нии; предлагается морфогенетическая трактовка плана строения, прототипа и филотипической
стадии у Porifera.
Книга предназначена для эмбриологов, зоологов, морфологов и эволюционистов, а также
может быть использована в качестве учебного пособия для студентов биологических специаль-
ностей университетов.
ББК 28.63
Ereskovsky А. V
Comparative embryology of sponges (Porifera)
The book contains abundant original and literary data on comparative embryology of Porifera.
On the basis of this material, typization of sponge’ development is given and problems concerning
origin and evolution of these lower metazoans and their ontogenesis are discussed. Special attention
is focussed on the analysis of characteristic features of the ontogenesis in Porifera. Coloniality, mod-
ularity and individuality in sponges are discussed in connection with features of their organisation
and morphogenesis during growth and asexual reproduction. A morphogenetic interpretation of the
body plan, prototype and phylotypic stage in Porifera is proposed.
The book is addressed to embryologists, zoologists, morphologists and evolutionists. It will be
useful as a textbook for students of biology in the university level.
Издание осуществлено при финансовой поддержке Российского фонда
фундаментальных исследований (проект №04-4-62000)
HF"
ISBN 5-288-03716-7
© А. В. Ересковский, 2005
© Издательство
С. - П етербу ргского
университета, 2005
Посвящаю моим родителям
ПРЕДИСЛОВИЕ
Губки (Porifera) — наиболее древние многоклеточные животные (Kobayashi et al.,
1996; Li et al., 1998; Mehl et al., 1998; Kim et al., 1999). В связи с этим губки представ-
ляют большой интерес для эволюционной эмбриологии, эволюционной морфологии в
целом и филогенетической зоологии. Ни одна из проблем ранней эволюции многокле-
точных животных и построения естественной системы их основных стволов не может
обсуждаться без рассмотрения губок. У этих животных наблюдаются крайне прими-
тивные тканеобразование, процессы гаметогенеза, эмбриогенеза и метаморфоза. У них
же имеются и различные усовершенствования этих механизмов, что позволяет понять
процессы их формирования в эволюции многоклеточных организмов.
Исторически сложились две противоположные точки зрения на положение губок в
системе эукариот. Одни исследователи (Sollas, 1884; Delage, 1892; Minchin, 1900; Лива-
нов, 1955; Hadzi, 1963; Федотов, 1966; Шульман, 1974; Salvini-Plaven, 1978; Журавле-
ва, Мягкова, 1987; Кусакин, Дроздов, 1994; Колтун, 1996; Серавин, 1997), начиная с
Ф. Бальфура (Balfour, 1879) считают губок самостоятельной ветвью эволюции, возник-
шей независимо от других Metazoa. Противоположной точки зрения придерживаются
авторы (Haeckel, 1874; Захваткин, 1949; Levi, 1956; Беклемишев, 1964; Brien, 1967с;
1973а; Иванов, 1968, 1971; Tuzet, 1970; Efremova, 1997; Mehl et al., 1998; Muller, Muller,
1999; Schutze et al., 1999), считающие губок истинными Metazoa, произошедшими от
одного общего предка.
Недавно появилась третья точка зрения, согласно которой подтверждается монофи-
лия Metazoa, но монофилия Porifera ставится под сомнение. В результате применения
методов молекулярной филогении (Cavalier-Smith et al., 1996; Collins, 1998; Zrzavy et
al., 1998; Adams et al., 1999; Borchiellini et al., 2001, 2004a) и сравнительной эмбриоло-
гии (Ересковский, 2002; Ereskovsky, 2004; Boury-Esnault et al., 2003) была предложена
гипотеза парафилетических отношений между классами губок.
Неоднократно делались попытки понять причины своеобразия организации и биоло-
гии губок (Rasmont, 1979; Короткова, 1981а, 1988а; Simpson, 1984; Серавин, 1986, 1992;
Колтун, 1988; Малахов, 1990; Gaino et al., 1995; Efremova, 1997; Ereskovsky, Korotko-
va, 1997; Ересковский, 1999; Ересковский, Короткова, 1999 и др.). Было показано, что
специфика гаметогенеза, эмбриогенеза, личиночного развития, метаморфоза и других
стадий полового развития губок тесно связана с низким состоянием многоклеточной
организации этих животных, с морфофункциональными особенностями их тканей, с
высокими адаптивными возможностями и другими чертами их биологии.
Разнообразие и слабая изученность онтогенеза представителей различных макро-
групп типа Porifera затрудняли систематизацию губок, типизацию их развития, пони-
мание причин их своеобразия и эволюции (Brien, 1967с, 1972; Borojevic, 1970; Корот-
кова, 1981а, б, 1988а; Efremova, 1997; Ereskovsky, Korotkova, 1997; Ivanova-Kazas, 1997;
Ересковский, 1999; Ересковский, Короткова, 1999).
В одних работах (Brien, 1967, 1972; Ivanova-Kazas, 1997) эволюция онтогенеза губок
5
представляется в виде постепенного анаболического усложнения эмбриогенеза, кор-
релирующего с усложнением водоносной системы. В других обращается внимание на
взаимоотношение и баланс жгутиковой и амебоидной клеточных линий в морфогенети-
ческих процессах у губок (Borojevic, 1970). Наиболее перспективным оказалось пред-
ставление об эволюции онтогенеза губок, разработанное на основе целостного анализа
морфогенетических процессов в жизненном цикле особи (Короткова, 19816, 1988а).
Вероятно, одной из наиболее глубоких причин разнообразных взглядов на эту про-
блему можно считать традиционное представление о губках как о гомогенной монофи-
летической группе. Результаты изучения представителя одного из классов (Hexactinell-
ida, Calcarea или Demospongiae) экстраполировались на всех Porifera. При этом не важ-
но, какие исследования велись: морфологические, эмбриологические, цитологические,
молекулярно-биологические или биохимические.
Учитывая столь важное значение Porifera для познания возникновения, эволюции и
филогении Metazoa, становится очевидным необходимость обширного сравнительного
изучения индивидуального развития этих низкоорганизованных животных. Несмотря
на 130-летнюю историю исследования развития губок их сравнительная эмбриология
еще не разработана. Впрочем, попытки ее создания делались неоднократно, что было
связано с накоплением новых фактов и необходимостью их обобщения на основе но-
вых идей (Delage, 1892, 1899; Brien, 1943; Levi, 1956; Иванова-Казас, 1975; Короткова,
1981а). Соответственно главной целью настоящей работы является разработка основ
сравнительной эмбриологии губок на новом этапе. Теоретической основой для этого
послужила гипотеза Г. П. Коротковой (1979) о взаимозависимости всех морфогенети-
ческих процессов в онтогенезе. Все организмы существуют в репродуктивном цикле, и
их эволюция невозможна без взаимозависимого преобразования различных морфоге-
незов, сменяющих друг друга или сосуществующих в ходе индивидуального развития:
чтобы понять причины изменений того или иного этапа полового или бесполого раз-
множения, необходимо проанализировать весь жизненный цикл животного (Короткова,
1979).
Основными задачами при написании данной книги были:
1) обобщение имеющейся информации по индивидуальному развитию губок, ее клас-
сификация и изложение в соответствии с таксономической структурой Porifera;
2) выявление разнородности морфогенезов и характера онтогенезов в различных
макрогруппах Porifera, а также их корреляции с организацией как дефинитивных гу-
бок, так и их личинок;
3) выявление не только единства морфогенезов Porifera и Eumetazoa, свидетельству-
ющего об общих эволюционных корнях многоклеточных животных, но и особенностей
морфогенезов и онтогенезов губок.
Книга состоит из двух частей: частной и теоретической. Во введении представлена
общая характеристика губок. Особое внимание в ней уделено анатомо-гистологической
организации, а также ультраструктурным характеристикам. В главах 2-5 приведено
систематическое изложение материала по индивидуальному развитию представителей
различных классов, подклассов и отрядов Porifera. Особое внимание уделено личиноч-
ному морфогенезу, ультраструктуре личинок и их метаморфозу. Неравноценность объ-
ема глав связана со степенью изученности той или иной группы губок. Глава 3.6 «Раз-
витие Halisarcida» написана совместно с Е. Л. Гонобоблевой. Во второй части книги
рассмотрены теоретические вопросы онтогенеза губок.
Основой для написания настоящей работы послужили собственные исследования
автора по развитию губок из различных отрядов класса Demospongiae, проведенные
6
на кафедре эмбриологии С.-Петербургского государственного университета и в Цен-
тре океанологии в Марселе (Франция) (Centre d’Oceanologie de Marseille, Station Ma-
rine d’Endoume Marseille). Чтение курса «Сравнительной эмбриологии беспозвоноч-
ных», осуществляемое автором в течение многих лет на биолого-почвенном факультете
СПбГУ, способствовало более глубокому осмыслению сходства и различий морфогене-
зов в ходе индивидуального развития Porifera и Eumetazoa.
В заключение считаю своим приятным долгом выразить самую глубокую при-
знательность моему учителю и первому научному руководителю проф. Г. П. Ко-
ротковой, оказавшей самое сильное влияние на становление моих научных инте-
ресов. Мои сравнительно-эмбриологические взгляды во многом были определены
впечатлением от незабываемых лекций проф. О. М. Ивановой-Казас и чтения ее
монографий. Я также благодарен моим коллегам: В. М. Колтуну, проф. А. Н. Го-
ликову, проф. А. К.Дондуа, проф. Л. Н. Серавину, С. М. Ефремовой, Д. Г. Полтевой,
А. И. Грановичу, Е. Л. Гонобоблевой, А. С. Плоткину, Л. В. Ивановой, Р. П. Анакиной,
проф. С. А. Карпову, И. А. Тихомирову и Д. Б. Токиной, за многочисленные дискуссии
по многим проблемам эмбриологии и зоологии. Огромную помощь и поддержку в тече-
ние последних лет я получал от моих коллег из Центра океанологии в Марселе (Фран-
ция), Nicole Boury-Esnault, Jean Vacelet, Thierry Perez (Centre d’Oceanologie de Marseille,
Station Marine d’Endoume Marseille) и Philippe Willenz (Royal Belgian Institute of Natural
Sciences, Bruxells).
A. В. Ересковский
ВВЕДЕНИЕ. ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА ГУБОК
Во введении мы коснемся лишь тех сторон организации Porifera, которые имеют
прямое отношение к теме настоящей книги. Здесь не будут рассматриваться особенно-
сти физиологи, биохимии, экологии и т. п.
Организация и таксономическая структура губок
Губки (Porifera) — водные, преимущественно морские, бентосные низкоорганизован-
ные многоклеточные животные с фильтрационным питанием и дыханием. У них нет
обособленного кишечника или кишечной паренхимы, нервной и мышечной системы,
а также гонад. Губки характеризуются разнообразием формы тела. Они могут иметь
вид пленки, корки, быть комковидными или сферическими, трубчатыми, ветвистыми,
вееровидными и др. Соответственно, у них трудно выявить общую полярность, за ис-
ключением апикобазальной, характерной для всех прикрепленных организмов. Однако
у однооскулюмных губок, вне зависимости от типа водоносной системы, апикобазаль-
ная ось сохраняет значение оси радиальной симметрии. Размеры губок, как и форма
их тела, сильно варьируют: от 3-10 мм до 1,5-2 м.
Губкам свойственен высокий внутривидовой полиморфизм. Форма тела, его разме-
ры и окраска, за немногими исключениями, не являются видоспецифичными и напря-
мую зависят от экологических условий, главным образом гидродинамики, а также от
стадии репродуктивного цикла. Высокая пластичность характерна также для жизнен-
ных циклов и репродуктивных стратегий у различных популяций одного вида.
Губки относятся к подцарству Parazoa и выделены в тип Porifera. В настоящее вре-
мя описано около 7 тыс. видов губок, относящихся к трем классам: Hexactinellida (под-
тип Symplasma), Calcarea, Demospongiae, и представителям группы Homoscleromorpha
с неясным таксономическим положением (подтип Cellularia) (табл.). Имеется еще один
класс вымерших губок Archaeocyatha, проявляющий четкое родство с Demospongiae.
Ископаемые «классы» Sphinctozoa и Stromatoporoidea не являются отдельными таксо-
нами (Wood, 1991), как, впрочем, и Sclerospongiae (Vacelet, 1985), —это не более чем
типы организации тела. Представители каждого класса губок характеризуются различ-
ным по времени происхождением (по ископаемым остаткам), отличаются особенностя-
ми строения скелета и формой спикул, а также имеют особые типы развития, трудно
сводимые один к другому.
Согласно палеонтологическим данным Porifera являются древнейшими многокле-
точными животными. Наиболее архаичными из ныне живущих губок считаются Hex-
actinellida, ископаемые остатки этих губок прослеживаются до раннего Протерозоя
(Steiner et al., 1993; Brasier et al., 1997). Представители класса Demospongiae известны
с позднего Протерозоя (около 750 млн лет) (Reitner, Worheide, 2002). Любопытно, что
8
Таксономическая структура современных Porifera
(по: Systema Porifera, 2002, с модификациями)
Подтип Класс Подкласс Отряд
Symplasma Hexactinellida Amphidiscophora Amphidiscosida
Hexasterophora Lyssacinosida Hexactinosida Aulocalycoida
Cellularia Calcarea Calcaronea Murrayonida Lithonida Baerida Leucosolenida
Calcinea Clathrinida
Demospongiae Chondrosida Halisarcida Verongida Agelasida Astrophorida ‘Lithistida’ Poecilosclerida Haplosclerida Halichondrida Hadromerida Spirophorida Verticillitida Dictyoceratida
Homoscleromorpha Homosclerophorida
к этому же периоду относятся и первые находки «роговых», т. е. бесспикульных Демо-
спонгий (Reitner, Worheide, 2002). Известковые губки (Calcarea) появились несколько
позже остальных Porifera, лишь в нижнем Кембрии (Reitner, 1992). Согласно палеонто-
логическим данным Homoscleromorpha представляют собой наиболее молодую группу
губок —они появляются только в раннем Палеозое (Mehl-Janussen, 1999).
Тело губок построено двумя эпителиальными слоями клеток: пинакодермой и хо-
анодермой. У Cellularia пинакодерма представлена уплощенными клетками — пинако-
цитами, которые образуют наружные покровы губки и выстилают каналы водоносной
системы, а также некоторые внутренние полости. Хоанодерма сформирована жгутико-
выми воротничковыми клетками — хоаноцитами, выстилающими жгутиковые (хоано-
цитные) камеры. Пространство между наружным слоем пинакоцитов и водоносной си-
стемой заполнено внеклеточным матриксом (мезохилом), состоящим из фибрилл кол-
лагена. В мезохиле находятся различные типы клеток (около 10), обладающих высокой
мобильностью, и скелетные элементы (Короткова, 1981а; Simpson, 1984; Harrison, De
Vos, 1991).
Прочность (ригидность) тела губок обеспечивается фибриллами коллагена мезохи-
ла, спонгиновыми фибриллами и неорганическим скелетом, представленным различ-
ными минеральными элементами, состоящими либо из карбоната кальция (СаСОз)
(Calcarea), либо из кремния (ЯЮг) (Hexactinellida, Demospongiae, Homoscleromorpha).
Неорганический скелет представлен отдельными спикулами, связанными или сплав-
ленными спикулами либо монолитным минеральным скелетом. Органический скелет,
как и неорганический, формируется или собирается различными клетками.
9
Водоносная система
Циркуляторная водоносная система считается наиболее оригинальной чертой орга-
низации губок. Она состоит из приносящих и выносящих каналов, которые связаны с
камерами, выстланными хоаноцитами.
Вода проникает через мелкие поры —в приносящие каналы и направляется к хо-
аноцитным камерам, из которых по системе выносящих каналов попадает в крупный
выводящий оскулюм. Вода движется только в одном направлении благодаря согла-
сованному биению жгутиков хоаноцитов. Частички пищи и кислород захватываются
из воды различными клетками, включая и хоаноциты. Прочие клетки и в первую оче-
редь археоциты способствуют транспортировке частичек пищи и кислорода внутрь тела
губки. Водоносная система представляет собой модульную, легко перестраивающуюся
систему, которая может существенно различаться даже у особей одного вида (Gaino
et al., 1995; Плоткин и др., 1999). Основными физиологическими функциями этой си-
стемы являются доставка и выведение пищевых частиц, газообмен, выведение гамет и
личинок.
В то же время у некоторых представителей сем. Cladorhizidae (отряд Poecilosclerida,
кл. Demospongiae) не обнаружено ни одного элемента водоносной системы (Vacelet,
Boury-Esnault, 1994, 1996).
Выделяют четыре основных типа водоносной системы:
1) асконоидная — внутренние полости губки полностью выстланы хоаноцитами
(рис. 1, а);
2) сиконоидная — удлиненные хоаноцитные камеры проходят через все тело губки,
от кортекса до атриума (рис. 1, 5);
3) силлеибидная — удлиненные хоаноцитные камеры располагаются радиально во-
круг впячивания атриальной полости (рис. 1, в);
4) лейконоидная — хоаноциты объединены в отдельные хоаноцитные камеры, раз-
бросанные в мезохиле (рис. 1, г).
Учитывая особое значение водоносной системы, как «жизненного центра» губок,
несколько подробнее остановимся на ее строении. В состав водоносной системы входят
следующие компоненты (рис. 2): поры (остии), приносящие каналы, апопиль, хоаноцит-
ная камера, прозопиль, выносящие каналы, оскулюм.
Поры. Многочисленные микроскопические структуры, диаметром от 4 до 100 мкм.
У Calcarea поры формируются внутри отдельных клеток — пороцитов, входящих в со-
став экзопинакодермы. У асконоидных и некоторых сиконоидных губок поры ведут
сразу в полость, выстланную хоанодермой, а у сиконоидных и лейконоидных — в при-
носящий канал. У Demospongiae также имеются особые трубковидные клетки — поро-
циты, однако нередко поры образуются как отверстие между несколькими соседними
экзопинакоцитами. У Hexactinellida поры представляют собой отверстия в синцитиаль-
ной дермальной мембране.
Приносящие каналы. Тонкие трубки, выстланные прозопинакоцитами. У губок с
сиконоидной организацией они ведут непосредственно в хоаноцитные камеры, а у форм
с более сложно организованной водоносной системой, поры ведут в вестибулюмы (суб-
дермальные камеры), от которых берут начало приносящие каналы. В стенках принося-
щих каналов имеются многочисленные межклеточные поры, ведущие непосредственно
в мезохил. У Homoscleromorpha прозоэндопинакоциты имеют жгутик. Короткий про-
ход, соединяющий приносящий канал с хоаноцитной камерой, называется прозопиль, а
образующие его клетки называются пинакоцитами и хоаноцитами прозопиля.
10
о
Рис. 1. Строение различных типов
водоносной системы у губок (по: Bergquist, 1978):
а — асконоидная, б — сиконоидная; в — силлеибидная; г — лейконоидная. Условные обозна-
чения: ат — атриум; в.к — выносящий канал; о — оскулюм; п — поры; п.к — приносящий канал;
хд— хоанодерма; х.к—хоаноцитная камера
11
Рис. 2. Строение однооскулюмной губки (из Weissenfels, 1989):
ап — апопиль; в.к — выносящий канал; о — оскулюм; п — пора; п.к — принося-
щий канал; пп — прозопиль; сп — спикула; х.к— хоаноцитная камера
Хоаноцитные камеры. Основные элементы водоносной системы. Представляют
собой сферические или овальные образования, сформированные воротничковыми клет-
ками — хоаноцитами. Хоаноцитные камеры бывают трех типов: афодалъные, дипло-
дальные и эврипилъные (рис. 3). Хоаноцитная камера афодального типа соединена с
приносящим каналом посредством прозопилей, а с выносящим каналом посредством
апопиля, связанного с афодусом — короткой трубочкой, идущей от апопиля к выно-
сящему каналу (рис. 3, а). Апопилем называется короткий канал, ведущий от хоано-
цитной камеры в выносящий канал, образующие его клетки называются хоаноцитами
и пинакоцитами апопиля. В афодус может открываться только одна камера. Хоано-
цитная камера диплодального типа соединена с приносящим каналом посредством ка-
нальца, называемого прозодусом и с выносящим каналом через апопиль посредством
афодуса (рис. 3, б). Хоаноцитная камера эврипильного типа соединена с приносящим
и выносящим каналами непосредственно через прозопиль и апопиль (рис. 3, в). Специ-
альный канал, ведущий из апопиля в выносящий канал, отсутствует, в один выносящий
канал может открываться несколько камер.
Сферические хоаноцитные камеры характерны для лейконоидных форм. У Но-
moscleromorpha с силлеибидной системой и у сиконоидных известковых губок каме-
ры вытянутой формы, а у Halisarcida ветвящиеся. Соответственно такие камеры более
крупные, количество хоаноцитов в них варьирует.
У Hexactinellida отдельных хоаноцитов нет, но имеется синцитиальная хоанодерма,
образующая воротничковые камеры. Хоаносинцитий у стеклянных губок тонкий, он
включает многочисленные утолщения, называемые узловыми (нодальными) телами.
Каждое такое тело несет воротничок и жгутик (воротничковое тело) (рис. 4). В сред-
нем на 10 воротничковых тел приходится одно ядро (Mackie, Singla, 1983). На уровне
дистального кольца микровиллей воротничка имеется вторичная синцитиальная сеть,
несущая периодические поры, через которые выглядывает воротничок и жгутик.
12
Рис. 3. Типы хоаноцитных камер у губок:
а — афодальные; б—диплодальные; в—эврипильные: ап — апопиль; аф— афодус; про — прозопиль;
х.к — хоаноцитная камера
Рис. 4- Водоносная система Hexactinellida:
а — схема строения участка воротничковой камеры (из: Reiswig, Machie, 1983); б — узловое тело — фраг-
мент хоаносинцития (из: Mackie, Singla, 1983): б.р — базальный ретикулюм; во — воротничок; в.т — ворот-
ничковое тело; втп.р — вторичный (трабекулярный) синцитий; снс— жгутик; я — ядро
Выносящие каналы. Начинаются от пинакоцитов апопиля и заканчиваются оску-
люмом, выстланы апендопинакоцитами. Обширная полость перед оскулюмом, вы-
стланная апендопинакоцитами, в которую выходят крупные выносящие каналы, назы-
вается атриумом (см. рис. 1). У асконоидных губок, не имеющих выносящих каналов,
апендопинакоциты расположены только в районе узкого оскулярного кольца. У сико-
ноидных губок эти клетки выстилают атриум, который нельзя называть выносящим
каналом. У лейконоидных губок выносящие каналы четко выражены, при этом мел-
кие каналы постепенно объединяются в более крупные, пока не выходят в оскулюм.
У губок наблюдается большое разнообразие типов пространственного распределения
выносящих каналов.
Оскулюм. Структура оскулюмов также весьма вариабельна. Снаружи они покры-
ты экзопинакоцитами, а изнутри апендопинакоцитами. У стеклянных губок эти эпи-
телии синцитиальные (Reiswig, 1979). Оскулюмы большинства Demospongiae и Cal-
carea способны сокращаться главным образом за счет кольца миоцитов, образующих
в апикальной части своеобразный сфинктер. Однако уменьшение диаметра оскулюма
13
возможно и вследствие сокращения пинакоцитов или мезохила. Оскулюм губок пред-
ставляет собой аналог клоаки Eumetazoa.
У Hexactinellida, в отличие от Cellularia, настоящей канальной системы нет (Reiswig,
1979; Mackie, Singla, 1983). Вода, попав через отверстия в дермальной мембране, дви-
жется по субдермальным полостям, пронизанным трабекулярным синцитием. Затем
она просачивается через приносящие пространства (не каналы!) в синцитиальную тра-
бекулярную сеть и, наконец, через прозопиль в синцитиальные воротничковые камеры
(рис. 4). Затем вода выводится через апопиль в выводящую трабекулярную синцити-
альную систему.
Тканевая организация губок и пластичность тела
Одним из наиболее дискуссионных вопросов является трактовка тканевой органи-
зации губок. История проблемы неоднократно разбиралась отечественными авторами
(Короткова, 1981а, 1997; Серавин, 1992; Efremova, 1997), поэтому мы не будем ее обсуж-
дать здесь. Мы также не будем подробно останавливаться и на характеристике клеток
губок, описанных во многих работах (Bergquist, 1978; Короткова, 1981а; Simpson, 1984;
Harrison, De Vos, 1991; Малахов, 1990).
Ткани многоклеточных животных подразделяются на две категории: эпителиаль-
ные и паренхимные. В гистологии под тканью понимается система элементов (клеток
и образуемых ими межклеточных структур), объединенных общей функцией и струк-
турно-химической организацией (Заварзин, 1985). Выделяют четыре основных типа
тканей: пограничные (эпителиальные), ткани внутренней среды (кровь, интерстици-
альные, скелетные), ткани нервной системы и мышечные ткани (Заварзин, 1985). По-
скольку у губок последние два типа тканей не обнаружены, мы обратимся к анализу
пограничных и тканей внутренней среды.
Для эпителиальных тканей Metazoa характерны два основных первичных признака
их системной организации: структурное объединение эпителиальных клеток в непре-
рывные пласты, функционирующие как целостные системы, и полярность вследствие
пограничного положения этих тканей.
В свою очередь, ткани внутренней среды подразделяются на три разновидности:
рыхлая соединительная ткань (паренхима, мезоглея, мезохил), скелетные и опорные
ткани и защитные ткани (кровь, лимфа).
Пограничные ткани и ткани внутренней среды у губок более примитивные, чем у
других Metazoa, как структурно, так и функционально. По сравнению с аналогичными
тканями высоко организованных животных ткани губок оказываются более многофунк-
циональными. Кроме того, ткани губок отличает способность составляющих их клеток
к трансдифференцировкам в другие типы клеток (Ефремова, 1972; Короткова, 1981а,
1997; Gaino et al., 1995). В то же время у Porifera нет единой категории тотипотентных
клеток: в пределах каждого класса имеется своя система стволовых клеток. Так, у De-
mospongiae это археоциты, у Calcarea —хоаноциты, у Homoscleromorpha—пинакоциты,
у Hexactinellida, обладающих синцитиальной организацией, вероятно, археоциты.
К пограничным тканям губок относятся пинакодерма и хоанодерма. Пинакодерма
представителей подтипа Cellularia подразделяется на экзо-, базо- и эндопинакодерму.
Экзопинакодерма формирует покров тела губки. Базопинакодерма развивается в ос-
новании губки и отвечает за прикрепление ее к субстрату. Эндопинакодерма образует
стенки субдермальных полостей и каналов водоносной системы. Последняя подраз-
деляется на прозопинакодерму, образующую приносящие каналы, и апопинакодерму,
14
образующую выносящие каналы. Соответственно выделяют несколько разновидностей
пинакоцитов. Экзопинакоциты — веретеновидные или Т-образные клетки, находящи-
еся на свободной поверхности губки (рис. 5). У Homoscleromorpha они обладают жгу-
тиком. Базопинакоциты располагаются на базальной поверхности губки, секретируя
коллагеновый матрикс. Эндопинакоциты выстилают приносящие и выносящие каналы
губок, у всех Homoscleromorpha и у некоторых Demospongiae они имеют жгутик.
Рис. 5. Пинакодерма и пинакоциты Cellularia:
а — пинакодерма, состоящая из веретеновидных (£) пинакоцитов; в — пинакодерма, состоящая из
Т-образных (г) пинакоцитов: а.Г — аппарат Гольджи; ва — вакуоль; мт— митохондрия; эп.р — эндоплазма-
тический ретикулюм; я — ядро (из: Короткова, 1981а)
Эпителий эуметазойного типа имеется только у представителей Homoscleromorpha,
что выражается прежде всего в наличии базальной мембраны, включающей коллаген
IV типа, тенасцин и ламинин (Humbert-David, Garrone, 1993; Boute et al., 1996). У дру-
гих Cellularia (Demospongiae и Calcarea) базальной мембраны нет. В то же время про-
странственная организация цитоскелета в базопинакодерме пресноводных демоспонгий
характеризуется высокой упорядоченностью и согласованной реакцией, свойственной
эпителиям Eumetazoa (Pavans de Ceccatty, 1986; Wachtman et al., 1990). Подобная еди-
ная интегрированная цитоскелетная организация базального эпителия получила назва-
ние «гистоскелет» (Pavans de Ceccatty, 1986).
Хоанодерма Cellularia состоит из клеток одного типа —хоаноцитов, обладающих
жгутиком, который окружен воротничком из цитоплазматических микроворсинок, со-
единенных мостиками гликокаликса (рис. 6). У Symplasma хоанодерма состоит из син-
цитиальных воротничковых тел (рис. 4). Особенности организации хоаноцитных камер
рассматривались выше. Хоанодерма является частью единой покровной ткани губок.
Кишечного эпителия и пищеварительной паренхимы у губок нет. В захвате пищевых
частичек могут принимать участие практически все клетки покровных и внутренних
тканей (Diaz, 1979; Willenz, Van de Vyver, 1982, 1984; Hahn-Keser, Stockem, 1997), по-
этому не следует рассматривать хоанодерму или систему каналов водоносной системы
в качестве производных энтодермы.
Совокупность тканей внутренней среды у губок с клеточной организацией называет-
ся мезохилом. По аналогии с другими животными и в соответствии с функциональной
специализацией определенных групп клеток в составе мезохила Cellularia можно выде-
15
Рис. 6. Хоанодерма (а) и хоаноциты Cellularia с апикально (б) и базально (в)
расположенным ядром (по: Короткова, 1981а):
а.Г — аппарат Гольджи; ва — вакуоль; мт — митохондрия; п.в — пищеварительная ва-
куоль; эп.р — эндоплазматический ретикулюм; я — ядро
лить опорно-соединительную и защитно-секреторную ткани внутренней среды (Корот-
кова, 1981а).
В состав опорно-соединительной ткани входят склероциты, спонгоциты, колленци-
ты и лофоциты (рис. 7). Главная функция этой ткани состоит в формировании ор-
ганического и минерального скелета, опорных структур и внеклеточного матрикса
мезохила. Колленциты — подвижные клетки, секретирующие коллаген у губок. Для
них характерны ветвящиеся псевдоподии. Склероциты осуществляют секрецию спи-
кул (рис. 7, а). Спонгоциты отвечают за секрецию спонгиновых волокон в мезохиле
(рис. 7, 5). Лофоциты являются разновидностью фибробластов. Это поляризованные
амебоидные клетки, секретирующие элементы внеклеточного матрикса и отвечающие
за его организацию в фибриллярные пучки (рис. 7, в).
В состав защитно-секреторной ткани входят различные амебоидные клетки и раз-
нообразные клетки с включениями (рис. 8). Основными функциями этой ткани явля-
ются защитная (фагоцитарная, бактерицидная), запасающая, секреция основного ве-
щества мезохила и функция передачи частичек пищи и кислорода. Основными кле-
точными типами, входящими в состав защитно-секреторной ткани, можно считать сле-
дующие: археоциты — амебоидные клетки губок с крупным ядрышком, способные к
16
Рис. 7. Клетки опорно-соединительной ткани губок:
а — склероцит; б — спонгоцит; в — лофоцит: сп — спикула; спо — спонгин; я — ядро
фагоцитозу (рис. 8, а); бактериоциты с вакуолями, содержащими прокариотических
микросимбионтов (рис. 8, 5); глобулярные клетки с редуцированной цитоплазмой и ма-
леньким конусовидным ядром, содержащие одну либо две крупные глобулы различной
природы и химического состава (рис. 8, в); гликоциты, содержащие в цитоплазме гли-
когенные розетки и осмиофильные включения (рис. 8, г); сферулъные клетки которые,
в отличие от глобулярных, заполнены крупными округлыми включениями различной
природы и химического состава (рис. 8, д); цистенциты — клетки с крупной вакуолью,
занимающей большую часть клетки, содержащей аморфное вещество полисахаридной
природы (рис. 8, е).
В репродуктивные процессы при бесполом и при половом размножении, а также в
восстановительные морфогенезы могут быть вовлечены клетки различных типов из со-
става покровных и внутренних тканей. Особенности этого процесса будут рассмотрены
в главах по конкретным группам губок.
Многие клетки губок (особенно археоциты у Demospongiae и хоаноциты у Calcarea)
способны трансдифференцироваться в клетки любых других типов. Направление диф-
ференцировки зависит от потребностей организма. Такое свойство обеспечивает высо-
кую пластичность организации губок.
Особенности организации губок, вероятно, связаны с высокой лабильностью их кле-
точной дифференциации. У дефинитивных особей практически нет необратимо диф-
ференцированных клеток (за исключением половых). Более того, все анатомические
структуры губки в течение ее жизни находятся в состоянии постоянного изменения.
Отличительной чертой Porifera можно считать высокую пластичность их анато-
мических, тканевых и клеточных структур в течение жизненного цикла. Различные
дифференцированные клетки губки способны к перемещению, трансдифференцировке
и замене одной функции на другую. Морфогенезы и функциональная интеграция воз-
можны только на базе мобильности и реорганизации клеток и клеточных популяций
губок. Благодаря такому свойству губка постоянно находится в состоянии реаранжи-
ровки всех структур (Ефремова, 1972; Pavans de Seccatty, 1979; Simpson, 1984; Bond,
Harris, 1998; Gaino, Burlando, 1990; Bond, 1992; Gaino et al., 1995; Maldonado, Uriz, 1999;
Galera et al., 2000). Прямая зависимость Porifera от условий внешней среды и от ста-
дий жизненного цикла в сочетании с их пластичностью, приводит к тому, что губки
17
Рис. 8. Клетки защитно-секреторной ткани губок:
а —археоцит; б — бактериоцит; в — глобулярная клетка; г — гликоцит; д — сферульная клетка; в —
цистенциты: бк — бактерии; ва — вакуоль; гб — глобула; г.р — гликогенные розетки; я — ядро
непрерывно меняют форму тела: часто происходят процессы редукции, фрагментации,
слияния или обособления особей одного клона (Burton, 1949; Johnson, 1979а, b; Pansini,
Pronzato, 1990; Gaino et al., 1995).
Показано, что этот «хронический морфогенез» осуществляется не только в ответ на
изменения экологических условий, но и как результат перемещения губок по субстрату
(Maldonado, Uriz, 1999; Bonasoro et al., 2001). У многих яйцеживородящих Demospon-
giae в течение онтогенеза происходят глубокие перестройки всех внутренних анатоми-
ческих и гистологических систем (Короткова, 19816; Ересковский, Короткова, 1999),
которые могут приводить к деструкции всей водоносной системы или ее значительной
части. Это может быть вызвано подготовкой губки к переживанию суровых внешних
условий (Simpson, 1968; Van de Vyver, Willens, 1975; Fell, 1993), при регенерационных
процессах (Короткова, 1997), при формировании редукционных тел (Simpson, 1984),
в ходе геммулогенеза и при половой репродукции (Иванова, 1981; Ересковский, 1999;
Ereskovsky, 2000).
18
Некоторые ультраструктурные и молекулярно-биологические
характеристики
Для поддержания структурной целостности, гомеостаза организма и регуляции по-
ступления питательных частиц у дефинитивных губок между пинакоцитами имеются
контакты, напоминающие десмосомы (Pottu-Boumendil, 1975; Pavans de Ceccatty, 1986;
Garrone, Lethias, 1990; Harrison, DeVos, 1991; Masuda et al., 1998). Плотные контакты
(tight junctions) обнаружены у Hippospongia communis между пинакоцитами (Pavans de
Ceccatty et al., 1970). Септированные десмосомы появляются в особых случаях: между
склероцитами, накапливающими кальцит у известковых губок (Ledger, 1975), между
хоаноцитами во время отложения коллагена (Green, Bergquist, 1979), между спонго-
цитами, секретирующими оболочку геммул у пресноводных губок (De Vos, 1977). У
Hexactinellida между археоцитами, воротничковыми телами, тезоцитами и выростами
трабекулярного синцития формируются своеобразные перфорированные пробковые де-
смосомы (plugged junctions) (Makie, Singla, 1983). В последние годы выявлены специа-
лизированные клеточные контакты и у личинок губок. Так, в апикальной части меж-
ду периферическими жгутиковыми клетками личинок Demospongiae: Dysidea etheria
(Rieger, 1994), Halisarca dujardini, Pleraplisylla spinifera, Ircinia oros (см. гл. 3), стек-
лянной губки Oopsacas minuta (Boury-Esnault et al., 1999) и Homoscleromorpha (Boury-
Esnault et al., 2003) обнаружены специализированные контакты типа опоясывающих де-
смосом (см. гл. 4). Контакты, подобные септированным десмосомам (septate junctions),
были нами обнаружены у жгутиковых клеток личинок цинктобластул Homoscleromor-
pha (см. гл. 4).
У губок обнаружены многие компоненты внеклеточного матрикса (ВКМ), характер-
ные для Eumetazoa. Например, у губок выявлены глюкозаминогликаны, фибронектин,
протеогликаны, актин-связывающие адгезивные пластинки, ламинин (Pavans de Ceccat-
ty, 1981; Humbert-David, Garrone, 1993; Muller, 1997) и различные коллагены, включая
и коллаген IV —основной компонент базальной мембраны (Garrone, 1985; Pfeifer et al.,
1993; Boute et al., 1996). Предполагается, что одним из первых гликопротеинов в эволю-
ции Метазоа был фибронектин, тогда как ламинины появились позже (Pedersen, 1991;
Rieger, 1994). Примечательно, что ламинин выделен только у наиболее продвинутых
в эволюционном отношении губок Homoscleromorpha (Humbert-David, Garrone, 1993).
Фибронектин обнаружен у пресноводных и морских губок (Labat-Robert et al., 1981;
Akijama, Johnson, 1983). Фибронектин HI (FN3) выделен у Geodia cydonium (Pahler
et al., 1998). Мюллер (Muller, 1998) предполагает, что этот модуль фибронектина FN3
филогенетически наиболее древний среди Метазоа. Кроме того, губкам свойствен эу-
метазойный тип клеточного распознавания, у них найдены системы, ответственные
за различные типы адгезии между клетками, а также между клетками и ВКМ. Они
включают интегрины, протеогликан агрегационный фактор и S-тип лектинов (Expos-
ito, Garrone, 1990; Muller, Muller, 1995; Muller, 1998; Pancer et al., 1997; Mehl et al.,
1998).
У губок достаточно развит аппарат внутриклеточных коммуникаций. Из клеток
демоспонгий выделены тирозинкиназные рецепторы, ферменты, участвующие в вы-
работке нейромедиаторов (моноаминоксидаза, холинэстераза), а также нейромедиато-
ры: ацетилхолин, эпинейрин, норэпинейрин, 5-окситриптамин, серотонин (Lentz, 1966;
Thiney, 1972; Schacke et al., 1994; Weyrer et al., 1999).
В последние десятилетия неуклонно растет интерес к геному губок, к поиску гене-
тических основ регуляции дифференцировки, трансдифференцировки и морфогенеза.
19
В Генном банке для губок имеются 153 полных протеинкодирующих последовательно-
сти, среди которых 84% относятся к шести видам (Costantini et al., 2002). Ведется и
поиск генов и их продуктов, гомологичных с Eunetazoa. Так, выделены и характери-
зованы два гена семейства T-box\ Sd-Bra и Sd-tbx. Sd-Bra был помещен в подсемейство
Brachyury, a Sd-tbx — в подсемейство ТЬх2, члены которого обнаружены только у Chor-
data в процессе спецификации зачатков конечностей (Adell, Muller, 2004).
Большое внимание уделяется также поиску гомеобоксных генов. Однако практиче-
ски все работы ведутся на пресноводных демоспонгиях. У них выделены гомеобоксные
гены из различных POU-классов гомеобоксов (Seimyia et al., 1997), один представи-
тель класса NK-2 — proxl (Seimyia et al., 1994), один представитель класса Msx — ргохЗ
(Seimyia et al., 1994), представитель класса Pax — sPax-2/5/8 (Hoshiyama et al., 1998).
Кроме того, выделен ряд близких генов, неоднозначно родственных гомеобоксным ге-
нам билатерий: prox2 (Seimyia et al., 1994), EfH-1 (Coutinho et al., 1994), SpoxTAl (Deg-
nan et al., 1995) и EmH-3 (Richelle-Maurer et al., 1998, 2004; Richelle-Maurer, Van de
Vyver, 1999).
Показано, что гомеобоксный ген ЕтпН-З начинает активно экспрессироваться во
время пролиферации полипотентных клеток и в ходе цитодифференцировки. Сделан
вывод, что этот ген губок и ген Нох И млекопитающих гомологичны по структуре
и функциональной регуляции (Coutinho et al., 2002; Richelle-Maurer et al., 2004). Ген
EmH-3 экспрессируется в полипотентных археоцитах, дифференцирующихся в хоано-
циты перед прорастанием геммул пресноводных губок (Richelle-Maurer et al., 2004).
У известковой губки Sycon raphanus (Calcarопеа) были выделены восемь гомеобокс-
ных генов, пять из которых связаны с гомеобоксом NK-2 (Manuel, Le Parco, 2000).
Один из этих генов — SrNkxD — экспрессируется в районе заднего полюса личинки
S. raphanus, что может свидетельствовать о его участии в морфогенезе (Manuel, 2001).
Эндосимбиотические бактерии
Одной из отличительных черт Губок (Porifera) является наличие у них облигатных
видоспецифичных эндосимбионтных бактерий, как фотосинтезирующих, так и неав-
тотрофных (Sara, Vacelet, 1973, Simpson, 1984; Lopes et al., 1999). В многочисленных
работах, характеризующих взаимоотношения губок и бактерий, показано, что биомасса
эндосимбионтных бактерий может достигать у морских губок некоторых видов более
50% (Vacelet, Donadey, 1977; Wilkinson, 1987; Fuerst et al., 1999), а количество морфо-
типов симбионтов в губке варьирует от одного до восьми (Fuerst et al., 1999; Muricy et
al., 1999).
Считается, что одна из важнейших функций симбиотических бактерий —их уча-
стие в физиологии губок через рециклинг нерастворимых протеинов и вовлечение в
структурные перестройки соединительных тканей губок (Wilkinson et al., 1979). Многие
бактерии, собранные в губках, синтезируют антимикробные соединения, что свидетель-
ствует об участии их в защитных механизмах губки (Stierle, Stierle, 1992; Shigemori et
al., 1992; Jayatilake et al., 1996). Симбионтные бактерии могут служить и дополнитель-
ным источником питания губок в результате их прямого фагоцитоза или утилизации
продуктов их жизнедеятельности (Vacelet, 1975, 1979; Gaino et al., 1977; Vacelet et al.,
1996).
Бактерии могут проникать в тело губок двумя способами. Первый связан с захватом
бактерий из внешней среды взрослой губки вследствие фильтрационной активности
20
(Reiswig, 1971; Pile et al., 1996); второй, наиболее характерный, — перенос симбиотиче-
ских бактерий от материнской губки к следующей генерации (вертикальный перенос)
через яйца (у яйцекладущих видов) (Sciscioli et al., 1989, 1991, 1995; Gaino, Sara, 1994)
или личинки (у яйцеживородящих) (Levi, Levi, 1976; Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002).
Вертикальный перенос симбиотических бактерий представляется важнейшим элемен-
том биологии Porifera.
ЧАСТЬ 1. ЧАСТНАЯ ЭМБРИОЛОГИЯ ГУБОК
ГЛАВА 1. РАЗВИТИЕ ГУБОК КЛАССА CALC AREA
BOWERBANK, 1864
Представители класса Calcarea — известковые губки характеризуются тем, что их
минеральный скелет образован только карбонатом кальция в форме свободных диак-
тин, триактин, тетрактин и/или многолучевых спикул. Иногда имеется спаянный плот-
ный базальный скелет с основными спикулами, сцементированными вместе. Водоносная
система может быть асконоидной, сиконоидной, силлеибидной или лейконоидной. Все
Calcarea обитают в морях. Они являются яйцеживородящими с полыми бластульными
личинками. Наиболее древние находки Calcaronea известны из раннего кембрия (James,
Klappa, 1983) и ордовика (Кетреп, 1978).
Вопрос о том, действительно ли Calcarea представляют собой монофилетическую
группу, ранее не был удовлетворительно решен традиционными морфологически-
ми методами. Однако недавние исследования по молекулярной филогении Calcarea
(Borchiellini et al., 2001; Manuel et al., 2004) убедительно доказали их монофилию.
В состав Calcarea входит около 500 видов, что составляет менее 5% от всех описан-
ных Porifera. В настоящее время в пределах Calcarea выделяют два подкласса (Calcinea,
Calcaronea) пять отрядов, 22 семейства и 75 родов.
Согласно Р. Бороевичу (Borojevic, 1969, 1970), у известковых губок принципиально
различаются два способа половых эмбриогенезов: способ развития у представителей
п/кл Calcaronea и п/кл Calcinea. Первые имеют личинку амфибластульного типа, а
вторые —целобластульного. На различие в развитии губок этих двух групп указывал
еще И. И. Мечников (Metschnikoff, 1879). Г. П. Короткова (19816, 1988а) выделяет в пре-
делах класса Известковых губок четыре типа половых эмбриогенезов: тип развития
Clathrina, тип развития Leucosolenia, тип развития гетероцельных губок и тип разви-
тия Petrobiona.
1.1. ПОДКЛАСС CALCARONEA BIDDER, 1898
Представители подкласса имеют чрезвычайно изменчивые размеры, форму, орга-
низацию скелета. Водоносная система у них может быть асконоидной, сиконоидной,
силлеибидной и лейконоидной. Все три типа систем имеются только в отряде Leu-
cosolenida. Известковые спикулы Calcaronea имеют вид диактин и/или сагиттальных
триактин и тетрактин (рис. 1.1). У некоторых видов наряду с одиночными спикула-
ми может развиваться базальный скелет, в котором спикулы сцементированны вме-
сте. В онтогенезе Calcaronea сначала появляются диактины, а затем иные спикулы.
Хоаноциты Calcaronea характеризуются апикально расположенным яйцевидным или
грушевидным ядром. Корешок жгутика всегда контактирует с апикальной частью яд-
22
ра хоаноцита. Губки п/кл Calcaronea яйцеживородящие, для них характерна личинка
амфибластула. Встречается бесполое размножение в виде почкования.
Рис. 1.1. Спикулы Calcaronea:
а — диактины; б — триактины; в — тетрактины
Представители подкласса исключительно морские, распространены во всех аквато-
риях. В состав Calcaronea входит четыре отряда, 17 семейств и 59 родов.
Начиная с последней четверти XIX века, т. е. более столетия, в работах с Porifera
доминировали исследования по развитию известковых губок. При этом основное вни-
мание уделялось губкам, объединенным в настоящее время в подкласс Calcaronea. В
истории исследований развития Calcaronea можно выделить три этапа. Первый этап
охватывает период с последней четверти XIX столетия до 20-х гг. XX века. Эмбриоло-
гические исследования этого периода, проведенные на светооптическом уровне, были
достаточно точными и цитируются современными авторами. Первая работа по разви-
тию известковых губок была проведена Н. Либеркюном: он впервые описал амфибла-
стульную личинку Sycandra raphanus (Lieberkuhn, 1859), а ранние стадии дробления
ряда известковых губок — Э. Геккель (Haeckel, 1871). Оогенез и сперматогенез были ис-
следованы рядом авторов (Schulze, 1875, 1876, 1878; Polejaeff, 1882; Maas, 1898; Gorich,
1904; Hammer, 1908; Dendy, 1915; Bidder, 1920; Gatenby, 1920a, 6; 1927). Дробление,
эмбриогенез, строение личинки и метаморфоз также привлекали внимание многих ис-
следователей (Metschnikoff, 1874, 1879; Barrois, 1876; Schulze, 1875, 1878; Polejaeff, 1882;
Minchin, 1896, 1897, 1900; Gorich, 1903, 1904; Hammer, 1908; Gatenby, 1927).
Второй этап в изучении развития Calcaronea связан с именами французских иссле-
дователей О. Дюбоска и О. Тюзэ, работавших на средиземноморской станции Банюльс-
сюр-Мер. Ими были подробно исследованы оогенез, оплодотворение, эмбриональное
развитие, строение личинки и метаморфоз представителей нескольких видов Calcaronea
(Duboscq, Tuzet, 1932, 1933а, b, 1935а, b, 1936, 1937, 1938, 1941, 1942, 1944; Tuzet, 1947,
1948).
Наконец, третий этап исследований, наступивший через тридцать лет, связан с ис-
пользованием электронной микроскопии и новых методов гистохимии. Благодаря при-
менению этих методов были выяснены новые детали оогенеза и сперматогенеза, изуче-
ны подробности оплодотворения, эмбрионального развития, строения личинки и мета-
морфоза (Gallissian, 1980, 1981, 1983, 1988; Franzen, 1988; Анакина, 1981, 1988; Gaino et
al., 1987a; Gallissian, Vacelet, 1990, 1992; Anakina, 1997; Nakamura et al., 1998; Watanabe,
Okada, 1998; Анакина, Короткова, 1989; Анакина, Дроздов, 2000, 2001).
Все исследованные Calcaronea являются гермафродитами, хотя типы гермафроди-
тизма могут быть разными. Так, для Grantia compressa и Sycon cf. ciliatum характерна
23
протерогиния (Sara, 1974). В то же время из 100 изученных особей S. cf. ciliatum 99 со-
держали только женские половые клетки и лишь одна особь — ооциты и спермин (Sara,
Orsi, 1975). Франзен считает этот вид однополым (Franzen, 1988). У баренцевоморской
Leucosolenia complicate, сперматогенез проходит в течение всего года, тогда как оогенез
наблюдается в тех же особях лишь в сентябре-октябре (Анакина, 1981). Такой тип гер-
мафродитизма был назван унисексуальным по типу андромонойкии (Анакина, 1981).
Гаметогенез
Как и у всех Porifera, у Calcaronea нет гонад. Сперматогенез и оогенез имеют диф-
фузный характер.
Происхождение половых клеток. Начиная с конца XIX в. высказывались пред-
положения относительно хоаноцитной (Haeckel, 1874; Gatenby, 1920b; Vacelet, 1964; Ана-
кина, 1988) или амебоцитной (Schulze, 1875) природы ооцитов. Многие авторы считали,
что женские половые клетки возникают из амебоцитов мезохила, имеющих хоаноцит-
ное происхождение (Minchin, 1896, 1897; Dendy, 1915; Tuzet, 1947; Sara, 1955). Однако
в результате электронно-микроскопических исследований проведенных на ряде видов
(Grantia compressa, Petrobiona massiliana, Sycon raphanus, S. sycandra, S. ciliatum, Leu-
cosolenia complicata), были получены данные, свидетельствующие в пользу хоаноцитной
природы женских половых клеток (Gallissian, 1981; Franzen, 1988; Анакина, Дроздов,
2000).
Вопрос о происхождении мужских половых клеток долгое время был столь же дис-
куссионным. Одни авторы считали их производными клеток мезохила, главным об-
разом, археоцитов (Schulze, 1878; Polejaeff, 1882; Gorich, 1904); другие — производны-
ми хоаноцитов (Haeckel, 1871; Dendy, 1915). В последнее время получены доказатель-
ства хоаноцитного происхождения мужских половых клеток у Leucosolenia complicata
(Анакина, Короткова, 1989). Вероятно, эти данные можно экстраполировать на всех
Calcaronea, так как именно хоаноциты являются у них основными полипотентными
клетками (Korotkova, 1970; Короткова, 1997).
Как видим, проблему происхождения половых клеток у Calcaronea нельзя считать
решенной. Необходимо проведение специальных исследований с использованием имму-
ноцитохимических методов. До сих пор ничего не известно о причинах, побуждающих
ту или иную соматическую клетку встать на путь развития гаметы, а также о причинах
регуляции процессов сперматогенеза и оогенеза.
У разных представителей подкласса Calcaronea оогенез достаточно сходен и не за-
висит от особенностей их анатомической организации и типа водоносной системы. Он
протекает по обычной схеме, характерной для других многоклеточных животных. Во
время роста ооцит проходит три стадии развития:
1) стадию малого роста, которая характеризуется определенной последовательно-
стью предмейотических событий в ядре;
2) стадию цитоплазматического роста, для которой характерны процессы увеличе-
ния ооцитом объема цитоплазмы;
3) стадию большого роста, во время которой происходят синтез и накопление ооци-
том запасных питательных веществ (вителлогенез).
Ооциты Calcaronea не имеют яйцевых оболочек и обладают амебоидной подвиж-
ностью на стадиях малого и цитоплазматического роста (рис. 1.2, a-в). Малый рост
ооцитов непродолжителен и протекает под слоем хоанодермы. На этом этапе ооцит кон-
тактирует с хоаноцитами и способен к фагоцитозу, вследствие чего в его цитоплазме
24
появляются гетерофагосомы (Franzen, 1988). Цитоплазматический рост ооцита начи-
нается со стадии перехода ядра в интерфазное состояние. Во время цитоплазматиче-
ского роста ооцит мигрирует по мезохилу в периферические или базальные участки
губки благодаря амебоидной подвижности. В ходе миграции ооцит образует длинные
псевдоподии и обладает фагоцитарной активностью (рис. 1.2, г). На этой стадии ооцит
увеличивается в три-четыре раза, в цитоплазме появляются помимо гетерофагосом
липидные капли и фибриллярные включения (Анакина, Дроздов, 2000).
д
Рис. 1.2. Оогенез Calcaronea на примере Scypha ciliata (из: Franzen, 1988):
а — ооцит на стадии малого роста; б, в — ооцит на стадии цитоплазматического роста; г-д — вителлогенез
ооцита: вс.к — вспомогательные клетки; оц — ооцит; пц — пинакоцит; спц — спермиоциста; х —хоаноциты
Стадия большого роста считается наиболее продолжительной в оогенезе Calcaronea.
При переходе к вителлогенезу ооциты утрачивают амебоидную подвижность и останав-
ливаются под хоанодермой (рис. 1.2, д). Это совпадает с началом образования вспомога-
тельных и питающих клеток (рис. 1.2, г-д). У L. complicata комплекс вспомогательных
клеток формируется из трансформированных хоаноцитов над каждым ооцитом. Эти
клетки теряют жгутик и воротничок и отличаются от нормальных хоаноцитов замет-
но большими размерами. Они остаются в составе хоанодермы, покрывающей ооциты.
Предполагается, что вспомогательные клетки дифференцируются исключительно под
цитосексуализирующим влиянием женских половых клеток (Анакина, Дроздов, 2000).
У губок из родов Grantia и Sycon вспомогательных клеток не более шести (Sara, 1974;
Sara, Orsi, 1975; Franzen, 1988; Gallissian, 1981). У L. complicata вспомогательных кле-
ток над каждым ооцитом может быть 30-40 (Анакина, Дроздов, 2000). Уникальны в
этом отношении представители реликтового вида Petrobiona massiliana (Vacelet, 1964;
Gallissian, Vacelet, 1990,1992), у которых во вспомогательные питающие клетки превра-
щаются все хоаноциты воротничковой камеры, прилегающей к вителлогенному ооциту
(рис. 1.3).
Между растущим ооцитом и вспомогательными клетками L. complicata были опи-
саны специализированные контакты и фрагментарное (точечное) слияние их мембран
25
Рис. 1.3. Оогенез и взаимоотношения растущего ооцита и вспомогательных клеток
у Petrobiona massiliana (по: Короткова, 19816):
м — мезохил; оц — ооцит; п.к — питающая клетка; х.к— хоаноцитные камеры
(Анакина, Дроздов, 2000). Это свидетельствует о возможности прямой передачи ве-
ществ из цитоплазмы питающих клеток в ооцит. В целом у большинства Calcaronea
оогенез характеризуется достаточно высокой фагоцитарной активностью. В ходе ви-
теллогенеза ооцит синтезирует эндогенные гранулы мукополисахаридной природы. Ли-
пидные гранулы ооцит получает из вспомогательных клеток. Рибосомальные РНК на-
капливаются ооцитом за счет собственной активности ядерного аппарата (Анакина,
Дроздов, 2000).
Зрелое яйцо у Calcaronea сферической или, чаще, слегка овальной формы. В по-
следнем случае короткая ось яйца направлена перпендикулярно к хоанодерме. Разме-
ры яйца варьируют от 40 до 80 мкм, а диаметр ядра от 14 до 35 мкм. В ходе делений
созревания полярные тела выделяются на сторону яйца, обращенную к хоанодерме.
На основании этих признаков многие авторы, начиная с О. Тюзэ (Tuzet, 1948) рассмат-
ривают ось яйца, перпендикулярную хоанодерме, в качестве анимально-вегетативной с
анимальным полюсом, обращенным к хоанодерме. В то же время у всех исследованных
Calcaronea не отмечается распределения каких-либо включений вдоль анимально-веге-
тативной оси, как часто изображается в книгах и учебниках (Tuzet, 1973; Короткова,
19816; Иванова-Казас, 1975, 1995).
В цитоплазме зрелого яйца находятся липидные гранулы, гетерофагосомы, одиноч-
ные или собранные в кластеры митохондрии и волокнистые (желточные) включения,
характерные и для Calcinea, но отсутствующие у других групп губок. У большинства
видов Calcaronea (G. compressa, S. raphanus, S. sycandra, S. ciliatum, Amphoriskus kueken-
thali) эти включения равномерно распределены по всему объему ооплазмы (Gallissian,
1981; Gallissian, Vacelet, 1992; Franzen, 1988; Ересковский, Мурысина, неопубл.), а у
L. complicate, указанные включения концентрируются главным образом по периферии
яйца (Анакина, Дроздов, 2000).
26
О п лодотворение
Оплодотворение Calcaronea уникально в животном царстве, поскольку осуществ-
ляется с помощью особых клеток-носительниц (carrier cells). Впервые оплодотворе-
ние было описано Дж. Гатенби у G. compressa (Gatenby, 1920а). В дальнейшем бы-
ли проведены светооптические и электронно-микроскопические работы по изучению
этого процесса у S. ciliatum, S. raphanus, S. elegans, S. sycandra, S. calcaravis, Leucandra
aspesa, L. nivea, L. gossei, Leucosolenia botrioides, L. complicata, G. compressa, Leucilla en-
doumensis, Petrobiona massiliana, Amphoriskus kuekenthalli (Duboscq, Tuzet, 1932, 1935b,
1937, 1942, 1944; Gaino et al., 1987a; Gallissian, 1980, 1988, 1989; Gallissian, Vacelet, 1990;
Watanabe, Okada, 1998; Nakamura et al., 1998; Анакина, Дроздов, 2000; Ересковский,
Мурысина, неопубл.).
Процесс оплодотворения можно условно разделить на четыре этапа:
1) проникновение спермия в одну из клеток вспомогательного комплекса и диффе-
ренцировка этой клетки в клетку-носительницу;
2) формирование спермиоцисты в клетке-носительнице;
3) перемещение спермиоцисты в ооцит;
4) слияние пронуклеусов.
Ранее считалось, что сперматозоид Calcaronea проникает в один из хоаноцитов, ко-
торый затем трансформируется в клетку-носительницу (см. Tuzet, 1973; Короткова,
19816). Однако впоследствии было показано, что способность захватывать сперматозо-
ид приобретает одна из клеток вспомогательного комплекса ооцита, которая и превра-
щается в клетку-носительницу. Таким образом, оплодотворение у Calcaronea осуществ-
ляется с помощью комплекса оплодотворения, включающего клетку-носительницу и
клетки-няньки (nurse-cells). К сожалению, механизм проникновения спермия в клетку-
носительницу неизвестен. Проникновение спермия в клетку-носительницу и дальней-
шие ее перемещения со спермием осуществляются параллельно с продолжающимся в
это время вителлогенезом и ростом ооцита.
После захвата спермия клетка-носительница увеличивается в два-три раза. Пред-
полагается, что у L. complicata питающие клетки, окружающие клетку-носительницу,
принимают участие в ее трансформации, поскольку их размеры активно увеличивают-
ся за счет накопления включений в цитоплазме, в отличие от периферических клеток
вспомогательного комплекса (Анакина, Дроздов, 2000). У S. calcaravis в оплодотворе-
нии участвуют две клетки-носительницы, окружающие сперматозоид (Watanabe, Oka-
da, 1998).
В клетке-носительнице мужская половая клетка претерпевает ряд изменений, вслед-
ствие чего она получила название «спермиоцисты». Строение спермиоцисты в клетке-
носительнице у разных видов сходно (рис. 1.4). Снаружи она покрыта плотной белко-
вой капсулой, полностью или частично окружающей спермий. Ядро спермия с сильно
конденсированным хроматином может иметь форму кольца (L. endoumensis') (Gallis-
sian, 1988). Митохондрии чаще всего мелкие многочисленные или, как у L. endoumensis
и S. sycandra, крупные, сформированные в результате слияния мелких (Gallissian,
1988; Nakamura et al., 1998). По периферии спермиоцисты располагаются электрон-
но-прозрачные везикулы. В спермиоцисте S. calcaravis описан фибриллярный материал
(Watanabe, Okada, 1998). Жгутика нет, но у некоторых видов описана центриоль (Gaino
et al., 1987а; Gallissian, 1989; Nakamura et al., 1998).
Проникновение спермиоцисты в ооцит осуществляется с помощью одной или двух
клеток-носительниц, которые проталкивают мужскую половую клетку в ооплазму.
27
Рис. 1-4- Проникновение спермиоцисты в яйцо
и комплекс оплодотворения Amphoriskus kuekenthali:
а — ранняя стадия проникновения и стадия разрушения ядер-
ной мембраны (5) спермиоцисты: б.к — белковая капсула; вс —
вспомогательные клетки; к.нс — клетка-носительница; спц — спер-
миоциста; х — хоаноцит; л — ядро; яц — яйцо
28
Внутри ооцита белковая капсула спермиоцисты разрушается, а ядро деконденсируется
и разбухает, превращаясь в зародышевый пузырек.
Проникновение спермиоцисты в ооцит стимулирует последний к делениям созре-
вания. Выделение полярных телец происходит не обязательно в месте проникновения
спермиоцисты, но всегда на полюсе, обращенном к хоанодерме. После формирования
женского зародышевого пузырька осуществляется слияние пронуклеусов.
Эмбриональное развитие
У Calcaronea развитие происходит в тонкой прослойке мезохила, расположенной
между хоанодермой и экзопинакодермой.
Дробление. Впервые ранние стадии дробления ряда известковых губок описал
Э. Геккель (Haeckel, 1871). Согласно его наблюдениям дробление Calcaronea с сико-
ноидной водоносной системой полное и равномерное, первые четыре борозды дробле-
ния проходят в меридиональном направлении. Об экваториальных бороздах дробления
Геккель не упоминает, хотя со стадии 32 бластомеров он наблюдал две группы кле-
ток, лежащих друг над другом. И. Мечников (Metschnikoff, 1874) отметил, что у Sycon
cf. ciliatum (=Sycandra raphanus) раннее дробление происходит сходным образом. В то
же время, по данным Ф. Шульце (Schulze, 1875), у 5. cf. ciliatum меридиональны толь-
ко первые три борозды дробления, а четвертая проходит в экваториальной плоскости.
Приведенная этим автором схема дробления прочно утвердилась в литературе. Сход-
ные данные были получены О. Маасом (Maas, 1898) на той же губке, Е. Хаммером
(Hammer, 1908), О.Дюбоском и О.Тюзэ (Duboscq, Tuzet, 1937, 1944) на S. raphanus,
G. compressa, S. ciliatum. Эта же схема дробления приводится и в современных руко-
водствах по эмбриологии (Иванова-Казас, 1975, 1995).
Наиболее подробно исследовано дробление яйца Leucosolenia complicata и Scypha
cyliatum (Анакина, 1981; Franzen, 1988; Anakina, 1997). Борозды дробления кольцевид-
ные. Первая борозда проходит в меридиональной плоскости, перпендикулярно хоано-
дерме (рис. 1.5, а). Второе деление также меридионально и перпендикулярно перво-
му. Образовавшиеся четыре бластомера лежат в одной плоскости в виде ромба. Ядра
бластомеров не имеют ядрышка. Веретена третьего деления дробления располагаются
наклонно по отношению к анимально-вегетативной оси. Образовавшийся восьмикле-
точный зародыш имеет вид слегка вогнутой пластинки (рис. 1.5 б). Веретена четвер-
того деления дробления вновь располагаются леотропно по отношению к анимально-
Рис. 1.5. Дробление Calcaronea:
а — стадия двух бластомеров; б — стадия восьми бластомеров; в — стадия 16 клеток — ранняя стомобла-
стула: вс.к — вспомогательные клетки; ж.к — жгутиковые клетки; к.к — клетка креста; фи — фиалопор; х —
хоаноциты; эп — эндопинакоцит
29
вегетативной оси. Это приводит к искривлению всех восьми бластомеров, вегетативные
части которых вновь смещаются влево и кверху относительно анимальных, фиксиро-
ванных на месте. Поэтому четвертое деление дробления, описанное в развитии Sycon и
Grantia как экваториальное (Schulze, 1878; Duboscq, Tuzet, 1937) на самом деле явля-
ется меридиональным. В результате описанных перемещений по восходящей спирали
образуется 16-клеточный полусферический зародыш, имеющий широкий фиалопор —
открытое наружу отверстие, обращенное в сторону хоанодермы (рис. 1.5, в). Фиалопор
был впервые описан О. Дюбоском и О. Тюзэ (Duboscq, Tuzet, 1937). При пятом делении
дробления проходит смещение бластомеров в дексиотропном направлении. Сформиро-
ванный 32-клеточный зародыш имеет почти замкнутый фиалопор. Деления с первого
по пятое происходят синхронно, с незначительными нарушениями его синхронности.
При переходе к 64-клеточной стадии начинается отставание делений анимальных бла-
стомеров по отношению к вегетативным.
На стадии 80-100 клеток, когда разница в размерах анимальных и вегетативных
бластомеров еще не велика, хорошо видны клетки креста, имеющие в базальной (на-
ружной) части светопреломляющее тело. Дальнейшие деления обращенной к мезохилу
полусферы приводят к изгибанию зародыша. Макромеры оттесняются в область фи-
алопора и подворачиваются вовнутрь, располагаясь в несколько слоев. Сформирован-
ный зародыш имеет обширный бластоцель, в его составе много мелких цилиндриче-
ских микромеров и значительно меньше крупных гранулярных макромеров. «Клетки
креста» обычно располагаются крестообразно на границе между микромерами и мак-
ромерами. Впервые эта стадия была описана в развитии G. compressa О. Дюбоском и
О. Тюзэ (Duboscq, Tuzet, 19336), которые предложили назвать ее стомобластулой.
Таким образом, дробление Calcaronea, проходит по типу табличной палинтомии. Ос-
новное его отличие от кубических форм дробления состоит в инкурвационном способе
образования полости дробления. В целом дробление Calcaronea внешне весьма сходно
с дроблением гонидий Volvox при бесполом размножении (Kirk, 1998). Конечным ре-
зультатом дробления Calcaronea и Volvocidae оказывается стомобластульный зародыш.
Не вызывает сомнения, что эти явления аналогичные, произошедшие независимо.
Во время формирования зародышей Calcaronea образуются специальные приспо-
собления, обеспечивающие их питание. Впервые эмбриональная капсула, состоящая
из уплощенных клеток, была описана Ф. Шульце (Schulze, 1875) у S. cf. ciliatum. Со-
гласно О.Дюбоску и О. Тюзэ (Duboscq, Tuzet, 1937), эмбриональная капсула состоит
из двух разнородных частей: защитной мембраны, формирующейся из амебоцитов, и
плацентарной мембраны, которая образуется позже из хоаноцитов материнской губки.
Защитная мембрана покрывает жгутиковую полусферу стомоб л астулы, а клетки пла-
центарной мембраны контактируют с зернистыми клетками зародыша. Плацентарная
мембрана обеспечивает питание зародыша и принимает участие в процессе экскурва-
ции.
Впоследствии Р. Люфти (Lufty, 1957а, Ь), а затем и М. Галлиссиан (Gallissian, 1983)
на электронно-микроскопическом уровне подтвердили данные О. Дюбоска и О. Тюзэ о
происхождении плацентарной мембраны из трансформированных материнских хоано-
цитов, которые постепенно распространяются вокруг зародыша и окружают его. В то
же время ни эмбриональной капсулы, ни плацентарной мембраны не было описано на
электронно-микроскопическом уровне у S. ciliata (=Sycon ciliatum) (Franzen, 1988) и у
S. calcaravis (Yamasaki, Watanabe, 1991).
Поступление питательных веществ в зародыш обеспечивается взаимодействием его
зернистых клеток с клетками плацентарной мембраны, которые в течение всего разви-
30
тия тесно связаны с зародышем (Duboscq, Tuzet, 1937; Gallissian, 1983). Клетки пла-
центарной мембраны имеют многочисленные пищеварительные вакуоли гетерогенной
природы (Gallissian, 1983). У G. compressa часть этих клеток фагоцитируется зерни-
стыми клетками, часть проникает в полость личинки (Gallissian, 1983). Желточные
включения ооцита G. compressa и S. ciliata обеспечивают развитие зародыша только до
стадии стомобластулы (Gallissian, 1983; Franzen, 1988). С началом экскурвации в зер-
нистых клетках появляются включения экзогенной природы, формирующиеся за счет
фагоцитоза клеток плацентарной мембраны. Предполагается, что зародыш задолго до
окончания дробления вынужден питаться самостоятельно вследствие недостатка запа-
сенных питательных веществ, поэтому и происходит столь ранняя специализация мак-
ромеров стомобластулы на функцию питания. Плацентарная мембрана обособляется
от хоаноцитов жгутиковой камеры лишь после формирования амфибластулы.
Экскурвация и формирование амфибластулы. Одним из наиболее интригу-
ющих и неясных процессов в ходе эмбриогенеза Calcaronea является экскурвация —
выворачивание стомобластулы, описанная только у известковых губок этого подклас-
са (рис. 1.6). Экскурвация была открыта О.Дюбоском и О.Тюзэ у G. compressa и
S.raphanus (Duboscq, Tuzet, 1935а, 1937).
Рис. 1.6. Экскурвация стомобластулы Sycon (из: Franzen, 1988):
а — стомобластула, начало формирования плацентарной мембраны за счет выростов вспомога-
тельных клеток (стрелки); б — начальная и средняя (в) стадии экскурвации, сопровождаемые ро-
стом плацентарной мембраны (стрелки); г — окончание экскурвации: вс.к — вспомогательные клетки;
гнс.к — жгутиковые клетки; к.к — клетка креста; ма — макромеры; м.к — материнские клетки; плм —
плацентарная мембрана; х — хоаноциты; эп — эндопинакоцит
В то время считали, что, в ходе экскурвации клетки плацентарной мембраны и
зернистые бластомеры стомобластулы уплощаются и принимают амебоидный вид. В
31
результате края фиалопора расходятся и на анимальном полюсе зародыша возникает
широкое отверстие, через которое происходит выворачивание личинки. После заверше-
ния экскурвации зернистые клетки амфибластулы сохраняют связь с клетками плацен-
тарной мембраны. Амфибластула находится под хоанодермой в капсуле, образованной
в результате объединения защитной и плацентарной мембран. Позднее амфибластула
разрывает сперва капсулу, затем слой хоанодермы и выходит в просвет радиального
канала. После выхода личинок клетки плацентарной мембраны вновь преобразуются в
хоаноциты.
Из результатов недавних работ, проведенных на световом и электронно-микроско-
пическом уровнях, следует, что экскурвация губок с сиконоидной организацией водо-
носной системы: S. ciliata (Franzen, 1988) и S. calcaravis (Yamasuki, Watanabe, 1991) осу-
ществляется в результате согласованного движения пласта материнских хоаноцитов и
зернистых клеток стомоб л астулы. В начале экскурвации S. ciliata хоаноциты теряют во-
ротничок и жгутик, а их базальные части формируют длинные уплощенные базальные
отростки, распространяющиеся вдоль зародыша (рис. 1.6, а, б). Трансформированные
хоаноциты тесно контактируют с зернистыми клетками (макромерами) стомоб л астулы,
которые, в свою очередь, простирают к ним филоподии. В результате такого взаимодей-
ствия масса зернистых клеток втягивается в хоаноцитную камеру; при этом они сильно
уплощаются. Трансформированные уплощенные хоаноциты мигрируют вдоль внешней
поверхности стомоб л астулы, подтягивая за собой зернистые клетки и заставляя стомо-
бластулу выворачиваться. Этому способствует и филоподиальная активность самих
зернистых клеток. За счет растяжения хоанодермы фиалопор оказывается сильно уве-
личенным (рис. 1.6, б). Пласт жгутиковых клеток стомобластулы в момент прохожде-
ния через фиалопор образует складки. Периферические зернистые клетки, ограничива-
ющие фиалопор, и после экскурвации сохраняют связь с вспомогательными клетками с
помощью псевдоподий (рис. 1.6, в). По окончании экскурвации фиалопор замыкается,
а уплощенные хоаноциты постепенно принимают цилиндрическую форму (рис. 1.6, г).
Таким образом, за инициацию экскурвации отвечают хоаноциты материнской губки, а
затем она осуществляется зернистыми клетками стомобластулы (Yamasaki, Watanabe,
1991).
Несколько иначе осуществляется экскурвация у губок с асконоидной организацией
водоносной системы (рис. 1.7; Анакина, 1981). Так у Leucosolenia перед началом экскур-
эп
Рис. 1.7. Экскурвация стомобластулы Leucosolenia (из: Короткова, 19816):
а — стомобластула перед началом экскурвации; б — средний этап экскурвации; в—заключительная ста-
дия выворачивания стомобластулы: вс.к — вспомогательные клетки; м — мезохил; ма— макромеры; х — хо-
аноциты; фи — фиалопор; эп — эндопинакоциты
32
вации вспомогательные клетки, с которыми контактируют зернистые клетки стомоб л а-
стулы, начинают уплощаться (рис. 1.7, а). Одновременно над фиалопором образуется
отверстие в результате расхождения вспомогательных клеток, что и приводит к рас-
крытию фиалопора. В это время зернистые клетки уплощаются и выступают в полость
спонгоцеля. Вслед за ними выворачивается пласт жгутиковых клеток (рис. 1.7, б). Кра-
евые зернистые клетки стомобластулы сохраняют связь с вспомогательными клетка-
ми. После выворачивания пласта жгутиковых клеток личинка оказывается лежащей в
полости спонгоцеля и начинается замыкание экскурвационного отверстия (рис. 1.7, в;
Анакина, 1981).
Достаточно необычно проходит процесс развития у реликтовых «фаретронных»
губок с лейконоидной организацией Р. massiliana (рис. 1.8; Vacelet, 1964; Gallissian,
Vacelet, 1992). После образования ранней стомобластулы, хоаноциты соседней с за-
родышем хоаноцитной камеры трансформируются в питающие клетки, накапливаю-
щие липиды. Часть этих клеток проникает в полость стомобластулы через фиалопор
(рис. 1.8 а). Во время экскурвации зернистые безжгутиковые клетки становятся амебо-
Рис. 1.8. Экскурвации стомобластулы Petrobiona (из: Короткова, 19816):
а — сформированная стомобластула, объединенная с хоаноцитной камерой;
б — заключительный этап экскурвации; в — амфибластула в полости хоаноцит-
ной камеры: амф— амфибластула; з.к — зернистые клетки; м.к — материнские
клетки; п.к — питающие клетки; ст — стомобластула; х — хоаноциты; х.к — хо-
аноцитная камера
33
идно подвижными и проникают в соседнюю жгутиковую камеру, в которую и проис-
ходит выворачивание (рис. 1.8, б). В результате амфибластула оказывается лежащей в
эмбриональной капсуле, стенки которой образованы трансформированными хоаноцита-
ми жгутиковой камеры. Бывшие хоаноциты, контактирующие с зернистыми клетками,
превращаются в питающие клетки. Часть из них проникает в полость амфибластулы
(рис. 1.8, в). Затем зернистые клетки личинки начинают делиться. В результате обра-
зуется нормальная амфибластула.
В период экскурвации у всех Calcaronea в полость сформированной амфибластулы
проникают различные материнские клетки: хоаноциты, плацентарные клетки (Lufty,
1957а). В личинках G. compressa обнаружены многочисленные амебоидные клетки с ге-
терогенными включениями, редкие сферульные клетки, а также многочисленные сим-
бионтные бактерии (Gallissian, 1983), в полости амфибластулы S. ciliata отмечены мик-
рогранулярные клетки (Franzen, 1988); у L. botrioides и L. complicata — вспомогательные
клетки (Tuzet, 1948; Анакина, 1981).
Ф. Шульце (Schulze, 1875) описал у вышедшей в выносящие каналы губки амфиб-
ластулы погружение зернистых клеток в бластоцель личинки, поэтому он считал эти
клетки энтодермой, а жгутиковые — эктодермой. И. И. Мечников (Metschnikoff, 1874),
напротив, описал у S. cf. ciliatum, процесс погружения жгутикового слоя в бластоцель
плавающих амфибластул. Впоследствии Ф. Шульце (Schulze, 1878) присоединился к
мнению И. И. Мечникова, а описанный им ранее процесс погружения зернистых клеток
в бластоцель назвал псевдогаструляцией. Некоторые авторы (Barrois, 1876; Hammer,
1908; Duboscq, Tuzet, 1937) также описали «псевдогаструляцию» у S. raphanus. В то
же время, по мнению И. Хаммера, этот процесс не имеет значения для дальнейшего
развития, поскольку обусловлен механическим давлением эмбриональной капсулы на
личинку.
У L. complicata стадия «псевдогаструлы» также отмечена и представляет собой
период развития, в который крупные, зернистые клетки амфибластулы погружены
вовнутрь, заполняя бластоцель. Это состояние продолжается недолго, так как наблю-
дается перед самым выходом личинок. Во время погружения потомков макромеров в
полость амфибластулы между ними и вспомогательными клетками происходит разоб-
щение контактов и, как следствие, обособление личинок от материнского организма
(Анакина, 1981). Таким образом, погружение зернистых клеток в полость личинки не
имеет отношения к явлениям гаструляции. То же можно сказать и о Calcaronea с си-
коноидной и лейконоидной организацией (Schulze, 1875; Barrois, 1876; Hammer, 1908).
«Псевдогаструляция» — лишь следствие отделения клеток личинки от материнской хо-
анодермы непосредственно перед выходом личинки во внешнюю среду.
Личинка
Амфибластульные личинки различных представителей Calcaronea независимо от
характера организации водоносной системы губки очень близки по строению и клеточ-
ному составу. Амфибластула имеет четко выраженную переднезаднюю ось и состоит из
жгутиковых клеток, занимающих 3/д антеролатеральной поверхности личинки, и зер-
нистых клеток, занимающих постеро-латеральную часть (рис. 1.9). Кроме того, в состав
личинки входят четыре симметрично расположенных клетки со светопреломляющими
телами, которые названы клетками креста {cellules еп croix) и впервые описаны у
личинки S. raphanus (Duboscq, Tuzet, 1933b).
Жгутиковые клетки призматической формы, образуют правильный эпителиальный
34
Рис. 1.9. Амфибластула Calcaronea:
ztc.K — жгутиковые клетки; з.к — зернистые клетки; к.к —
клетка креста; м.к — материнские клетки
слой. Ядра расположены апикально и содержат ядрышки. Форма ядра обычно груше-
видная, вдоль апикальной части располагается корешковая система жгутика, диктио-
сомы и митохондрии. Корешковая система состоит из трех элементов: одного длинно-
го корешка, направленного вдоль апикальной части ядра, и двух коротких, располо-
женных параллельно апикальной поверхности клетки (Gallissian, Vacelet, 1992; Amano,
Hori, 1992). Эти корешки имеют отчетливую поперечную исчерченность, свойственную
подобным образованиям у Trichoplax и других Eumetazoa. Здесь же, в апикальной ча-
сти, имеется множество мелких включений с фибриллярным содержимым, липидных
капель и гликогеновых гранул. Специализированные межклеточные контакты между
жгутиковыми клетками не выявлены. Обычно основание жгутика погружено в неболь-
шое карманообразное углубление цитоплазмы. Базальная часть клеток содержит много
различных включений (липидных, желточных, крупных с гетерогенным содержимым).
По мере развития личинки включения постепенно исчезают (Gallissian, 1983; Franzen,
1988; Amano, Hori, 1992; Gallissian, Vacelet, 1992).
Задняя часть амфибластулы состоит из безжгутиковых зернистых клеток — потом-
ков макромеров. Ядро неправильной лопастной формы располагается в центральной
или апикальной части клетки (Gallissian, 1983; Amano, Hori, 1992). Вблизи ядра име-
ются хорошо развитые многочисленные диктиосомы (Amano, Hori, 1992). Зернистые
клетки характеризуются большим количеством гетерогенных включений, подобных
тем, которые имеются в жгутиковых клетках. В цитоплазме находятся многочисленные
мелкие очень плотные митохондрии, рибосомы и другие включения.
По данным В. Франзена (Franzen, 1988), у личинок S. ciliata среди потомков мак-
ромеров наблюдается дифференциация на агранулярные и гранулярные клетки. Воз-
можно, автор наблюдал постепенное исчезновение гранул в потомках микромеров, т. е.
35
процесс, который завершится у свободноплавающей личинки, например у личинки
L. complicata (Анакина, 1981).
Крупные клетки креста (как следует из названия), обычно располагаются крест-на-
крест по экватору личинки (Tuzet, 1973; Simpson, 1984). У L. complicata они отмечены на
границе жгутиковых и безжгутиковых слоев (Анакина, 1981). Ядрышек в ядрах клеток
нет, жгутик отсутствует. Светопреломляющие структуры располагаются во внутренней
части клетки. В районе ядра клеток креста располагаются группы мелких электронно-
плотных осмиофильных включений. В базальной части этих клеток находятся остатки
желточных включений и многочисленные крупные вакуоли со светлым содержимым
(Gallissian, 1983; Franzen, 1988; Gallissian, Vacelet, 1992; Amano, Hori, 1992). Следует
отметить, что клетки креста амфибластул «фаретронных» губок Р. massiliana очень
слабо дифференцированы по сравнению с подобными клетками личинок других ви-
дов (Gallissian, Vacelet, 1992). Детерминанты клеток креста появляются на стадии двух
бластомеров как скопления гранул специфического вида.
Значение клеток креста для личинок до сих пор остается неизученным. Со времен
О. Дюбоска и О. Тюзэ (Duboscq, Tuzet, 1941) считается, что они выполняют фоторецеп-
торную функцию. Однако экспериментальных работ для проверки данной гипотезы не
проводилось, а после ультраструктурных исследований также не получено никаких ее
доказательств. Кроме того, к моменту выхода амфибластул G. compressa и Р. massiliana
в клетках креста отмечены признаки дегенерации, а у свободноплавающих личинок
G. compressa эти клетки вовсе не обнаруживаются (Gallissian, 1983; Gallissian, Vacelet,
1992).
Как уже отмечалось, в полости всех изученных амфибластул находятся различные
клетки материнского происхождения и симбионтные бактерии.
Постэмбриональное развитие
Период постэмбрионального развития Calcaronea от оседания личинки до форми-
рования молодой губки с функционирующей водоносной системой можно условно раз-
делить на четыре фазы:
1) прикрепление личинки;
2) метаморфоз;
3) преолинтус (куколка);
4) олинтус (ювенильный организм с асконоидной водоносной системой). Термин
«куколка» (pupa) по отношению к известковым губкам впервые применил И.Минчин,
определив ее как период от оседания личинки до олинтуса (Minchin, 1900). Согласно
О. Маасу, куколка эквивалентна преолинтусу (Maas, 1904).
В учебники и монографии прочно вошли данные некоторых авторов XIX и нача-
ла XX века о странном поведении клеток переднего полюса плавающей амфибласту-
лы, выражающемся в погружении жгутикового слоя в полость личинки (Metschnikoff,
1874; 1879; Maas, 1900; Hammer, 1906, 1908). И. И. Мечников рассматривал этот про-
цесс в качестве гаструляции, считая, что задняя полусфера личинки превращается в
скелетогенный слой губки, а жгутиковая бластодерма, инвагинируя в бластоцель ам-
фибластулы, дает энтодерму. Сходные результаты были получены К. Барруа (Barrois,
1876) на личинках S. raphanus и G. compressa. Исходя из этого К. Барруа считал, что
жгутиковые клетки амфибластулы превращаются в эктодерму, а внутренний слой (эн-
тодерма) формируется из зернистых клеток личинки.
В последующие годы ни один из авторов не наблюдал погружения жгутикового
36
слоя в полость личинки (Jones, 1971; Анакина, 1989; Amano, Hori, 1993). По мнению
К. Джонса (Jones, 1971), наблюдения И. И. Мечникова и его последователей ошибоч-
ны, поскольку проводились в висячих каплях, в которых соприкосновение с пленкой
поверхностного натяжения воды вызывало впячивание жгутикового слоя в полость
амфибластул. Эти данные были подтверждены экспериментальными наблюдениями
Р. П. Анакиной (1989): помещенные в лунку с каплей воды амфибластулы L. complicata
довольно быстро погибали, но перед гибелью у них наблюдалась серия волнообразных
погружений локальных участков жгутикового слоя в полость личинки. Это свидетель-
ствует о том, что в развитии известковых губок подкласса Calcaronea не существу-
ет явлений, которые можно было бы трактовать как гаструляционные в понимании
И. И. Мечникова.
Метаморфоз
Свободная жизнь личинок известковых губок продолжается от шести часов до трех
суток. Перед оседанием личинки плавают у дна, продолжая вращаться. Оседающие ам-
фибластулы контактируют с субстратом жгутиковым (передним) полюсом (Jones, 1971;
Amano, Hori, 1993). Часто при метаморфозе происходит слияние нескольких личинок.
Основную роль в прикреплении к субстрату играют зернистые клетки, часть из них
сразу после оседания личинки уплощается; такие клетки становятся амебоидными и
расползаются в стороны, увеличивая площадь соприкосновения с субстратом. С помо-
щью псевдоподий эти клетки прикрепляются к неровностям субстрата. Одновременно
другие зернистые клетки обрастают дедифференцирующиеся клетки жгутикового слоя
(Jones, 1971; Анакина, 1989; Amano, Hori, 1993).
Согласно ультраструктурным данным у личинок Sycon sp. и Leucandra abratsbo экзо-
пинакодерма представляет собой первую структуру, формирующуюся вследствие диф-
ференцировки зернистых клеток заднего полюса (Amano, Hori, 1993). В ходе формиро-
вания пинакоцитов зернистые клетки не делятся, о чем свидетельствуют эксперименты
с колхицином.
Происхождение клеток мезохила при метаморфозе амфибластул долгое время было
предметом споров исследователей. Так, Ф. Шульце (Schulze, 1878), Е. Минчин (Minchin,
1896) и Р. П. Анакина (1989) на основании светооптических наблюдений полагали, что
клетки мезохила происходят из зернистых клеток личинки. О. Дюбоск и О. Тюзе (Du-
boscq, Tuzet, 1937) считали, что склеробласты дифференцируются из жгутиковых кле-
ток личинки, а остальные клетки мезохила —из зернистых клеток амфибластулы. Од-
нако после электронно-микроскопических исследований метаморфоза четко показано,
что все внутренние клетки развивающейся губки происходят из жгутиковых клеток
амфибластулы (Amano, Hori, 1993). Дедифференциация жгутиковых клеток сопровож-
дается их округлением, утерей жгута и корешка, увеличением размеров ядра. При этом
инвагинации жгутикового пласта в полость амфибластулы не происходит. Таким обра-
зом, внутренняя рыхлая масса клеток куколки состоит из дедифференцированных жгу-
тиковых клеток. Однако по данным Р. Анакиной (1981), у L. complicata внутрь куколки
могут заползать и немногочисленные зернистые клетки заднего полюса амфибласту-
лы. Склеробласты возникают из дедифференцирующихся жгутиковых клеток личинки
очень рано, поэтому первые спикулы — диактины — образуются еще до открытия пор и
появления оскулюма в олинтусе (рис. 1.10; Amano, Hori, 1993).
Хоанобласты формируют плотную центральную массу, в которой постепенно фор-
мируется полость, а клетки располагаются в единый хоаноцитный слой. Куколка пере-
37
Яйцо
Бластула Микромеры Макромеры
Личинка Клетки Жгутиковые Зернистые Материнские
креста клетки клетки клетки
Деструк- Склеро- Хоано- Архео- Базопина- Экзопина- Фаго-
ция циты циты циты коциты коциты цитоз
Рис. 1.10. Судьба клеток личинки Calcaronea при метаморфозе
ходит в преолинтус, для которого характерна единая центральная полость, выстланная
слоем хоанобластов. Они имеют цилиндрическую форму, апикально локализованные
ядра округлы и содержат крупное ядрышко. Мезохил выражен слабо. В преолинтусе
к моменту появления первых полостей уже имеются и функционируют первые диффе-
ренцированные клетки — экзопинакоциты и склероциты. Таким образом, в ходе мета-
морфоза все клетки осевшей амфибластулы утрачивают черты личиночной специали-
зации и лишь после этого начинают превращаться в дефинитивные клетки губки.
Независимо от организации водоносной системы взрослой губки (асконоидной, сико-
ноидной, силлеибидной или лейконоидной) у ювенильной однооскулюмной губки (олин-
туса), водоносная система асконоидного типа. Для олинтуса характерны все основные
клеточные элементы взрослой губки.
О неравноценности клеточных линий в составе амфибластул Calcaronea могли бы
свидетельствовать предварительные данные молекулярной биологии (Manuel, 2001).
Было показано, что гомеобокс содержащий ген SrNkxD (из класса NK-2}, экспресси-
руется в зернистых клетках амфибластулы S. raphanus и никогда не экспрессируется в
жгутиковых клетках и клетках креста (Manuel, 2001). У взрослых губок его экспрессия
отмечена лишь в экзопинакодерме.
Материнские гранулярные клетки исчезают на первых стадиях метаморфоза. Их
остатки обнаружены в составе гетерофагосом внутренних клеток куколки (Amano,
Hori, 1993). Судьба клеток креста не прослежена.
Формирование сиконоидной организации олинтуса у S. ciliatum известно из работ
Ф. Шульце (Schulze, 1878), О. Мааса (Maas, 1900), Е. Хаммера (Hammer, 1906, 1908). По
их данным, этот процесс сопровождается образованием в стенке олинтуса радиально
направленных мешкообразных выростов, постепенно превращающихся в радиальные
каналы сиконоидной губки. Одновременно увеличивается масса мезохила олинтуса, а
затем свободно выступающие верхушки радиальных трубок покрываются единой экзо-
пинакодермой.
Бесполое размножение
Бесполое размножение в виде наружного почкования описано лишь у губок рода
Sycon (Connes, 1964, 1968). Почка образуется в основании материнской губки. Перед
38
развитием почки происходит локальная дезинтеграция хоаноцитных камер. Затем фор-
мируется вырост стенки тела, покрытый экзопинакодермой. Внутри вырост выстлан
слоем хоаноцитов. Между экзопинакодермой и хоанодермой располагаются клетки ме-
зохила. На первых этапах развития нового индивида водоносная система построена по
асконоидному типу. В дальнейшем идут активные процессы пролиферации и роста. В
целом, морфогенезы при развитии почки у Sycon аналогичны процессу метаморфоза
личинки.
1.2. ПОДКЛАСС CALCINEA BIDDER, 1898
В состав Calcinea входят известковые губки с большой изменчивостью форм. Во-
доносная система представителей подкласса может быть асконоидной, сиконоидной,
силлеибидной и лейконоидной. Их спикулы характеризуются одинаковой длиной лу-
чей, расположенных под равными углами. У некоторых видов имеются также параса-
гиттальные спикулы с одним лучом, который длиннее других и расположен под иным
углом, чем остальные лучи, или сагиттальные триактины и (или) базальная система
тетрактин (рис. 1.11). У некоторых видов наряду с одиночными спикулами может раз-
виваться неспикульный базальный известковый скелет. В онтогенезе Calcinea сначала
появляются триактины, а затем иные спикулы. Ядра хоаноцитов занимают базальное
положение в клетке. Не имеется никаких топологических отношений между ядром и ба-
зальными структурами жгутика. Calcinea являются яйцеживородящими губками, для
них характерна личинка кальцибластула (целобластула). Описано бесполое размноже-
ние в виде почкования.
Рис. 1.11. Спикулы Calcinea:
а — сагиттальные тетрактины; б — триактины
Представители подкласса исключительно морские виды, распространены во всех
акваториях. Calcinea включают единственный отряд Clathrinida, состоящий из шести
семейств и 16 родов.
Изучение развития известковых губок подкласса Calcinea началось одновременно
с исследованиями Calcaronea. Тогда губки Calcinea вместе с асконоидными предста-
вителями последней группы входили в состав отряда Homocoela. Первые работы по
развитию Ascetta primordialis, А.Ыапса и A. clathrus были проведены О. Шмидтом и
И. И. Мечниковым (Schmidt, 1877; Metschnikoff, 1879). В дальнейшем, однако, губкам
этой группы уделялось гораздо меньше внимания, чем Calcaronea. Практически все
данные по оогенезу и эмбриогенезу Calcinea, которыми мы располагаем по сей день,
проведены на светооптическом уровне (Schmidt, 1877; Metschnikoff, 1879; Minchin, 1896,
39
1900; Hadzi, 1917; Dendy, Frederick, 1924; Tuzet, 1948; Sara, 1955; Borojevic, 1969; John-
son, 1978, 1979a, b). На электронно-микроскопическом уровне изучено лишь строение
личинки и метаморфоз (Borojevic, 1969; Amano, Hori, 2001). Специальных работ по
половой дифференциации Calcinea до сих пор не проводилось. Те исследователи, кото-
рые изучали репродуктивные циклы представителей этой группы известковых губок,
описали только женские половые клетки (Borojevic, 1969; Johnson; 1978, 1979а).
Гаметогенез
Происхождение половых клеток. Данных по сперматогенезу Calcinea нет, по-
этому говорить можно лишь о происхождении женских половых клеток. По мнению
Р. Бороевича (Borojevic, 1969), оогонии Clathrina и Ascandra развиваются из пинако-
цитов —пороцитов, мигрирующих в мезохил. Эти клетки могут превращаться в фаго-
циты. Однако большинство ранних авторов считали, что оогонии происходят за счет
Рис. 1.12. Оогенез Ascandra minchini (по: Borojevie, 1969):
а, б — ранний ооцит; в — ооцит в начале большого роста; г — яйцо: оц — ооцит; х — хоано-
циты; яц — яйцо. Масштаб — 10 мкм
40
трансдифференциации либо хоаноцитов, либо амебоцитов. Во всяком случае, точных
доказательств какой-нибудь из этих гипотез нет.
Оогенез. Оогониальные деления у Calcinea обнаружены не были. Цитоплазмати-
ческий рост молодого ооцита осуществляется в тонкой прослойке мезохила под хоано-
дермой (рис. 1.12, а, 5) (Borojevic, 1969; Johnson, 1979а). На начальных этапах периода
большого роста ооциты амебоидно подвижны и активно фагоцитируют различные со-
матические клетки (рис. 1.12, в). В конце большого роста поверхность ооцита становит-
ся ровной (рис. 1.12, г). Его питание осуществляется с помощью цитоплазматических
мостиков, образующихся между фагоцитами и яйцом. По этим мостикам фагосомы
передаются яйцу, после чего фагоциты деградируют (Borojevic, 1969).
Источником питания для ооцитов разных видов Calcinea могут служить различные
соматические клетки. По наблюдениям одних авторов, ооциты Clathrina blanca и С. со-
ггасеа активно фагоцитируют эозинофильные амебоциты (Tuzet, 1947; Johnson, 1979а).
Любопытно, что эти клетки появляются в мезохиле только в период половой репродук-
ции (Johnson, 1979а). В то же время, по наблюдениям М. Сара, женские половые клетки
С. blanca сперва фагоцитируют хоаноциты, а затем эозинофильные амебоциты, тогда
как у С. соггасеа фагоцитируются исключительно хоаноциты (Sara, 1955). У С. rubra,
С. contort а и Ascandra ооциты после периода прямого фагоцитоза хоаноцитов, эозино-
фильных и гиалиновых амебоцитов мигрируют в «гнезда», где они получают питание
от фагоцитов через цитоплазматические мостики (Borojevic, 1969).
Диаметр яиц Calcinea варьирует от 85 до 120 мкм (табл. 1.1). Сформированное яйцо
не поляризовано, его ядро располагается в центре клетки. Яйца относятся к изолеци-
тальным и полилецитальным.
Таблица 1.1 Размеры яиц некоторых видов Calcinea
Вид Диаметр яйца, мкм Автор
Clathrina rubra 86 Borojevic, 1969
Cl. соггасеа 90 Johnson, 1979a
Cl. blanca 100 Johnson, 1979a
Ascandra minchini 105-110 Borojevic, 1969
Leucettusa lancifer 110 Borojevic, 1969
В период половой репродукции у ряда видов Calcinea в стенках тела развиваются
своеобразные временные структуры, названные Р. Бороевичем (Borojevic, 1969) «гнез-
да» (nid). Они формируются равномерно по всему телу губки. Каждое гнездо имеет
собственный цикл развития. По структуре гнездо напоминает анархизированный ради-
альный канал. Оно включает цилиндрический тяж клеток, покрытых пинакодермой,
и имеет собственный скелет. Способ образования гнезда напоминает процесс деструк-
ции радиального канала губки при развитии новых элементов водоносной системы.
Нарушается нормальная организация хоанодермы, а беспорядочно сгруппированные
хоаноциты теряют жгутик и воротничок. Прилегающие участки мезохила и соседние
радиальные трубки также подвергаются деструкции, а составляющие их клетки дедиф-
ференцируются. Длинная ось гнезда ориентирована перпендикулярно стенке тела губ-
ки. В период формирования гнезд в них мигрируют различные соматические клетки.
Центральный тяж гнезда сформирован амебоцитами, которые активно фагоцитируют
мигрирующие в гнездо клетки (Borojevic, 1969).
Ооциты на стадии большого роста мигрируют в гнездо и группируются вокруг ос-
нования центрального тяжа. Здесь завершается оогенез. Яйца и зародыши по мере
41
развития перемещаются к апикальной части гнезда, ближе к атриальной поверхности.
Здесь через специальное отверстие личинки выходят в атриум, а затем через оскулюм
во внешнюю среду. После выхода последней личинки гнездо дегенерирует, а на его
месте восстанавливается нормальная структура хоанодермы. В то же время гнезда не
формируются у ряда видов рода Clathrina (Minchin, 1900; Johnson, 1979а; Ересковский,
неопубл.).
Эмбриональное развитие
Эмбриональное развитие Calcinea описано у представителей ряда видов: Ascetta
primordialis, A. blanca, A. clathrus, Ascandra falcata, A. minchini, Clathrina coriacea,
C. blanca, C. cerebrum (Metschnikoff, 1879; Schmidt, 1877; Minchin, 1900; Tuzet, 1948;
Borojevic, 1969; Johnson, 1979a).
Puc. 1.13. Эмбриональное развитие Calcinea (no: Borojevic, 1969):
a-e — полиаксиальное дробление; г, д—дифференцировка
42
Дробление оплодотворенного яйца. Полное и равномерное, плоскости дробле-
ния бластомеров проходят в радиальном направлении, перпендикулярно поверхности
зародыша (рис. 1.13; Tuzet, 1948; Borojevic, 1969). В результате дробления формиру-
ется однослойная жгутиковая бластула (рис. 1.13). В ядрах бластомеров А. minchini
и A.falcata имеются отчетливо выраженные ядрышки (Borojevic, 1969). Бластоцель
увеличивается в процессе дробления. Подобный тип дробления был нами отнесен к
полиаксиальному дроблению (Ересковский, 2002).
Личиночный морфогенез. В ранних бластулах С. contorta, A.falcata и A. min-
chini бластомеры заостренными концами, содержащими ядро, направлены в бласто-
цель, а их расширенные основания обращены наружу. В ходе дробления ядра бла-
стомеров постепенно перемещаются к периферии. Такое же центробежное перемеще-
ние ядер бластомеров изображено на рисунках И. И. Мечникова (1878) к развитию
A. primordialis.
В процессе развития личинки у A. minchini бластоцель остается свободным, в то
время как у A.falcata со стадии четырех бластомеров мелкие клетки материнского
происхождения начинают проникать в пространство между бластомерами, а затем и
в полость личинки. Подобные клетки в большом количестве отмечены и в бластоцеле
формирующейся бластулы Leucetta chagosensis. Однако во время выхода личинок из
губки такие клетки исчезают (Borojevic, 1969).
Личинка
Для всех Calcinea характерны калъцибластулы (Maldonado, Bergquist, 2002). Ранее
они носили название целобластул. Эти личинки достаточно подробно описаны как на
з.к
Рис. 1.Ц. Личинка кальцибластула:
вн.к— внутренние клетки; снс.к— жгутиковые клетки;
з.к — зернистые клетки заднего полюса
светооптическом, так и на электронно-микроскопическом уровне (Metschnikoff, 1879;
Dendy, 1891; Minchin, 1896, 1900; Tuzet, 1948; Johnson, 1979a, Borojevic, 1969; Amano,
Hori, 2001). Кальцибластулы округлой или яйцевидной формы, их размеры от 50-90 до
70-110 мкм. Длинная ось соответствует переднезадней оси. Жгутики одинаковой дли-
ны равномерно распределены по поверхности личинки. Стенка тела состоит из одного
слоя жгутиковых клеток, окружающих внутреннюю полость. Традиционно в составе
личинок Calcinea выделяют два типа клеток: жгутиковые и зернистые клетки задне-
го полюса (рис. 1.14). Согласно единственному ультраструктурному описанию личинки
Leucosolenia (Clathrina) laxa встречаются также вакуолярные, бутылковидные и мате-
ринские гранулярные клетки (Amano, Hori, 2001).
Основным клеточным типом кальцибластулы являются жгутиковые клетки, обра-
зующие псевдомногослойный столбчатый эпителий. Его клетки не образуют ни специ-
ализированных межклеточных контактов в апикальной части, ни базальной ламины
в базальной. В апикальной части находятся жгутики нормального строения с базаль-
ным аппаратом. В составе базального аппарата жгутика кинетосома (базальное тело) и
дополнительная центриоль, ориентированная к нему перпендикулярно. От базального
тела берет начало двойной фибриллярный поперечно исчерченный корешок, микро-
трубочки, расходящиеся по радиусу (allar sheet) и один пучок микротрубочек, ориен-
тированный параллельно наружной поверхности клетки (Borojevic, 1969; Amano, Hori,
Рис. 1.15. Ориентация базального аппарата жгутика
у жгутиковых клеток кальцибластулы
Ascandra (из: Borojevic, 1969):
кс — кинетосома; мкт — микротрубочки; п.м — пучок микротрубочек
44
2001). Пучки микротрубочек у всех клеток ориентированы параллельно друг другу и
всегда направлены в сторону заднего полюса личинки. Такое расположение обеспечи-
вает координированное биение жгутиков личинки (рис. 1.15).
В апикальной части цитоплазмы клеток имеются многочисленные электронно-про-
зрачные пузырьки и вакуоли с фибриллярным содержимым. Подобные включения на-
блюдались в ооплазме яйца. Крупное ядро имеет грушевидную форму с зауженным
апикальным концом, примыкающим к кинетосоме. В цитоплазме вблизи апикальной
части ядра имеется аппарат Гольджи. Цитоплазма базальной части клеток заполнена
гетерофагосомами, липидными каплями и желточными гранулами.
Между жгутиковыми клетками личинки L. laxa изредка встречаются бутылковид-
ные клетки (Amano, Hori, 2001). Эти клетки не имеют жгутика и гораздо крупнее
жгутиковых клеток. В цитоплазме бутылковидных клеток много мембранных струк-
тур.
На заднем полюсе личинки могут располагаться крупные зернистые безжгутиковые
клетки, впервые описанные И. И. Мечниковым (Metschnikoff, 1879). У представителей
разных видов количество этих клеток может варьировать от одной до четырех, у неко-
торых видов зернистые клетки не обнаружены (табл. 1.2). По мнению О. Тюзэ (Tuzet,
1948), это зависит от видовой принадлежности. Е. Минчин (Minchin, 1900) полагал, что
разное количество этих клеток отражает индивидуальную вариабельность личинок.
Р. Бороевич (Borojevic, 1969) считает, что зернистые клетки не имеют презумптивного
значения. Для проверки этого предположения, Р. Бороевич разрезал целобластульные
личинки A.falcata поперек (Borojevic, 1969). Обе половины личинки сохраняли преж-
нюю полярность пцсле разделения, округлялись и формировали маленькие целобла-
стулы, которые приступали к метаморфозу через три дня и формировали нормальные
куколки и молодые о линту сы. По мнению автора, полученные результаты свидетель-
ствуют о тотипотентности личиночных клеток и об отсутствии особой линии клеток
заднего полюса. Ранее Ж. Хаджи (Hadzi, 1917) показал, что безжгутиковые клетки
заднего полюса исчезают при метаморфозе. С. Амано и И. Хори (Amano, Hori, 2001) на
электронно-микроскопическом уровне описали особые вакуолярные клетки, концентри-
рующиеся в районе заднего полюса L. laxa. Часть этих клеток находится в полости
личинки. Согласно мнению этих авторов, вакуолярные клетки представляют собой хо-
рошо дифференцированные клетки, а не задержавшиеся в развитии бластомеры, как
считал Р. Бороевич (Borojevic, 1969). Вполне возможно, что именно эти клетки и были
описаны разными авторами в качестве особых безжгутиковых.
Таблица 1.2. Количество зернистых клеток в районе заднего полюса у личинок
различных видов Calcinea
Вид Количество клеток Автор
Clathrina coriacea 1 Minchin, 1900; Tuzet, 1948; Johnson, 1979а
С. blanca 2 Minchin, 1900; Johnson, 1979a
С. contorta 4 Minchin, 1900
С. cerebrum Нет Borojevic, 1969
С. reticulum Нет Borojevic, 1969
Ascandra falcata 4 Minchin, 1900
Lencosolenia laxa Нет (или 10) Amano, Hori, 2001
Наконец, у L. laxa в полости личинки описаны мелкие клетки с редуцированной
цитоплазмой и слабо развитым аппаратом Гольджи (Amano, Hori, 2001). По мнению
авторов, эти клетки имеют материнское происхождение.
45
У всех изученных на светооптическом уровне Calcinea была описана миграция жгу-
тиковых клеток в полость личинки в период ее свободной жизни. Мигрирующие клет-
ки теряют жгут, округляются и уходят в бластоцель, образуя в нем небольшое рыхлое
скопление (Schmidt, 1877; Metschnikoff, 1879; Minchin, 1900). О. Шмидт, И. И. Мечников
и Э. Геккель придавали этому процессу значение гаструляции. Эту точку зрения под-
держивают в настоящее время некоторые ученые (Иванов, 1971; Иванова-Казас, 1975).
Наиболее детально исследовал миграцию клеток в полость личинки Р. Бороевич
(Borojevic, 1969). Согласно его наблюдениям, у личинок Ascandra и Clathrina немного
жгутиковых клеток появляется в бластоцеле в первый день свободной жизни. Клетки
теряют жгут и полярное расположение ядра, но сохраняют типичные для них вклю-
чения, как было описано ранними авторами. Массовая иммиграция совершается на
четвертый день свободной жизни. При этом не отмечается поклеточного выселения,
как в первый день, происходит быстрое внедрение клеточной массы в бластоцель. Он
сопровождается массовой дезорганизацией всей стенки личинки. Вселение начинается
от экваториального кольца и распространяется к заднему полюсу личинки. Завершает-
ся процесс вселения клеток в течение нескольких часов, и лишь после этого начинается
собственно метаморфоз. Р. Бороевич, в отличие от И. И. Мечникова, Е. Минчина и др.,
считает, что этот процесс не имеет значения гаструляции, а является преждевременной
реорганизацией личинки, связанной с метаморфозом. Этот же вывод подтверждают и
результаты экспериментов Р. Бороевича по диссоциации личинок (Borojevic, 1969). Им
было показано, что миграция клеток в бластоцель в ходе нормального морфогенеза, не
имеет значения клеточной дифференцировки. Момент заполнения клетками полости
личинки совпадает с окончанием ее свободной жизни и оседанием.
В то же время в единственной электронно-микроскопической работе по личинке и
метаморфозу L. laxa миграция клеток до оседания не показана (Amano, Hori, 2001).
Внутренние клетки кальцибластулы этого вида, как указывалось выше, представляют
собой гранулярные материнские клетки.
Метаморфоз
Личинки оседают передним полюсом на субстрат. Во время прикрепления личинки
клетки, оставшиеся на поверхности, утрачивают жгутики, а сама она преобразуется в
небольшую сферу, заполненную клетками, не отличающимися от поверхностных. Все
бывшие жгутиковые клетки (внутренние и внешние) подвергаются сходным изменени-
ям: они утрачивают кинетический аппарат, ядро принимает сферическую форму и пе-
ремещается в центр клетки. Таким образом, формируется «куколка» (Minchin, 1900).
Все клетки куколки, являются производными жгутиковых клеток личинки и имеют
равные морфогенетические потенции. Характер клеточной дифференцировки зависит
от положения клеток в составе куколки.
Первая структура формирующейся губки — экзопинакодерма изолирует конгломе-
рат клеток от внешней среды. Поверхностные клетки достаточно быстро дедифферен-
цируются в экзопинакоциты. Этот процесс сопровождается их уплощением и редук-
цией жгутикового аппарата. Развитие базопинакодермы несколько отстает от экзопи-
накодермы: клетки куколки, контактирующие с субстратом, округлой формы. Секре-
ции коллагена еще нет. На этой стадии внутри куколок появляются первые лакуны,
заполненные мукоидным веществом (Borojevic, 1969). Постепенно клетки внутренней
массы дифференцируется в склеробласты, хоанобласты и амебоидные клетки. Склер-
областы — следующие после экзопинакоцитов дифференцированные клетки олинтуса,
46
также развиваются из жгутиковых клеток личинки (Amano, Hori, 2001). При транс-
дифференцировке жгутиковых клеток личинки в хоанобласты они также утрачивают
жгутик и все элементы его базального аппарата (Amano, Hori, 2001). Хоанобласты вы-
стилают формирующиеся лакуны и полости. Через двое-трое суток после прикрепле-
ния лакуны объединяются в единую полость, выстланную хоанодермой. Фибриллярные
включения, характерные для жгутиковых клеток личинки, прослеживаются во всех
клетках куколки. Пигментные же включения сохраняются только в экзопинакоцитах
(Borojevic, 1969). Описанные для L. laxa бутылковидные клетки в ходе метаморфо-
за исчезают и, по мнению авторов, не принимают участия в формировании олинтуса
(Amano, Hori, 2001). В то же время, вакуолярные клетки находятся в мезохиле куколки
и ювенильной губки. Вероятно, они дифференцируются в эозинофильные клетки. При-
близительно на пятый день прорывается оскулюм, открываются многочисленные поры
и возникает олинтус. Судьба личиночных клеток схематично представлена на рис. 1.16.
Яйцо
Бластула
Бластомеры
Личинка
Жгутиковые
клетки
Вакуолярные
клетки
Материнские
клетки
Олинтус
Хоано- Склеро- Пинако- Архео-
циты циты циты циты
Эозино-
фильные
Деструк-
ция
Рис. 1.16. Судьба личиночных клеток Calcinea при метаморфозе
Таким образом, в ходе метаморфоза Calcinea не происходит инверсии слоев личинки,
о которой писали некоторые ранние авторы (Metschnikoff, 1879; Minchin, 1900). Соглас-
но их описаниям внутренние клетки личинки выползают наружу и превращаются в
пинакоциты, а жгутиковые клетки дедифференцируются и формируют компактную
внутреннюю массу клеток.
Любопытно, что по строению и клеточному составу куколки идентичны конгломе-
ратам клеток, образующихся в результате развития диссоциированных клеток кальци-
бластулы (Borojevic, 1969). Дальнейшее их развитие сходно с метаморфозом куколок.
Таким образом, после диссоциации не реконструируется личинка, а образуется конгло-
мерат клеток, сходный с конгломератами соматических клеток взрослой губки, что, по
мнению Р. Бороевича, свидетельствует о такой же дифференциации клеток личинки,
как и клеток взрослого животного.
ГЛАВА 2. РАЗВИТИЕ ГУБОК КЛАССА HEXACTINELLIDA
SCHMIDT, 1870
Форма тела Hexactinellida сильно варьирует, встречаются трубчатые, кубковидные,
комковидные, отростчатые или лопастные губки с анастомозами либо без них, одна-
ко корковые формы неизвестны. В состав Hexactinellida входят губки с кремневыми
трехосными спикулами или производными от них. Кремневые спикулы подразделяют
на микросклеры и макросклеры. Типичными спикулами являются гексактины, пред-
ставляющие собой три оси, пересекающиеся под правильными углами; потеря одно-
го или большего количества лучей приводит к спикулам пентактинам, тетрактинам
(стаурактины), триактинам (тауактины) или диактинам, изредка бывают монактины
(рис. 2.1). Осевая нить спикулы находится в четырехугольной полости. Жесткие скелет-
ные структуры (решетки) составлены макросклерами, часто спаянными друг с другом
(рис. 2.2). Плотный спонгин, отложения кальция или безспикульные формы у гексак-
тинеллид неизвестны. Живые ткани гексактинеллид имеют синцитиальную структуру;
они включают дермальную и атриальную мембраны, внутреннюю трабекуллярную сеть
и воротничковые камеры (рис. 2.3). Дискретные ядерные клетки, располагающиеся в
Рис. 2.1. Спикулы Hexactinellida:
а — дискоктастра; б, в — триактины; г — пентактина; д, е—диактины; снс — амфидиск; з — монактина
48
Рис. 2.2. Фрагменты жестких скелетных структур (решеток) Hexactinellida,
составленных спаянными макросклерами
Рис. 2.3. Организация тканей Hexactinellida (по: Reiswig, Mehl, 1991):
an — апопиль; б.р — базальный (первичный) ретикулюм; вт.р — вторичный (трабекуляр-
ный) синцитий; д.м — дермальная мембрана; м — прослойка мезохила; п — поры; про — прозо-
пиль; т.н — трабекулярная ножка
49
карманах или капсулах синцития, могут быть соединены особыми поровыми контак-
тами (porous plugs). Воротничковые камеры большие эврипильные по сиконоидному,
силлеибидному или лейконоидному типу. Все представители класса яйцеживородящие.
Характерная личинка — трихимелла.
Шестилучевые губки обитают только в морях в диапазоне глубин 5-6770 м. Класс
Hexactinellida включает два подкласса: Amphidiscophora и Hexasterophora, пять отрядов
с 17 семействами, 118 родами и приблизительно 500 видов, что составляет около 7% от
всех описанных Porifera. Считается, что для Hexactinellida характерен гермафродитизм
(Schulze, 1880а, 1887; Boury-Esnault et al., 1999).
Развитие шестилучевых (стеклянных) губок Hexactinellida по сей день изучено недо-
статочно. Причиной тому служат особенности экологии этих губок — они обитают обыч-
но на больших глубинах. Первые сведения относительно половой репродукции Hex-
actinellida были представлены Ф. Шульце на примере Euplectella aspergillum, Farrea осса
и Periphragella elisae (Schulze, 1880a, 1887) и И. Иджима на Euplectella marshalli (Ijima,
1901). Ф. Шульце показал наличие женских половых клеток и сперматоцист в разных и
в одних и тех же особях. Однако этих работ было недостаточно для того, чтобы иметь
какое-либо представление об эмбриональном развитии шестилучевых губок. В 1928 г.
вышла в свет статья И. Окада, в которой впервые были описаны гаметогенез, эмбрио-
генез и особенности строения личинки Farrea sollasii (Okada, 1928). После этой работы
в течение 66 лет не было ни одного упоминания о развитии губок этого класса. И лишь
в 1994 г. Н. Бури-Эсно и Ж. Васле на электронно-микроскопическом уровне описали
личинку трихимеллу у Oopsacas minuta (Boury-Esnault, Vacelet, 1994). В 1999 г. по-
явилась первая подробная работа по эмбриогенезу этого же вида (Boury-Esnault et al.,
1999).
2.1. ГАМЕТОГЕНЕЗ
Поскольку шестилучевые губки имеют синцитиальное строение со свободными кле-
точными элементами, представленными только археоцитами, то предполагается, что
мужские и женские половые клетки берут свое начало от археоцитов — свободных яд-
рышковых амебоцитов (Schulze, 1880а; Ijima, 1901; Okada, 1928; Boury-Esnault et al.,
1999).
Сперматогенез. В конгломератах сперматогенные амебоциты постепенно преобра-
зуются в группу сперматоцитов (Schulze, 1880а; Ijima, 1901; Okada, 1928; Boury-Esnault
et al., 1999). Перед дифференцировкой археоцитов в сперматоциты их скопления окру-
жаются уплощенными ядрышкосодержащими клетками временной сперматоцисты. Со-
гласно светооптическим наблюдениям общий ход сперматогенеза принципиально не
отличается от подобного процесса у Демоспонгий и у других многоклеточных живот-
ных. Сперматозоиды шестилучевых губок относятся к примитивному типу: они име-
ют округлую головку с относительно большим количеством цитоплазмы, включающей
мелкие митохондрии и диктиосомы; имеется жгутик. Акросома не описана.
Оогенез. Подобно первым этапам сперматогенеза оогенез начинается с формирова-
ния конгломерата археоцитов. В дальнейшем лишь одна клетка из конгломерата стано-
вится ооцитом. Предполагается, что остальные археоциты выполняют роль трофоцитов
(Boury-Esnault et al., 1999).
Процессы оогенеза не описаны. Яйцо полилецитальное, содержит много липидных
включений и осмиофильных гранул с гетерогенным содержимым. Яйцо не поляризо-
вано, ядро располагается в центре клетки (Boury-Esnault et al., 1999).
50
2.2. ЭМБРИОНАЛЬНОЕ РАЗВИТИЕ
Эмбриогенез шестилучевых губок описан лишь у представителей двух видов
F. sollasii и О. minuta (Okada, 1928; Boury-Esnault et al., 1999).
Дробление. У обоих видов осуществляется дробление полное и равномерное до ста-
дии около 32-64 бластомеров (рис. 2.4). Первые две борозды проходят в одной плоскости
и взаимно перпендикулярны (рис. 2.4, 5-г). Направления плоскости первого деления
дробления варьируют у разных эмбрионов относительно положения полярных тел, по-
этому нельзя говорить о ее постоянной ориентации. Плоскость третьего деления дроб-
ления перпендикулярна плоскостям первых двух. У О. minuta четверка «анимальных»
бластомеров (область расположения полярных тел) лежат в промежутках между «ве-
гетативными». Авторы (Boury-Esnault et al., 1999) описали его как «спиральное» дроб-
ление, что неточно. Смещение интерфазных бластомеров хорошо известно у Cnidaria и
называется псевдоспиралъным (Иванова-Казас, 1995). В дальнейшем веретена дробле-
ния располагаются параллельно поверхности зародыша, что приводит к формированию
равномерной целобластулы с хорошо выраженным бластоцелем (рис. 2.4, ж).
Личиночный морфогенез. Последующее развитие связано с неравномерными
тангентальными делениями клеток целобластулы, что приводит к формированию двух-
слойной полой бластулы. Этот процесс напоминает клеточную деляминацию, харак-
терную для Cnidaria (Иванова-Казас, 1995). Периферические клетки бластулы гораздо
меньше внутренних. В ходе дальнейшего морфогенеза происходит активная пролифе-
рация периферических клеток (рис. 2.4, з). Внутренние клетки, богатые липидными
включениями, также делятся, заполняя внутреннюю полость бластулы.
В ходе пролиферации периферических клеток их производные дифференцируются
на покровный плоский поверхностный синцитий, покрывающий всю личинку и на пояс
призматических многожгутиковых клеток. Внутренние клетки дифференцируются в
клетки двух типов. К первым относятся крупные, богатые липидными включениями
клетки, мигрирующие в район переднего полюса личинки; ко вторым — богатые жел-
точными включениями и гетерофагосомами клетки, которые мигрируют в район задне-
го полюса личинки. Часть внутренних клеток заднего полюса дифференцируется в ли-
чиночные склероциты, секретирующие особые четырехлучевые спикулы — стауракти-
ны, не характерные для взрослых губок. Секреция кремневых спикул осуществляется у
трихимелл внутриклеточно, как и у Демоспонгий, однако склеробласты представляют
собой гигантские многоядерные клетки (синцитий). После сегрегации линии склероци-
тов богатые желтком клетки заднего полюса сливаются в желточный синцитий. Здесь
же, в районе заднего полюса часть клеток, богатых желточными включениями, диф-
ференцируется в хоанобласты, образующие небольшие скопления. Впоследствии они
сливаются в хоаносинцитий, формирующий воротничковые камеры диаметром около
30 мкм (у взрослых губок их диаметр примерно 100-150 мкм) (Boury-Esnault et al.,
1999). Ретикулярный синцитий, характерный для дефинитивных губок, у трихимеллы
не отмечен.
2.3. ЛИЧИНКА
Личинки О. minuta .получили название «трихимелла» (от греч. «несущие длинные
нити»; Boury-Esnault, Vacelet, 1994), которое было экстраполировано авторами на всех
личинок Hexactinellida. Трихимелла характеризуется рядом уникальных черт, не свой-
ственных личинкам других губок. Они имеют четко выраженную переднезаднюю по-
51
Рис. 2.4. Дробление и ранний морфогенез Oopsacas minuta
(по: Boury-Esnault et al. 1999):
a — яйцо; б — начало первого деления дробления; в — стадия двух бластоме-
ров; г — стадия четырех бластомеров; д — восьмиклеточная стадия; е — 16-клеточная
ранняя бластула с бластоцелем; сне— начало клеточной деляминации; з — двуслой-
ная полая бластула. Масштаб — 50 мкм
52
лярность и подразделяются на три зоны: конический задний полюс, среднюю реснич-
ную зону и округлый передний полюс (рис. 2.5). Внутри личинки располагаются каме-
ры, образованные безъядерными воротничковыми телами, которые, в отличие от дефи-
нитивной губки, не собраны в ретикулум. Уникальный личиночный скелет располагает-
ся в районе заднего полюса. Предполагается, что стаурактиновый скелет современных
личинок напоминает скелет анцестральных для шестилучевых губок представителей
рода Protospongia Salter, 1864 (ранний кембрий) (Finks, 1970). Другой необычной чер-
той трихимеллы являются ресничные клетки, образующие широкий пояс в средней
части личинки. Каждая клетка несет около 50 жгутиков, имеющих базальные тела и
добавочную центриоль. В то же время корешка у жгутиков нет. Каждый жгутик про-
ходит через специальное отверстие в покровном синцитиальном эпителии. Жгутиковые
клетки соединены друг с другом и с покровным синцитием осмиофильными контакта-
Рис. 2.5. Личинка трихимелла:
вр.к — воротничковые камеры; з.п — задний полюс; п.п — перед-
ний полюс; п.с — покровный синцитий; р.к— ресничные клетки; сп —
спикулы стаурактины; к.сне— клетки заднего полюса, содержащие
желточные гранулы; к.л — клетки переднего полюса, содержащие ли-
пиды
53
ми, напоминающими опоясывающие десмосомы (Boury-Esnault et al., 1999). Подобные
контакты отмечены и у клеток заднего полюса, содержащих желточные гранулы. Ме-
таморфоз личинок прослежен не был.
Основной вывод, который можно сделать в результате изучения эмбрионального
развития F. sollasii и О. minuta (Okada, 1928; Boury-Esnault et al., 1999) сводится к то-
му, что синцитиальность появляется достаточно поздно в ходе эмбриогенеза, а именно,
в период личиночного гистогенеза: при образовании склеросинцития, хоаноцинцития и
покровного синцития. Это служит дополнительным аргументом в пользу идеи о вто-
ричном появлении синцитиальности у представителей этого класса губок (Leys, 2003),
но противоречит предположениям некоторых авторов о возникновении синцитиально-
сти у шестилучевых губок на самых ранних этапах возникновения многоклеточности
на основе недоведенной до конца цитотомии или в результате неполного дробления
либо слияния бластомеров (Rieger, Weyrer, 1998).
2.4. БЕСПОЛОЕ РАЗМНОЖЕНИЕ
В форме наружного почкования бесполое размножение неоднократно описывалось
разными авторами (Tuzet, 1973b). Однако мы не располагаем ни одной работой, в кото-
рой специально проводилось бы изучение этого морфогенеза. На основании имеющихся
в некоторых работах изображений можно предположить, что почкование в своей основе
имеет эпиморфный характер.
ГЛАВА 3. РАЗВИТИЕ ГУБОК КЛАССА DEMOSPONGIAE
SOLLAS, 1885
В состав класса Demospongiae входят губки, скелет которых может быть составлен
только спонгиновыми волокнами или совокупностью спонгиновых волокон и кремневых
спикул, которые обычно разделяются на макросклеры и микросклеры. Макросклеры —
в основном одноосные или четырехосные; микросклеры крайне разнообразны: многоос-
ные или одноосные, часто весьма причудливой формы. Осевая нить спикулы находит-
ся в треугольной или шестиугольной полости. Спонгин имеется у всех представителей
класса, либо формируя отдельные волокна, либо объединяя скелетные элементы. Фиб-
риллярный коллаген отмечается у всех Demospongiae. У Демоспонгий некоторых групп
спикульный скелет редуцирован, но компенсирован сложным органическим скелетом.
Представители нескольких групп Demospongiae не имеют никаких скелетных элемен-
тов. Известны несколько мелких групп, в которых у губок развивается гиперкальци-
фицированный базальный известковый скелет в дополнение к другим скелетным эле-
ментам. Форма тела Demospongiae может быть корковой, массивной, лопастной, труб-
чатой, ветвистой, нитчатой, кубковидной. Иногда губки (сверлящие) обитают в толще
известкового субстрата. Водоносная система лейконоидного типа, хотя губки одного
глубоководного семейства из отряда Poecilosclerida (Cladorhizidae) утратили водонос-
ную систему и приняли плотоядный способ питания. Хоаноцитные камеры могут быть
эврипильными, диплоидальными или афодальными. Личинки представлены главным
образом паренхимулами, но в некоторых группах имеются однослойные личинки. В
пределах класса представлены репродуктивные стратегии по типу яйцеживорождения
и яйцерождения.
Класс Demospongiae включает около 85% всех живущих губок (приблизительно 6000
описанных видов). Большинство губок — морские, но имеется несколько семейств, пред-
ставители которых обитают в пресных водах всех континентов, исключая Антарктиду.
В пределах Demospongiae в ранних работах была выделена искусственная группа
«Keratosa» в ранге надотряда. В нее объединялись губки, не имеющие кремневых спи-
кул. В настоящее время эта группа распалась на отряды: Dictyoceratida, Dendroceratida,
Verongida и Halisarcida.
В пределах класса имеется несколько видов «живых окаменелостей», ранее выде-
ленных как «Sphinctozoa» (теперь они входят в отряд Verticillitida) и «Sclerospongiae».
Последние представляют собой настоящих Demospongiae, обладающих яйцеживорож-
дением и личинкой паренхимулой (Vacelet, 1979).
В настоящее время в составе класса 14 отрядов: Chondrosida, Halisarcida, Verongida,
Dictyoceratida, Dendroceratida, Agelasida, Lithistida (полифилетический), Astrophorida,
Haplosclerida, Poecilosclerida, Hadromerida, Halichondrida, Spirophorida, Verticillitida.
3.1. РЕПРОДУКТИВНЫЕ СТРАТЕГИИ ДЕМОСПОНГИЙ
И ПРОБЛЕМЫ ИХ ТАКСОНОМИИ
(ЯЙЦЕКЛАДУЩИЕ DEMOSPONGIAE)
В 1956 г. К. Леви (Levi, 1956) опубликовал результаты своих обширных исследо-
ваний по развитию Демоспонгий. На основе сравнительного анализа автор пришел к
выводу, что представителей класса можно четко разделить на две группы в ранге под-
55
классов по характеру их размножения. Согласно К. Леви, представители первой группы
(подкласс Ceractinomorpha) характеризуются внутренним оплодотворением и развити-
ем зародыша в материнском мезохиле. Для второй группы (подкласс Tetractinomorpha)
характерно наружное оплодотворение и развитие личинки во внешней среде. Различия
между подклассами касаются и морфологических признаков: Ceractinomorpha обла-
дают одноосными макросклерами и микросклерами в виде хел и сигм. Кроме того, в
состав Ceractinomorpha входят и роговые бесспикульные губки. Tetractinomorpha свой-
ственны четырех- и одноосные макросклеры, собранные в радиальный или аксиальный
скелет (Levi, 1973, Bergquist, 1978).
Однако в последней четверти XX в. стали накапливаться новые данные по репро-
дукции (Liaci et al., 1973; Reiswig, 1976; Hoppe, Reichert, 1987; Fromont, 1988, 1994,
Fromont, Bergquist, 1994; Lepore et al., 1995), биохимии (Bergquist, 1979; Bergquist, Wells,
1983), молекулярной биологии (Chombart, 1997), а также морфологии (van Soest, 1990,
1991) демоспонгий, которые поставили под сомнение существование этих двух подклас-
сов. В настоящее время в пределах класса Demospongiae признается существование
лишь отрядов, а оба подкласса ликвидированы в виду размытости границ и нечетко-
сти их определения. Сейчас яйцекладущие губки входят в состав отрядов (в скобках
указаны роды, гаметогенез или развитие которых исследовано): Spirophorida (Tetilla,
Cinachird), Astrophorida (Geodia, Erylus, Thenea, Stellettd), Hadromerida (Polymastia,
Suberites, Terpios, Tentorium, Trichastemma, Cliona, Tethya), Chondrosida (Chondrosia),
Verongida (Verongia), Agelasida (Agelas), Poecilosclerida, (сем. Raspailiidae: Raspailia,
Hemectyon (=Endectyony, сем. Desmacellidae: Neofibularia), Haplosclerida (Xestospongia,
Petrosia), Halichondrida (и в то же время, виды с яйцеживорождением входят в состав
типичных яйцекладущих групп, например, Alectona и Thoosa из отряда Astrophorida
(Vacelet, 1999; Borchiellini et al., 2004b).
Несмотря на то что ранее яйцекладущие губки были выделены в отдельный
подкласс, обобщающие работы по их развитию ограничиваются краткими обзорами
П. Бергквист (Bergquist, 1978) и Г. П. Коротковой (19816). П. Бергквист рассматривает
развитие яйцекладущих губок как альтернативное, а Г. П. Короткова выделяет его в
виде отдельного «типа развития яйцекладущих губок».
Подавляющее большинство яйцекладущих видов раздельнополы (Sara, 1993). Это
характерно для отряда Astrophorida (Sara, 1993), отряда Spirophorida, хотя у Tetilla sp.
был описан последовательный гермафродитизм (Scalera Liaci et al., 1970), сем. Axinel-
lidae и для большинства видов из отряда Hadromerida. Однако в последнем отряде
Polymastia mamillaris (Sara, 1961; наши данные) и представители семейств Suberiti-
idae и Clionaidae являются гермафродитами (Sara, 1961; Diaz et al., 1973; Scalera Liaci,
Sciscioli, 1979; Wapstra, Van Soest, 1987).
Практически для всех яйцекладущих видов характерно проникновение симбиоти-
ческих бактерий из мезохила в развивающийся ооцит с последующей их передачей осо-
бям новой генерации. Инкорпорация бактерий осуществляется путем их фагоцитоза. У
Chondrosia reniformis (Levi, Levi, 1976) бактерии переносятся в составе бактериоцитов,
входящих в состав оболочки выводковой камеры. Симбиотические бактерии обычно не
являются источником питательного материала для растущего ооцита, либо их вклад в
этот процесс минимальный.
Ооциты способны синтезировать слой коллагена, окружающий яйцо на заключи-
тельных этапах оогенеза путем экскреции волокнистого содержимого периферических
вакуолей (Sciscioli et al., 1991, 1995). Таким образом, ооциты яйцекладущих губок об-
ладают настоящей первичной оболочкой — продуктом синтеза яйца, характерной для
56
всех Eumetazoa (Айзенштадт, 1984; Gilbert, 2000). Кроме того, у Steletta grubii и Tethya
citrina в синтезе коллагеновой капсулы участвуют и лофоциты мезохила (Gaino et al.,
1987b; Sciscioli et al., 1991), что можно рассматривать в качестве прототипа желточ-
ной оболочки Metazoa. Яйца у яйцекладущих губок мелкие, изолецитальные и оли-
голецитальные. В периферической части находятся мелкие желточные гранулы, ядро
располагается в центре.
Сформированное яйцо выносится потоком воды через оскулярное отверстие во
внешнюю среду, где и происходит его оплодотворение. Характерно, что вымет мужских
и женских гамет осуществляется синхронно в локальных популяциях губок (Reiswig,
1976). У выметанных яиц периферические вакуоли сохраняются. Предполагается, что
они играют важную роль в прикреплении яйца или зиготы к субстрату, в механической
защите яйца и в формировании оболочки оплодотворения.
Выметанное яйцо, как правило, покрыто оболочкой, обычно коллагеновой (первич-
ной). У представителей рода Tetilla она дополнена радиальными пучками коллагеновых
фибрилл (Watanabe, 1978; Watanabe, Masuda, 1990). Кроме того, часто яйца окружены
слоем материнских клеток. У Cliona celata и Hemection ferox это гранулярные клетки
(Warburton, 1961; Reiswig, 1976), у С. reniformis — бактериоциты и гранулярные клет-
ки (Levi, Levi, 1976), у Verongia cavemicola — сферульные и микрогранулярные клетки
(Gallissian, Vacelet, 1976), у Neofibularia nolitangere некие «питающие клетки» (Hoppe,
Reichert, 1987).
Можно ли считать слой материнских клеток, окружающий яйцо, характерной осо-
бенностью яйцекладущих губок? Как видим, они были отмечены только для пяти видов
из четырех отрядов, хотя выметанные яйца были предметом изучения у ряда перечис-
ленных выше видов. В то же время следует отметить что яйца N. nolitangere и H.ferox,
относящихся к отряду Poecilosclerida с типичным яйцеживорождением, всегда окруже-
ны материнскими клетками (Reiswig, 1976; Hoppe, Reichert, 1987).
Вероятно, отмеченные вариации в структуре оболочки и в составе материнских
клеток служат скорее видовым признаком. Так, из пяти изученных нами видов ро-
да Oscarella: O.lobularis, О. imperialis, О. sp., О. tuberculata, О. microlobata (Homoscle-
romorpha) материнские клетки, входящие во время эмбрионального развития в состав
зародыша, имеются лишь у первых трех видов (Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002).
На основании проведенного краткого анализа развития яйцекладущих Демоспон-
гий, можно сделать вывод о том, что все признаки оогенеза и раннего развития, объ-
единяющие этих губок, касаются лишь приспособлений к развитию во внешней среде.
Их нельзя рассматривать в качестве гомологичных признаков, поскольку они представ-
ляют собой пример параллельного развития эмбриоадаптаций.
Итак, как же относиться к трактовке двух типов размножения в пределах класса
Демоспонгий? На эту тему имеется две точки зрения. Согласно мнению К. Леви (Levi,
1956), яйцеживорождение и яйцерождение представляют собой филогенетически де-
терминированные типы репродукции, следовательно, они имеют таксономическое зна-
чение. П. Бергквист (Bergquist, 1980,1985) также считает, что типу репродукции можно
придавать таксономическое значение, но лишь на уровне не выше отряда. Именно это
позволило ей выделить отряды Verongida и Petrosida (Bergquist, 1978, 1980) (последний
сведен в ранг подотряда Petrosina отряда Haplosclerida). На этом же основании был
выделен отряд Agelasida (Hartman et al., 1980).
Вторую точку зрения выдвинули Г. Рейсвиг (Reiswig, 1973,1976) и У. Хоппе (Hoppe,
1988), в дальнейшем поддержанную Р. Ван Советом (Van Soest, 1991). Согласно этим
авторам, оба типа размножения представляют собой не более чем различные типы
57
репродуктивной стратегии, которым соответственно нельзя придавать филогенетиче-
ского значения. Г. Рейсвиг (Reiswig, 1973) предположил, что для крупных многолетних
губок, обитающих в узких экологических нишах, т. е. для видов-генералистов, харак-
терно яйцерождение, тогда как для мелких, короткоживущих губок с высокой ско-
ростью обновления популяции, т. е. видов-оппортунистов, характерно яйцеживорожде-
ние. В дальнейшем к этим выводам пришли и другие авторы (Fromont, 1994; Fromont,
Bergquist, 1994).
С нашей точки зрения, альтернативные типы размножения Демоспонгий представ-
ляют собой элементы их репродуктивной стратегии. Хорошо известно, что у многих
морских беспозвоночных наблюдается как живорождение, так и развитие во внешней
среде. Причем различные способы репродукции отмечены у видов, принадлежащих
к одному роду, семейству или отряду, как, например, у Echinodermata или Bivalvia
(Strathmann, 1978; Касьянов и др., 1983; Касьянов, 1989). Так, в пределах рода Patiriella
(Asteroidea) выделяют четыре типа развития от типичного с планктотрофной личин-
кой брахиолярией до живорождения (Byrne, 1995). Во всех известных случаях типу
репродукции не придавалось таксономического значения.
Размеры гамет служат важными характеристиками репродуктивной стратегии ви-
да. Связь между размерами яиц и характером развития установлена для многих мор-
ских беспозвоночных (Касьянов, 1989). Показано, что с увеличением диаметра яйца
происходит переход от наружного оплодотворения и типичной планктотрофной ли-
чинки к развитию внутри материнского организма, лецитотрофии и далее, к прямому
развитию (Strathmann, 1978; Raff, 1987). У губок планктотрофных личинок нет. Тем не
менее, указанная выше закономерность характерна и для них. Так, олиголецитальные
яйца яйцекладущих губок гораздо меньше, чем у яйцеживородящих губок (табл. 3.1).
Таблица 3.1. Средний диаметр яиц представителей различных отрядов
яйцеживородящих и яйцекладущих Demospongiae
Тип репродукции Отряд Средний диаметр яйца, мкм
Яйцекладущие Hadromerida 67
Spirophorida 102
Astrophorida 58
Chondrosida 50
Verongida 42
Petrosida 105
Средний: 70,7
Яйцеживородящие Dictyoceratida 300
Dendroceratida 200
Halisarcida 113
Halichondrida 161
Haplosclerida 245
Homoscleromorpha 153
Poecilosclerida 210
Средний: 197,4
Что касается своеобразия оогенеза, организации яиц и яйцевых оболочек у Демо-
спонгий, развивающихся во внешней среде, то это результат параллельной эволюции,
связанной с биологией осеменения и условиями развития во внешней среде при одинако-
вых типах размножения. Об этом также свидетельствует то, что у Hemection ferox и Ne-
ofibularia nolitangere (Poecilosclerida) с переходом к яйцерождению происходит услож-
нение яйцевых оболочек, характерное для типичных яйцекладущих видов, а также уве-
58
личение диаметра яиц до 139 и 216 мкм соответственно (Reiswig, 1976; Hoppe, Reichert,
1987). В то же время у всех других представителей отряда Poecilosclerida развитие
осуществляется в материнском организме, при этом яйцевые оболочки слабо развиты.
Усложнение яйцевых оболочек у видов, развивающихся вне материнского организма,
характерно и для других беспозвоночных.
Хорошо известно, что структура яйцевых оболочек имеет адаптивное значение и в
значительной степени зависит от экологических условий. Так, у животных, яйца ко-
торых развиваются в наземных условиях (Pulmonata, Insecta, Reptilia, Aves), система
яйцевых оболочек достигает наибольшей сложности (Иванова-Казас, 1995). Однако у
животных с настоящим живорождением яйцевые оболочки развиваются слабо и рано
сбрасываются, поскольку затрудняют обмен веществ между зародышем и материнским
организмом. Примером могут служить паразитические Hymenoptera (Иванова-Казас,
1961) и Млекопитающие (Дыбан, 1988). Таким образом, мы присоединяемся к точке
зрения, высказанной М. Галлиссиан и Ж. Васле (Gallissian, Vacelet, 1976) и поддержан-
ной Р. Ван Советом (Van Soest, 1991), о том, что яйцерождение возникало неоднократно
и независимо в разных группах Демоспонгий и не имеет таксономического значения.
3.2. ОТРЯД HADROMERIDA TOPSENT, 1894
В состав отряда входят Демоспонгии с массивным телом, но нередко встречают-
ся корковые (Timeidae), сверлящие (Clionaidae), сферические (Tethyidae), ветвистые и
другие. Скелет радиальный или субрадиальный (рис. 3.1, а). В эктосомальном скелете
имеются более мелкие макросклеры, чем эндосомальном. Макросклеры представлены
однообразными монаксонными спикулами, главным образом тилостилями, субтилости-
лями, экзотилотами и оксами (рис. 3.1, б, в). Микросклеры, если имеются, то в виде
эуастр, сферрастр, оксиастр, стеррастр, микроокс или микростронгил (рис. 3.1, г-е).
Спонгиновые волокна слабо развиты. Для хоаноцитов характерна цитоплазматическая
муфта, окружающая нижнюю часть жгутика. Все изученные представители отряда
яйцекладущие. В семействах Polymastiidae и Tethyidae в жизненные циклы включено
почкование.
Губки исключительно морские, распространены во всех акваториях на всех глуби-
нах. В составе отряда 13 семейств.
Подавляющее большинство представителей отряда Hadromerida раздельнополы
(Sara, 1993). Однако Polymastia mamillaris (Sara, 1961; наши неопубликованные дан-
ные) и представители семейств Suberitiidae и Clionaidae являются гермафродитами
(Sara, 1961; Diaz et al., 1973; Scalera Liaci, Sciscioli, 1979; Wapstra, Van Soest, 1987).
Гаметогенез
Происхождение половых клеток. Имеется единственная работа, в которой про-
слежено происхождение мужских половых клеток (Diaz, Connes, 1980). В ней показано,
что сперматоциты Suberites massa развиваются путем трансдифференцировки хоано-
цитов.
Что касается происхождения женских половых клеток, то здесь ситуация запутана.
Традиционно считалось, что ооциты происходят от археоцитов мезохила. Это утвер-
ждение основано на сходстве ранних ооцитов — крупных, ядрышковых амебоидных кле-
ток с археоцитами. Большинство работ было проведено на светооптическом уровне, и
59
Рис. 3.1. Организация скелета (а) и спикулы (б-е) представителей
отряда Hadromerida:
б, в — макросклеры: тилостиль (б) и субтилостиль (в); г-е — мик-
росклеры: сферрастра (г), оксиастра (д), стеррастра (е)
в них не была поставлена задача проследить происхождение женских половых клеток.
В то же время в специальном ультраструктурном исследовании оогенеза, проведен-
ном на S. massa, было показано хоаноцитное происхождение женских гамет (Diaz et al.,
1973). Промежуточные как по размерам, так и по форме между хоаноцитом и ооци-
том клетки находились в составе хоаноцитной камеры. Они обладали редуцированным
воротничком и жгутиком, которые видны лишь под электронным микроскопом.
Вполне вероятно, что крупные археоциты, принимаемые разными авторами за оого-
нии, на самом деле являются трансдифференцированными хоаноцитами (Diaz et al.,
1973). Это подтверждается еще и тем, что хоаноциты в ходе других морфогенезов легко
трансдифференцировались в археоциты (Borojevic, 1966; Gaino et al., 1995; Короткова,
1997).
Оогенез. Мы имеем достаточно полное представление об оогенезе Hadromerida.
Этот процесс исследован у S. massa (Diaz et al., 1973; Diaz, 1979), Tethya citrina (Gaino
et al., 1987b), Cliona trutti (Pomponi, Melone, 1990), Cliona viridis (Rosell, 1993), Tethya
tenuisclera, T. seyshellensis (Gaino, Sara, 1994), Tentorium semisuberites, Trichastemma
sol (Whitte, 1996).
В период малого роста ооциты амебоидно подвижны, формируют длинные псев-
доподии. В периферических участках цитоплазмы у них накапливаются мелкие жел-
точные гранулы, липиды и включения с гетерогенным содержимым. Ядро содержит
обычно одно крупное ядрышко. В цитоплазме развивающихся ооцитов наблюдаются
60
кластеры митохондрий. Неправильная форма ооцитов характерна и для зрелых яиц.
По этому признаку виды Hadromerida существенно отличаются от яйцеживородящих
Demospongiae.
Поступление предшественников, необходимых для синтеза запасных питательных
веществ, может осуществляться различными способами (Diaz et al., 1973; Gaino et al.,
1987b; Sciscioli et al., 1991, 1995; Lepore et al., 1995): путем фагоцитоза целых клеток ме-
зохила и фагоцитоза фрагментов клеток (S. massa), фагоцитоза симбиотических бакте-
рий (Т. citrina), пиноцитоза и передачи материала через цитоплазматические мостики
клеток мезохила (S. massa), за счет конденсации и трансформации конгломератов ми-
тохондрий в желточные гранулы (Г. serica). Наиболее распространена абсорбция рас-
творенных веществ в мезохиле через многочисленные псевдоподии. Об этом косвенно
может свидетельствовать и отсутствие питающих клеток или признаков фагоцитоза.
Основным механизмом формирования запасных питательных веществ является эндо-
генный синтез.
Яйца губок мелкие, изолецитальные и олиголецитальные, содержащие по перифе-
рии мелкие желточные гранулы, ядро располагается в центре. Сформированное яйцо
выносится потоком воды через оскулярное отверстие во внешнюю среду, где и проис-
ходит его оплодотворение.
Выметанное яйцо, как правило, покрыто оболочкой. Обычно это коллагеновая (пер-
вичная) оболочка. Кроме того, часто яйца окружены слоем материнских клеток (см.
рис. 3.2, а). У С. celata это гранулярные клетки (Warburton, 1961).
Эмбриональное развитие
Несмотря на то что изучать яйцекладущие губки удобно, эмбриональное развитие
Hadromerida исследовано очень плохо. На световом уровне или in vivo прослежено раз-
витие у Tethya aurantium, Raspailia pumilla, Polymastia robusta, (Levi, 1956; Borojevic,
1967; Fromont, 1988), имеются краткие прижизненные наблюдения дробления Cliona
celata (Warburton, 1961).
Дробление. У исследованных видов полное и равномерное (рис. 3.2, б). Соглас-
но описаниям авторов или представленным ими фотографиям борозды первых двух
делений дробления взаимно перпендикулярны и проходят в одной плоскости. Плос-
кость третьего деления перпендикулярна первым двум. В результате бластомеры рас-
полагаются друг над другом, как при радиальном дроблении Metazoa. Представляет-
ся, что первые три деления дробления синхронны, что не характерно для яйцеживо-
родящих губок (Ересковский, Короткова, 1999). До 16-клеточной стадии бластомеры
(Т. aurantium, Р. robusta) сохраняют сферическую форму с минимальными точками
контакта (Levi, 1956; Borojevic, 1967). Подобный паттерн раннего развития характе-
рен для радиального дробления, например, Echinodermata или Acrania (Иванова-Казас,
1978а, б). После четвертого цикла дробление теряет черты радиальности, и в резуль-
тате формируется рыхлая равномерная аполярная морула, состоящая приблизительно
из 64 клеток (рис. 3.2, в).
Характерной особенностью дробления С. celata является проникновение материн-
ских клеток внутрь зародыша (Warburton, 1961).
Личиночный морфогенез. У Polymastia robusta (сем. Polymastiidae) процесс раз-
вития личинки начинается с вытягивания и уплощения морулы (Borojevic, 1967). За-
родыш становится однослойным и представляет собой уплощенную равномерную це-
лобластпулу, или «.плакулу» (рис. 3.2, г). Затем клетки вытягиваются перпендикулярно
61
поверхности, на апикальном полюсе формируют жгутик; в районе базального полю-
са концентрируются желточные гранулы (рис. 3.2, д). Снаружи личинку по-прежнему
покрывает гиалиновый слой. На этом этапе личинка состоит из 100-150 клеток. Даль-
нейшие ее преобразования связаны с пролиферацией клеток.
Рис. 3.2. Развитие губок отряда Hadromerida: Polymastiidae (б, г, д);
Tethyidae, (в, е):
а — выметанное яйцо, окруженное материнскими клетками и коллагеновым слоем;
б — радиальное дробление, приводящее к формированию целобластулы; в — равномер-
ная морула; г — уплощенная равномерная целобластула; д — целобластульная личин-
ка; е — паренхимула: бц —бластоцель; м.к — материнские клетки; к.сл — коллагеновый
слой
Развитие Tethya aurantium (сем. Tethyidae) происходит по схеме, характерной для
яйцеживородящих губок, например Dendroceratida или Halichondrida (Levi, 1956). Со-
гласно наблюдениям К. Леви, периферические клетки пролиферируют более активно,
чем внутренние, затем вытягиваются перпендикулярно поверхности и приобретают
апикобазальную полярность. Ядро смещается к апикальной поверхности, где разви-
вается жгутик, а желточные гранулы — к базальной. Дифференцировка жгутиковых
клеток в зависимости от их расположения в составе личинки не отмечена. Пролифе-
рация внутренних клеток приводит к образованию археоцитов. Во внутренней массе
62
выделяются две группы клеток: крупные и мелкие. Свободноплавающая личинка —
паренхимула, имеет вытянутую форму (рис. 3.2, е).
У представителей Cliona viridis (сем. Clionaidae) в результате эмбриогенеза развива-
ются типичные паренхимулы, полностью и равномерно покрытые жгутиковыми клет-
ками (Mariani et al., 2000). Метаморфоз представителей отряда Hadromerida не просле-
жен.
Таким образом, в пределах отряда Hadromerida возможны два различных пути мор-
фогенеза равномерной морулы, приводящие к формированию двух типов личинок. В
первом случае (Р. robusta} морула преобразуется в целобластулу в результате просто-
го уплощения и перегруппировки клеток. Во втором (Т. aurantium, С. viridis} в моруле
дифференцируются поверхностный и внутренний слои в результате различной скорости
пролиферации и дифференцировки периферических и внутренних клеток, что приво-
дит к развитию паренхимульной личинки. Последний вариант широко распространен
среди яйцеживородящих Demospongiae.
Одним из объяснений таких глубоких различий между этими вариантами разви-
тия может быть искусственное положение в пределах отряда родов Polymastia, Tethya
и Cliona. Действительно, недавно на основании молекулярно-биологического анали-
за было показано, что ряд семейств, входящих в отряд Hadromerida, представляют
собой самостоятельные монофилетические кластеры в ранге подотрядов (Chombard,
1997; Chombard, Boury-Esnault, 1999). К ним, в частности, относится и семейство Poly-
mastiidae. Другой, более вероятной причиной этого явления может служить ранняя
дивергенция Polymastiidae от основного ствола Hadromerida.
Бесполое размножение
Облигатное бесполое размножение характерно для представителей семейств Suber-
itiidae и Clionaidae, у которых осуществляется геммулогенез (Topsent, 1888; Herlant-
Meewis, 1948; Hartman, 1958; Connes, 1977; Connes et al., 1978), и для семейств Polymas-
tiidae и Tethyidae, у которых имеется наружное почкование (Schmidt, 1868; Merejkowsky,
1878; Connes, 1967; Battershill, Bergquist, 1990; Plotkin, Ereskovsky, 1997).
По вопросам почкования Tethya aurantium (= T. lincurium} выполнено максималь-
ное количество работ, именно с него началось исследование бесполого размножения у
губок (Schmidt, 1868; Merejkowsky, 1878; Sollas, 1888; Connes, 1967). Почка всегда появ-
ляется как тонкий вырост кортекса губки, поддерживаемый небольшим количеством
макросклер. Затем происходит миграция отдельных клеток или их групп по спикулам в
терминальную часть выроста. Здесь клетки формируют более или менее сферические
тела, которые содержат археоциты, лофоциты, секретирующие коллагеновые волок-
на, а затем и сферульные клетки. В почке сферульные клетки образуют компактное
центральное скопление. В процессе увеличения объема почки лофоциты выползают на
поверхность, уплощаются и преобразуются в экзопинакоциты. Молодая почка имеет
радиальное строение благодаря упорядоченному расположению спикул и коллагено-
вых пучков. В состав почки входят мелкие спикулы — тилостили, густо ее опушающие.
Сформированная почка отрывается и, прикрепившись к субстрату, развивается в но-
вую губку (Connes, 1967).
Механизм формирования почек у Polymastia происходит по той же схеме, что и у
Tethya (Merejkowsky, 1878, 1879; Arnesen, 1918; Battershill, Bergquist, 1990; Ересковский,
Плоткин, 1996; Plotkin, Ereskovsky, 1997). Существенным отличием, однако, является
то, что наружные почки Polymastia развиваются на концах поровых папилл. Одна
63
папилла может последовательно формировать до 8-10 почек у Р. arctica (=mamillaris)
и до 17 почек у Р. granulosa (Battershill, Bergquist, 1990).
3.3. ОТРЯД SPIROPHORIDA BERGQUIST, HOGG, 1969
К отряду Spirophorida относятся Демоспонгий, обычно имеющие массивное тело,
часто шарообразное. Иногда встречаются сверлящие известковый субстрат губки. Ске-
лет построен по радиальному типу с пучками макросклер, радиально расходящимися из
одного участка в центральной части губки (рис. 3.3, а). На периферии имеется хорошо
Рис. 3.3. Организация скелета (а) и спикулы (б-г)
представителей отряда Spirophorida:
б, в — макросклеры протриена (б) и анатриена (в); г — мик-
росклера сигмаспира
развитый коллагеновый кортикальный слой, усиленный особыми кортикальными окса-
ми. Мегасклеры основного скелета включают протриены и анатриены, иногда, крупные
оксы (рис. 3.3, б, в). Микросклеры представлены С- или 5-образными сигмаспирами
(рис. 3.3, г). Spirophorida — яйцекладущие раздельнополые губки. В состав отряда вхо-
дит три семейства морских губок. Благодаря работам Й. Ватанабе, проведенным как на
светооптическом, так и на электронно-микроскопическом уровне, мы имеем достаточно
полное представление об эмбриональном развитии представителей семейства Tetillidae:
Tetilla serica и T.japonica (Watanabe, 1957, 1978; Watanabe, Masuda, 1990).
64
Гаметогенез
У отдельной губки и в локальном поселении оогенез осуществляется синхронно.
Цитологические черты развития женских половых клеток Tetillidae принципиально не
отличаются от того, что происходит у Hadromerida. В результате оогенеза формирует-
ся небольшое олиголецитальное неполяризованное яйцо, которое выметывается наружу
током воды через оскулюм. Организация яйца Tetilla своеобразна: на его поверхности
развиты длинные радиальные коллагеновые пучки, отходящие от первичной оболочки
(рис. 3.4, б'; Watanabe, 1978; Watanabe, Masuda, 1990). В отличие от других яйцекла-
дущих губок у представителей Tetillidae на поверхности яиц нет материнских клеток.
Сперматогенез у представителей отряда не изучен.
О плодотворение
Исследование оплодотворения, проведенное на двух видах: Т. serica и Т. japonica,
является единственной работой по оплодотворению у Demospongiae (Watanabe, 1978;
Watanabe, Masuda, 1990). У T. serica и T. japonica после проникновения спермия в
яйцо образуется оболочка оплодотворения, которая начинает формироваться от того
участка яйцевой поверхности, где произошло проникновение мужской половой клет-
ки. Развитие оболочки толщиной 13-18 мкм осуществляется примерно за одну минуту.
Она образуется как за счет быстрой экскреции волокнистого содержимого перифери-
ческих вакуолей, так, вероятно, и путем отслаивания коллагеновой оболочки (рис. 3.4,
в). В первые минуты этого процесса радиальные коллагеновые фибриллы по-прежнему
Рис. 3.4. Развитие Tetilla:
а — общий вид губки; б — выметанное яйцо; в — яйцо, покрытое оболочкой оплодотворения; г — радиаль-
ное дробление; д — начало морфогенеза морулы; е — формирование пинакодермы; эю — рагоноподобная гу-
бочка до развития водоносной системы: бз —базопинакодерма; к.п — радиальные коллагеновые пучки; ми —
мигрирующие клетки; о.о — оболочка оплодотворения; сп — спикулы; эк—экзопинакодерма; я — ядро
65
проходят сквозь оболочку оплодотворения. Через 10 мин все волокна оказываются под
оболочкой.
Эмбриональное развитие
Дробление. У Tetilla serica и T.japonica полное и равномерное. Борозды первых
двух делений дробления взаимно перпендикулярны и проходят в одной плоскости.
Плоскость третьего деления перпендикулярна первым двум. В результате четверки
бластомеров располагаются друг над другом, как при радиальном дроблении Meta-
zoa (рис. 3.4, г). До 16-клеточной стадии бластомеры сохраняют сферическую форму
с минимальными точками контакта (Watanabe, 1957, 1978). Однако при переходе к 32
клеточной стадии дробление теряет радиальность, в результате формируется равно-
мерная, рыхлая, аполярная морула, состоящая приблизительно из 64 клеток.
Морфогенез. Развитие Tetilla уникально среди губок, поскольку здесь отсутствует
личиночная стадия. У Т. serica и T.japonica (Watanabe, 1957, 1978; Watanabe, Masu-
da, 1990) эмбриогенез происходит вне материнского организма, а у Т. schmidtii (Sollas,
1888), Т. australe (Bergquist, 1968) и Т. cranium (Burton, 1931) прямое развитие осу-
ществляется внутри материнского организма, однако оно не исследовалось.
Как и у вышеописанных яйцекладущих видов, у Tetilla в результате дробления
формируется плотная равномерная морула (Watanabe, 1957, 1978; Watanabe, Masuda,
1990). Она покрыта оболочкой оплодотворения, под которой располагается густая сеть
коллагеновых волокон. Морфогенез начинается с миграции части периферических кле-
ток морулы в перивителлиновое пространство (рис. 3.4, д). Клетки образуют длинные
псевдоподии вдоль коллагеновых волокон перивителлинового пространства и уплоща-
ются вдоль внутренней поверхности оболочки оплодотворения, формируя пинакодерму
(рис. 3.4, е). Таким образом, коллагеновые фибриллы играют важную морфогенетиче-
скую роль в развитии Tetilla, определяя направление миграции клеток и характер их
дифференцировки (Watanabe, Masuda, 1990).
Маргинальные клетки формируют длинные псевдоподии, закрепляя зародыш на
субстрате. Затем часть базальных клеток, расположенных в центре зародыша, мигри-
рует внутрь по типу униполярной иммиграции. Это приводит к уменьшению площади
базальной поверхности. Внутренняя масса клеток зародыша подразделяется на экто-
сому и будущую хоаносому. Начинается синтез внеклеточного матрикса. В пределах
хоаносомы клетки дифференцируются на склеробласты, хоанобласты и эндопинако-
цитобласты. Последние, дифференцируясь, формируют элементы водоносной системы
лейконоидного типа. Спикулы организуются в радиальный скелет. Элементы водонос-
ной системы объединяются, и устанавливается их связь с внешней средой с помощью
наружных пор.
Итак, у Tetilla происходит прямое без личиночное развитие. Соответственно ни о
судьбе жгутиковых клеток личинки, ни об «инверсии зародышевых листков» не может
быть и речи.
Бесполое размножение
Для представителей семейства Tetillidae характерно наружное почкование. Почки
формируются в базальной части губки. Как и у других Демоспонгий, почки представ-
ляют собой скопление полипотентных клеток.
66
3.4. ОТРЯД CHONDROSIDA BOURY-ESNAULT, LOPES, 1985
В состав отряда входят массивные или инкрустирующие формы с четко выражен-
ным кортексом, обильно снабженным фибриллярным коллагеном. Скелет часто отсут-
ствует; если же он имеется, то представлен узловатыми пучками спонгина или мик-
росклерами в виде астр. Макросклер нет. В губках всегда много коллагена. Предста-
вители отряда раздельнополые и яйцекладущие. Бесполое размножение не описано.
Гаметогенез у представителей отряда Chondrosida не исследован.
Chondrosida широко представлены на мелководье умеренных и теплых морей, ино-
гда встречаются на большей глубине — до 750 м. В составе отряда одно семейство Chon-
drillidae, три рода и около 50 видов.
Эмбриональное развитие Chondrosida изучено лишь у одного вида Chondrosia reni-
formis (Levi, Levi, 1976). Оно уникально не только для Demospongiae, но и для всех
Porifera.
Олиголецитальное яйцо, диаметром около 45 мкм окружено капсулой материнских
клеток (рис. 3.5, а). Последние представлены бактериоцитами и гранулярными клетка-
ми. Снаружи этот яйцевой комплекс (общий диаметр 250 мкм) покрыт коллагеновой
оболочкой.
Рис. 3.5. Развитие Chondrosia reniformis:
а — яйцо, окруженное слоем материнских клеток (м.к) и слоем коллаге-
на (к.сл); б — миграция материнских клеток внутрь морулы; в—двухслойная
морула, состоящая из наружных зародышевых клеток (з.к) и внутренних ма-
теринских клеток (л<.к); г—личинка «псевдобластула»
67
Дробление полное, равномерное до четвертого цикла проходит по радиальному ти-
пу. Затем радиальность нарушается и образуется 32-клеточная равномерная плотная
морула. После этого начинается массовая миграция материнских клеток, окружавших
яйцо и дробящийся зародыш внутрь морулы (рис. 3.5, б). В результате клетки мору-
лы оказываются вытесненными на периферию, где они, продолжая пролиферировать,
выстраиваются в один слой, формируя целобластулу. Плотная внутренняя клеточная
масса зародыша состоит из материнских бактериоцитов и гранулярных клеток (рис. 3.5,
в). Такой зародыш был назван авторами «псевдобластула».
Все собственно личиночные клетки формируют жгутики и цитологически сходны
между собой. Различия касаются лишь формы клеток: на заднем полюсе они упло-
щенные, а на остальной поверхности — кубические (рис. 3.5, г). Внутренние клетки не
являются питающими. На протяжении всей личиночной жизни и в ходе метаморфоза
они не дезинтегрируются. Более того, гранулярные клетки участвуют в развитии по-
верхностных структур рагона, а бактериоциты после выделения в мезохил симбиотиче-
ских бактерий дифференцируются в археоциты. Судьба личиночных клеток неизвест-
на; вероятно, они дифференцируются как в пинакоциты, так и в хоаноциты молодой
губки.
3.5. ОТРЯД HALICHONDRIDA GRAY, 1867
Представители отряда разнообразны по форме, размерам и цвету тела. Дермальный
скелет имеет вид неупорядоченной «халихондроидной сети»; хоаносомальный скелет
обычно перистосетчатый (рис. 3.6, a; Van Soest, Hooper, 2002). Спикулы простые: оксы,
стронгилы или стили (рис. 3.6, б-г). Спонгин обычно развит значительно. В послед-
ние годы в результате ревизии отряд Axinellida, характеризующийся яйцерождением,
Рис. 3.6. Организация скелета (а) и макросклеры в виде оксов (5-г)
представителей отряда Halichondrida
68
в ранге семейства вошел в состав отряда Halichondrida. Таким образом, теперь отряд
включает как яйцеживородящие, так и яйцеродящие виды с личинкой паренхимулой.
Бесполое размножение описано у рода Axinella. Представители отряда исключительно
морские, распространены во всех акваториях. В состав отряда входит пять семейств.
Половой фенотип у представителей отряда Halichondrida довольно лабилен. Счита-
ется, что для них характерны раздельнополость (Barthel, Detmer, 1990; Whitte, Barthel,
1994; Tanaka-Ichihara, Watanabe, 1990) либо последовательный гермафродитизм (Ива-
нова, 1981; Lewandrowski, Fell, 1981; Sara, 1993).
Гаметогенез
Из немногочисленных работ по гаметогенезу Halichondrida или касающихся его, сле-
дует, что источником мужских и женских половых клеток могут быть различные клет-
ки. Так, на электронно-микроскопическом уровне показано, что сперматоциты диф-
ференцируются из хоаноцитов путем прямой трансформации без гониальных делений
(Barthel, Detmer, 1990). В то же время ооциты формируются в результате дифферен-
цировки ядрышковых амебоцитов (археоцитов) (Иванова, 1981; Whitte, Barthel, 1994).
Сперматогенез и оогенез происходят асинхронно у одной особи или у особей в ло-
кальном поселении (Fell, Jacob, 1979; Иванова, 1981; Tanaka-Ichihara, Watanabe, 1990;
Whitte, Barthel, 1994).
Сперматогенез. Мужские половые клетки развиваются синхронно в пределах
сперматоцисты. У Halichondria panicea трансдифференцировка хоаноцитов в сперма-
тогонии происходит без митотических делений. Трансформация сперматиды в сперма-
тозоид сопровождается сильным удлинением ядра с концентрированным хроматином
Рис. 3.7. Спермиогенез у Halichondria panicea (по: Barthel, Detmer, 1990):
a-в — ранние стадии развития спермин; г, е — сперматиды; д, снс — сперматозоиды со спи-
ральным и вытянутым ядром: ж— жгутик; кс — кинетосома; мт—митохондрия; я — ядро
69
и прилегающей к нему одной длинной митохондрией (рис. 3.7; Barthel, Detmer, 1990).
Последняя образуется вследствие слияния более мелких митохондрий в ходе спермио-
генеза. Необычной чертой, характерной для популяции Н. panicea из Кильской бухты
Балтийского моря, является полиморфизм сперматозоидов (Barthel, Detmer, 1990): од-
ни сильно вытянутые, тогда как другие — округлые со спирально закрученным ядром
и митохондрией (рис. 3.7, д, ж).
Оогенез. Происходит по общей для многоклеточных животных схеме. В период
малого роста ооцит амебоидно подвижен и мигрирует по мезохилу. В начале периода
большого роста начинается накопление питательного материала и синтез желточных
гранул в цитоплазме. Начало вителлогенеза сопровождается концентрацией амебоид-
ных клеток вокруг растущего ооцита, которые образуют мощную многослойную капсу-
лу. Формирование желточных гранул осуществляется за счет фагоцитированных кле-
ток многослойной капсулы (Meewis, 1941; Diaz, 1973; Fell, Jacob, 1979; Иванова, 1981;
Whitte, Barthel, 1994). Все исследователи, описавшие оогенез Halichondrida, считают,
что фагоцитированные клетки являются специализированными «трофоцитами», од-
нако ни морфологического, ни цитохимического описания этих клеток не было сделано.
Поэтому вопрос о наличии у Halichondrida специализированных питающих клеток, как,
например, у Haplosclerida, остается открытым. По мере утилизации клеток многослой-
ной капсулы она утоньшается, и к стадии зрелого яйца вокруг него сохраняется лишь
однослойная выводковая камера из уплощенных пинакоцитоподобных клеток и про-
слойки коллагена.
Таблица 3.2. Размеры яиц Halichondrida
Вид Размеры, мкм Район сбора Автор
Halichondria coliata 166x226 Северное море Meewis, 1941
Н. panicea 130x175 Баренцево море Иванова, 1981
Halichondria sp. 110x145 Коннектикут Fell, Jacob, 1979
H. okadai 110x140 Японское море Tanaka-Ichihara, Watanabe, 1990
Hymeniacidon caruncula 180x200 Озеро Тау (юг Франции) Diaz, 1973
H. panicea 140x180 Белое море Ересковский, неопубл.
Зрелые яйца всех исследованных Halichondrida полилецитальные и изолециталь-
ные, овальной формы и сходных размеров (табл. 3.2). Мелкие и крупные желточные
гранулы равномерно рассеяны по всему объему цитоплазмы. Ядро располагается в
центре клетки и окружено обширным слоем цитоплазмы, свободной от желточных гра-
нул (рис. 3.8, а). Здесь находятся группы митохондрий и диктиосом аппарата Гольджи
(Whitte, Barthel, 1994). Подобные особенности ооплазмы не описаны у других Demo-
spongiae.
Эмбриональное развитие
К настоящему времени выполнено немного работ по эмбриональному развитию Hali-
chondrida. Более того, все работы проведены на светооптическом уровне (Meewis, 1941;
Fell, Jacob, 1979; Иванова, 1981). Для Halichondrida, имеющих корковую форму, ха-
рактерно расположение зародышей в базальной части губки (Whitte, Barthel, 1994). У
представителей отряда имеющих иную форму тела, зародыши диффузно рассеяны в
хоаносоме. Иногда они могут объединяться в кластеры.
70
Дробление. Борозда первого деления дробления проходит перпендикулярно длин-
ной оси яйца (Fell, Jacob, 1979; Иванова, 1981). Плоскость второго деления перпенди-
кулярна первой и проходит в том же направлении. Первые два деления равномерны
и, вероятно, синхронны. Четырехклеточный зародыш имеет форму тетраэдра (Meewis,
1941). В дальнейшем равномерность делений дробления может нарушаться, вероятно,
вследствие асинхронности. Отсутствует и упорядоченность в расположении веретен
делений, полость дробления не образуется (рис. 3.8, б). К стадии морулы размеры кле-
ток выравниваются. Образуется аполярная равномерная плотная морула (рис. 3.8, в)
(Meewis, 1941; Bergquist et al., 1970; Diaz, 1973; Fell, Jacob, 1979; Иванова, 1981).
Рис. 3.8. Яйцо (а), дробление (б) и равномерная морула (в) Halichondrida:
к.в.к — клетки выводковой камеры; л — ядро
Личиночный морфогенез. Начинается у Halichondrida с сегрегации клеток рав-
номерной морулы на внутренний конгломерат амебоидных богатых желтком клеток
и на периферический одноклеточный слой будущих жгутиковых клеток. Сегрегация,
вероятно, происходит в результате более высокой скорости пролиферации перифериче-
ских клеток морулы и напоминает процесс морульной деляминации у Eumetazoa. Более
активная пролиферация периферических клеток зародыша характерна для подавляю-
щего большинства губок. Вероятно, ведущую роль здесь играет позиционная инфор-
мация. У некоторых видов деляминация имеет поляризованный характер, начинаясь
на одном из полюсов с последующим распространением по всей периферии зародыша,
как, например, у Halichondria coliata (рис. 3.9; Meewis, 1941). В данном случае поля-
ризованная деляминация ничем не отличается от подобного морфогенеза, описанного
нами у Poecilosclerida и Haplosclerida (см. 3.9; 3.10).
На первых этапах процесса сегрегации периферический слой клеток многослойный.
Однако по мере дифференцировки периферических клеток они вытягиваются перпен-
дикулярно поверхности зародыша и формируют псевдомногослойный столбчатый эпи-
телий (рис. 3.10; Meewis, 1941; Fell, 1974а; Fell, Jacob, 1979; Иванова, 1981). Следует
заметить, что с первых этапов сегрегации периферического слоя и почти до окончания
дифференцировки его клеток толщина слоя остается практически одинаковой по всей
поверхности зародыша.
Э. Меевис (Meewis, 1941) отмечала, что у Н. coliata в ходе формирования поверхност-
ного слоя происходит дифференцировка личиночных склероцитов. Эти клетки распо-
лагаются во внутренней части зародыша вдоль базальных концов поверхностных кле-
ток. Таким образом, у тех Halichondrida, личинки которых имеют спикулы, первым
71
Рис. 3.9. Поляризованная деляминация
Halichondria coliata (по: Meewis, 1941)
Рис. 3.10. Личиночный морфогенез Halichondria panicea (по: Иванова, 1981):
снс.к — жгутиковые клетки; скл — склероциты
72
дифференцированным типом клеток оказываются склероциты, секретирующие личи-
ночные спикулы, — оксы. Как будет показано ниже, опережающая дифференцировка
склероцитов характерна для Haplosclerida и Poecilosclerida (см. 3.9; 3.10).
Поверхностные клетки дифференцируются в жгутиковые клетки личинки, приоб-
ретая четкую собственную апикобазальную полярность (рис. 3.10, б}. В апикальной ча-
сти жгутиковых клеток личинок Halichondria moorei и Ulosa sp. выявлены клеточные
контакты по типу десмосом (Bergquist, Green, 1977). Клетки заднего полюса предли-
чинки делятся медленнее и в результате остаются более крупными. Внутренняя часть
предличинки представляет собой гомогенную неполяризованную массу клеток, в пре-
делах которой происходит дифференцировка на археоциты, колленциты и секреторные
клетки. Никаких полостей и лакун в ходе дифференцировки личинки не возникает. В
результате интенсивной пролиферации жгутиковых клеток предличинки площадь ее
поверхности увеличивается, что приводит к формированию складок (рис. 3.10, б).
По завершении личиночного развития полость выводковой камеры сливается с по-
лостью выносящего канала. Личинка вытягивается в длину, складки исчезают, и она
выходит по выносящим каналам во внешнюю среду.
У представителей Halichondrida эмбриональное развитие обычно сопровождается
значительными изменениями хоаносомы. Они выражаются в деструкции тканей, раз-
рушении хоаноцитных камер и каналов водоносной системы (Diaz, 1973; Fell, Jacob,
1979; Иванова, 1981; Barthel, Detmer, 1990; Tanaka-Ichihara, Watanabe, 1990; Whitte,
Barthel, 1994; Ересковский, неопубл.). Это связано с активным участием соматических
клеток в репродуктивных процессах, в питании растущего ооцита или с трансдиффе-
ренцировкой в мужские половые клетки, а также с высоким репродуктивным усилием
Halichondrida.
Личинка
В отряде Halichondrida личинки организованы как типичные паренхимулы. Обыч-
но они желто-оранжевого цвета (табл. 3.3). Личинки характеризуются сильно вытяну-
той сигаровидной формой, и все поверхностные клетки снабжены жгутиками. Однако
у Halichondria sp., Н. coliata, Н. melanadocia, Н. bowerbanki, Н. magnicolulosa на заднем
полюсе жгутики более длинные, а сами клетки менее поляризованы и имеют большую
площадь апикальной поверхности, чем клетки остальных участков покрова личинки
(рис. 3.11; Topsent, 1911; Meewis, 1941; Hartman, 1958; Fell, Jacob, 1979; Wapstra, Van
Soest, 1987; Woollacott, 1990; Maldonado, Young, 1996). У личинок H. panicea, обитающих
у тихоокеанского побережья Японии (Amano, 1986), и у Hymeniacidon sanguinea (Levi,
1956; Uriz, 1982a) задний полюс лишен жгутиков. Внутренний слой личинок плотный
и гомогенный. В отличие от паренхимул Haplosclerida и Poecilosclerida у личинок Hali-
chondrida нет слоя клеток (колленцитов или археоцитов), подстилающего базальную
часть жгутикового псевдоэпителия. Более того, пространство между базальными ча-
стями жгутиковых клеток и внутренней клеточной массой наиболее рыхлое у личинки
(Bergquist, Green, 1977).
Многие паренхимулы Halichondrida (Я. coliata, Н. bowerbanki, Н. panicea, Н. japonica,
Hymeniacidon sanguinea, Н. caruncula, Н. perlevis, Н. japonica) обладают скелетом в ви-
де пучка оксов, ориентированных параллельно длинной оси личинки (табл. 3.3). Та-
ким образом, строение личинок в пределах отряда Halichondrida крайне разнообразно
(табл. 3.3). Более того, размеры и форма личинок могут существенно меняться во вре-
мя их свободного плавания (Wapstra, Van Soest, 1987; Maldonado, Young, 1996; Uriz et
al., 1998).
73
Таблица 3.3. Некоторые характеристики личинок губок отр. Halichondrida
Вид Размеры, мкм Цвет Жгутиковый покров Скелет Район сбора Автор
Halichondria coliata 120-245 Желтый На заднем по- люсе длиннее + Северное море Meewis, 1941
» 400-216 » « + Средиземное море Topsent, 1911
» ? » « ? Роскоф Levi, 1956
» 128-295 ? Равномерный + Коннектикут Fell, 1974a
Н. panicea 176-500 Желтый На переднем по- люсе длиннее + Средиземное море Topsent, 1911
» 180-600 Желто- оранжевый Равномерный ? Баренцево море Иванова, 1981
» 250-400 Желтый Голый задний полюс ? Японское море Amano, 1986
» 80-150- 340-600 Желто- оранжевый На заднем по- люсе длиннее ? Северное море Wapstra, Van Soest, 1987
» 170-580 » Равномерный ? Белое море Ересковский (неопубл.)
Halichondria sp. 150-275 Желтый На заднем по- люсе длиннее ? Коннектикут Fell, Jacob, 1979
H. coerula 200-240 Кремовый « ? Гавайи Woollacott, Pinto, 1995
H. moorei 629-1434 Желто- оранжевый Равномерный - Новая Зеландия Bergquist, Sinclair, 1968
H. melanodocia 200-285 Желтый На заднем по- люсе длиннее — Флорида Woollacott, 1990
H. bowerbanki ? Желтый « ? » Hartman, 1958
» 140-240- 320 » « ? Северное море Wapstra, Van Soest, 1987
H. magniconu- losa 318-468 » Голый задний полюс, наличие кольца ? Флорида Maldonado, Young, 1996
H. japonica 90-207 » ? + Залив Сагами Hoshino et al., 2004
Hymeniacidon san guinea 275-375 Краснова- тый Голый задний полюс + Роскоф Levi, 1956
» 930-1640 Оранжевый « ? Средиземное море Uriz, 1982a
H. caruncula 185-377 » « + » Topsent 1911
H. heliophila 330-400 Желто- оранжевый Равномерный ? Флорида Woollacott, Pinto, 1995
H. japonica 114-200 Оранжевый ? + Залив Сагами Hoshino et al., 2004
Scopalina lophiropoda 480-1600 » « ? Средиземное море Uriz, 1982b
» 468-1481 » ? » Uriz et al., 1998
S. ruetzleri 500-1500 » « - Карибское море Riitzler et al., 2003
Ulosa sp. 90-420 Желтый « — Новая Зеландия Bergquist, Green, 1977
Svenzea zeai 2600- 6100 Кремовый « — Карибское море Riitzler et al., 2003
74
п.п
з.п
Рис. 3.11. Паренхимула Halichondrida:
з.п —задний полюс; п.п —передний полюс;
сп — спикулы
Обычно продолжительность личиночной жизни не превышает трех суток. Одна-
ко у баренцевоморских Н. рапгсеа личинки могут находиться в активном состоянии в
течение нескольких недель (Иванова, 1981) благодаря тому, что жгутиковые клетки па-
ренхимулы способны к фагоцитозу простейших и бактерий (Иванова, Семенов, 1996).
В апикальной части жгутиковых клеток личинок Н. moorei также отмечены фагосо-
мы (Bergquist, Green, 1977), что можно, вероятно, также рассматривать как результат
фагоцитарной активности клеток личинки.
Метаморфоз
По метаморфозу личинок Halichondrida, представители которого доминируют во
многих прибрежных биоценозах, выполнено немного работ. Так, проведены прижиз-
ненные наблюдения за метаморфозом Н. sanguinea, Scopalina lophyropoda и Halichon-
dria magniconulosa (Uriz, 1982a, b; Maldonado, Young, 1996). Метаморфоз H. moorei и
Ulosa sp. исследован очень подробно на ультраструктурном уровне, а также с исполь-
зованием экспериментальных методов (Bergquist, Green, 1977; Evans, 1977; Bergquis,
Glasgow, 1986).
75
Личинки оседают обычно передним полюсом. У них не выявлено секреторных кле-
ток, а в период подготовки к оседанию не обнаружено синтеза специального секрета для
прикрепления, как, например, у личинок Homoscleromorpha (см. гл. 4). Прикрепление
к субстрату осуществляется за счет поверхностного гликокаликса вследствие адгезии
клеток к субстрату (cell-substrate adhesion) (Bergquist, Green, 1977; Evans, 1977).
Сразу после оседания происходит дезинтеграция личинки. Археоциты выползают
на поверхность, а жгутиковые клетки мигрируют внутрь. В поверхностной зоне архео-
циты дифференцируются в экзопинакоциты и экскретируют поверхностный слизистый
слой. Этот слой подобно кутикуле покрывает метаморфизирующую личинку в течение
всего морфогенеза (Bergquist, Green, 1977). Колленциты, мигрирующие в базальную
часть, дифференцируются в базопинакоциты и секретируют коллагеновую базальную
адгезивную пластинку. Археоциты, оставшиеся внутри постличинки, секретируют слои
коллагеновых фибрилл. Затем они вытягиваются вдоль фибрилл и трансформируются
в эндопинакоциты, формирующие каналы водоносной системы. Колленциты, концен-
трируясь вдоль экзопинакодермы, секретируют субдермальный коллагеновый слой.
Согласно имеющимся данным жгутиковые клетки личинок Halichondrida терми-
нально дифференцированы, и фагоцитируются крупными внутренними археоцитами
(Bergquist, Green, 1977; Bergquis, Glasgow, 1986). Соответственно, жгутиковые клетки
личинки не участвуют в формировании новой губки. Хоанобласты развиваются в ре-
зультате дифференцировки личиночных археоцитов (рис. 3.12). Однако у Н. panicea из
Баренцева моря не все жгутиковые клетки личинки фагоцитируются при метаморфозе,
оставшиеся участвуют в формообразовательных процессах (Иванова, личное сообще-
ние).
Яйцо
Бластула
Периферические бластомеры
Внутренние бластомеры
Личинка
Жгутиковые
клетки
Колленциты Археоциты
Склероциты
Рагой
Фагоцитоз
Базопина- Экзопина- Эндопина- Хоаноциты ?
коциты коциты коциты
Рис. 3.12. Судьба личиночных клеток при метаморфозе Halichondrida
Терминальную дифференцировку жгутиковых клеток личинок Н. moorei и Ulosa sp.
подтверждают результаты экспериментов по выяснению их агрегационных свойств
(Bergquis, Glasgow, 1986). После диссоциации личинок клетки были фракционирова-
ны в градиенте перколля. Оказалось, что жгутиковые клетки, в отличие от археоцитов
и колленцитов, не способны собираться в конгломераты. Перед началом функциониро-
вания губка имеет несколько хоаноцитных камер, объединенных каналами, т. е. харак-
теризуется лейконоидной структурой.
76
Бесполое размножение
У Axinella damicomis (сем. Axinellidae) почка образуется как вырост эктосомы в
маргинальной зоне губки (Boury-Esnault, 1970). Развивающаяся почка включает в себя
экзопинакоциты, окружающие ее снаружи эндопинакоциты, отграничивающие почку
от внутренней части материнской губки до ее отделения колленциты, распространен-
ные по всему объему почки археоциты и сферульные клетки, составляющие централь-
ную массу. Почки A. damicomis лишены скелета, по клеточному составу и его компо-
зиции они сходны с эктосомой материнской губки. Но в отличие от эктосомы в почках
преобладают археоциты.
3.6. ОТРЯД HALISARCIDA BERGQUIST, 1996
Представители отряда Halisarcida характеризуются небольшими размерами и корко-
вой формой тела. Тип водоносной системы близок к сиконоидной с трубчатыми ветвя-
щимися хоаноцитными камерами, имеющими широкие апопилярные отверстия. Скелет
слабо развит и составлен исключительно фибриллярным коллагеном, при этом, эктосо-
мальный и субэктосомальный коллаген хорошо организован (рис. 3.13; Bergquist, 1996).
Рогового и минерального скелета нет. У губок Halisarcida имеются различные секре-
торные клетки, среди которых особо выделяются наиболее многочисленные фуксино-
фильные (эозинофильные) глобулярные клетки с уникальной структурой. Из биохими-
ческих особенностей группы следует отметить отсутствие терпеноидных метаболитов
(Bergquist, Wells, 1983). Все представители отряда яйцеживородящие. Характерной ли-
чинкой является дисферула (или паренхимула) с простой гистологией, малым клеточ-
ным разнообразием и равномерной цилиатурой. Бесполое размножение у представите-
лей отряда не описано.
Рис. 3.13. Строение скелета Halisarcida (по: Bergquist, 1996)
Представители отряда обитают исключительно в морях всех широт. Halisarcida
включает единственное семейство Halisarcidae Schmidt, 1862 и один род Halisarca Du-
jardin, 1838.
77
О существенном отличии Halisarca от других бесспикульных губок, включая отр.
Dendroceratida, в который долгое время входил этот род, неоднократно упоминали мно-
гие авторы (Levi, 1956; Bergquist et al., 1979; Bergquist, Wells, 1983; Bergquist, 1980, 1996;
Vacelet, Donadey, 1987; Vacelet et al., 1989; Ereskovsky, 2000; Ereskovsky, Gonobobleva,
2000; Ересковский, 2002; Gonobobleva, Ereskovsky, 2004a, b; Ereskovsky, 2004). У Halis-
arcida нет спикул, поэтому особое значение приобретают ультраструктурные признаки
и особенности эмбрионального развития. Так, благодаря ультраструктурным особенно-
стям были описаны новые виды Halisarca ectofibrosa (Vacelet et al., 1976) и H. caerula
(Vacelet, Donadey, 1987), Halisarca sp. nov. (Ereskovsky et al., in prep.), а различия в по-
ловой репродукции в сочетании с экологическими особенностями позволили выделить
новые виды Н. metschnikovi (Lёvi, 1953, 1956) и Н. nahantensis (Chen, 1976).
Типовым видом отряда является Halisarca dujardini Johnston, 1842, который и был
нами исследован. Тело губки обычно неправильной формы: лепешковидной, подушко-
видной или корковой толщиной 2-6 мм и диаметром 3-30 мм. На ощупь губка мяг-
кая, упругая, скользкая. Поверхность ровная и гладкая. Оскулюмы мелкие, один или
несколько, располагаются на вершинах невысоких оскулярных трубок. Цвет от молоч-
ного (молодые особи) до бежевого и бурого (Ересковский, 1993).
Гаметогенез
Сперматогенез. У представителей отряда практически не изучен. Светооптиче-
ские наблюдения над развитием мужских половых клеток, сделанные К. Леви (Levi,
1956) и У. Ченом (Chen, 1976), мало информативны. Источником мужских половых
клеток служат хоаноциты, выходящие в просвет хоаноцитных камер, где и происхо-
дит собственно сперматогенез. Соответственно хоаноцитные камеры превращаются в
сперматоцисты.
Оогенез. Довольно подробно был изучен К. Леви (Levi, 1956) и Г. П. Коротковой с
соавторами (Короткова, Апалькова, 1975; Короткова, Айзенштадт, 1976; Айзенштадт,
Короткова, 1976). Показано, что женские половые клетки происходят из хоаноцитов пу-
тем их прямой трансформации (Короткова, Айзенштадт, 1976). В период малого роста
ооцит амебоидно подвижен и активно перемещается по мезохилу. Вителлогенез сопро-
вождается как фагоцитозом соматических клеток мезохила и их фрагментов, так и
эндогенным синтезом. Специализированные питающие клетки в этот период не отме-
чаются. В период вителлогенеза ооцит захватывает также симбиотических бактерий,
часть из них подвергается лизису, а часть сохраняется в интактном состоянии в особых
вакуолях. Во время периода большого роста ооцит прекращает перемещения и прини-
мает овальную форму. К концу вителлогенеза вокруг него формируется выводковая
камера.
Деления созревания ооцитов были описаны у Н. metschnikovi (Levi, 1956) и
Н. dujardini (Levi, 1956; Короткова, Апалькова, 1975). Круглое ядро с ядрышком рас-
положено в центре ооцита перед делениями созревания. Желточные гранулы распре-
делены равномерно по всему объему яйцеклетки (рис. 3.14, а). Перед началом делений
созревания ядро ооцита на стадии профазы-1 смещается на периферию и увеличива-
ется (рис. 3.14, б). В метафазе-I начинается конденсация хромосом, исчезают ядерная
оболочка и ядрышко (рис. 3.14, б), формируется веретено первого деления созревания
(рис. 3.14, в). Сначала веретено располагается косо к поверхности ооцита, затем от
метафазы-I к телофазе-I его наклон меняется до перпендикулярного.
78
Рис. 3.14. Ооцит во время первого деления созревания:
а — интерфазный ооцит перед делением; б — ядро ооцита на поздней стадии профазы I; в — ядро ооцита
во время метафазы первого деления созревания; г — яйцо и полярное тело: м.в— митотическое веретено;
п.т — полярное тело; л — ядро; яд — ядрышко. Масштаб: а, г — 50 мкм, б, в — 20 мкм
79
После первого деления созревания между поверхностью ооцита и выводковой ка-
мерой возникает обширное пространство, в которое попадает направительное тело
(рис. 3.14, г). Направительное тело имеет округлую форму, цитоплазма бедна желточ-
ными включениями (рис. 3.14, г). Судьба направительного тела осталась неясной —у
дробящихся зародышей его следы выявить не удается.
Рис. 3.15. Стенка выводковой камеры дробящегося зародыша:
а — трансмиссионная электронная микроскопия (ТЭМ); б — сканирующая электронная микроскопия
(СЭМ): бл— бластомер; тс.в.тс — клетка выводковой камеры; тс — коллаген; л — ядро. Масштаб: а — 1,5 мкм;
б — 5 мкм
В конце периода вителлогенеза перед делениями созревания ооцит оказывается
окруженным выводковой камерой, клетки которой развиваются вследствие дедиффе-
ренцировки хоаноцитов (Короткова, Апалькова, 1975). Соответственно, развитие заро-
дышей происходит внутри этих временных выводковых камер (Короткова, Апалькова,
1975; Айзенштадт, Короткова, 1976; Короткова, Ермолина, 1982; Короткова, Ересков-
ский, 1984; Sizova, Ereskovsky, 1997; Ereskovsky, Gonobobleva, 2000). Каждая выводковая
камера состоит из пинакоцитоподобных клеток и наружного слоя волокон коллагена,
вытянутых параллельно поверхности клеток (рис. 3.15). Выводковые камеры подобного
строения описаны для Н. dujardini, обитающих у атлантического побережья Франции
и США, а также у Н. nahantensis (Levi, 1956; Chen, 1976).
Эмбриональное развитие
Особый интерес представляет анализ эмбрионального развития губок отряда Hal-
isarcida, считающихся наиболее примитивными среди яйцеживородящих Демоспон-
гий (Levi, 1956; Bergquist et al., 1979; Bergquist, 1980; Короткова, 19816; Ereskovsky,
80
Gonobobleva, 2000). Изучение эмбриогенеза губок рода Halisarca имеет более чем сто-
летнюю историю (Giard, 1873; Barrois, 1876; Schulze, 1877; Metschnikoff, 1879; Levi, 1956;
Chen, 1976; Короткова, Ермолина, 1982, 1986; Короткова, Ересковский, 1984; Ересков-
ский, Сизова, 1996; Sizova, Ereskovsky, 1997; Ereskovsky, Gonobobleva, 1999, 2000; Ерес-
ковский, 2002; Gonobobleva, Ereskovsky, 2004a).
Дробление. Co времен А. Жиара (Giard, 1873) известно, что Halisarca свойственно
полное равномерное дробление. Если традиционно рассматривать тот полюс яйца, где
осуществляются деления созревания, как анимальный, то первое деление дробления у
Н. dujardini проходит меридионально (Levi, 1956; Короткова, Апалькова, 1975; Корот-
кова, Ересковский, 1984). Отмечается кольцевой тип борозд дробления (рис. 3.16, а).
Второе деление дробления часто происходит асинхронно (рис. 3.16, б). Причем вза-
имное расположение веретен дробления существенно варьирует: от почти параллельно-
го до взаимно перпендикулярного. Переход к третьему делению дробления осуществ-
ляется также асинхронно (рис. 3.16, в). Расположение веретен дробления варьирует у
разных зародышей. Восьмиклеточный зародыш имеет округлую или слегка овальную
форму на поперечном срезе и никогда не образует форму пластинки, как описывал
Леви (Levi, 1956). Каждый из бластомеров незначительно сужается в своей базальной
части (рис. 3.16, г).
Дальнейшее дробление сохраняет асинхронный характер. Начиная с четвертого цик-
ла митотические веретена располагаются параллельно поверхности, в результате бо-
розды дробления проходят перпендикулярно поверхности. Формируется однослойная
равномерная бластула, имеющая небольшую полость (рис. 3.16, г). Бластульная ор-
ганизация зародыша может сохраняться на протяжении всего периода развития от
восьмиклеточной стадии до предличинки (Короткова, Ересковский, 1984; Ereskovsky,
Gonobobleva, 2000; Ересковский, 2002; Gonobobleva, Ereskovsky, 2004а). Сходный пат-
терн дробления описан и для Н. nahantensis (Chen, 1976).
В ходе дробления полярность зародыша не выражена; полость дробления (бласто-
цель) четко ограничена базальными частями бластомеров (рис. 3.17). Поляризация бла-
стомеров начинается после четвертого-пятого циклов дробления, выражаясь, прежде
всего в смещении ядер в дистальном направлении. На стадии 48-64 бластомеров на
апикальной поверхности клеток начинают развиваться жгутики. Внешне этот процесс
выражается в формировании апикального углубления цитоплазмы, в центре которого
образуется пальцевидный вырост мембраны. На стадии около 100 клеток бластомеры
приобретают четкую апикобазальную полярность.
Дробление Halisarca отличается от всех известных у Метазоа типов, что позволило
выделить его в качестве особого типа дробления многоклеточных животных — полиак-
сиального (рис. 3.18; Ересковский, 2002). Основанием для этого послужили следующие
особенности:
1) плоскости дробления перпендикулярны поверхности зародыша начиная с вось-
миклеточной стадии и до конца цитодифференцировки;
2) появление полости дробления во время третьего цикла и сохранение бластоцеля
до конца эмбриогенеза;
3) на всем протяжении дробления зародыш имеет определенное количество осей
симметрии (равное количеству бластомеров), которые расходятся под определенными
углами из одной точки — геометрического центра зародыша;
4) отсутствие у зародыша переднезадней полярности.
Полиаксиальное дробление занимает промежуточное положение между беспорядоч-
ным (хаотическим) и радиальным. От первого оно отличается регулярностью в рас-
81
Рис. 3.16. Раннее дробление Н. dujardini:
а — зародыш во время первого деления дробления; б — стадия двух бластомеров в начале третьего
цикла дробления; в — восьмиклеточный зародыш в начале четвертого цикла дробления; г — ранняя
бластула: бл— бластомер; бц — бластоцель; е.тс — выводковая камера; м.в — митотическое веретено;
л — ядро. Масштаб: а-в — 50 мкм, г — 38 мкм
82
Рис. 3.17. Бластула на стадии около 120 клеток:
а —СЭМ; б — гистологический срез: бц— бластоцель; в.к — выводковая камера. Масштаб —50 мкм
Рис. 3.18. Полиаксиальное дробление Halisarca:
а — четыре бластомера; б — ранняя бластула; в — бластула. Прямые линии обозначают
оси симметрии зародыша
положении плоскостей дробления; от второго — отсутствием выраженной анимально-
вегетативной оси, определяющей радиальную симметрию эмбриона. Можно предполо-
жить, что полиаксиальное дробление характерно также и для Calcinea (кл. Calcarea),
формирующих однослойную жгутиковую бластулу (Borojevic, 1969). Полиаксиальное
дробление связано с отсутствием проморфологии яйца и коррелирует с поздним ста-
новлением переднезадней оси в эмбриогенезе.
Начиная с первых циклов дробления бластомеры плотно прилегают друг к другу,
однако специализированные контакты между ними не выявлены. Часто между сосед-
ними бластомерами наблюдается узкое щелевидное пространство, в котором находятся
выросты мембран (рис. 3.19, а). В бластоцеле обнаруживаются многочисленные фило-
подии, контактирующие между соседними бластомерами (рис. 3.19, б). В ходе эмбрио-
83
Рис. 3.19. Ультраструктурные особенности бластулы:
а — граница между клетками ранней бластулы; б—участок бластоцеля с сетью филоподий; в — пери-
ферическая часть бластулы с фолликулярными клетками и симбиотическими бактериями; г — цитоплазма
бластомера поздней бластулы: бл — бластомеры; тс.е.тс — клетка выводковой камеры; гмс.г—желточные гра-
нулы; м — мезохил; мв — микровилли; с.б — симбиотические бактерии; фл — филоподии; я — ядро. Масштаб:
а — 1 мкм; б — 6 мкм; в, г—0,1 мкм; врезка — 8 нм
84
генеза филоподий становится больше, они удлиняются и могут формировать сложную
сеть. Наличие филоподий свидетельствует о том, что у этого вида имеется адгезион-
ный комплекс межклеточных взаимодействий. Подобный комплекс описан нами и у
дробящихся зародышей Homoscleromorpha (Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002).
Основной объем цитоплазмы бластомеров занят округлыми желточными гранулами
с гетерогенным содержимым (рис. 3.19, в, г). Размеры этих структур увеличиваются
по мере удаления от ядра к периферии.
Для ранних бластомеров Н. dujardini характерно малое количество митохондрий.
Слабое развитие аппарата Гольджи и системы шероховатого ЭПР, по-видимому, свя-
зано с низкой метаболической активностью клеток. Появление аппарата Гольджи и
существенное увеличение количества митохондрий в бластомерах начинается прибли-
зительно со стадии 16-24 клеток (Sizova, Ereskovsky, 1997).
Ядрышкоподобные структуры ядер бластомеров ранних стадий дробления у
Н. dujardini, по нашим данным представляют собой не настоящие транскрипционно
активные ядрышки, а лишь пронуклеолярные тела, содержащие, тем не менее, РНК
(Sizova, Ereskovsky, 1997). Следовательно, можно ожидать, что отмеченные в ядрах
бластомеров других губок структуры, описанные как ядрышки, также представляют
собой пронуклеолярные тела.
У зародышей различных сроков развития были обнаружены спиралевидные грам-
положительные бактерии в районе стенки выводковой камеры: как в слое коллагено-
вых волокон, так и внутри клеток камеры (рис. 3.19, в). Кроме того, бактерии распо-
лагались под оболочкой выводковой камеры, между бластомерами и внутри бластоме-
ров (рис. 3.19, в, г). В бластомерах бактерии всегда были заключены внутри вакуолей
(рис. 3.19, г). Начиная со стадии восьми бластомеров бактерии постепенно концентри-
руются в формирующейся полости бластулы.
Личиночный морфогенез. В ходе бластуляции площадь латеральных контактов
между бластомерами увеличивается, они приобретают апикобазальную полярность. В
пределах одного материнского организма компактизация зародышей может происхо-
дить на различных этапах раннего эмбриогенеза: после четырех-шести делений дроб-
ления (16-64 клеток) (Gonobobleva, Ereskovsky, 2004а). В результате компактизации
формируются два типа бластулы. Первые представляют собой полую бластулу, состоя-
щую из одного слоя поляризованных клеток (см. рис. 3.17, 5). Для вторых характерны
единичные клетки во внутренней полости зародышей (см. рис. 3.17, а). Внутренние
клетки появляются в результате поклеточной аполярной миграции, начинающейся со
стадии ранней бластулы. Во внутренней полости бластулы эти клетки приобретают
амебоидную форму, ядро с ядрышком занимает центральное положение. Внутренние
клетки зародыша не образуют плотного скопления. В дальнейшем они делятся с по-
следующей дифференциацией в амебоциты.
Миграция наружных клеток в полость может происходить в течение всего эм-
брионального развития и продолжается у свободноплавающей личинки (Ereskovsky,
Gonobobleva, 2000). Таким образом, пул внутренних клеток может постоянно попол-
няться за счет дедифференцированных наружных клеток зародыша и личинки.
Согласно К. Леви (Levi, 1956), у представителей исследованной им популяции
Н. dujardini внутренние клетки появляются в результате униполярной иммиграции,
определяющей будущий задний полюс личинки. Однако нами подобный процесс не
был отмечен ни разу.
У части зародышей в бластоцель выселяется лишь очень небольшое количество
клеток. Такие зародыши будут развиваться в целобластульных личинок.
85
Покровные жгутиковые клетки продолжают активно пролиферировать. Перед де-
лением клетка округляется и смещается на поверхность личинки, где и делится. Плос-
кость деления проходит перпендикулярно поверхности личинки. После завершения де-
ления дочерние клетки удлиняются и встраиваются в жгутиковый слой. Подобный тип
деления клеток характерен для некоторых столбчатых эпителиев Metazoa. Например,
при развитии нервной трубки Vertebrata деление осуществляется после миграции ядра
и концентрации цитоплазмы у поверхности эпителия (Sauer, 1935). Среди губок такое
деление клеток описано, например, у Ephydatia fluviatilis (Brien, Meewis, 1938), Haliclona
limbata (Meewis, 1939), Spongilla lacustris (Sailer, Wiessenfels, 1985), Homoscleromorpha
(Boury-Esnault et al., 2003).
Переднезадняя полярность личинки H. dujardini проявляется в период дифференци-
ровки покровных жгутиковых клеток. Темпы деления клеток будущего заднего полюса
личинки ниже, чем у клеток антеролатеральных участков. В результате они дольше со-
храняют черты бластомерной организации: ядра имеют округлую форму, а цитоплазма
в районе ядра содержит крупные желточные гранулы.
В период активной пролиферации покровных клеток личинки на ее поверхности
образуются складки и впячивания, что, вероятно, связано с увеличением площади ее
поверхности (Levi, 1956; Короткова, Ермолина, 1982, 1986; Ereskovsky, Gonobobleva,
2000; Gonobobleva, Ereskovsky, 2004a). Формирование складчатой предличинки было
описано и у Н. nahantensis (Chen, 1976). Стадию складчатой предличинки проходят
многие яйцеживородящие Demospongiae из разных отрядов (см. гл. 3): Halichondrida,
Dictyoceratida, Poecilosclerida, Haplosclerida, а также Homoscleromorpha, (Meewis, 1938;
Tuzet, Paris, 1964; Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002).
Puc. 3.20. Инвагинация пласта жгутиковых клеток у предличинки Н. dujardini'.
а — начальная стадия; б — замыкание полости: з.п — задний полюс; и.п — инвагинирующий пласт. Мас-
штаб — 20 мкм
86
В этот же период развития происходит миграция зернистых эозинофильных (фук-
синофильных) амебоцитов из мезохила материнской губки через стенки выводковых
камер в состав зародыша. Постепенно пролиферация прекращается, клетки приобрета-
ют форму и размеры, свойственные клеткам сформированной личинки. Перед оконча-
тельным выравниванием поверхностности у части предличинок остается одно глубокое
впячивание жгутикового слоя по типу инвагинации, которое замыкается вблизи своего
устья (рис. 3.20). Инвагинация жгутикового слоя проходит перпендикулярно или под
углом к переднезадней оси личинки и не приурочена ни к одному из полюсов (рис. 3.20).
В результате инвагинации внутри личинки появляется однослойная замкнутая
структура, образованная жгутиковыми клетками, которые обращены апикальными
(жгутиковыми) концами внутрь полости. Полость бластулы (бластоцель) редуциру-
ется, ее дериваты в виде узких лакун остаются между слоями внутренних и покровных
жгутиковых клеток. Чаще всего эти образования имеют неправильную форму, реже
они овальные или сферические.
Таким образом, внутренняя сферическая камера личинки является дериватом по-
верхностного жгутикового слоя, а инвагинационный механизм ее образования связан
с выравниванием площади поверхности личинки и является уникальным для всех
Porifera. Перед выходом личинки из материнского организма внутренняя камера умень-
шается и становится сферической. Это связано с выселением части клеток внутренней
сферы в остатки бластоцеля, о чем свидетельствуют переходные клетки, обнаруженные
вне эпителиев. Такие клетки были округлыми и содержали жгутик.
п.п
з.п
Рис. 3.21. Личинка дисферула:
в.н — внутренняя камера; з.п —задний полюс; м./« — мате-
ринская клетка; п.п — передний полюс
Подобный тип личинки у губок не был описан. Его нельзя отнести ни к паренхи-
мульному типу, ни к бластульному. Поэтому мы предложили назвать данную личинку
дисферулой (рис. 3.21; 3.22, б\ Ereskovsky, Gonobobleva, 1999, 2000).
87
Рис. 3.22. Личинки Н. dujardini’.
а — внешний вид личинки (СЭМ); б—дисферула; в — целобластула; г — паренхимула: з.п — задний по-
люс. Масштаб — 50 мкм
Внутренние жгутиковые камеры были ранее описаны у личинок Н. metschnikovi,
Н. dujardini и Н. nahantensis (Levi, 1956, 1963; Chen, 1976; Короткова, Ермолина, 1982),
но данным структурам не придавали значения. К. Леви (Levi, 1956, 1963) рассматри-
вал небольшие внутренние полости в личинке, ограниченные жгутиковыми клетками,
как временные образования, сформированные в результате миграции отдельных кле-
ток внутрь личинки. Г. П. Короткова и Н. О. Ермолина (1982) считали их поперечными
срезами глубоких впячиваний наружного слоя.
88
Личиночные камеры, сформированные жгутиковыми клетками, характерны для
паренхимул отряда Haplosclerida (Weissenfels, 1989; Ересковский, 1999), а также для
хоплитомелл Astrophorida (Garrone, 1974; Vacelet, 1999). Однако мелкие внутренние
камеры личинок этих отрядов не имеют ничего общего со жгутиковой камерой дисфе-
рул Halisarca, поскольку образованы в результате дифференцировки хоанобластов и
представляют собой личиночные хоаноцитные камеры.
Таким образом, развитие Н. dujardini характеризуется значительной вариабельно-
стью эмбриогенеза, завершающегося формированием различных типов личинок. Два
процесса обусловливают формирование различных личиночных морфотипов: мигра-
ция единичных клеток из состава пласта (целобластула и паренхимула) и инваги-
нация пласта клеток с последующим его замыканием (дисферула). Это свидетель-
ствует о независимости морфотипа личинки Н. dujardini от экологических факто-
ров.
Полиморфизм личинок не только в пределах популяции, но и в пределах одной губ-
ки следует считать одной из наиболее ярких особенностей развития Н. dujardini. Целоб-
ластулы и паренхимулы отличаются от дисферул отсутствием внутренней жгутиковой
камеры. Если у целобластул имеются внутренние клетки, то они немногочисленны и
располагаются вдоль базальной части покровных клеток (рис. 3.22, в). Для паренхимул
характерно большее количество внутренних клеток и их плотная упаковка (рис. 3.22,
г). Таким образом, морфотип личинки в первую очередь определяется количеством
внутренних клеток и их аранжировкой.
Указанные типы личинок не являются разными стадиями личиночного онтогенеза,
все они могут одновременно встречаться в пределах одной материнской губки. Сфор-
мировавшись в виде одной из трех форм, они сохраняют свою организацию вплоть до
первых этапов метаморфоза (Gonobobleva, Ereskovsky, 2004b). Ультраструктурные же
особенности клеток трех морфотипов личинок идентичны.
Вариабельность внешней формы личинок у губок одного вида хорошо известна
(Wapstra, van Soest, 1987; Ivanova, 1997a). Однако вариабельность внутреннего стро-
ения личинки описана лишь для Spongillidae (Ivanova, 1997а). Морфотипы личинок
Spongillidae отличаются по количеству и степени дифференцировки внутренних кле-
ток. Иванова (Ivanova, 1997а) связывает это с акселерацией развития и подготовкой к
метаморфозу.
На этом развитие личинки завершается. Стенки эмбриональных капсул, содержа-
щие сформированных личинок, сливаются со стенками выносящих каналов, и личинки
выходят через оскулюм наружу.
Личинки
В результате эмбрионального развития у беломорских представителей вида
Н. dujardini образуются свободноплавающие личинки молочно-белого цвета. Они пла-
вают по спирали против часовой стрелки, вращаясь при этом вокруг переднезадней оси
по часовой стрелке. Перемещаются личинки в горизонтальной и вертикальной плоско-
стях. Контакт с субстратом или с поверхностной пленкой воды осуществляется перед-
ним полюсом. Иногда они совершают кульбитирующие движения. Свободная жизнь
личинки продолжается от 12 до 36 ч.
Личинки Н. dujardini овальной формы, диаметром 128-130 мкм, или немного сплюс-
нуты в переднезаднем направлении (рис. 3.22, а). Снаружи личинка равномерно покры-
та жгутиками, за исключением района заднего полюса, где их меньше (рис. 3.22, а).
89
Ранее некоторые авторы ошибочно считали, что на заднем полюсе личинок Н. dujardini
жгутиков нет (Levi, 1956; Bergquist et al., 1979; Bergquist, 1980).
В бластоцеле дисферул и паренхимул располагаются внутренние клетки личин-
ки: ядрышковые амебоциты и дедифференцированные жгутиковые клетки. В состав
личинки входят также зернистые эозинофильные клетки материнского происхожде-
ния, которые могут находиться в различных участках. Внутренние клетки личинок
Н. dujardini не образуют сплошного слоя, подстилающего покровный эпителий, как
практически у всех личинок Demospongiae (Maldonado, Bergquist, 2002). Их количе-
ство сильно варьирует у разных морфотипов личинок.
Отличительной чертой жгутикового эпителия личинок рода Halisarca от других
Demospongiae является его однорядность, т. е. ядра всех жгутиковых клеток распола-
гаются на одном уровне (Levi, 1956; Chen, 1976; Короткова, Ермолина, 1982; Ereskovsky,
Gonobobleva, 2000). Подобное расположение ядер описано лишь для амфибластул Cal-
caronea (Franzen, 1988; Amano, Hori, 1992; Gallissian, Vacelet, 1992) и для трихимеллы
Oopsacas minuta (Boury-Esnault et al., 1999).
Поверхностные жгутиковые клетки передней полусферы. Имеют по-
чти цилиндрическую форму и характеризуются четкой апикобазальной полярностью
(рис. 3.23, а). На апикальном полюсе клетки, непосредственно над ядром расположена
кинетосома жгутика. Рядом с ней локализована ориентированная под острым углом до-
бавочная центриоль (рис. 3.23, б). От кинетосомы отходит пара корешков, из тонкофиб-
риллярного материала. От кинетосомы берет свое начало слабо выраженный горизон-
тальный пучок микротрубочек, который отходит к боковой стенке клетки (Короткова,
Ермолина, 1982). Основание жгутика погружено в карманообразное впячивание апи-
кальной цитоплазмы (рис. 3.23). У всех периферических жгутиковых клеток личинок
в апикальной части обнаружены специализированные контакты типа zonula adherens
или опоясывающих десмосом. Межклеточное пространство в районе контактов состав-
ляет примерно 18 нм (рис. 3.23, в, г). Опоясывающие десмосомы были также показаны
у личинок демоспонгий Dysidea etheria (Rieger, 1994), Pleraplisylla spinifera, Ircinia oros
(Ereskovsky, Tokina, 2004), у трихимеллы стеклянной губки О. minuta (Boury-Esnault
et al., 1999), между жгутиковыми клетками цинктобластул — личинок Homoscleromor-
pha (Boury-Esnault et al., 2003), между пинакоцитами демоспонгий Ephydatia fluviatilis
(Lethias et al., 1983). Этот тип клеточных контактов обеспечивает механическую связь
между клетками.
В основании околожгутикового впячивания цитоплазмы обнаружены короткие ко-
нусовидные выросты в цитоплазму соседней клетки, образованные латеральными мем-
бранами. В местах контактов выростов находятся опоясывающие десмосомы. В эти
выросты входит горизонтальный пучок микротрубочек, отходящих от кинетосомы. По-
добные параллельные поверхности выросты мембраны также были показаны у кальци-
бластул известковой губки Ascandra falcata (Borojevic, 1969). Эти структуры, вероятно,
обеспечивают дополнительную механическую стабильность пласта жгутиковых клеток.
Под кинетосомой располагается вытянутое ядро с заостренной апикальной частью
(рис. 3.23, а). В ядрах жгутиковых клеток обычно содержится одно, реже два ядрышка.
В верхней части околоядерной цитоплазмы видны два аппарата Гольджи, ориентиро-
ванных параллельно ядерной мембране. В средней и базальной частях жгутиковых
клеток присутствуют остатки желточных гранул, многочисленные рибосомы и шЭПР
(рис. 3.23, а). Митохондрии с пластинчатыми кристами находятся в различных участ-
ках цитоплазмы клетки.
Базальные части наружных жгутиковых клеток имеют неровные очертания,
90
Рис. 3.23. Антеролатеральные жгутиковые клетки личинки Н. dujardini (а-в — ЭМ, г — СЭМ):
а — продольный срез через клетки со жгутиком (гмс), ядром (я), желточными гранулами (сне.г) и эндо-
плазматическим ретикулюмом (э.р); б — апикальная часть клеток с ядром (я), аппаратом Гольжди (а.Г),
дополнительной центриолью (д.ц), жгутиком (снс), базальным телом (б.тп), покрытых слоем гликокаликса;
в — апикальная часть клеток, фиксированных альциановым синим, видны опоясывающие десмосомы (о.д),
г — вид с поверхности жгутиковых клеток. Масштаб: а — 2 мкм; б-г — 1 мкм
91
Рис. 3.24. Базальная часть антеролатеральных жгутиковых клеток личинки с филоподиями
и желточными гранулами:
а — ТЭМ; б — СЭМ: вн.тс — внутренние клетки; гмс.г — желточные гранулы; кф — базальные
фрагменты жгутиковых клеток; мк — иммигрирующие жгутиковые клетки с ядром (я) и яд-
рышком (яд); с.б — симбиотические бактерии; фл— филоподии. Масштаб: а, б — 5 мкм
92
здесь мембрана образует многочисленные филоподии, формирующие сложную сеть
(рис. 3.24). Под слоем наружных жгутиковых клеток обнаруживается большое ко-
личество клеточных фрагментов, отшнуровавшихся от базальных участков клеток
(рис. 3.24).
Между антеролатеральными жгутиковыми клетками личинки иногда встречают-
ся веретеновидные или булавовидные клетки, мигрирующие из состава жгутикового
эпителия во внутреннюю полость личинки.
Переходные жгутиковые клетки. Располагаются между задним полюсом и ла-
теральными стенками личинки. На продольном срезе насчитывается не более четырех-
пяти переходных клеток справа и слева от клеток заднего полюса (рис. 3.25, а). Они
могут отличаться длиной апикобазальной оси и шириной в районе ядра в зависимости
от локализации в переходной зоне.
Рис. 3.25. Задний полюс личинки:
а —переходные клетки; б — клетки заднего полюса: а.Г — аппарат Гольджи; вн.к — внутренние
клетки; снс— жгутик; снс.г — желточные гранулы; At.тс — материнские клетки; я— ядро. Масштаб: а,
б — 2 мкм
Жгутиковые клетки заднего полюса. Отличаются по форме у разных личи-
нок. Обычно на продольном срезе форма этих клеток клиновидная, они короче и шире,
чем антеролатеральные жгутиковые клетки личинки. Иногда клетки могут быть тра-
пециевидными, с шириной, превышающей длину. Желточные гранулы могут распола-
гаться в разных участках клетки. Ядро округлое с небольшим апикальным выступом,
имеется ядрышко. Компоненты цитоплазмы идентичны описанным у антеролатераль-
ных клеток. Впячивание цитоплазмы, окружающее основание жгутика, отсутствует
(рис. 3.25, б).
93
Жгутиковые клетки внутренней камеры дисферулы. Имеют клиновидную
форму с расширенной базальной частью, в которой сконцентрированы желточные гра-
нулы. Иногда базальные участки клеток отшнуровываются. В районе апикальной части
располагается ядро, а также жгутик, основание которого погружено в карманообразное
впячивание цитоплазмы. Жгутики направлены в небольшую сферическую полость.
Внутренние клетки. У личинок Н. dujardini большая часть представлена дедиф-
ференцированными жгутиковыми клетками. Форма и ультраструктура этих клеток
несколько различаются, что зависит от степени их дедифференциации (рис. 3.26). Ино-
гда видна сохранившаяся аксонема жгутика. Аксонемы могут быть втянутыми в клет-
ку, образуя глубокие впячивания цитоплазмы, ограниченные наружной клеточной мем-
браной (рис. 3.26, а).
Как и у большинства Demospongiae, у Н. dujardini амебоциты личинок представля-
ют собой подвижные клетки с округлым ядром, содержащим ядрышко, многочислен-
ные фагосомы, шЭПР и желточные гранулы. В то же время ядрышковые амебоциты
Н. dujardini трудно отличить от дедифференцированных жгутиковых клеток, посколь-
ку у них нет специфических включений. Встречаются все морфологические переходы
от только что выселившихся эпителиальных клеток, сохранивших жгутик, до типич-
ных амебоцитов.
Основным источником энергии для лецитотрофных личинок Н. dujardini, как и для
других Demospongiae, служат неизрасходованные во время эмбриогенеза запасы желт-
ка. Фагосомы в базальных частях жгутиковых клеток личинок Н. dujardini и во внут-
ренних амебоцитах свидетельствуют об их фагоцитарной активности. На высокий уро-
вень белкового синтеза в этих клеток указывает хорошо развитый шЭПР.
Материнские эозинофильные амебоциты. Внедряются в развивающийся за-
родыш из мезохила материнской губки (Короткова, Ермолина, 1982, 1986; Ereskovsky,
Gonobobleva, 2000; Krilova et al., 2002, 2004). Эозинофильные амебоциты можно наблю-
дать в различных частях плавающей личинки, как между наружными жгутиковыми
клетками, так и среди внутренних клеток (рис. 3.26, в). В цитоплазме эозинофильных
амебоцитов встречаются разные специфические включения. У некоторых материнских
эозинофильных клеток в составе личинки отмечаются морфологические характери-
стики их деградации. Иногда фрагменты деградирующих клеток находятся в составе
фагосом базальных частей жгутиковых клеток.
По своей организации материнские клетки Н. dujardini относятся к классу «клеток
с включениями» (секреторных клеток) других Demospongiae. Какова же функция этих
клеток? Показано, что у различных Demospongiae в сферульных клетках содержатся
метаболиты (Thompson et al., 1983; Bretting et al., 1983; Uriz et al., 1996), которые
могут быть вовлечены в половое размножение (см. Simpson, 1984). У Geodia cydonium
(Muller, 1998) сферульные клетки синтезируют и содержат лектин —одно из ключевых
соединений, ответственных за межклеточную адгезию.
Гранулярные клетки с эозинофильными (фуксинофильными) включениями, сход-
ные с подобными клетками материнской губки, известны для личинок разных ви-
дов Demospongiae: Halisarca metschnikovi, Mycale contarenii, Hamigera hamigera, Hali-
clona sp., Spongilla lacustris и Homoscleromorpha: Oscarella lobularis, 0. imperialis, Os-
carella sp. nov, Pseudocorticium jarrei (Levi, 1956, 1964; Boury-Esnault, 1976; Суходоль-
ская, Иванова, 1988; Woollacott, 1993; Amano, Hori, 1994; Ereskovsky, Boury-Esnault,
2002). Ультраструктурные особенности этих клеток свидетельствуют об их синтетиче-
ской активности, а разнообразные включения — о различной их специализации. Одна-
ко роль эозинофилов в составе личинок остается пока невыясненной. Г. П. Короткова и
94
Рис. 3.26. Внутренние клетки личинки Н. dujardini:
а — дедифференцированные жгутиковые клетки со жгутиком, дополнительной центриолью (д.ц), аппара-
том Гольжди, карманообразным впячиванием апикальной цитоплазмы (тс.в); б — амебоцит; в — материнские
эозинофильные амебоциты в личинке: а.Г — аппарат Гольджи; вн.тс — внутренние клетки; ва — вакуоль; мс —
жгутик; с.б— симбиотические бактерии; я — ядро; яд — ядрышко. Масштаб: а-в — 1 мкм
95
Н. О. Ермолина (1986) предполагали, что у Н. dujardini эти клетки могут быть носите-
лями биологически активных веществ.
Нами было показано, что в гранулах этих клеток содержатся катионные пептиды
и протеины молекулярной массой 16-23 кДа. Эти протеины проявляли антимикроб-
ную активность против бактерий Escherichia coli и Listeria monocytogenes (Krilova et
al., 2002, 2004). Можно предположить, что секрет гранул материнских эозинофильных
клеток может играть важную роль в качестве антимикробной защиты личинки в ходе
ее свободной жизни и метаморфоза. Во всяком случае зернистые эозинофильные клет-
ки не являются питающими, как считал У. Чен (Chen, 1976): они сохраняются в составе
личинки Н. dujardini вплоть до первых этапов метаморфоза и в них редко наблюдаются
признаки распада или деградации. По-видимому, эозинофильные клетки физиологиче-
ски активны лишь на первых этапах метаморфоза, поскольку их фрагменты в большом
количестве обнаруживаются в виде фагосом внутри жгутиковых и амебоидных клеток
куколки (Gonobobleva, Ereskovsky, 2004b).
Клеточный состав личинок Н. dujardini относительно беден. Мы выделяем три ос-
новных типа клеток, отличающихся происхождением и ультраструктурой: жгутиковые,
амебоидные и материнские эозинофильные амебоциты, причем первые два типа пред-
ставляют собой собственно личиночные клетки. Часть ядрышковых амебоцитов явля-
ется дериватом мигрирующих из наружного и внутреннего слоя жгутиковых клеток.
Среди жгутиковых клеток дисферул различаются четыре разновидности: клетки анте-
ролатеральной поверхности, заднего полюса, переходные клетки, жгутиковые клетки
внутренней камеры.
Таким образом, жгутиковые клетки представляют основной клеточный тип у ли-
чинок Н. dujardini, соответственно им принадлежит основная морфогенетическая роль
при метаморфозе (Гонобоблева, 2000; Gonobobleva, Ereskovsky, 2004b). Все три раз-
новидности покровных жгутиковых клеток и клеток внутренней камеры дисферулы
гомологичны по происхождению. Различия между наиболее многочисленными анте-
ролатеральными, переходными и клетками заднего полюса, вероятно, объясняются
различиями в темпах их пролиферации во время цитодифференцировки (Ereskovsky,
Gonobobleva, 2000).
Фибриллярного внеклеточного матрикса у личинок Н. dujardini не выявлено. В меж-
клеточных пространствах, главным образом во внутренней части личинки, имеется
большое количество симбиотических спиралевидных грамположительных бактерий.
Метаморфоз
Подготовка к метаморфозу {компетенция) начинается в процессе свободной жиз-
ни личинки. Отмечаются изменения в поведении: личинки медленнее плавают, могут
оседать на дно и медленно перемещаться вдоль субстрата. Вблизи субстрата личинки
продолжают медленно вращаться вокруг своей оси.
На ультраструктурном уровне в первую очередь наблюдается изменение формы
поверхностных жгутиковых клеток. Латеральные поверхности клеток становятся вол-
нистыми. На апикальной поверхности клеток заднего полюса формируются многочис-
ленные лопастевидные выросты поверхностной мембраны. У дисферул в период ком-
петенции может происходить анархизация внутренней камеры.
В таком состоянии личинки оседают на субстрат. Перед прикреплением, находясь на
субстрате, они продолжают вращаться вокруг своей оси в течение 30-45 мин. С оконча-
тельным прикреплением вращение личинки заканчивается. Прикрепление к субстрату
96
служит сигналом для начала метаморфоза. Как и у всех изученных губок, у Н. dujardini
личинки оседают на субстрат передним полюсом, иногда антеролатеральной поверхно-
стью. После прикрепления личинка уплощается в переднезаднем направлении, рас-
пластываясь по субстрату в виде овального или округлого диска, при этом задняя
полусфера принимает куполообразную форму (рис. 3.27, а). Эту стадию мы предлага-
ем называть «постличинка». В случае тесного контакта нескольких осевших личинок
одного клона, они могут срастаться друг с другом (рис. 3.27, а).
Рис. 3.27. Разные стадии метаморфоза личинок Н. dujardini (а —СЭМ, б-д — полутонкие срезы):
а —две слившиеся после оседания личинки (сл.л) и одиночная личинка (о.л); б — полутонкий срез дисфе-
рулы первых стадий метаморфоза с нераспавшейся внутренней камерой (ен.к); е — полутонкий срез куколки
с анархизированным базальным слоем; г — куколка на стадии формирования внутреннего конгломерата кле-
ток и формирующейся экзопинакодермой (эк); д — рагон с одной хоаноцитной камерой (х.к); е — рагон in
vivo с одной лопастной хоаноцитной камерой (х.тс). Масштаб: а — 100 мкм, б-е — 50 мкм
Независимо от типа личинки Н. dujardini (паренхимула, дисферула, целобластула)
характер метаморфоза и последовательность процессов развития идентичны (рис. 3.27).
В составе личинки Н. dujardini не обнаружены специальные секреторные клетки, от-
ветственные за прикрепление, как, например, у Haliclona tubifera (Woollacott, 1993).
Клетки переднего полюса личинки при контакте с субстратом экскретируют слизистое
вещество, образующее тонкую прослойку между личинкой и субстратом.
Поверхностный слой жгутиковых клеток осевшей личинки некоторое время сохра-
няет свою упорядоченность. У дисферул в первые 12 ч после прикрепления происходит
полная дезинтеграция внутренней жгутиковой камеры. Она распадается на отдельные
97
клетки. На этой стадии количество материнских эозинофильных амебоцитов значи-
тельно уменьшается.
Приблизительно через 12 ч после оседания постличинка превращается в куколку
овальной формы (рис. 3.27, г). Основная часть антеролатеральных жгутиковых кле-
ток личинки перемещается внутрь куколки, где они принимают амебоидную форму.
Отдельные клетки, преимущественно заднего полюса, остаются на поверхности и диф-
ференцируются в экзопинакоциты Т-образной формы, характерной для данного типа
клеток у дефинитивной губки. Этот процесс начинается в области заднего полюса ли-
чинки и распространяется к ее основанию. В ходе трансформации в экзопинакоциты
клеточные контакты между жгутиковыми клетками заднего полюса не нарушаются.
Их апикальные части уплощаются, формируя полигональные пластинки, жгутики рез-
орбируются (рис. 3.28, а-г). Объем цитоплазмы в апикальных пластинках в ходе даль-
нейшей дифференцировки клеток уменьшается, а площадь пластинок увеличивается.
Участок клетки, содержащий ядро, погружается внутрь куколки. Между апикальной
пластинкой и погрузившейся ядросодержащей частью клетки остается тонкий цито-
плазматический мостик (рис. 3.29).
В апикальных частях экзопинакоцитов происходит секреция слизистого вещества,
которое обволакивает всю куколку сплошным слоем, подобным кутикуле (рис. 3.28,
д). Таким образом, экзопинакодерма и секретируемая ею кутикула являются первы-
ми сформированными дефинитивными структурами при метаморфозе Halisarca, на
что также указывал К. Леви (Levi, 1956) для Н. dujardini и Н. metschnikovi. Жгутико-
вые клетки дифференцируются в экзопинакоциты и у целобластульных личинок, Poly-
mastia robusta, Ascandra, Clathrina (Meewis, 1938; Borojevic, 1969; Amano, Hori, 2001),
у цинктобластул Homoscleromoprpha (Ereskovsky, Boury-Esnault, in prep.), а также у
некоторых Spongillidae (Ivanova, 1997b). В то же время для паренхимул Демоспонгий
наиболее характерно развитие экзопинакодермы из внутренних клеток: археоцитов и
колленцитов (Borojevic, 1970, Fell, 1989).
В ряде работ по метаморфозу отмечено, что формообразовательные процессы внут-
ри куколки начинаются лишь после образования экзопинакодермы (Bergquist, Glasgow,
1986; Kaye, Reiswig, 1991b, и др.). Она выполняет защитную и формообразовательную
функции.
Внутренняя часть куколки представляет собой плотный конгломерат дедифферен-
цированных клеток амебоидной формы. Ядра содержат ядрышки, в цитоплазме лока-
лизованы гетеро лизосомы. Образования базопинакодермы на этой стадии еще не про-
исходит.
Дальнейшие этапы метаморфоза связаны с дифференцировкой клеток и формиро-
ванием структур водоносной системы. Размеры куколки незначительно увеличиваются.
Вероятно, это происходит вследствие увеличения площади наружных уплощенных ча-
стей экзопинакоцитов или в результате встраивания в состав экзопинакодермы новых
клеток.
Большая часть клеток внутреннего конгломерата дифференцируется в хоаноциты.
У Н. dujardini в процессе метаморфоза хоанобласты, возникающие из жгутиковых кле-
ток, дифференцируются в хоаноциты. В начале формируются небольшие сферические
скопления клеток (рис. 3.30, а). В центре скопления остается небольшая полость. В дан-
ном локальном образовании клетки приобретают апикобазальную полярность. В даль-
нейшем клетки приобретают клиновидную форму; в апикальной части, обращенной в
полость, начинается формирование жгутика и микровил лей (рис. 3.30, б, в). Жгутик
обычно возникает раньше воротничка микровиллей. В базальной части клеток разви-
98
Рис. 3.28. Апикальный (а, б, г, д), маргинальный (в) и базальный (е) участки метаморфизирующей
личинки (а, б, в, е — ТЭМ; г, д — СЭМ):
а — продольный срез через жгутиковые клетки с ядром и межклеточными контактами (стрелки) в апи-
кальной части; б — бывшие жгутиковые клетки переднего полюса личинки на первых этапах развития эк-
зопинакодермы; е — краевой участок постличинки с базальной и апикальной частями; г — наружная часть
развивающейся экзопинакодермы; д — апикальная часть метаморфизирующей личинки с наружной кутику-
лой; е — дедифференцирующиеся жгутиковые клетки базальной части метаморфизирующей личинки с ба-
зальным аппаратом жгутика (стрелки): а.с — альциановый синий; ба — базальная часть; гмс — жгутик; тел.тс —
клеточные контакты; ку — кутикула; эк — экзопинакодерма; я — ядро. Масштаб: а — 1 мкм; б — 4 мкм; в-д —
50 мкм; е — 1,5 мкм
99
Рис. 3.29. Трансформация жгутиковых клеток
заднего полюса личинки Н. dujardini в экзопинакоциты
рагона:
а.Г — аппарат Гольджи; снс — жгутик; я — ядро
ваются короткие лобоподии (рис. 3.30, б, в). В центральной массе клеток образуется
несколько локальных групп хоанобластов. В их состав, вероятно, могут встраиваться
новые клетки. Постепенно соседние камеры объединяются, в результате формируется
одна крупная центральная хоаноцитная камера рагона (рис. 3.27, д, е).
В пространстве между экзопинакодермой и формирующейся камерой находится
немного отростчатых клеток, секретирующих внеклеточный матрикс. В поверхност-
ном слое куколки развивается прослойка коллагеновых фибрилл, характерных для де-
финитивной губки. Над хоаноцитной камерой появляются упорядоченные скопления
уплощенных клеток —эндопинакоцитов, которые в дальнейшем сформируют каналы
водоносной системы.
В базальной части куколки постепенно образуется базопинакодерма. Ее формиро-
вание заканчивается к концу метаморфоза. Сборка коллагеновых волокон осуществ-
ляется на наружной мембране клеток. Тела клеток, содержащие ядра, располагаются
глубже в мезохиле. Метаморфоз завершается образованием оскулярной трубки и нача-
лом работы водоносной системы рагона.
Жгутиковые клетки Н. dujardini на начальных этапах метаморфоза обладают фа-
гоцитарной активностью. Фагоцитоз осуществляется базальными частями клеток. В
составе фагосом чаще всего оказываются базальные фрагменты жгутиковых клеток,
которые отшнуровываются во время анархизации личиночных структур, а также фраг-
менты материнских эозинофильных клеток. В фагоцитозе принимают участие и внут-
ренние клетки личинки.
Фагоцитарная активность в процессе метаморфоза описана у представителей отря-
дов Haplosclerida, Poecilosclerida, Halichondrida, Dictyoceratida (Bryen, Meewis, 1938; Еф-
ремова, Папковская, 1976; Efremova, Efremov, 1979; Misevic et al., 1990; Bergquist, Glas-
gow, 1986; Wielsputz, Sailer, 1990; Kaye, Reiswig, 1991b; Weissenfels, 1989). В этих случаях
происходит фагоцитоз личиночными амебоцитами терминально дифференцированных
жгутиковых клеток. Однако фагоцитоз, осуществляемый жгутиковыми клетками ли-
чинок, не связанный ни с поглощением питательных частиц из внешней среды, ни с
поглощением целых клеток, описан нами впервые.
Сходство ультраструктуры дедифференцированных жгутиковых клеток и археоци-
100
Рис. 3.30. Формирующихся хоаноцитных камер у куколки (а — ТЭМ, б — СЭМ) и жгутиковая клетка
личинки дедифференцирующаяся в хоанобласт (в —ТЭМ):
а—локальное сферическое скопление хоанобластов с микровиллями (л^е); стрелками указаны зоны ад-
гезивных контактов хоанобластов; б — кластер хоанобластов со жгутиками и микровиллями; в — жгутиковая
клетка личинки с характерным положением аппарата Гольджи и центриолей (стрелка), с микровиллями,
жгутиком и гликокаликсом: а. Г — аппарат Гольджи; гл — гликокаликс; гмс — жгутик; мв — микровилли; хб —
хоанобласты; я — ядро. Масштаб: а, б — 5 мкм; в — 1 мкм
101
тов, а также свойственная клеткам обоих типов фагоцитарная активность и происхож-
дение амебоцитов путем иммиграции покровных клеток бластулы или личинки могут
свидетельствовать об общности их морфогенетических потенций. На это указывают и
результаты работ по соматическому эмбриогенезу у Н. dujardini (Короткова, Мовчан,
1973; Волкова, Золотарева, 1981; Короткова и др., 1983). В конгломератах соматиче-
ских клеток у губок этого вида хоаноциты частично дедифференцируются и способны
к фагоцитозу клеточных фрагментов. В этих работах с помощью маркировки хоаноци-
тов частичками туши было показано, что хоаноциты и ядрышковые амебоциты могут
трансформироваться друг в друга и дифференцироваться в клетки всех основных ти-
пов взрослой губки. На возможность подобной трансдифференцировки у Н. dujardini и
Н. nahantensis указывал У. Чен (Chen, 1976).
В период метаморфоза симбиотические бактерии находятся в межклеточном про-
странстве в различных участках куколки. Фагоцитоз бактерий не отмечен. Таким об-
разом, у Н. dujardini имеется вертикальный перенос симбионтов от одной генерации к
другой.
По завершении метаморфоза в рагоне отмечаются все типы клеток, характерные
для взрослого организма, кроме специализированных амебоцитов (фуксинофильных и
глобулярных клеток). Возможно, их дифференцировка в конце метаморфоза только
начинается или она связана с началом жизнедеятельности организма, что обусловлено
работой водоносной системы.
По-видимому, метаморфоз личинки Н. dujardini осуществляется без новообразова-
ния клеток, так как нам не встречалось картин митоза. Кроме того, так же как К. Леви
(Levi, 1956) на примере Н. dujardini и Н. metschnikovi из Роскофа, мы не обнаружили
цитолиза личиночных клеток в ходе метаморфоза беломорских Н. dujardini. Можно за-
ключить, что метаморфоз Halisarca осуществляется в результате реаранжировки, сор-
тировки и трансдифференцировки жгутиковых и гомологичных им амебоидных личи-
ночных клеток (рис. 3.31).
Яйцо
Базо-, эндопинакоциты; хоаноциты; Экзопинакоциты Деструк-
секреторные клетки; археоциты
ция
Рис. 3.31. Судьба личиночных клеток при метаморфозе Halisarcida:
д — дисферула, п — паренхимула, ц — целобластула
Бластула
Личинка
Рагон
Морфогенезы поверхностных структур дефинитивной губки при метаморфозе
Н. dujardini необычны для Porifera. Они различаются при развитии экзопинакодермы и
102
базопинакодермы (рис. 3.32). В первом случае имеет место эпителиальный морфогенез,
а во втором — мезенхимный. Описанный нами характер эпителиального морфогенеза
экзопинакодермы Н. dujardini не встречается у других губок. Он осуществляется по
типу «косой» контактной поляризации клеток, широко представленной в морфогене-
зах у Eumetazoa (Белоусов, 1987), и возможен благодаря сохранению в апикальных
участках жгутиковых клеток заднего полюса личинки специализированных межкле-
точных контактов. Как известно, интеграция цитоскелета эпителиев Metazoa осуществ-
ляется именно через зоны специализированных клеточных контактов (Kolega, 1986). У
Н. dujardini формирование базопинакодермы, в отличие от экзопинакодермы, происхо-
дит по мезенхимному типу и сопровождается нарушением межклеточных контактов
(см. рис. 3.28, е).
вн.к
Рис. 3.32. Основные стадии метаморфоза Н. dujardini:
а — первая стадия метаморфоза тотчас после оседания личинки и разрушения внутренней камеры (вн.к)
дисферулы; б — стадия куколки с развивающейся экзопинакодермой (эк)] в — стадия раннего рагона с одной
хоаноцитной камерой (х.к), хорошо развитой экзопинакодермой, но без базопинакодермы. Масштаб — 50 мкм
Нами впервые показано, что при метаморфозе Н. dujardini существует четкая пре-
емственность пласта жгутиковых клеток заднего полюса личинки и экзопинакодермы
губки. В то же время базопинакодерма и внутренний конгломерат куколки Н. dujardini,
а затем элементы мезохила и водоносной системы губки имеют смешанное происхож-
дение (Gonobobleva, Ereskovsky, 2004b).
Как следует из полученных нами результатов изучения метаморфоза Н. dujardini,
переднезадняя ось личинки становится базоапикальной осью губки независимо от типа
личинки. Таким образом, губки мало отличаются в этом отношении от других при-
крепленных водных беспозвоночных, например Cnidaria (Freeman, 1981).
3.7. ОТРЯД DENDROCERATIDA MINCHIN, 1900
В состав отряда входят демоспонгии, имеющие роговой скелет: тяжи спонгина начи-
наются от сплошной базальной пластинки и по мере приближения к апикальной части
губки древовидно ветвятся и анастомозируют (рис. 3.33). Иногда имеются свободные
роговые спикулы. Хоаноцитные камеры организованы по эврипильному типу. Объем
основного вещества мезохила меньше объема элементов водоносной системы. Биохи-
мические особенности — умеренное содержание стеролов по сравнению с терпенами,
представленными дитерпенами (Bergquist, 1980). Все представители отряда яйцеживо-
родящие, характерная личинка — паренхимула. Отмечено бесполое размножение в виде
почкования. Dendroceratida обитают исключительно в морях. В состав отряда входит
два семейства.
Относительно полового фенотипа Dendroceratida в литературе практически нет све-
дений. В единственной работе (Lendenfeld, 1889) упоминается, что Dendrilla rosea яв-
ляется одновременным гермафродитом.
103
Рис. 3.33. Роговой (спонгиновый) скелет Dendroceratida (а)
и структура отдельного спонгинового волокна (б)
Гаметогенез
Имеются единичные работы по гаметогенезу Dendroceratida. Показано, что у
Aplysilla rosea, Dictyodendrilla dendyi и Darwinella gardineri мужские половые клетки
происходят от хоаноцитов путем простой их трансформации без стадии пролифера-
ции (Tuzet et al., 1970а, b; Bergquist, 1996). Считается, что при сперматогенезе клетки,
формирующие сперматоцисту, развиваются из археоцитов.
Рис. 3.34. Ооциты Dendroceratida на ранних стадиях развития:
а — полутонкий срез двух ооцитов Aplysilla sulfurea] б — периферический участок ооцита Aplysilla sul-
furea в период вителлогенеза: м — мезохил, мп — микропузырьки, оц — ооцит, я — ядро. Масштаб: а — 25 мкм;
б — 1 мкм
Оогенез. Работ по оогенезу Dendroceratida до наших исследований не проводилось;
нами впервые был изучен оогенез Aplysilla sulfurea. Женские половые клетки диффузно
располагаются в хоаносоме губки. Подвижность ооцита в мезохиле ограничена. Аме-
боидная подвижность ооцита проявляется лишь на стадии малого роста. Когда ооцит
увеличивается настолько, что его диаметр составляет 16 мкм, в перинуклеолярном про-
104
странстве начинается накопление осмиофильных включений в виде мелких радиально
расположенных сферул. На этой стадии миграция ооцита прекращается. Он останав-
ливается вблизи выносящего канала. Вокруг ооцита формируется коллагеновая кап-
сула, синтезируемая клетками мезохила, а также слегка вытянутыми вдоль капсулы
ядрышковыми амебоцитами. Нередко встречаются группы разновозрастных ооцитов —
скопления, окруженные общей коллагеновой капсулой (рис. 3.34, а).
В этот период оогенеза начинается стадия большого роста, связанная с накопле-
нием питательного материала в ооплазме, и формируется выводковая камера вокруг
растущего ооцита. На первых этапах этого процесса ооцит окружен слоем колленцитов
и крупными сферульными клетками. Последние, по-видимому, секретируют коллаген
(Donadey, Vacelet, 1977). Накопление питательных веществ в ооците осуществляется
как за счет эндогенного синтеза, так и путем фагоцитоза клеток мезохила (рис. 3.34,
б). Специализированных питающих клеток мы не обнаружили. Желточные гранулы
и липидные капли распределены в цитоплазме яйца равномерно и рыхло, без призна-
ков поляризации. В результате оогенеза развивается изолецитальное, олиголецитальное
яйцо с ядрышком в центре клетки.
Эмбриональное развитие
Развитие губок отряда Dendroceratida плохо изучено. Имеются лишь отрывочные
данные по эмбриогенезу нескольких видов. Нами впервые исследовано эмбриональ-
ное развитие представителей средиземноморского вида Aplysilla sulfurea (Ересковский,
неопуб. данные). В теле губок одновременно находятся ооциты на разных стадиях раз-
вития, дробящиеся зародыши и развивающиеся личинки, т. е. развитие асинхронное.
Выводковая камера состоит из одного слоя уплощенных, веретеновидных на попе-
речном срезе, клеток с зернистой цитоплазмой. Кнаружи от зародыша клетки вывод-
ковой камеры покрыты слоем коллагена.
Дробление. У A. sulf urea полное равномерное, асинхронное дробление; его можно
отнести к хаотическому типу, поскольку какой-либо закономерности в расположении
веретен дробления не обнаруживается. Вследствие этого полость дробления отсутству-
ет. Бластомеры располагаются в виде плотного конгломерата.
В результате дробления, приблизительно на 64-клеточной стадии, формируется рав-
номерная аполярная двухслойная бластула (рис. 3.35). На этой стадии большая часть
Рис. 3.35. Дибластула Dendroceratida
105
клеток, находясь на периферии, в составе правильного слоя начинают поляризацию.
Внутри такой бластулы имеется плотное скопление более крупных полигональных кле-
ток. Наружный и внутренний слои разделены пространством, заполненным внеклеточ-
ным матриксом. Подобный тип бластулы был описан у нескольких видов гидромедуз
отряда Trachylida (Cnidaria) и получил название «дибластула» (Metschnikoff, 1886).
Личиночный морфогенез. Со стадии приблизительно 128 клеток поверхностные
клетки дибластулы начинают пролиферировать более активно, чем внутренние. В даль-
нейшем, вплоть до окончания дифференцировки, они сохраняют однослойность. Кроме
того, в течение всего эмбриогенеза сохраняется бесклеточное пространство между жгу-
тиковым слоем и внутренней массой клеток.
На первых этапах морфогенеза личинки происходит дифференцировка перифери-
ческого слоя дибластулы. Клетки становятся меньше, утилизация желтка идет интен-
сивнее, чем во внутренней части зародыша, что приводит к уменьшению желточных
гранул. Внутренние клетки зародыша на этой стадии имеют сферическую форму. Ядра
содержат по одному ядрышку. Желточные гранулы в этих клетках крупнее чем в пери-
ферических. Клетки различных размеров беспорядочно распределены во внутреннем
слое зародыша.
Дальнейшее развитие приводит к дифференцировке поверхностных жгутиковых
клеток, а также амебоидных и отростчатых клеток внутренней массы. Покровные жгу-
тиковые клетки продолжают активно пролиферировать, что приводит к формирова-
нию на поверхности предличинки многочисленных складок. Жгутиковый эпителий на
этой стадии подстилает рыхлый промежуточный слой амебоидных клеток, располага-
ющихся в два-три ряда. В ходе развития клетки промежуточного слоя вытягиваются
перпендикулярно к поверхности личинки, образуя длинные широкие лобоподии, внед-
ряющиеся между жгутиковыми клетками. Часто такие лобоподии окружают базаль-
ную часть жгутиковых клеток. Клетки промежуточного слоя самые крупные в предли-
чинке. Между внутренней массой клеток и промежуточным слоем имеется обширное
пространство, не занятое клетками.
Внутренние клетки предличинки представлены тремя типами. Наиболее многочис-
ленны амебоидные ядрышковые клетки. Цитоплазма их заполнена сферическими жел-
точными гранулами различных размеров. Второй тип представлен отростчатыми клет-
ками с длинными филоподиями или лобоподиями. В их цитоплазме имеется немного
мелких осмиофильных гранул. Кроме того, в цитоплазме встречаются прозрачные ва-
куоли. К третьему типу относятся немногочисленные крупные сферические клетки с
множеством округлых светлых вакуолей в цитоплазме. Внутренние клетки распола-
гаются рыхло. В пространстве между ними встречаются симбиотические бактерии и
волокна коллагена.
У сформированной личинки перед ее выходом из материнского организма складки
на поверхности исчезают. Она принимает яйцевидную или овальную форму; размеры
личинки 340-445 мкм.
Личинка
Имеется ряд работ по строению и ультраструктурной организации личинок Dendro-
ceratida, относящихся к видам Aplysilla sp., A. sulfurea, Dendrilla cactus (=Aplysilla sp.),
Darwinella gardineri (Schulze; 1878; Delage, 1892; Bergquist et al., 1979; Woollacott, Had-
field, 1989; Pinto, Woollacott, 1992; Woollacott, Pinto, 1995; Bergquist, 1996).
106
Согласно результатам проведенных ранее работ личинки Dendroceratida довольно
однообразны и образуют вполне четкую диагностическую группу. Для представителей
этого отряда характерны паренхимулы овальной или яйцевидной формы с конусовид-
ным передним полюсом. Размеры личинок варьируют от 125-190 мкм у D. gardineri
до 350 х (500-600) мкм у Aplysilla sp. Жгутиковый покров четко подразделяется на
три зоны: на переднем полюсе, по мнению некоторых авторов, жгутиков нет (Delage,
1892; Bergquist et al., 1979) или они слабо развиты (Woollacott, Hadfield, 1989); лате-
ральная поверхность равномерно покрыта жгутиками одинаковой длины; наконец, на
заднем полюсе имеется пучок длинных жгутиков. Между передним полюсом и лате-
ральной поверхностью нет переходной зоны — граница между ними достаточно резкая
(рис. 3.36).
Рис. 3.36. Строение личинки Dendroceratida:
з.п — задний полюс; к.п.з — клетки промежуточ-
ной зоны; п.п — передний полюс
Личинка покрыта жгутиковым псевдомногорядным эпителием. Полость ее запол-
нена неполяризованной массой клеток. Жгутиковые клетки имеют сильно вытянутую
форму с ядрами на разных уровнях. На переднем полюсе эти клетки шире, чем осталь-
ные (Woollacott, Pinto, 1995). Корешок гладкий, не имеет поперечной исчерченности,
как и у всех Demospongiae (Woollacott, Pinto, 1995). Внутреннее скопление клеток ли-
шено каких-либо структур, полостей и скелета. По мнению некоторых авторов, между
базальной частью жгутиковых клеток и внутренней массой нет прослойки клеток, как,
например, у Haplosclerida и Poecilosclerida. Однако в этом пространстве залегают рыхло
расположенные овальные ядрышковые амебоциты. В целом эта зона достаточно четко
выделяется, так как в ней промежутки межклеточного пространства обширнее, чем в
других участках личинки. Внутренняя клеточная масса состоит из ядрышковых аме-
107
боцитов и многочисленных отростчатых клеток —колленцитов, образующих сложную
трехмерную спонгиновую сеть. В период подготовки личинки Aplysilla sp. к оседанию
на ее переднем безжгутиковом полюсе клетки экскретируют гранулы со слизистым ве-
ществом, с помощью которого они будут прикрепляться к субстрату (Bergquist et al.,
1979).
Метаморфоз
Триггером оседания и метаморфоза личинок Aplysilla sp. может служить увеличе-
ние экзогенной концентрации хлористого калия и хлористого цезия (Woollacott, Had-
field, 1996). Метаморфоз описан лишь у A. sulfurea И. Деляжем (Delage, 1892). Личинка
оседает передним полюсом. Сразу после оседания она сильно расплющивается и при-
нимает вид тонкого диска. Куполообразной формы, известной для метаморфоза De-
mospongiae, не отмечается. После оседания происходит деструкция жгутикового слоя,
миграция жгутиковых клеток внутрь, а археоцитов на поверхность.
На первых этапах метаморфоза вышедшие на поверхность ядрышковые амебоци-
ты уплощаются, формируя экзопинакодерму, изолирующую постличинку от внешней
среды. Внутренняя часть куколки на этом этапе представлена однородной хаотиче-
ской массой дедифференцированных жгутиковых клеток, археоцитов и колленцитов.
После формирования археоцитами базопинакодермы начинается дифференцировка де-
финитивных клеток и структур водоносной системы. Следует отметить, что работа
И. Деляжа проводилась на светооптическом уровне, поэтому трудно составить объек-
тивную картину клеточных событий, происходящих во время метаморфоза.
Согласно наблюдениям И. Деляжа, мигрировавшие внутрь постличинки жгутико-
вые клетки собираются в группы и трансдифференцируются в хоанобласты, образу-
ющие ряд не связанных друг с другом хоаноцитных камер. В этот период куколка
сохраняет дисковидную форму. Часть археоцитов уплощается и дифференцируется в
эндопинакоциты, объединяющиеся в выстилку каналов водоносной системы, которые
в дальнейшем образуют единую систему. Колленциты, расположенные между пинако-
дермой и хоаноцитными камерами, активно секретируют коллагеновые волокна. Диф-
ференцируются спонгоциты, синтезирующие волокна рогового скелета.
Таким образом, согласно И.Деляжу, жгутиковые клетки личинки дифференциру-
ются в хоаноциты, ядрышковые амебоциты (археоциты) — в пинакоциты, а внутренние
отростчатые клетки — в спонгоциты и колленциты губки.
Бесполое размножение
Специальных работ по бесполому размножению Dendroceratida нет. Имеется лишь
информация о том, что для Aplysina fistularis, обитающих на мелководье Багамских
островов, характерно бесполое размножение по типу наружного почкования (Maldona-
do, Young, 1998).
3.8. ОТРЯД DICTYOCERATIDA MINCHIN, 1900
В состав отряда входят губки со спонгиновым скелетом, волокна которого анасто-
мозируют друг с другом и скелет составляет существенную долю объема тела. Губки
отличаются упругостью тела, их можно легко сжимать, но очень трудно разорвать
108
Рис. 3.37. Роговой (спонгиновый) скелет Dictyoceratida (а) и деталь волокна (б)
из-за мощных коллагеновых волокон. Среди волокон скелета различают: первичные,
вторичные и третичные элементы (рис. 3.37). Базальной роговой пластинки нет. Струк-
тура волокон гомогенная, сердцевина отсутствует. Хоаноцитные камеры диплодального
или эврипильного строения. В мезохиле разнообразие клеток невелико. Биохимически
группа характеризуется очень низким содержанием стеролов и разнообразием терпе-
нов в пределах фракции липидов. Все представители отряда яйцеживородящие, у них
развивается личинка паренхимула с кольцом длинных жгутиков вокруг заднего полю-
са. Бесполое размножение не описано. Dictyoceratida обитают исключительно в морях.
В состав отряда входит четыре семейства.
Считается, что для представителей отряда Dictyoceratida характерен одновремен-
ный (Scalera Liaci et al., 1971; Ayling, 1980) либо последовательный гермафродитизм
(Kaye, 1990). Для неопределенных видов родов Ircinia и Strobilina предполагается раз-
дельнополость (Hoppe, 1988).
Гаметогенез
Исследования по гаметогенезу Dictyoceratida ограничены несколькими работами.
В одной проведено изучение гаметогенеза Hippospongia communis на светооптическом
уровне (Tuzet, Pavans de Ceccatty, 1958). В других работах развитие половых кле-
ток изучали и на электронно-микроскопическом уровне у Spongia officinalis, S. barbara,
S. graminea, S.cheisis, Hippospongia lachne (Gaino et al., 1984; Kaye, 1990, 1991; Kaye,
Reiswig, 1991a). В последних работах отмечено, что ооциты происходят от археоци-
тов, тогда как О.Тюзет и М. Паванс де Секкатти (Tuzet, Pavans de Ceccatty, 1958)
писали о хоаноцитном происхождении как женских, так и мужских половых клеток
у Н. communis. Хоаноцитное происхождение сперматоцитов убедительно доказано для
S. officinalis и Hippospongia lachne (Gaino et al., 1984; Kaye, Reiswig, 1991a). Хоаноцитная
камера целиком превращается в сперматоцисту, окруженную уплощенными клетками,
вероятно, археоцитной природы. Сперматозоид относится к примитивному типу и не
содержит акросому.
Оогенез. Развитие женских половых клеток в пределах Dictyoceratida исследова-
но у Spongeilia pallescens, Н. officinalis, Н. communis, Ircinia dendroides, I. spinulosa, Ca-
cospongia scalaris, Spongia virgultosa, S. nitens, S. barbara, S. graminea, S. cheisis, H. lachne,
109
Pleraplysilla spinifera (Schulze, 1879a, b; Tuzet, Pavans de Ceccatty, 1958; Scalera Liaci et
al., 1971; Kaye, 1990, 1991; Ересковский, неопуб. данные). Установлено, что ооциты во
время малого роста обладают слабо выраженной подвижностью (Tuzet, Pavans de Cec-
catty, 1958; Scalera Liaci et al., 1971). Фагоцитоз в этот период не осуществляется, и
запасные питательные вещества (гликоген, липиды, вителлопротеины) накапливаются
ооцитом за счет эндогенного синтеза. Материалом для этого служат макромолекулы,
проникающие в ооцит путем микропиноцитоза или диффузии (Кауе, 1990, 1991). Перед
началом периода большого роста вокруг ооцита формируется выводковая камера, сфор-
мированная из подвижных ядрышковых клеток мезохила (Tuzet, Pavans de Ceccatty,
1958; Kaye, 1990, 1991). На этой стадии накопление питательного материала осуществ-
ляется как за счет передачи его от клеток выводковой камеры по цитоплазматическим
мостикам (Кауе, 1990,1991), так и за счет фагоцитоза части этих клеток (Tuzet, Pavans
de Ceccatty, 1958).
Зрелое яйцо Dictyoceratida изолецитальное, олиголецитальное, имеет овальную или
сферическую форму. Желточные гранулы гомогенные и равномерно распределены по
ооплазме, ядро находится в центре яйца (Schulze, 1879а, b; Tuzet, Pavans de Ceccatty,
1958; Kaye, 1990, 1991).
Развивающиеся яйца располагаются по одиночке или в виде небольших скоплений —
«гнезд», вблизи выносящих каналов водоносной системы центральной или базальной
части хоаносомы (Schulze 1879b; Кауе, 1990,1991). Хоаносома претерпевает деструктив-
ные изменения только в районе развивающихся яиц и зародышей. Здесь разрушаются
хоаноцитные камеры и каналы, уменьшается количество клеток мезохила.
Эмбриональное развитие
У Dictyoceratida эмбриональное развитие слабо изучено. Имеются лишь разрознен-
ные наблюдения за дроблением яйца Spongeilia pallescens, Н. officinalis (Schulze 1879а,
b) и описание развития зародыша Hippospongia communis, Н. lachne Ircinia fascicula-
ta, I. variabilis, Spongia barbara, S. graminea, S. cheisis (Tuzet, Pavans de Ceccatty, 1958;
Scalera Liaci et al., 1971; Kaye, 1991). Нами впервые было исследовано развитие Pler-
aplysilla spinifera. В пределах одной губки развитие зародышей происходит асинхронно.
Дробление яйца. Полное, равномерное или почти равномерное, неупорядоченное
(Schulze 1879а, Ь; Кауе, 1990). В ходе дробления между зародышем и клетками вы-
водковой камеры сохраняются цитоплазматические мостики, по которым передаются
симбиотические бактерии из материнского мезохила в состав зародыша. Бактерии от-
мечены в пространстве между бластомерами, где они делятся (Кауе, 1990, 1991). Во
время дробления активно утилизируется желток. В результате дробления формирует-
ся аполярная рыхлая морула (стереобластула).
Личиночный морфогенез. Начинается с сегрегации клеток морулы на два слоя —
периферический и внутренний. На первых этапах морфогенеза обособляется наружный
слой морулы вследствие более интенсивного деления ее периферических клеток. Они
становятся меньше, и в них быстрее утилизируется желток, чем во внутренних клет-
ках зародыша (рис. 3.38, б). Последние дифференцируются в амебоциты двух типов:
крупные с вакуолизированной цитоплазмой и меньших размеров (рис. 3.38, в, г). В
промежутках между ними располагаются многочисленные симбиотические бактерии и
коллагеновые фибриллы.
В результате этих процессов по периферии зародыша формируется плотное двух-
трехслойное скопление мелких клеток, вытянутых перпендикулярно поверхности. В
110
Рис. 3.38. Ранние стадии развития (а) и цитодифференцировка зародыша Pleraplysilla spinifera:
б — дифференцировка поверхностных клеток эмбриона; в, г — внутренние клетки: е.?с — выводковая
камера; гис.г — желточные гранулы; м — мезохил; я — ядро. Масштаб: а — 50 мкм; б — 25 мкм; в-е — 2 мкм
дальнейшем они дифференцируются в жгутиковые клетки личинки. Дифференциров-
ка осуществляется почти равномерно по всей периферии зародыша. На этой стадии
внутренние клетки личинки представлены тремя типами. Наиболее многочисленны
амебоидные ядрышковые клетки (рис. 3.39, а) с цитоплазмой заполненной сферически-
ми желточными гранулами. Много и отростчатых клеток с длинными филоподиями
или лобоподиями. В их цитоплазме встречаются мелкие осмиофильные гранулы и про-
зрачные вакуоли. К третьему типу относятся немногочисленные крупные сферические
клетки, цитоплазма которых заполнена округлыми светлыми вакуолями. В ходе про-
лиферации жгутиковых клеток их количество прогрессивно увеличивается, что приво-
дит к увеличению площади поверхности предличинки и образованию многочисленных
складок (Scalera Liaci et al., 1971; Bergquist et al., 1970).
Жгутиковый псевдоэпителий на этой стадии подстилает рыхлый промежуточный
слой амебоидных клеток, располагающихся в два-три ряда. В ходе развития клет-
ки промежуточного слоя вытягиваются перпендикулярно поверхности личинки, об-
разуя длинные широкие лобоподии, внедряющиеся между жгутиковыми клетками.
Клетки промежуточного слоя самые крупные в предличинке. Между внутренней
массой клеток и промежуточным слоем имеется пространство, не занятое клетками
(рис. 3.39, г).
111
Рис. 3.39. Ультраструктура внутренних (а) и грушевидных (б) клеток заднего полюса
личинки и полутонкие срезы предличинки (в) и личинки (г) Pleraplysilla spinifera:
з.п — задний полюс, ос — осмиофильные гранулы, п.п — передний полюс, л — ядро. Масштаб: а — 5 мкм,
б — 3 мкм, в, г — 50 мкм
В ходе развития личинки внутренней полости не образуется. На последних этапах
развития в районе задней трети личинки Н. communis формируются коллагеновые фиб-
риллы, ориентированные перпендикулярно ее поверхности (Tuzet, Pavans de Ceccatty,
1958). У Ircinia oros коллагеновые волокна располагаются по всей периферии предли-
чинки.
112
Личинка
Как и у других яйцеживородящих губок, у представителей Dictyoceratida наиболее
изученная стадия личинка. Описание личинок началось с работ Ф. Шульце на Spon-
geilia pallescens и Н. officinalis (Schulze, 1879а, b). В дальнейшем были описаны плава-
ющие личинки Stelospongus flagelliformis, Hircinia variabilis, H. officinalis, Phyllospongia
foliascens, Hippospongia communis, Spongia sp., Ircinia sp., H. lachne, Spongia barbara,
S. graminea, S. cheisis (Dendy, 1889, Maas, 1894, Hammer, 1906, Levi, 1956, Tuzet, Pavans
de Ceccatty, 1958, Bergquist et al., 1979, Kaye, 1990, Kaye, Reiswig, 1991b). Наконец, на-
ми было изучено строение плавающих личинок Ircinia oros (Ereskovsky, Tokina, 2004)
и Pleraplysilla spinifera.
Рис. 3.40. Строение личинки Dictyoceratida:
а — общий вид личинки; б — жгутиковая клетка; в — клетка пере-
ходной зоны; г — внутренняя клетка
Личинки Dictyoceratida —паренхимулы сходны по своей организации и могут слу-
жить хорошо диагностируемым признаком для систематики (рис. 3.40; табл. 3.4). Па-
ренхимулы овальной или яйцевидной формы, снаружи покрыты слоем жгутиковых
113
клеток. По всей поверхности личинок, за исключением заднего полюса, жгутики оди-
наковой длины. В районе заднего полюса развивается кольцо длинных жгутиков (они
длиннее латеральных более чем в два раза). На заднем полюсе сконцентрирован тем-
ный пигмент, чаще всего черный. Размеры личинок варьируют у разных видов, кроме
того, величина личинки меняется в ходе ее свободной жизни.
Поверхностные жгутиковые клетки образуют плотно упакованный эпителий. В апи-
кальной части жгутиковых клеток вокруг аксонемы формируются длинные выросты
плазматической мембраны, с расширенными дистальными концами (Кауе, Reiswig,
1991b; Ereskovsky, Tokina, 2004). Его подстилают в один-три слоя крупные амебоид-
ные, подвижные клетки. Центральная масса клеток личинки рыхлая и гомогенная:
состоит из богатых включениями археоцитов (Кауе, Reiswig, 1991b; Ereskovsky, Tokina,
2004). Внутри личинки содержатся также многочисленные симбиотические бактерии,
сеть внеклеточного матрикса и фибриллы коллагена.
Разберем несколько подробнее строение личинки I. oros (Ereskovsky, Tokina, 2004).
Анатомически личинка четко подразделяется на три зоны: поверхностный слой жгу-
тиковых клеток; промежуточная зона, состоящая из крупных веретеновидных клеток,
рыхло расположенных и ориентированных перпендикулярно поверхности; и рыхлая
внутренняя масса амебоцитов и симбиотических бактерий (рис. 3.40).
Жгутиковые клетки характеризуются четкой апикобазальной полярностью. Они
грушевидной формы, ядра находятся в базальной части клеток (рис. 3.41, а). Ядра
неправильной формы располагаются на разных уровнях, создавая эффект многоряд-
ности. Апикальная часть клеток узкая и длинная, здесь находится жгутик с кореш-
ковым аппаратом и различные органеллы. Латерально от аксонемы жгутика клетки
формируют длинные цитоплазматические выросты с утолщениями на конце, в них рас-
полагаются вакуоли с электронно-плотными или электронно-прозрачными гранулами
(рис. 3.41, б). Наружная мембрана жгутика в его основании покрыта слоем гликока-
ликса. В апикальной части клетки расположена кинетосома жгутика и добавочная
центриоль (рис. 3.41, д'). От кинетосомы отходит один длинный корешок, состоящий из
тонкофибриллярного материала, не имеющего исчерченности, как и у всех Demospon-
giae (Woollacott, Pinto, 1995). Корешок не связан с ядерной мембраной. В средней части
базального тела над добавочной центриолью формируется базальная ножка (рис. 3.41,
д). Подобная структура была описана для личинок Aplisilla sp. и выделена как тип I
(Woollacott, Pinto, 1995). От противоположной базальной ножке части базального тела
берет свое начало хорошо выраженный горизонтальный пучок микрофибрилл, кото-
рый отходит к боковой стенке клетки. Сходная структура характерна для жгутиковых
клеток многих личинок губок (Woollacott, Pinto, 1995). Горизонтальные пучки всех кле-
ток располагаются на одном уровне параллельно поверхности личинки и направлены
в сторону ее заднего полюса.
У всех жгутиковых клеток личинок в апикальной части обнаружены специализи-
рованные контакты по типу опоясывающих десмосом (рис. 3.41, г). Они представляют
собой электронно-плотные утолщения филаментозного материала вдоль внутренней
мембраны.
В расширенной базальной части жгутиковых клеток содержится и желточные гра-
нулы, прижатые к ядру (рис. 3.41, а; 3.42, а). Между базальными частями жгутиковых
клеток располагаются мощные пучки поперечно исчерченных волокон коллагена с пе-
риодичностью 21 нм (рис. 3.42, а). Эти пучки образуются в результате соединения тон-
ких поперечно исчерченных волокон. Последние секретируются крупными клетками
промежуточной зоны (рис. 3.42, а). Коллагеновые фибриллы сходного типа образуют-
114
Таблица 3-4- Характеристика личинок представителей отряда Dictyoceratida
Вид Размеры, мкм Пигмент антеро- латералfa- ный Пигмент заднего полюса Пучок длинных жгутиков на заднем полюсе Кольцо длинных жгутиков Автор
Dysideidae Gray, 1867
Dysidea pallescens 210-390 ? Spo ? ngiidae Gray, 18i Есть 57 Есть Schulze, 1879а
Spongia officinalis 235-330 ? ? ? « Schulze, 1879b
Spongia sp. 500-1000 Бесцвет- ный Темно- серый « Нет Bergquist et al., 1979
Spongia (Euspongia) sp. ? Белый Коричне- вый « ? Levi, 1956
S. barbara 350-420 Серый Черный Нет Есть Kaye, 1990, Kaye, Reiswig, 1991b
S. graminea 350-420 Серый Черный « « Kaye, 1990, Kaye, Reiswig, 1991b
S. cheisis 350-420 Серый Черный « « Kaye, 1990, Kaye, Reiswig, 1991b
Hippospongia communis 420-480- 600-650 Бледно- желтый Черный Есть ? Tuzet, Pavans de Ceccatty, 1958
H. lachne 350-420 Серый Черный Нет Есть Kaye, 1990, Kaye, Reis- wig, 1991b
Hippospongia sp. ? Белый Irci Коричневый iniidae Gray, 186 Есть >7 ? Maas, 1894
Ircinia sp. 460-630 Белый Коричневый ? Maas, 1894
Ircinia sp. 500-1000 Бесцвет ный- Темно- серый Нет Bergquist et al., 1979
I. oros 172-279- 530-550 Серый Черный Нет Есть Ereskovsky, Tokina, 2004
I. variabilis ? ? Thorec ? :tidae Bergquist, Есть 1978 ? Maas, 1894.
Cacospongia mollior ? Темно- серый Dark Нет Есть Uriz et al., 2002
Phyllospongia foliascens ? Белый Черно- коричневый Есть Нет Levi, 1956
115
Рис. 3.41 • Покровные жгутиковые клетки (ТЭМ):
а — переднелатеральные жгутиковые клетки (стрелками указан корешок жгутика); б — апикальные цито-
плазматические выросты антеролатеральных жгутиковых клеток; в — апикальные цитоплазматические выро-
сты клеток, окружающие задний полюс; г — опоясывающая десмосома (стрелки) в апикальной части жгути-
ковых клеток; д — базальный жгутиковый аппарат жгутиковых клеток личинки (стрелкой указана базальная
ножка): б.н — базальная ножка, б.т — базальное тело; д.ц — дополнительная центриоль; мс. — жгутик; тс.гис —
корешок жгутика; л.к — липидные капли; мт — митохондрия; п.г — пигментные гранулы; ц.в — цитоплазма-
тические выросты; я — ядро. Масштаб: а — 5 мкм, б, в — 1 мкм, г — 0,4 мкм, д — 0,3 мкм
116
ся в теле взрослых губок рода Ircinia (Garrone et al., 1973). Однако периодичность
исчерченности этих волокон около 60 нм.
Рис. 3.42. Внутренние клетки личинки Ircinia oros (ТЭМ):
а — клетки переходной зоны (на врезке пучки коллагена); б — внутренние клетки: а.Г — аппарат Голь-
джи; д.к — деградирующие клетки; к.тп — коллагеновые тяжи; л.к—липидные капли; с.б — симбиотические
бактерии; я — ядро; яд — ядрышко; я.сне.— ядро жгутиковых клеток. Масштаб: а — 3 мкм; б — 1,5 мкм
У Р. spinifera в составе жгутикового слоя на заднем полюсе встречаются редкие
безжгутиковые клетки овальной или, чаще, каплевидной формы (см. рис. 3.39, б). Ба-
зальный конец клетки расширен, в нем находятся сферические осмиофильные гранулы.
Апикальный конец клетки формирует длинный цитоплазматический вырост, который
встраивается в апикальный слой жгутиковых клеток и контактирует с внешней средой.
Ядро с ядрышком располагается в апикальной части клетки.
Внутренние клетки промежуточной зоны веретеновидной формы. Их длинная ось
ориентирована перпендикулярно поверхности личинки (рис. 3.42, а). Для клеток про-
межуточной зоны характерен хорошо развитый аппарат Гольджи и шероховатый эндо-
плазматический ретикулум (шЭПР). На мембранах веретеновидных клеток происходит
сборка волокон коллагена. Они также ориентированы перпендикулярно к поверхности
личинки и заполняют практически все пространство между базальными участками
жгутиковых клеток и веретеновидными клетками. Часть веретеновидных клеток де-
градирует.
Во внутренней массе личинки располагаются крупные амебоидные клетки (рис. 3.42,
5), по размерным и ул ьтр астру ктурным характеристикам идентичные веретено видным
клеткам промежуточной зоны. Эти клетки участвуют в секреции внеклеточного мат-
рикса внутренней части личинки. Последний представлен рыхлой сетью коллагеновых
фибрилл.
В период подготовки к оседанию на переднем полюсе личинки исчезают жгутики.
В апикальных частях клеток начинается формирование крупных пузыревидных ваку-
олей, содержащих слизистый секрет (Bergquist et al., 1979). При контакте с субстратом
происходит экскреция слизистого секрета.
117
Метаморфоз
Исследован с помощью электронного микроскопа у трех видов: Spongia barbara,
S. graminea (Kaye, Reiswig, 1991b) и в настоящей работе у Ircinia oros. Оседание личинок
происходит передним полюсом. Предполагается, что именно базальные участки около-
жгутиковых выростов, окружающие аксонему жгутика на переднем полюсе, участвуют
в адгезии к субстрату (Кауе, Reiswig, 1991b). Экзоцитоз коллагеновых волокон на суб-
страт, к которым в дальнейшем прикрепляются клетки личинки, характерен для парен-
химульных личинок Demospongiae: Mycale contarenii, Hamigera hamigera, Halichondria
moorei, Ulosa sp., Microciona rubens, четырех видов Dictyoceratida и цинктобластул Ho-
moscleromorpha (Borojevic, Levi, 1965; Boury-Esnault, 1976; Bergquist, Green, 1977; Evans,
1977; Kaye, Reisvig, 1991b; см. гл. 4).
Сразу после оседания личинки амебоциты, располагавшиеся под жгутиковым эпи-
телием, выползают на поверхность, а жгутиковые клетки оказываются внутри. Клетки,
контактирующие с субстратом, быстро расползаются в стороны, что приводит к про-
грессивному уплощению постличинки: ее толщина составляет 75-100 мкм.
У всех исследованных видов амебоидные клетки, подстилающие жгутиковый псев-
доэпителий заднего полюса личинки, в процессе распластывания постличинки выпол-
зают на ее поверхность (рис. 3.43, а), а амебоциты, подстилавшие жгутиковые клетки
переднего полюса, распластываются по субстрату (рис. 3.43, г). Здесь они экскретируют
коллагеновые фибриллы, которые формируют внеклеточную прослойку, изолирующую
конгломерат личиночных клеток. Экскреция коллагена осуществляется и на’мембра-
нах, обращенных к внутренней части постличинки. В дальнейшем эти клетки диффе-
ренцируются в экзопинакоциты. На вторые-третьи сутки наружная часть внеклеточ-
ного матрикса сильно уплотняется, формируя кутикулу в виде сплошной пластинки,
инкапсулирующую развивающуюся куколку (рис. 3.44, а, б). С внутренней стороны
кутикулу подстилает плотная сеть коллагеновых волокон. Следует отметить, что ни-
какой разницы между структурой апикальной и базальной кутикулы, а также и экзо-
и базопинакоцитобластов нет (рис. 3.44, а, г).
Жгутиковые клетки личинок Spongia barbara и S. graminea фагоцитируются личи-
ночными археоцитами в первые 18 ч после оседания (Кауе, Reiswig, 1991b). Однако у
личинок I. oros нами не обнаружено никаких признаков фагоцитоза жгутиковых кле-
ток в течение 10 дней после оседания.
У личинки исследованного нами вида жгутики поверхностных клеток исчезали в
течение первых 12 ч после ее оседания. Через сутки бывшие жгутиковые клетки ста-
новились овальными, основной объем клеток занимало крупное ядро неправильной
формы (рис. 3.43, а-г). Рядом с ядром находилась одна центриоль. Никаких следов ло-
комоторного аппарата в них не обнаружено. Эти клетки были собраны в конгломераты
и никогда не встречались поодиночке (рис. 3.43, б, в). К третьим суткам форма и раз-
меры этих клеток не менялись, но количество включений резко сокращалось (рис. 3.44,
б). Одновременно продолжалось развитие аппарата Гольджи и ЭПР. В таком состоянии
клетки находились в течение недели после начала метаморфоза. Важно подчеркнуть,
что никаких признаков фагоцитоза или деструкции бывших жгутиковых клеток нами
не отмечено, равно как и признаков их трансдифференцировки. Центральная масса
куколки сильно уплотнена. Ядрышковые амебоциты синтезируют коллагеновый вне-
клеточный матрикс и активно фагоцитируют симбиотических бактерий (рис. 3.43, в, г;
3.44, в).
У Spongia barbara и S. graminea археоциты дифференцируются в хоанобласты, ко-
118
Рис. 3.43. Метаморфоз личинки Ircinia oros через сутки после оседания (ТЭМ):
а — апикальная часть, б — маргинальная зона, в — внутренняя часть, г — базальная часть: бпб — базопи-
накобласт; вп.к — внутренняя клетка; гмс.к: — жгутиковые клетки; к — коллаген; с.б — симбиотические бакте-
рии; эпб—экзопинакобласт; я — ядро; я.э/с — ядро жгутиковой клетки. Масштаб: а, б, в — 5 мкм; г — 3 мкм
119
Рис. 3.44. Метаморфоз личинки Ircinia oros через трое суток после оседания (ТЭМ):
а — апикальная часть (на врезке апикальная кутикула); б — бывшие жгутиковые клетки личинки; в —
внутренняя часть; г—базальная часть (на врезке базальная кутикула): ал< — амебоциты; гис.тс — жгутико-
вые клетки; к — коллаген; ку — кутикула; м — мезохил; л — ядро. Масштаб: а — 5 мкм (врезка—1 мкм); б —
1 мкм; в, г — 3 мкм
торые собираются в отдельные хоаноцитные камеры, а также в секреторные клетки и
эндопинакоциты (Kaye, Reiswig, 1991b). Что касается I. oros, то мы не проследили ис-
точник формирования хоаноцитов. Отметим, что, к десятым суткам внутренние амебо-
120
циты начали дифференцировку в эндопинакоциты, внутренние секреторные клетки —
спонгоциты и колленциты.
Бластула
Личинка
Рагой Фаго-
цитоз (?)
Яйцо
Периферические бластомеры
Жгутиковые
клетки
Экзопина-
коциты
Внутренние бластомеры
Периферические
амебоциты
Базопина- Секреторные
коциты клетки
Эндопина-
коциты
Внутренние
амебоциты
Хоано-
циты (?)
Коллен-
циты
Рис. 3.45. Судьба клеток личинки Dictyoceratida при метаморфозе
На основании литературных данных и собственных наблюдений была составлена
схема дифференцировки клеток личинок Dictyoceratida в ходе метаморфоза (рис. 3.45).
Как видно из приведенной схемы, требуется уточнить вопрос о судьбе поверхностных
жгутиковых клеток личинки, а также о происхождении дефинитивных хоаноцитов.
3.9. ОТРЯД POECILOSCLERIDA TOPSENT, 1928
Один из наиболее крупных по количеству видов. В пределах отряда Poeciloscleri-
da наблюдается наибольшее морфоразнообразие. Губки имеют лейконоидную органи-
зацию с хорошо выраженной эктосомой и хоаносомой. В то же время в отряд Poe-
cilosclerida (сем. Cladorhysidae) входят губки, лишенные всех элементов водоносной си-
стемы: пор, каналов, хоаноцитных камер, хоаноцитов, оскулюма (Vacelet, Boury-Es-
nault, 1996; Vacelet et al, 1995). Для них характерно хищничество и питание за счет
эндосимбионтных бактерий. Скелет Poecilosclerida составлен дискретными спикулами;
основной скелет образован макросклерами (одноосными, двухосными или теми и дру-
гими) (рис. 3.46, а-г) и спонгиновыми волокнами разной степени развития. Как спонги-
новые волокна, так и минеральные элементы скелета всегда проявляют региональную
дифференцировку. Микросклеры включают якорьки типа хел (встречаются только в
этом отряде), сигмы и производные сигм, а также другие разнообразные формы: токсы,
рафиды, микрооксы, микрорабды (рис. 3.46, д-и). Для представителей отряда харак-
терно яйцеживорождение с личинкой паренхимулой, у которой задний полюс лишен
жгутиков. В состав Poecilosclerida входит два семейства с яйцерождением: Raspailiidae
и Rhabderemiidae.
Представители отряда исключительно морские, распространены во всех акватори-
ях от мелководья приливно-отливной зоны до абиссали. В настоящее время в составе
Poecilosclerida выделяют 25 семейств и несколько тысяч видов, размещенных в четырех
подотрядах: Microcionina, Myxillina, Mycalina и Latrunculina incertae sedis.
121
Рис. 3.46. Спикулы Poecilosclerida — макросклеры (а-г) и микросклеры (д-к):
а — акантотилостиль; б — тилостиль; в — тилота; г — стронгила; д — рафиды;
е —сигмы; ж, и, к —якорьки; з — хелы
Почти все представители отряда Poecilosclerida одновременные гермафродиты. Этот
тип гермафродитизма описан в семействах Myxillidae, Microcionidae, Biemnidae, Latrun-
culidae, Mycalidae, Cladorhysidae, Hymedesmiidae, Anchinoidae и Grellidae, (Levi, 1956;
Simpson, 1968; Reiswig, 1973; Ересковский, 1986; Ефремова и др., 1987а; Sara, 1993;
Meroz, Ilan, 1995; Ilan, 1995; Fromont, 1999). В то же время у яйцекладущих Neofibu-
laria nolitangere отмечена раздельнополость (Hoppe, Reichert, 1987).
У всех изученных видов развивающиеся зародыши рассеяны в мезохиле хоаносомы
без какой-либо закономерности и не образуют кластеров (гнезд). У корковых форм
репродуктивные элементы сосредоточены в базальной части губки. Во всех случаях
яйца и зародыши располагаются в непосредственной близости от выносящих каналов
водоносной системы.
122
Гаметогенез
Сперматогенез. Полный цикл сперматогенеза был исследован нами у Myxilla in-
crustans (подотряд Myxillina) и lophon piceus (подотряд Microcionina) (Ефремова и др.,
19876), кроме того, нами были изучены поздние стадии спермиогенеза у Crellomima im-
paridens (подотряд Myxillina). Сперматогенез проходит в небольших сперматоцистах,
окруженных уплощенными клетками и покрытых снаружи слоем внеклеточного мат-
рикса.
Мужские половые клетки у исследованных видов происходят из хоаноцитов пу-
тем их прямой трансформации. По цитологическим характеристикам сперматогенез
Poecilosclerida не имеет принципиальных отличий от подобного процесса у других мно-
гоклеточных животных (рис. 3.47). В результате сперматогенеза формируются спер-
матозоиды примитивного типа с относительно большим количеством цитоплазмы и
несколькими мелкими митохондриями. У М. incrustans и I. piceus акросомы нет (Еф-
ремова и др., 19876), но у спермиев С. imparidens формируется хорошо выраженная
акросома (рис. 3.47, г; Пастухова и др., 2002). У представителей этого вида акросома
обнаруживается у ранних сперматид. Она располагается в непосредственной близости
от аппарата Гольджи и имеет сферическую форму. У более зрелых сперматид акросо-
ма занимает апикальное положение и слегка вдавлена в ядро. При этом ее базальная
часть, прилежащая к ядру, заполнена темным электронно-плотным материалом, тогда
как противоположная часть, обращенная к цитоплазматической мембране, является
менее электронно-плотной. О наличии акросомы у другого представителя подотряда
Myxillina — Crambe crambe, сообщалось ранее (Tripepi et al., 1984).
Оогенез. По вопросу о происхождении женских половых клеток у Poecilosclerida
в литературе нет единого мнения. Некоторые авторы предполагают, что источником
ооцитов являются археоциты или ядрышковые амебоциты (Maas, 1894; Simpson, 1968;
Meroz, Ilan, 1995; Ilan, 1995). Однако в этих работах, выполненных на светооптическом
уровне, не рассматривались проблемы оогенеза. Нами было сделано предположение,
что у М. incrustans и I. piceus женские половые клетки происходят путем дедифферен-
цировки хоаноцитов (Ересковский, 1985; Токина, 1985; Ефремова и др., 1987а). Однако
у представителей A sbest opluma hypogea (сем. Cladorhysidae) как мужские, так и женские
половые клетки происходят из ядрышковых амебоцитов (Boury-Esnault, Vacelet, лич-
ное сообщ.), поскольку у них нет хоаноцитов (Vacelet, Boury-Esnault, 1995, 1996). Тем
не менее в обоих случаях ранние ооциты Poecilosclerida, как и всех Porifera, проходят
амебоидную стадию.
В жгутиковых камерах I. piceus между хоаноцитами встречаются клетки с крупным
ядром и ядрышком и небольшим количеством базофильной цитоплазмы вокруг ядра.
Митотические деления этих клеток не обнаружены. По-видимому, их следует считать
ооцитами. Теряя контакт с хоаноцитами, ооциты выходят в полость жгутиковой ка-
меры (рис. 3. 48, а). Здесь они увеличиваются в размерах за счет увеличения объема
цитоплазмы и входят в профазу мейоза. Из жгутиковых камер ооциты мигрируют в
мезохил (рис. 3.48, б).
Основным источником желточных включений в цитоплазме ооцитов служат раз-
личные соматические клетки мезохила (рис. 3. 48, в). Поглощение этих клеток может
осуществляться как путем фагоцитоза, так и за счет слияния мембран ооцита и сома-
тической клетки.
Более крупные ооциты лежат свободно в мезохиле. В этот период в их цитоплазме
можно найти Фельген-положительные структуры — ядра фагоцитированных ооцитом
123
Рис. 3.47. Сперматогенез Crellomima imparidens (а, б, г) и lophon piceus (в):
а — сперматоциста со сперматоцитами II; б — фрагмент сперматоцисты со сперматидами; в — три спер-
матоцисты на стадиях сперматогенеза; г — сперматида с вытянутым ядром и акросомой; сне — жгутик; о —
оболочка сперматоцисты; сз — сперматозоиды; сц1 — сперматоциты I; сц2 — сперматоциты II; ст — сперма-
тиды; я— ядро. Масштаб: а — 4 мкм, б — 3,6 мкм, в — 6 мкм, г — 1,7 мкм
клеток мезохила. Вокруг растущей яйцеклетки скапливаются ядрышковые амебоциты,
хоаноциты дезорганизованных жгутиковых камер, колленциты, клетки со сферулами.
Все они окружают ооцит плотным многослойным кольцом. Таким образом, яйцеклет-
ка оказывается заключенной в своеобразную капсулу из соматических клеток, которые
располагаются хаотично, без видимой системы (Ересковский, 1985; Токина, 1985; Еф-
ремова и др., 1987а).
В результате фагоцитоза количество клеток в окружающей ооцит капсуле на стади-
ях большого роста уменьшается. Фагоцитированные клетки или их фрагменты нахо-
124
Рис. 348. Оогенез Poecilosclerida:
а — ранний ооцит lophon piceus в полости хоаноцитной камеры; б — ооцит Esperiopsis sp. на стадии мало-
го роста в мезохиле; в — начало вителлогенеза и фагоцитоз у ооцита Myxilla incrustans (СЭМ); г — вителлоге-
нез у ооцита I. piceus^ д — периферическая часть зрелого ооцита М. incrustans (ТЭМ); е — яйцо М. incrustans.
el — вителлогенез; в.к — выводковая камера; ate.г — желточные гранулы; оц — ооцит; сф — сферульные клет-
ки; сц — сперматоцисты; фг — фагоцитированная клетка; х.к — хоаноцитная камера; л — ядро. Масштаб: а —
10 мкм; б — 30 мкм; в — 2,5 мкм; г — 20 мкм; д — 6 мкм; е — 50 мкм
дятся в составе крупных гранул резервных веществ. Фагоцитоз ооцитом соматических
клеток описан для всех изученных Poecilosclerida: Myxilla rosacea, М. incrustans, Micro-
ciona prolifera, I. piceus, Latrunculia magnifica, Mycale fistulifera, M. lobata, C. imparidens,
Phorbas paupertas (Maas, 1894; Simpson, 1968; Ересковский, 1985; Токина, 1985; Ефре-
мова и др., 1987а; Пап, 1995; Meroz, Пап, 1995; Ересковский, неопубл, данные).
Судя по мелким гранулам вблизи ядер ранних ооцитов в их цитоплазме может осу-
125
ществляться и эндогенный синтез запасных веществ. В некоторых работах по развитию
Poecilosclerida упоминалось о специализированных «питающих» клетках или «трофо-
цитах» (Simpson, 1968; Meroz, Ilan, 1995; Ilan, 1995). Однако нами специализированные
трофоциты не обнаружены.
В ходе вителлогенеза в цитоплазме ооцитов М. incrustans I. piceus, С. imparidens,
Р. paupertas накапливаются крупные шаровидные желточные включения различных
размеров. Содержимое включений гетерогенно, в них выявляются белки и нейтраль-
ные мукополисахариды, а также пиронинофильные и Фельген-положительные части-
цы. Клетки, окружающие ооцит на этой стадии развития, лежат рыхло. Число их за-
метно уменьшается. К концу периода роста вокруг ооцита остается лишь слой пинако-
цитов, отграничивающий его от других клеток мезохила (рис. 3.48, е).
В конце вителлогенеза перед делениями созревания ооцит достигает своих макси-
мальных размеров и имеет овальную форму (табл. 3.5). Ядро ооцита смещено к одному
из полюсов. Для Poecilosclerida характерен сильный разброс размеров желточных гра-
нул. На противоположном ядру полюсе желточные гранулы значительно крупнее, они
объединяются в крупные желточные сферулы. Округлые скопления желточных гранул
иногда создают иллюзию, что это дробящийся зародыш, однако не без труда на серии
срезов удается найти ядро ооцита. Все эти признаки характерны для телолецитально-
го яйца (Иванова-Казас, 1975). Вследствие неравномерного распределения желточных
гранул в яйцах Poecilosclerida дробление неравномерно и асинхронно, что присуще те-
лолецитальным яйцам (Иванова-Казас, 1995). Перед началом делений созревания ядро
вакуолизируется, ядрышко исчезает, хроматин спирализуется в мелкие хромосомы. Од-
нако проследить деления созревания нам не удалось.
Таблица 3.5. Размеры яиц у некоторых видов отряда Poecilosclerida
Вид Размеры, мкм Автор
Myxilla incrustans 160x165 Ефремова и др., 1987а
Anchinoe paupertas 225x240 (ок. 330) Ересковский, наст.
Esperiopsis sp. 140x150 «
Mycale lobata 250x300 «
Crellomima imparidens 160x180 «
Hymedesmia irregularis 76x146 «
lophon piceus 160x200 Ефремова и др., 1987а
Neofibularia nolitangere 216x216 Hoppe, Reichert, 1987
У представителей яйцекладущего вида Neofibularia nolitangere перед выметом яиц
из материнского организма вокруг них формируется своеобразная камера, состоящая
из более чем 100 материнских клеток и слоя тонких спикул — рафид (Hoppe, Reichert,
1987). Яйца другого яйцекладущего вида Hemectyon ferox также окружены материн-
скими клетками, покрытыми снаружи коллагеновой капсулой (Reiswig, 1976).
Выводковая камера
Развитие зародыша Poecilosclerida, как и других Демоспонгий, происходит в полости
выводковой камеры, образованной слоем уплощенных пинакоцитоподобных клеток с
окружающим его слоем коллагена. Эти клетки происходят, вероятно, от ядрышковых
амебоцитов (Ересковский, 1986; Ефремова и др., 1987а). Однако нередко в состав стенки
выводковой камеры включены гранулярные эозинофильные клетки, которые также
уплощаются вдоль поверхности яйца.
126
Отметим, что у некоторых исследованных Poecilosclerida особое строение вывод-
ковой камеры. У Myxilla rosacea она состоит из уплощенных клеток, вокруг которых
располагается слой мезохила с клеточными и скелетными элементами (Maas, 1894). Вы-
водковая камера «подвешена» на тяжах мезохила в пространстве, свободном от тканей
губки. Яйца Tedania charcoti и Т. tenuicapitata окружены выводковой камерой с мощ-
ной стенкой, в состав которой входят многочисленные зернистые клетки (Burton, 1932).
После второго деления дробления эти клетки не наблюдаются в составе эмбриональной
капсулы. К концу дробления зародыш окружен лишь тонкой прослойкой мезохила с
включенными в нее тонкими спикулами (рафидами). Эта камера, как и у М. rosacea,
подвешена в тканях губки на тяжах мезохила. Для М. prolifera характерна многослой-
ная выводковая камера, состоящая из большого числа клеток, которые автор назвал
питающими (Simpson, 1968). Подобная структура капсулы сохраняется до формирова-
ния личинки. Эти факты позволяют отметить у представителей отряда Poecilosclerida
тенденцию к усложнению выводковой камеры и структурной специализации окружа-
ющих ее материнских тканей.
Эмбриональное развитие
Дробление. В пределах отряда Poecilosclerida дробление яйца изучено у Myxilla
rosacea, М. incrustans, Chalinula fertilis, Axinella cristagalli, Clathria coralloides, Teda-
nia charcoti, Microciona prolifera, I. piceus (Maas, 1894; Burton, 1932; Simpson, 1968;
Ересковский, 1986, неопубл, данные). Кроме того, в данной работе нами исследо-
вано дробление Р. paupertas, М. lobata, С. imparidens, Esperiopsis sp. Общий характер
дробления представителей этой группы губок в значительной степени зависит от
морфологических и проморфологических особенностей яйца, которое характеризуется
накоплением большого количества желточных включений, распределенных неравно-
мерно.
Если традиционно принимать, что анимально-вегетативная ось яйца соответствует
градиенту распределения желточных гранул, то у I. piceus, М. incrustans и Р. paupertas,
так же как у М. rosacea и С. coralloides (Maas, 1894), борозда первого деления дробления
проходит в меридиональной плоскости (рис. 3.49, а). Второе деление также меридио-
нально, и его плоскость перпендикулярна первой. Бластомеры связаны между собой
филоподиями. В процессе прохождения борозд дробления возможно выщепление части
желточных гранул в межбластомерное пространство либо в пространство между бла-
стомерами и выводковой камерой. Эти гранулы покрыты плазматической мембраной,
всегда сферической формы, а их размеры широко варьируют (рис. 3.49, а, г). Часто
они концентрируются у одного из полюсов. Без анализа серийных срезов эти гранулы
можно ошибочно принимать за мелкие бластомеры, как это было сделано в случае с
Mycale fistulifera (Meroz, Ilan, 1995).
Неравномерность дробления приводит к формированию различающихся по разме-
рам бластомеров, причем наблюдается поляризация в их расположении (рис. 3.49, в,
г). Мелкие бластомеры делятся быстрее крупных и располагаются по периферии за-
родыша. При этом макромеры продолжают отделять микромеры. В процессе дробле-
ния полость дробления не наблюдается. Однако у дробящихся зародышей М. rosacea и
С. coralloides О. Маас (Maas, 1894) описал полость дробления.
В результате дробления формируется многоклеточный морулообразный зародыш со
слабо выраженной полярностью. В его внутренней части, ближе к бывшему вегетатив-
ному полюсу яйца располагаются более крупные клетки, чем на анимальном полюсе
127
Рис. 3.49. Дробление Poecilosclerida:
а — стадия двух бластомеров у lophon piceus\ б — четыре бластомера I. piceus\ в — раннее неравномерное
дробление у I. piceus\ г — позднее дробление у Phorbas paupertas. бл — бластомеры; в.к — выводковая камера;
гис. г — желточные гранулы; м — мезохил. Масштаб: а-г — 50 мкм
и в периферических участках. Цитоплазма клеток заполнена округлыми желточными
включениями различных размеров.
В процессе дробления многих Демоспонгий отмечено существенное увеличение раз-
меров зародыша относительно размеров зиготы, приступившей к дроблению. Пред-
полагается, что это обусловлено эндоцитозом растворенных в материнском мезохиле
питательных веществ (Simpson, 1968); проникновением в дробящийся зародыш ядрыш-
ковых амебоцитов у М. prolifera (Simpson, 1968) или зернистых эозинофильных клеток,
как у I.piceus (Ересковский, 1986); собственной синтетической активностью или про-
никновением в зародыш симбиотических бактерий (Кауе, 1991). У яйцекладущих видов
H.ferox и N. nolitangere в ходе раннего дробления материнские клетки, окружавшие
яйцо, проникают в глубь зародыша (Reiswig, 1976; Hoppe, Reichert, 1987).
Личиночный морфогенез. Эмбриогенез губок Poecilosclerida слабо изучен. По
данным О. Мааса (Maas, 1894), у М. rosacea и С. coralloides в результате дробления
возникает морула, содержащая микромеры и макромеры. При формировании паренхи-
мулы, согласно автору, микромеры обрастают макромеры. Из микромеров развиваются
поверхностные клетки, несущие жгутик, а из макромеров — амебоциты, склероциты и
клетки других типов. Эмбриональное развитие других представителей этого отряда
практически не исследовано, если не считать описаний формирования скелета в хо-
де развития личинки lophon radiatus М. Бертоном (Burton, 1931) и отдельных стадий
развития Т. charcoti и Т. tenuicapitata, которые даны в сводке того же автора по ан-
128
тарктическим губкам (Burton, 1932), а также кратких сведений Т. Симпсона (Simpson,
1968) о половом размножении М. prolifera.
Рассмотрим развитие Poecilosclerida на примере нескольких изученных нами видов:
I. piceus (Ересковский, 1986), М. lobata, М. incrustans, Р. paupertas. У всех клеток мору-
лы ядро содержит ядрышко. Мелкие периферические клетки зародыша, по-видимому,
производные микромеров, менее загружены желточными гранулами и интенсивно де-
лятся. В результате делений поверхностные клетки прогрессивно уменьшаются в раз-
мерах, желточные гранулы в их цитоплазме исчезают. Наиболее активно этот процесс
идет на одном из полюсов зародыша — будущем переднем полюсе личинки.
Если бегло просмотреть несколько препаратов на этой стадии, то данный процесс на-
поминает эпиболию, как было описано О. Маасом на примере М. rosacea и С. coralloides
(Maas, 1894). Однако более тщательный просмотр серийных срезов заставляет нас от-
казаться от термина «эпиболия». Под эпиболией подразумевается обрастание мелки-
ми анимальными клетками более крупных, вегетативных вследствие их повышенной
пролиферации (рис. 3.50, а; Иванова-Казас, 1975, 1995). В случае исследованных нами
представителей отряда происходит деляминация, она начинается на одном из полю-
Рис.3.50. Сравнительная схема эпиболии (а, 6) и поляризованной деляминации (в, г)
129
сов (предположительно, анимальном) и постепенно охватывает весь зародыш. Такой
процесс я предлагаю назвать поляризованной деляминацией (рис. 3.50, б).
В периферической зоне зародышей всех изученных видов находятся округлые эози-
нофильные клетки с сетчатой цитоплазмой, в которой иногда видны сферульные вклю-
чения. В дальнейшем их можно видеть либо среди жгутиковых клеток поверхности
личинки, либо во внутренней массе клеток. По морфологическим характеристикам эти
клетки ничем не отличаются от подобных им клеток материнской губки. Гранулярные
клетки имеются и в составе развивающейся личинки Phorbas, Myxilla, lophon.
На поздних стадиях дробления I. piceus и М. lobata отдельные клетки перифериче-
ской зоны дифференцируются в склероциты, секретирующие микросклеры. Они начи-
нают функционировать еще до дифференциации поверхностных жгутиковых клеток.
Микросклеры формируются в цитоплазме склероцита (рис. 3.51, а, б). Сначала в ва-
куоли образуется один из концов спикулы, затем остальная ее часть. Макросклеры
формируются в результате секреторной деятельности нескольких склероцитов, более
или менее равномерно распределяющихся по их поверхности (рис. 3.51, 6). Последо-
вательность появления спикул у всех представителей этого отрада сходна — сначала
образуются микро-, а затем макросклеры. Однако мы не смогли окончательно устано-
Рис. 3.51. Развитие личинки Poecilosclerida:
а, б — личиночные склероциты I. piceus, секретирующие микросклеры и макросклеры; в — дифферен-
цировка антеролатеральных жгутиковых клеток I. piceus; г — дифференцировка клеток заднего полюса
I. piceus: ар — археоциты; в.к—клетка выводковой камеры; снс.к — жгутиковые клетки; з.п.к — поверхност-
ные клетки заднего полюса; ск — склероцит; сп — спикула. Масштаб: а-г — 10 мкм
130
вить источник происхождения склероцитов. То, что они появляются на поздних ста-
диях дробления зародыша в его периферической зоне, когда внутренние бластомеры
еще переполнены желтком, может служить косвенным доказательством микромерного
происхождения этих клеток. Такая ранняя дифференциация склероцитов характерна
для губок отряда Halichondrida и Haplosclerida (Meewis, 1941; Ересковский, 1999). Для
представителей отряда Poecilosclerida этот факт отмечен нами впервые.
На более продвинутой стадии развития поверхностные клетки располагаются очень
плотно, в несколько слоев. Цитоплазма их становится светлой, бедной включениями,
ядра уменьшаются и располагаются на разных уровнях, что создает впечатление мно-
горядности (рис. 3.51, в). Клетки поляризуются, и на их апикальном полюсе появляется
жгутик (рис. 3.51, в; 3.52, а). Вследствие активной пролиферации покровных клеток
поверхность зародыша увеличивается. Этот процесс происходит в замкнутом простран-
стве выводковой камеры, поэтому поверхностный эпителий образует многочисленные
складки и впячивания (рис. 3.52, а-в).
Рис. 3.52. Предличинки и личинки Poecilosclerida в материнской губке:
а — Myxilla incrustans-, б — lophon piceus-, в — Mycale lobata-, г — Esperiopsis sp.: в.к — выводковая каме-
ра, otc.K — жгутиковые клетки, з.п — задний полюс, к.в — выносящий канал, л — личинка, м — мезохил, сп —
спикулы. Масштаб: а — 50 мкм; б-г — 100 мкм
Во время дифференциации поверхностных клеток личинки внутренние богатые
желтком клетки активно делятся, и часть из них превращается в склероциты, спон-
гиоциты и колленциты. Другие внутренние клетки сохраняют желточные включения и
затем становятся ядрышковыми амебоцитами (рис. 3.51, а, б). У I. piceus личиночные
склероциты — подвижные клетки округлой формы с крупной вакуолью, внутри кото-
131
рой формируется спикула (рис. 3.51, а, б). Вследствие образования в клетке спикулы
ядро иногда деформируется. Спонгиоциты — амебоидные клетки с гетерогенной, бога-
той включениями цитоплазмой и крупным пузыревидным ядром и ядрышком. Коллен-
циты — отростчатые клетки у них тонкогранулированная цитоплазма, ядро с малень-
ким ядрышком. Богатые включениями крупные амебоидно подвижные ядрышковые
амебоциты, или археоциты имеют округлое ядро с ядрышком. Цитоплазма заполнена
крупными желточными гранулами и плотными базофильными включениями. К концу
морфогенеза в задней части личинки концентрируются округлые клетки с гомоген-
ной эозинофильной цитоплазмой, в которой видны немногочисленные базофильные
включения. Ядро лишено ядрышка. Материнские зернистые или гранулярные клетки
в процессе развития личинки не резорбируются и остаются в ее составе до вылупления.
После того как личинка окончательно сформировалась, полости эмбриональной кап-
сулы и близлежащего выносящего канала сливаются и паренхимула получает возмож-
ность выйти наружу через оскулюм. В процессе личиночного развития у Poeciloscleri-
da, вероятно, сохраняется преемственность между анимально-вегетативной осью яйца
и переднезадней осью личинки, как это предполагал О. Маас (Maas, 1894).
Половая репродукция Poecilosclerida не сопровождается глубокой деструкцией мате-
ринских тканей (Ересковский, Токина, 1987; Ereskovsky, 2000). По-видимому, это может
быть объяснено особенностями развития гамет, интенсивностью гаметогенеза, участием
или неучастием хоаноцитов в вителлогенезе и другими особенностями взаимоотноше-
ний половых и соматических клеток.
Личинка
У всех Poecilosclerida развиваются личинки паренхимульного типа. Внешний вид
и организация паренхимул у всех изученных видов отряда на редкость сходны (De-
lage, 1892; Maas, 1894; Lundbeck, 1905; Burton, 1931, 1932; Ьёуц 1956, 1964; Backus,
1964; Bergquist, Sinclair, 1968; Simpson, 1968; Boury-Esnault, 1976; Bergquist, Green, 1977;
Bergquist et al., 1979; Ересковский, 1986; Jaeckle, 1995a; Meroz, Ilan, 1995; Ilan, 1995).
Для личинок Poecilosclerida можно выделить следующие характерные признаки: яй-
цевидная или овальная форма с расширенной задней полусферой (рис. 3.52, б, г); жгу-
тики одинаковой длины равномерно покрывающие всю личинку, за исключением зад-
него полюса, который образован уплощенными или призматическими безжгутиковыми
клетками; нет кольца переходных клеток с более длинными жгутиками; характерна
яркая окраска (преимущественно красно-желтый спектр) жгутиковой части личинки,
пигмента на заднем полюсе нет, или он слабо выражен; полость в личинке отсутству-
ет; имеется пучок личиночных макросклер, объединенных спонгином, в задней трети
личинки, который ориентирован вдоль переднезадней оси (рис. 3.52, 5); головки спи-
кул обращены к переднему полюсу; микросклеры расположены вдоль заднего полюса
и часто собраны в розетки; жгутиковый эпителий характеризуется псевдомногорядно-
стью; характерен слой колленцитоподобных клеток, подстилающих жгутиковый эпи-
телий (рис. 3.53).
В составе личинки есть практически все категории клеток, характерных для дефи-
нитивной губки, за исключением пинакоцитов и хоаноцитов. К ним относятся: жгути-
ковые клетки, колленциты, ядрышковые амебоциты или археоциты, склероциты, ва-
куолярные или гранулярные клетки, сферульные клетки, вероятно, материнского про-
исхождения. У личинок Hamigera hamigera встречаются еще «серые клетки» (Boury-
Esnault, 1976). Кроме того, в межклеточных пространствах личинок располагаются
132
п.п
з.п
Рис. 3.53. Строение личинки
Poecilosclerida:
з.п — задний полюс; п.п — перед-
ний полюс; сп — спикула
симбиотические бактерии, характерные для мезохила взрослых губок. Подобное сход-
ство личинок может служить дополнительным доказательством в пользу монофилии
этой группы губок. Наконец, хотелось бы отметить, что у личинок Tedania ignis вы-
явлена серотонинподобная иммунореактивность в некоторых археоцитах внутренней
клеточной массы личинки (Weyrer et al., 1999).
Метаморфоз
Впервые метаморфоз личинок Poecilosclerida был исследован И. Деляжем (Delage,
1892) у Esperella (Mycale) lovenzi. Впоследствии метаморфоз у представителей этого
отряда изучался у Tedania gurjanovae (Backus, 1964), Mycale contarenii (Borojevic, Levi,
1964, 1965; Borojevic, 1966), M.prolifera (Simpson, 1968; Mizevic, Burger, 1982, Misevic
et al., 1990; Kaltenbach et al., 1999), Hamigera hamigera (Boury-Esnault, 1976, 1977),
Microciona rubens (Bergquist, Green, 1977).
Подобно личинкам всех Demospongiae, паренхимула Poecilosclerida оседает на суб-
страт передним полюсом. При контакте с субстратом клетки переднего полюса экскре-
тируют слизь (Bergquist, Green, 1977). Сразу после оседания происходит полная дезин-
теграция жгутикового эпителия и слоя клеток заднего полюса. Затем довольно быстро
происходит поклеточная миграция жгутиковых клеток личинки внутрь, а колленцитов
или археоцитов наружу.
Клетки, оказавшиеся снаружи, уплощаются и дифференцируются сперва в экзо-
пинакодерму, а затем в базопинакодерму. В ходе трансформации экзопинакоциты вы-
деляют на поверхность секрет, формирующий кутикулу, которая изолирует куколку
от внешней среды. Кутикула характеризуется высоким содержанием карбогидратов
(Bergquist, Green, 1977). Клетки формирующейся базопинакодермы секретируют плот-
ную базальную адгезивную пластинку, имеющую фибриллярную структуру и белковую
природу (Bergquist, Green, 1977). Лишь после этого клетки распластываются по ба-
зальной пластинке подобно фибробластам в культуре тканей. Таким образом, первыми
структурами, формирующимися в ходе метаморфоза личинок Poecilosclerida, являют-
133
ся пограничные эпителии — экзо- и базопинакодерма. Клетки заднего полюса личин-
ки, оказавшись внутри куколки, фагоцитируются личиночными археоцитами. Остатки
секреторных клеток (гранулярные, вакуолярные, сферульные) и урночковые клетки у
Н. hamigera также обнаруживаются в составе фагосом археоцитов.
Что же происходит с поверхностными жгутиковыми клетками личинок Poeciloscle-
rida в ходе метаморфоза? Однозначного ответа на этот вопрос нет. Для исследователей,
изучавших этот процесс на светооптическом уровне, ответ был простым — они транс-
формируются в хоаноциты (Delage, 1892; Backus, 1964; Simpson, 1968). Однако резуль-
таты электронно-микроскопических исследований оказались противоречивыми. Жгу-
тиковые клетки в процессе миграции внутрь постличинки резорбируют жгутик путем
втягивания его в цитоплазму с последующим лизисом. Затем происходит резорбция и
корешкового аппарата (Levi, 1964; Boury-Esnault, 1976, 1977).
Р. Бороевич и К. Леви на основании электронно-микроскопического анализа нор-
мального метаморфоза, развития диссоциированных личинок и культуры конгломера-
тов отдельных типов клеток личинок Mycale contarenii (подотряд Mycalina) сделали
вывод о том, что хоаноциты губок происходят из трансдифференцированных жгути-
ковых клеток (Borojevic, Levi, 1964, 1965; Borojevic, 1966). Последние образуют сфери-
ческие скопления с полостью внутри, развиваясь в дальнейшем в хоаноцитные камеры
(рис. 3.54, а). Однако те же авторы показали также дифференцировку и археоцитов в
хоаноциты у М. contarenii.
У Н. hamigera (подотряд Myxillina) ядрышковые амебоциты внутренней массы ли-
чинки активно фагоцитируют мигрирующие жгутиковые клетки. Их остатки часто
видны в составе фагосом (Boury-Esnault, 1976). Н.Бури-Есно (Boury-Esnault, 1976,
1977) также считает, что жгутиковые клетки личинки Н. hamigera, избежавшие фа-
гоцитоза, трансформируются в хоанобласты и в серые клетки (рис. 3.54, б).
Для личинок рода Microciona\ М. prolifera и М. rubens (подотряд Microcionina) было
установлено, что их жгутиковые клетки представляют собой терминально дифферен-
цированный провизорный локомоторный орган (Bergquist, Green, 1977; Mizevic, Burger,
1982, Misevic et al., 1990; Kaltenbach et al., 1999). Так, с помощью метки 3Н-тимидином
показано, что жгутиковые клетки личинки, мигрируя внутрь куколки, не дифферен-
цируются в хоаноциты. Если бы это происходило, то они должны были бы пройти
серию делений. Однако митозы не были зарегистрированы. После мечения жгутико-
вых клеток 125 J метка была обнаружена либо в фагосомах археоцитов, либо в мезохиле
куколки, но никогда в составе формирующихся хоаноцитных камер (Mizevic, Burger,
1982, Misevic et al., 1990). Кроме того, методами молекулярной биологии было пока-
зано, что жгутиковые клетки личинки во время метаморфоза подвергаются апоптозу,
т. е. програмированной клеточной гибели (Kaltenbach et al., 1999). Таким образом, у
Microciona хоаноциты развиваются исключительно из археоцитов (рис. 3.54, в).
Как видим, общий ход метаморфоза и последовательность его событий довольно
сходны в отряде Poecilosclerida. Общим является и фагоцитоз жгутиковых клеток ли-
чинки археоцитами или колленцитами. Однако источниками хоаноцитов могут быть
разные клетки. У представителей одних видов (Mycale, Hamigera) хоанобласты разви-
ваются как из жгутиковых клеток, так и из археоцитов. У губок других видов (Micro-
ciona) источником хоанобластов служат исключительно археоциты.
Мне кажется, что эти результаты не стоит рассматривать как артефакты или счи-
тать противоречивыми. Наоборот, они служат лишним подтверждением полипотентно-
сти клеток и высокой лабильности генома губок на всех этапах их онтогенеза.
134
Род Mycale (подотряд Mycalina)
циты клетки
Род Hamigera (подотряд Myxillina)
Архео- Пинакоциты
циты
Секреторные
клетки
Рагон Хоаноциты Фагоцитоз / ? Колленциты
Серые клетки
Род Microciona (подотряд Microcionina)
Яйцо
Бластула
Личинка
Периферические бластомеры Внутренние бластомеры
Фагоцитоз ? Базопина- Коллен- Экзо-, Хоано- Архео- Секреторные
коциты циты эндопина- циты циты клетки
Рагон
коциты
Рис. 3.54- Судьба клеток личинок при метаморфозе у представителей разных родов Poecilosclerida
135
Бесполое размножение
Для представителей отряда Poecilosclerida бесполое размножение не характерно
(Fell, 1993). Однако оно описано у единственного вида Mycale contarenii в форме поч-
кования (DeVos, 1965; Corriero et al., 1998). Почка формируется в поверхностной зоне
губки (в эктосоме) в виде локального выпячивания стенки тела. Развитие почки осу-
ществляется за счет миграции, пролиферации и дифференцировки главным образом
полипотентных клеток —археоцитов. В дальнейшем происходит регионализация поч-
ки, развитие дефинитивных структур (скелета, водоносной системы) и отрыв ее от ма-
теринской губки. В целом бластогенез у М. contarenii имеет выраженный эпиморфный
характер. Последовательность развития почки повторяет последовательность развития
новой губки при метаморфозе личинки и развития губки из диссоциированных личинок
(Borojevic, Ьёуц 1965, Borojevic, 1966).
3.10. ОТРЯД HAPLOSCLERIDA TOPSENT, 1928
В состав отряда входят губки крайне разнообразных форм и размеров. Основной
скелет Haplosclerida частично или полностью составлен изодиктиальной анизотроп-
ной или изотропной сетью, с трехугольными, четырехугольными или полигональными
ячейками (рис. 3.55, а, б). Иногда он представлен ячеистым ретикулярным спонгином,
Рис. 3.55. Скелет (а, б) и спикулы (e-к), характерные для Haplosclerida:
в — окса; г — тилота; д-снс — токсы; з-к — сигмы
136
включающим или не включающим спикулы с одно- или многоспикульными трактами.
Макросклеры представлены оксами или стронгилами (рис. 3.55, в, г). Микросклеры,
если имеются, включают сигмы и/или гладкие токсы, микрооксы или микростронгилы
(рис. 3.55, д-к). В одной группе встречаются амфидиски. Дифференциации спикул в
зависимости от их топографии нет.
К отряду Haplosclerida относятся как морские, так и пресноводные губки (Levi, 1973;
Bergquist, 1978; Van Soest, Hooper, 2002). Подавляющее большинство представителей
отряда яйцеживородящие. Пресноводные губки за немногими исключениями имеют
геммулы как покоящуюся стадию во время неблагоприятных условий (лед, засуха).
Кроме того, геммулы служат средством распространения губок. В составе отряда три
подотряда (Spongillina, Haplosclerina, Petrosina) и 13 семейств.
У Haplosclerida отмечены как раздельнополость, так и различные формы гермафро-
дитизма: одновременный, последовательный, альтернативный (Sara, 1993). Для многих
морских и большинства пресноводных представителей отряда характерно чередование
в жизненном цикле половой репродукции и бластогенеза по типу геммулообразования
(Fell, 1993). Среди яйцеживородящих Демоспонгий геммулогенез отмечен лишь у Hap-
losclerida.
Гаметогенез
Как и у всех губок, у Haplosclerida гонад нет, женские половые клетки или сперма-
тоцисты диффузно рассеяны в хоаносоме, часто в ее базальной части.
Сперматогенез. Процессы сперматогенеза у Haplosclerida проходят по общей для
Демоспонгий схеме (Reiswig, 1983; Ефремова, 1988; Boury-Esnault, Jamiesson, 1999).
Развитие мужских гамет осуществляется в сперматоцистах, представляющих собой
скопление сперматогенных клеток, которые заключены в однослойную капсулу из упло-
щенных пинакоцитоподобных клеток (Суходольская, Папковская, 1985; Суходольская
и др., 1986; Paulus, 1989). Размеры и количество сперматоцист варьируют у одной особи
или в популяции. В пределах сперматоцисты развитие обычно синхронное, хотя гаме-
ты в соседних цистах могут находиться на разных стадиях сперматогенеза. Источни-
ком мужских половых клеток у пресноводных Haplosclerida (морские не исследованы),
как и у всех Демоспонгий, служат хоаноциты воротничковых камер (Ефремова, Пап-
ковская, 1980; Суходольская, Папковская, 1985; Paulus, Weissenfels, 1986; Paulus, 1989;
Weissenfels, 1989).
Зрелые сперматозоиды относятся к примитивному типу. Значительная доля объе-
ма клетки приходится на цитоплазму, многочисленные мелкие митохондрии; акросомы
нет. Сперматозоиды пресноводных Haplosclerida (семейств Lubomirskiidae и Spongilli-
dae) построены по единому плану (Суходольская и др., 1986). От мужских половых
клеток других Демоспонгий сперматозоиды Haplosclerida отличаются такой характер-
ной чертой, как расположение базальной части жгута в узком каналообразном впячи-
вании поверхности клетки, кроме того, размещением митохондрий вокруг этого канала
и расположением ядра и короткой кинетосомы жгута в проксимальной части спермия
(рис. 3.56; Ефремова, Папковская, 1980; Суходольская, Папковская, 1985; Суходольская
и др., 1986; Paulus, Weissenfels, 1986; Paulus, 1989; Weissenfels, 1989, Ересковский, 1999).
Сперматозоиды представителей морских видов (сем. Chalinidae) характеризуются вы-
тянутой формой и боковым расположением жгутика.
Сперматогенез заканчивается анастомозом сперматоцист и выносящих каналов; в
полость последних выходят зрелые сперматозоиды. С током воды они выводятся из
губки через оскулюм. Процессы оплодотворения не прослежены.
137
Рис. 3.56. Сперматозоид Haplosclerida:
rwc — жгутик; мт — митохондрия; я — ядро
Оогенез. Источником женских половых клеток у Haplosclerida считаются ядрыш-
ковые амебоциты с базофильной цитоплазмой и крупным ядром (археоциты) либо
хоаноциты. В любом случае ранние ооциты проходят амебоидную стадию. Архео-
цитное происхождение женских половых клеток описано у пресноводных губок сем.
Spongillidae и Potamolepidae: Spongilla lacustris, Ephydatia fluviatilis, Potamolepis sten-
delli (Meewis, 1936; Leveaux, 1941; Brien, 1967a, b; Sailer, Weissenfels, 1985; Sailer,
1988; Weissenfels, 1989), а также у морских губок сем. Chalinidae: Reniera elegans
и R. simulans (Tuzet, 1932). У байкальских губок сем. Lubomirskiidae: Lubomirskia
baikalensis, Вaikalospongia bacillifera и Swartschewskia papyracea предполагается хоано-
цитное происхождение ооцитов (Алексеева, Ефремова, 1986).
Характерной чертой оогенеза Haplosclerida можно считать появление специализи-
рованных «питающих» клеток уже в период раннего оогенеза. Размеры некоторых
ядрышковых амебоцитов мезохила значительно увеличиваются, а в их цитоплазме по-
являются крупные фагосомы, много гранул, липидных включений и свободных рибо-
сом, но не отмечается шЭПР. Этих клеток становится все больше, и они группируются
вблизи развивающихся ооцитов (Brien, Meewis, 1938; Leveaux, 1941; Brien, 1967a, b;
138
Fell, 1969; Simpson, Gilbert, 1973; Ефремова, 1981; Sailer, Weissenfels, 1985; Алексеева,
Ефремова, 1986; Sailer, 1988; Mukai, 1989; Weissenfels, 1989; Ilan, Loya, 1990; Leys, Deg-
nan, 2002), их часто называют питающими клетками или трофоцитами (trophocytes,
nurse cells; Fell, 1983; Simpson, 1984; Weissenfels, 1989), что неточно. В дальнейшем под
термином «питающие клетки» мы будем подразумевать соматические клетки, служа-
щие источником желточного типа включений при оогенезе и геммулогенезе. Наличие
«питающих клеток» свидетельствует о большей специализации оогенеза у Haplosclerida
по сравнению с другими отрядами Демоспонгий.
Превителлогеннный ооцит амебоидно подвижен, активно перемещается в мезохи-
ле, фагоцитируя с помощью широких лобоподий питающие клетки или их фрагменты
и соответственно быстро увеличиваясь в размерах (рис. 3.57, а). У Haplosclerida опи-
сан лишь фагоцитоз ооцитом целых питающих клеток. Другие способы взаимодействия
ооцита с питающими клетками, известные для представителей иных отрядов Демоспон-
гий, у Haplosclerida не отмечены. На этой стадии наряду с экзогенным поступлением
питающих веществ в ооцит, активно осуществляется и эндогенный синтез, о чем свиде-
тельствуют значительное количество шЭПР и развитый аппарат Гольджи (Ефремова,
1981; Sailer, Weissenfels, 1985; Алексеева, Ефремова, 1986; Sailer, 1988).
Перед началом вителлогенеза ооцит останавливается вблизи выносящего канала
водоносной системы в средней или базальной части хоаносомы. Здесь его окружает
слой уплощенных клеток пинакоцитной или колленцитной природы, формирующий
выводковую камеру (рис. 3. 57, б). Этот процесс описан у многих представителей сем.
Spongillidae (S’, lacustris, Е. fluviatilis, E.muelleri, Eunapius fragilis, Radiospongilla cere-
bellata), сем. Potamolepidae (F. stendelli, Malawispongia echinata), сем. Chalinidae (Hal-
iclona ecbasis, H. loos anoffi, H.permolis, H. aquaeductus, H. gracilis, Chalinula sp., Gellius
angulatus), сем. Lubomirskiidae (L. baikalensis, B. bacillifera, S.papyracea) (Leveaux, 1941;
Brien, 1967a, b, 1973a; Fell, 1969, 1974a, 1983; Ефремова, 1981; Sailer, Weissenfels, 1985;
Алексеева, Ефремова, 1986; Ефремова, Свиридова, 1987; Sailer, 1988; Mukai, 1989; Weis-
senfels, 1989; Ilan, Loya, 1990). Питающих клеток постепенно становится больше, они
проникают под стенку выводковой камеры и включаются в состав цитоплазмы ооцита.
У некоторых Haplosclerida питающие клетки, попавшие в цитоплазму ооцита, прак-
тически не подвергаются цитолизу (рис. 3. 57, в). Так, у Н. ecbasis и Н. loosanoffi деге-
нерируют ядра захваченных ооцитом питающих клеток, а их цитоплазма мало изме-
няется (Fell, 1969, 1974а, 1976). У G. angulatus плазматические мембраны захваченных
клеток разрушаются, а их цитоплазма превращается в крупные (до 62 мкм диаметром)
гранулы, тогда как ядра с ядрышками этих клеток долгое время остаются в гранулах
малоизмененными (Ефремова, Свиридова, 1987). Подобные процессы мы наблюдали у
Н. aquaeductus и Н. gracilis (Ересковский, неопубл, данные). У Е. fragilis непереварен-
ные питающие клетки прослеживаются вплоть до начала дробления (Mukai, 1989).
К концу вителлогенеза яйцо целиком заполнено частично переваренными питаю-
щими клетками либо различными по размеру и составу включениями желточного ти-
па. Последние подразделяются на гранулярные, занимающие центральное околоядер-
ное пространство и сферические, более крупные, располагающиеся по периферии яйца
(Sailer, Weissenfels, 1985; Sailer, 1988; Mukai, 1989) (рис. 3.57, г). К этому периоду во-
круг яйца остается лишь выводковая камера (Fell, 1983). В тех случаях, когда питающие
клетки слабо подвергаются резорбции, яйца напоминают сферическую морулообразную
массу клеток. П. Фелл (Fell, 1974а, 1983) предполагает, что питающие клетки остаются
метаболически активными даже внутри яйца.
139
Рис. 3.57. Обобщенная схема оогенеза пресноводных и морских Haplosclerida:
а — период цитоплазматического роста; б — начало вителлогенеза; в — вителлогенез; г—зрелое яйцо
пресноводных Haplosclerida; д — зрелое яйцо морских Haplosclerida: г.ztc — гранулярные желточные вклю-
чения; эю.г—желточные гранулы; м — мезохил; оц — ооцит; п.к — «питающая клетка»; с.ою — сферульные
желточные включения; ф.п.к — фагоцитированная питающая клетка; х.к — хоаноцитная камера; эп — эндо-
пинакодерма; я — ядро; я.а — ядрышковый амебоцит
140
Эмбриональное развитие
Дробление. Считается, что дробление Haplosclerida, как и у всех Демоспонгий,
полное, неравномерное, асинхронное (Brien, 1973а; Fell, 1974а, 1989; Короткова, 19816;
Simpson, 1984; Ересковский, 1999). У Chalinula fertilis, некоторых африканских пресно-
водных (Р. stendelli, М. echinata) и у байкальских губок дробление равномерное (Keller,
1880; Maas, 1894; Brien, 1967b, 1973b; Ropshtorp, Reitner, 1994). Сложность изучения
этого процесса у Haplosclerida обусловлена большим скоплением в цитоплазме яйца и
бластомеров крупных желточных включений или питающих клеток на разных стадиях
их утилизации (рис. 3.58, а, б). Эти включения маскируют делящиеся ядра и границы
бластомеров. Например, эмбрион Н. ecbasis на ранних стадиях дробления морфологи-
чески не отличается от зрелого яйца (Fell, 1969). У губок этого вида ядра дробления
становятся видны лишь тогда, когда их количество достигает 15-20. Клеточные гра-
ницы четко выявляются у морулы, состоящей приблизительно из 1000 клеток (Fell,
1969). Ядра дробления G. angulatus становятся видимыми после трех-четырех делений
и располагаются между крупными желточными гранулами. От непереваренных ядер
питающих клеток они отличаются большим диаметром (Ефремова, Свиридова, 1987).
У Н. aquaeductus ядра дробления и границы между бластомерами можно различить
только на стадии морулы. Дробление Н. mediterranean полное и неравномерное с перво-
го цикла, бластомеры плотно прилегают друг к другу.
Период раннего дробления яйца некоторых Spongillidae (Е. fluviatilis, S.lacustris)
также не сопровождается видимой цитотомией. Ядро яйца, расположенное в цен-
тральной части клетки, претерпевает одно или два деления, в результате образуется
несколько ядер одинаковой величины, окруженных мелкими гранулярными включени-
ями (рис. 3.58, а). В дальнейшем происходит цитотомия. Сформированные бластомеры
имеют различные размеры (рис. 3.58, б) (Brien, Meewis, 1938; Sailer, Weissenfels, 1985;
Sailer, 1988; Weissenfels, 1989).
Личиночный морфогенез. Дробление заканчивается образованием морулы (3.58,
в). С этого периода у морских Haplosclerida начинается активная утилизация фрагмен-
тов питающих клеток или фагосом и формирование желточных гранул. На этой же
стадии проявляются первые признаки цитодифференцировки (рис. 3.58, г, д\ 3.59).
Стадией морулы, по-видимому, ограничиваются возможные гомологии эмбриогене-
за губок и других многоклеточных животных (см. гл. 6). Вместо закладки зародышевых
листков начинается дифференцировка клеток, формирующих провизорные личиноч-
ные структуры. Активная пролиферация поверхностных клеток зародыша приводит к
их прогрессивному уменьшению; они теряют желточные включения, в ядре исчезает
ядрышко. Этот процесс приводит к сегрегации зародыша на два слоя: наружный и
внутренний. Таким образом, можно говорить, что у Haplosclerida происходит процесс,
напоминающий моральную деляминацию. В случае формирования неравномерной мо-
рулы, отмечается поляризованная деляминация, начинаясь на одном полюсе, она рас-
пространяется к противоположному (Maas, 1894; Brien, Meewis, 1938; Meewis, 1941).
Несмотря на внешнее сходство с эпиболией здесь не происходит характерного для по-
следней обрастания одних клеток другими.
Первыми дифференцированными и функционирующими клетками у зародышей
многих Haplosclerida являются склероциты — клетки синтезирующие личиночные спи-
кулы. Их дифференцировка начинается сразу же после начала переработки фрагмен-
тов питающих клеток или желточных гранул клетками морулы (Brien, Meewis, 1938;
Meewis, 1941; Brien, 1967a, b, 1969, 1973a, b; Fell, 1969; Sailer, 1988). Первые спикулы
141
Рис. 3.58. Схема эмбрионального разви-
тия пресноводных и морских Haploscle-
rida:
а — раннее дробление пресноводных
Haplosclerida сем. Spongillidae; б — дроб-
ление морских Haplosclerida; в — стадия
морулы; г — начало цитодифференцировки
зародыша—развитие личиночных скле-
роцитов; д — начало дифференцировки
жгутиковых клеток: бл — бластомеры;
в.к — выводковая камера; г.снс— грану-
лярные желточные включения; снс.г—
желточные гранулы; снс.к—дифферен-
цирующиеся жгутиковые клетки; м—
мезохил; с — личиночные спикулы; с.снс —
сферульные желточные включения; стс —
склеробласт; ф.п.к — фагоцитированная
питающая клетка; х.к — хоаноцитная
камера; эп — пинакоцит; я — ядро
142
Рис. 3.59. Дифференцировка личиночных клеток у зародыша Н. aquaeductus:
а — дифференцировка жгутиковых клеток латеральной части личинки; б — периферические клетки зад-
него полюса личинки; в — внутренние клетки; г—личиночный склероцит: в.к — выводковая камера; ою—
жгутик; эю.к— жгутиковая клетка; п.к — периферические клетки; с — спикула; ск — склероцит. Масштаб:
а — 50 мкм; б, г — 5 мкм; в — 10 мкм
локализуются либо в периферических участках зародыша (Adocia cinerea, Н. ecbasis,
Н. aquaeductus) (рис. 3.58, г; 3.59, г), либо в его центральной части (Е. fluviatiliSj
S. lacustris), либо диффузно (Р. stendelli, Corvospongilla thy si). Однако по мнению
С. Лейс и Б. Дегнана (Leys, Degnan, 2002), у изученной ими Reniera sp. первые диффе-
ренциации связаны с выделением линии поверхностных клеток, названных авторами
«микромерами». В дальнейшем они дифференцируются на покровные жгутиковые и
уплощенные клетки, образующие слой, подстилающий жгутиковый эпителий. Отме-
тим, что жгутиковые клетки, содержащие пигмент, мигрируют к будущему заднему
полюсу, в результате проявляется переднезадняя полярность личинки (Leys, Degnan,
2002). По мере пролиферации жгутиковых клеток предличинки площадь ее поверхно-
сти увеличивается, что приводит к формированию складок.
Личинка
Для Haplosclerida характерна личинка — паренхимула. Для личинок морских Hap-
losclerida характерны следующие признаки: отсутствие жгутиковых клеток на заднем
полюсе, который окаймлен кольцом клеток с более длинными жгутиками, скелет в
задней части личинки в виде плотного пучка оксов (у пресноводных личинок скелет в
143
виде веера); концентрация пигмента в безжгутиковых клетках заднего полюса или в
кольце жгутиковых клеток, окружающих задний полюс (рис. 3.60, а, б\ 3.61, б). Эти
признаки имеют диагностическую ценность в систематике губок (Keller, 1880; Maas,
1894; Bergquist et al., 1979; Simpson, 1984; Wapstra, Van Soest, 1987; Woollacott, 1993;
Fromont, 1994; Leys, Degnan, 2001).
Puc. 3.60. Личинки Haliclona aquaeductus в момент выхода из выводковой камеры
в выносящий канал (а, б):
в — жгутиковые клетки личинки; г — внутренние клетки личинки: в.к — выводковая камера; вн.к — внут-
ренние клетки; гнс.к — жгутиковые клетки; к.в — выносящий канал; п.п — передний полюс. Масштаб: а, б —
50 мкм; в, г — 5 мкм
У пресноводных губок подотряда Spongillina паренхимулы отличаются по ряду при-
знаков от паренхимул других Демоспонгий. В первую очередь следует отметить об-
ширную полость в передней части личинки, выстланной личиночной пинакодермой, а
также личиночные хоаноцитные камеры (рис. 3.61, а). Эти личиночные структуры опи-
саны у Е. fragilis, С. thysi, Ochridaspongia rotunda, S. lacustris, E. fluviatilis, E. muelleri,
R. cerebellata, S. moorei, P. stendelli, M. echinata (сем. Spongillidae) (Brien, Meewis, 1938;
144
Л.Х.К бп
в
г
Рис. 3.61. Личинка пресноводных (а) и морских (б) Haplosclerida перед выходом из материнского
организма и метаморфизирующая личинка на ранней стадии (в) и стадия рагона (г):
бп — формирующаяся базопинакодерма; в.к — выводковая камера; снс.к — жгутиковые клетки; ка — кана-
лы водоносной системы; л.п — личиночная полость; л.х.к— личиночная хоаноцитная камера; м — мезохил;
ос — оскулюм; с — личиночные спикулы; сп — базальный спонгиновый слой; экп — экзопинакодерма; эп — эн-
допинакоцит
145
Brien, 1970, 1973a, b; Harrison, Cowden, 1975; Gilbert, Hadzisci, 1977; Sailer, Weis-
senfels, 1985; Sailer, 1988; Суходольская, Иванова, 1988; Mukai, 1989; Ivanova, 1997a),
L. baikalensis, B. bacillifera, S. papyracea (сем. Lubomirskiidae) (Efremova, Efremov, 1979;
Алексеева, 1980; Ефремова, 1981). Среди морских Haplosclerida личиночные хоаноцит-
ные камеры отмечены лишь у двух видов: Haliclona limbata и Chalinula sp. (Meewis,
1939; Ilan, Loya, 1990). У личинок африканских пресноводных губок сем. Potamolepi-
dae полости и хоаноцитные камеры не образуются (Brien, 1967а, Ь, 1970). Некоторые
авторы рассматривают эту полость как орган, способствующий плавучести личинки,
однако нет реальных доказательств того, что это действительно так. Скорее всего,
личиночную полость следует рассматривать как своеобразный орган осморегуляции,
поскольку она имеется главным образом у пресноводных губок. Об осморегулирую-
щей функции личиночной полости свидетельствует и содержание в ней нейтрального
муцина и основных протеинов (Harrison, Cowden, 1975).
Клеточный состав личинок гаплосклерид, пожалуй, наиболее разнообразен по срав-
нению с паренхимулами губок из других отрядов. Особенно это касается пресноводных
Haplosclerida. В поверхностном эпителии паренхимул имеются покровные жгутиковые
клетки (рис. 3.60, в), их подстилает слой колленцитов (в который у морских Haploscle-
rida часто включены особые везикулярные клетки) и безжгутиковые археоцитоподоб-
ные клетки заднего полюса. Внутри личинок много археоцитов, находятся склероциты,
гранулярные эозинофильные клетки (рис. 3.60, г), серые клетки, а также хоаноциты и
эндопинакоциты, выстилающие полость и каналы (Суходольская, Иванова, 1988; Wool-
lacott, 1993; Amano, Hori, 1994; Weissenfels, 1989; Ivanova, 1997a; Leys, Degnan, 2001).
Клетки, имеющиеся у паренхимул, поразительно сходны с клетками дефинитивных
губок соответствующего вида.
Существует точка зрения, согласно которой паренхимулы перед оседанием пред-
ставляют собой неприкрепившихся дефинитивных особей (Simpson, 1984). На наш
взгляд, она неправомерна. Дело в том, что паренхимулы губок, даже пресноводных —
настоящие личинки со всеми присущими им чертами. Во-первых, они имеют типич-
ные провизорные органы, исчезающие при метаморфозе: терминально дифференци-
рованный жгутиковый эпителий (локомоторный орган); личиночный скелет, состав-
ленный провизорными спикулами; личиночные хоаноцитные камеры; у пресноводных
губок осморегулирующий орган в виде полости, выстланной пинакодермой. Во-вторых,
паренхимулы представляют собой свободноплавающие организмы, занимающие иную
экологическую нишу, нежели взрослые губки. У паренхимул отмечается почти полный
набор специализированных клеток, часть из которых функционирует уже в составе
личинки (секреция спикул, синтез коллагеновых фибрилл).
Напомним, что паренхимулы обладающие этими структурами, обитают в пресных
или эстуарных (опресненных) водах. Можно предположить, что такие продвинутые
личинки сформировались в результате гетерохронии и представляют собой адаптацию
к быстрому метаморфозу и началу функционирования водоносной системы.
Метаморфоз
Наиболее подробно исследован у пресноводных представителей подотряда Spongil-
lina, в то же время, имеются две достаточно детальные работы по морским Chalinidae.
Метаморфоз пресноводных личинок проходит довольно быстро и часто сопровождается
частичной или полной элиминацией провизорных жгутиковых клеток путем их фаго-
цитоза подстилающими колленцитами или амебоцитами (рис. 3.61, в). В дальнейшем из
146
последних развиваются экзопинакоциты. Личиночные хоаноцитные камеры продолжа-
ют функционировать, а дефинитивные хоаноциты развиваются следующим образом:
личиночные археоциты делятся, образуются скопления хоанобластов, которые превра-
щаются затем в хоаноцитные камеры. Новые популяции склероцитов синтезируют де-
финитивные спикулы. Остальные дефинитивные клетки дифференцируются из личи-
ночных археоцитов (Brien, Meewis, 1938; Meewis, 1939; Harrison, Cowden, 1975; Ефре-
мова, Папковская, 1976; Efremova, Efremov, 1979; Ефремова, 1981; Weissenfels, 1989).
Однако у H. permolis, Reniera sp. и у некоторых Spongillidae отмечено частичное фор-
мирование хоаноцитов молодой губки за счет трансформации личиночных жгутико-
вых клеток в процессе метаморфоза (Amano, Hori, 1996; Ivanova, 1997b; Leys, Degnan,
2002). Метаморфоз завершается образованием единой водоносной системы, после чего
губка растет, и в составе ее тела закладываются новые модули водоносной системы
(рис. 3.61, г).
Пресноводные Haplosclerida
Яйцо
Бластула
Личинка
Жгутиковые Склеробласты Хоанобласты Колленциты Археоциты
клетки / \
Рагон Фагоцитоз Хоаноциты Базо-, экзопина- Склероциты Секреторные Архео-
коциты
клетки
циты
Бластула
Личинка
Морские Haplosclerida
Яйцо
Периферические бластомеры
Жгутиковые Склеробласты Хоанобласты Колленциты Археоциты
клетки I
Рагон
Хоаноциты Склероциты Экзопина-
коциты
Секреторные Базопина- Архео-
клетки коциты циты
Рис. 3.62. Судьба клеток личинок пресноводных и морских Haplosclerida при метаморфозе
На основании литературных данных была составлена схема дифференцировки кле-
ток личинок пресноводных (рис. 3.62, а) и морских (рис. 3.62, б) Haplosclerida в ходе
метаморфоза.
147
Бесполое размножение
У пресноводных губок семейств Spongillidae, Potamolepidae, Metaniidae, Palaeos-
pongillidae и у некоторых морских Chalinidae обычно после завершения половой ре-
продукции или, реже, в период эмбриогенеза начинается геммулообразование (Brien,
1973а; Fell, 1974а; Simpson, 1984; Ересковский, 1999; Manconi, Pronzato, 2002). Развитие
геммул включает в себя ряд этапов (рис. 3.63). Начинается геммулогенез с направлен-
ного перемещения геммульных питающих клеток, археоцитов и спонгиоцитов в опре-
деленные участки мезохила. Здесь клетки образуют плотные агрегаты диаметром 250-
500 мкм (рис. 3.63, а). Общими чертами этих трех типов клеток можно считать круп-
ное ядро с ядрышком, многочисленные комплексы Гольджи, рибосомы, митохондрии
и различных размеров цитоплазматические включения (De Vos, 1971; Simpson, 1984).
В составе агрегатов археоциты активно фагоцитируют питающие клетки, накапливая
в своей цитоплазме характерные для этих клеток желточные пластинки (De Vos,
1971; Simpson, Fell, 1974). У губок, содержащих в тканях симбиотические зоохлореллы,
археоциты захватывают и их; в дальнейшем симбионты в интактном состоянии содер-
жатся в тезоцитах (Williamson, 1979; Kanayama, Kamishima, 1990). Симбиотические
водоросли необходимы для нормального вылупления и прорастания геммул (Kanayama,
Kamishima, 1990).
По мере развития желточных пластинок вокруг клеточных агрегатов образуются
два слоя клеток: внутренний из уплощенных археоцитов и наружный из уплощенных
спонгиоцитов, образующих столбчатый слой (рис. 3.63, б). Во время его формирования
микросклероциты мезохила со сформированными микросклерами (амфидисками или
рабдами) мигрируют к развивающейся геммуле и встраиваются в состав ее столбчато-
го слоя (рис. 3.63, в). Формирование оболочки геммулы начинается на одном полюсе и
постепенно распространяется к противоположному, где позже образуется микропиле —
участок оболочки, свободный от спикул (Langenbruch, 1981). Сформированная геммула
состоит из плотной трехслойной неклеточной оболочки и внутренней однородной мас-
сы тезоцитов (рис. 3.63, г) (De Vos, 1971; Langenbruch, 1981; Simpson, 1984; Weissenfels,
1989). Эти клетки характеризуются множеством желточных пластинок (у пресновод-
ных губок) или желточных гранул (у морских видов). Тезоциты Спонгиллид содержат
по два ядра, тогда как у морских Haplosclerida это одноядерные клетки (Brien, 1973а;
Fell, 1974а; Simpson, 1984). В целом можно отметить, что процессы геммулогенеза у
морских и пресноводных Haplosclerida сходны. В обоих случаях бластогенез сопровож-
дается либо значительной, либо полной дезорганизацией водоносной системы и мезохи-
ла материнской губки. Геммулы представляют собой хорошо защищенные репродуктив-
ные элементы, об этом свидетельствует их резистентность ко многим неблагоприятным
факторам. Так они могут прорастать после двухмесячного выдерживания при —80°С
или даже —100°С (Barbeau et al., 1989). Показано, что 25% геммул, выдержанных вне
воды в течение четырех месяцев при +5°С, способны к выживанию (Fell, Bazer, 1990).
Сигналом для прорастания обычно служат внешние агенты: определенные значения
температуры, освещенности, влажности, ионного состава воды. Однако для многих гем-
мул в популяциях, обитающих в прохладных климатических зонах, необходима диапа-
уза, иными словами, геммула будет прорастать только по прошествии какого-то време-
ни после формирования. Для губок северных широт необходимо промерзание геммул.
Экспериментально показано, что триггерным механизмом прорастания геммул ряда
видов служит фотосинтетическая активность симбиотических водорослей (Kanayama,
Kamishima, 1990).
148
Рис. 3.63. Геммулогенез пресноводных Haplosclerida (по: Langenbruch, 1981):
а — начало геммулообразования — концентрация археоцитов, трофоцитов и спонгобластов в мезохиле; б —
начало формирования геммульной оболочки; в — формирование альвеолярного слоя, микропиле и дифферен-
циация тезоцитов; г — сформированная геммула: ар — археоциты; ар.ate — археоциты с желточными пластин-
ками; ам — ам фи дискобласт с молодым амфидиском; а. с — альвеолярный слой; м — мезохил; ми — микропи-
ле; п — пинакоциты; ст— столбчатый слой спонгоцитов; те—тезоциты; тр — трофоциты; х.к — хоаноцит-
ная камера
Незадолго до вылупления геммулы в тезоцитах начинается активный синтез кол-
лагена. Это необходимо для прикрепления базопинакоцитов к субстрату (Mizoguchi,
Watanabe, 1990). После вылупления происходит прикрепление геммулы к субстрату,
дифференцировка тотипотентных тезоцитов в клетки всех типов. Первыми дифферен-
цируются пинакоциты и склероциты, затем, клетки мезохила. Пинакодерма быстро
разрастается, происходит секреция спикул, дифференцировка хоаноцитных камер и
формирование водоносной системы. В ходе этих процессов отмечено три пика синте-
за ядерной ДНК: первые два перед вылуплением, третий соответствует подготовке к
дифференциальным делениям археоцитов и хоаноцитов (Rozenfeld, 1974).
На первых этапах прорастания геммулы в археоцитах происходит активная экспрес-
сия гомеобокссодержащих генов Е'тН-З (Richelle-Maurer, Van de Vyver, 1999; Richelle-
Maurer et al., 2004). Это свидетельствует о вовлечении данных генов в специфика-
цию клеток и их дифференцировку. В течение первых двух суток после вылупления
происходит активный автолиз, утрачиваются некоторые высокомолекулярные фракции
суммарных белков за счет активации протеолитических энзимов (Авенирова, Суходоль-
ская, 1983, 1984).
149
Черты сходства отдельных этапов геммулогенеза и оогенеза неоднократно отмеча-
ли разные исследователи. Так, геммулы и женские половые клетки у представителей
видов, в жизненном цикле которых имеется оба типа репродукции, развиваются из яд-
рышковых амебоцитов (археоцитов) (Meewis, 1936; Brien, Meewis, 1938; Leveaux, 1941;
Sailer, Weissenfels, 1985; Sailer, 1988), тогда как у Lubomirskiidae, не имеющих бесполого
размножения, ооциты, вероятно, хоаноцитного происхождения (Алексеева, Ефремова,
1986). Способ образования включений желточного типа также сходен при вителлогене-
зе ооцитов и геммулогенезе как морских, так и пресноводных губок. В обоих случаях
происходит фагоцитоз целых питающих клеток или их частей (De Vos, 1971; Simp-
son, 1984). У S. lacustris, E. fluviatilis и E. muelleri и других видов геммулогенез может
начаться до завершения половой репродукции, что дополнительно свидетельствует о
вовлечении одних и тех же питающих клеток в оба процесса (Sailer, Weissenfels, 1985;
Sailer, 1988; Mukai, 1989). Предполагается, что направленное движение питающих кле-
ток к центру геммулообразования осуществляется посредством хемотаксиса (Rasmont,
De Vos, 1974; Rosenfeld et al., 1979; Simpson, 1984). В ходе оогенеза также имеет ме-
сто хемотаксис питающих клеток по отношению к химическим веществам, встроенным
в мембрану ооцита (Fell, 1983). У ряда видов Spongillidae описаны как многоядерные
бластомеры, так и многоядерные тезоциты, что, по мнению авторов, не может быть
случайным совпадением (Langenbruch, 1981; Sailer, Weissenfels, 1985; Sailer, 1988).
В развитии различных Haplosclerida можно выявить зависимость между локализа-
цией эмбриогенеза и геммулогенеза. Так, у геммулообразующих видов оогенез и эмбрио-
генез сосредоточены в базальной части хоаносомы, причем при половом размножении
происходит лишь локальная дезинтеграция материнских тканей. Это характерно как
для морских (Я. permolis, Н. ecbasis, Н. loosanoffi, Н. occulta) (Fell, 1969, 1974b; Elvin,
1976), так и для пресноводных губок семейств Spongillidae и Potamolepidae (Brien,
Meewis, 1938; Brien, 1970b, 1973; Simpson, 1984; Weissenfels, 1989). Пространственное
распределение репродуктивных элементов у морских и пресноводных (многолетних)
губок, в жизненном цикле которых отсутствует либо выпадает геммулогенез, варьирует
и зависит от экологических условий и репродуктивной стратегии популяции (Fromont,
1994; Ereskovsky, Korotkova, 1997; Ересковский, Короткова, 1999).
Представители отряда Haplosclerida имеют всесветное распространение, они встре-
чаются не только во всех акваториях Мирового океана, но и в пресных водоемах всех
континентов. Более того, именно губки этого отряда чаще всего встречаются в наиболее
нестабильных местообитаниях: в зоне циркумлиторали, опресненных лагунах, эстуари-
ях, а также в пресноводных водоемах, пересыхающих в тропических и субтропических
районах или промерзающих зимой в умеренных и высоких широтах. Для освоения
нестабильных местообитаний у губок должны были выработаться механизмы, защи-
щающие популяции от вымирания в неблагоприятные периоды. Одно из таких приспо-
соблений— геммулогенез, поскольку геммулы Haplosclerida способны продолжительное
время переносить осушение, промерзание и т. д. (см. Simpson, 1984; Weissenfels, 1989;
Fell, 1993). Одной из адаптивных стратегий пресноводных Haplosclerida (сем. Spongill-
idae) можно считать выпадение гаметогенеза из жизненного цикла у популяций, оби-
тающих в нестабильных условиях (Pronzato, Manconi, 1991), с сохранением при этом
потенциальной возможности возобновления половой репродукции.
Предполагается, что именно включение геммулогенеза в жизненный цикл мелковод-
ных морских предков губок Haplosclerida способствовало освоению ими литоральных,
эстуарных и пресноводных местообитаний (Manconi, Pronzato, 1994; Pronzato, Man-
coni, 1994). Следовательно, жизненный цикл, в котором чередуется половое и бесполое
150
размножение, можно считать типичным для губок отряда Haplosclerida, а для предста-
вителей сем. Spongillidae — исходным.
Почкование не характерно для представителей о. Haplosclerida, однако у пресно-
водной губки Radiospongilla cerebellata (сем. Spongillidae) оно описано (Sailer, 1990).
Формирование почки начинается в виде выроста поверхности тела. Организация поч-
ки идентична организации взрослой губки. Оторвавшаяся почка еще в неприкреплен-
ном состоянии формирует оскулярную трубку и начинает нормально функционировать.
Над поверхностью почки выступают длинные спикулы. Хоаноцитные камеры мелкие,
но они прогрессивно увеличиваются за счет активной пролиферации хоаноцитов (в
отличие от других губок, хоаноциты которых формируются из археоцитов). Следу-
ет отметить, что экзопинакоциты оскулярной трубки несут жгутики, которых нет у
взрослой губки. Кроме того, необычно большое скопление в мезохиле почки крупных
вакуолярных клеток.
ГЛАВА 4. РАЗВИТИЕ ГУБОК HOMOSCLEROMORPHA.
ОТРЯД HOMOSCLEROPHORIDA DENDY, 1905
Homoscleromorpha—четко ограниченная группа губок, выделяемая ранее как под-
класс класса Demospongiae (Levi, 1973). К Homoscleromorpha относятся небольшие губ-
ки, с формой тела варьирующей от корковой до комковидной с гладкой поверхностью.
Homoscleromorpha свойственна простая организация, что позволило некоторым авто-
рам рассматривать их как «почти идеальный прототип организации губок» (Levi, Porte,
1962). Тело губки состоит из двух слоев: пинакодермы и хоанодермы, между которыми
имеется тонкая прослойка мезохила. Водоносная система силлеибидная или лейконо-
идная, часто имеется обширная базальная выносящая камера. Хоаноцитные камеры
крупные, обычно эврипильные (Plakinastrella, Plakina^ Oscarella) и афодальные или
диплодальные (Corticium, Pseudocorticium). Апопиль всегда ограничен кольцом упло-
щенных апопилярных клеток (рис. 4.1, а, б), имеющих как жгутик, так и воротничок
микровиллей.
Рис. 4.1. Апопиль (a) Oscarella lobularis (СЭМ) и апопилярная клетка (б) Oscarella sp. (ТЭМ):
ап.к — апопилярная клетка; б.м — базальная мембрана; гнс — жгутик; с.б — симбиотические бактерии;
эп — эндопинакоцит; я — ядро. Масштаб; а — 10 мкм, б — 1 мкм
Скелет, если имеется, представляет собой комбинацию мелких калтроп и/или их де-
риватов (диоды и триоды) (рис. 4.2), располагающихся в теле губки равномерно. Лучи
спикул могут ветвиться. Базальная мембрана выстилает хоанодерму и пинакодерму.
Экзо- и эндопинакоциты имеют жгутики.
Существенным отличием Homoscleromorpha от Demospongiae является незначитель-
ное разнообразие клеточных типов. Хоаноциты у представителей Homoscleromorpha
крупнее, чем у иных Demospongiae. В этом отношении данная группа губок ближе
к Calcispongiae. Мезохил представлен в основном клетками со специализированными
включениями (сферульными, вакуолярными и гранулярными), а также немногочис-
ленными ядрышковыми амебоцитами (археоцитами). У представителей родов Plakina,
152
б
Рис. 4-2- Спикулы Homoscleromorpha:
а — калтроп; б, в—лофокалтропы; г—диод
Corticium имеются и склероциты. Столь обычные для Demospongiae колленциты, спон-
гоциты и лофоциты у Homoscleromorpha отсутствуют.
Таким образом, по анатомической организации и строению водоносной системы Ho-
moscleromorpha могут рассматриваться как наиболее просто устроенные представители
Porifera. Однако простота организации не всегда свидетельствует о примитивности. По-
лученные в последние годы данные, действительно, поставили под сомнение представ-
ление о примитивности организации Homoscleromorpha. Это в первую очередь сведения
о настоящей базальной мембране (Boute et al., 1996). Homoscleromorpha — единственная
группа губок, у которых имеется базальная мембрана, включающая коллаген типа IV,
тенасцин и ламинин (Humbert-David, Garrone, 1993; Boute et al., 1996). Базальная мем-
брана выстилает у нерепродуцирующей губки хоанодерму и пинакодерму (эндо-, экзо-,
базо-) (Boury-Esnault et al., 1984, 1995; Muricy et al., 1996). У репродуцирующих гу-
бок базальная мембрана покрывает сперматоцисту и фолликул (Ereskovsky, Boury-Es-
nault, 2002).
В то же время эпителий Homoscleromorpha представляет собой древний, примитив-
ный тип. Об этом свидетельствуют прежде всего его полифункциональность: эпители-
альные клетки не являются терминально дифференцированными, они полипотентные.
Так, экзопинакоциты способны трансдифференцироваться в эндопинакоциты; эндопи-
накоциты —в апопилярные клетки, хоаноциты, вакуолярные клетки, фолликулярные
клетки зародыша (Gaino et al., 1986а; Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002); хоаноциты —в
ооциты и сперматоциты (Gaino et al., 1986b, с). Кроме того, в пинакодерме и хоанодерме
нет специализированных межклеточных контактов.
До сих пор неясно, Homoscleromorpha исходно просто устроены или вторично обрели
простоту организации. Более того, следует ли расценивать видимую простоту органи-
зации как свидетельство примитивности?
Все Homoscleromorpha — яйцеживородящие губки, у которых развивается личинка
цинктобластула. Представители класса являются одновременными гермафродитами,
когда созревание мужских и женских половых клеток происходит в одной губке одно-
временно (Schulze, 1877; Tuzet, Paris, 1964; Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002).
Homoscleromorpha обитают только в морях, главным образом, на небольших глуби-
нах. Группа включает одно семейство Plakinidae Schluze, 1880 и 7 родов.
Эмбриональному развитию Homoscleromorpha уделялось достаточно пристальное
внимание с конца XIX в. (Carter, 1874; Barrois, 1876; Schulze, 1877, 1880b, 1881; Heider,
1886; Sollas, 1884; Meewis, 1938; I^vi, 1956; Tuzet, Paris, 1964; Ereskovsky, Boury-Esnault,
153
2002; Boury-Esnault et all., 2003). Интерес к развитию этих губок обусловлен, по мне-
нию И. И. Мечникова, значением «бесскелетных губок для всей морфологии низших
животных...» (Metschnikoff, 1879), а также поисками прототипа развития не только
всех Porifera, но и всех Metazoa. К началу XX столетия представители Homosclero-
morpha были изучены лучше других губок. Особо следует отметить работы Г. Картера
(Carter, 1874), К. Барруа (Barrois, 1876), Ф. Шульце (Schulze, 1877), У. Солласа (Sollas,
1884), К. Хайдера (Heider, 1886) и О. Мааса (Maas, 1898) по изучению развития Oscarella
lobularis {=tuberculatd)m а также работы Ф. Шульце (Schulze, 1880b, 1881) по развитию
Plakina и Corticium. Однако лишь К. Хайдер (Heider, 1886) наиболее подробно опи-
сал строение и происхождение различных клеток личинки. В дальнейшем Э. Меевис
(Meewis, 1938) уточнила и во многом подтвердила прекрасные наблюдения К. Хайдера.
Однако все эти работы проводились на светооптическом уровне и требовали уточнения,
а во многих случаях и пересмотра.
4.1. ГАМЕТОГЕНЕЗ
Происхождение половых клеток. Основным и единственным источником фор-
мирования половых клеток Homoscleromorpha (ооцитов и сперматозоидов) являются
специализированные соматические клетки — хоаноциты (Gaino et al., 1986а, b; Ерес-
ковский, неопубл, данные). Развитие половых клеток у всех изученных видов проис-
ходит путем трансформации хоаноцитов (Gaino et al., 1986а, b; Ересковский, неопубл,
данные).
Сперматогенез. Особое внимание нами было уделено сперматогенезу Oscarella tu-
berculatum О. imperialism О. lobularis и О. microlobata. Сперматогенез и спермиогенез сход-
ны у всех изученных видов. Развитие мужских половых клеток происходит внутри
сперматоцисты — видоизмененной хоаноцитной камеры, которая изолируется от внеш-
ней среды на период сперматогенеза. Снаружи сперматоциста покрыта базальной мем-
браной (рис. 4.3, б).
В ходе сперматогенеза у хоаноцита редуцируются жгутик, микровилли и базальные
филоподии; клетка округляется и выходит из состава хоаноцитной камеры в ее просвет.
Величина сперматоцитов первого порядка и состав цитоплазматических включений
сходны с таковыми у хоаноцитов. Во время ранней лептотены и зиготены спермато-
циты первого порядка сохраняют прямой контакт с базальной мембраной хоаноцит-
ной камеры (рис. 4.3, а). Это свидетельствует о прямой трансформации хоаноцитов в
сперматоциты. После формирования оболочки сперматоцисты сперматоциты первого
порядка, как уже говорилось, мигрируют в ее полость (рис. 4.3, б). При первом делении
созревания сперматоциты первого порядка могут терять связь с базальной мембраной.
Во время спермиогенеза из диктиосом аппарата Гольджи формируются электронно-
плотные гранулы, рассматривающиеся как акросомальные (Gaino et al., 1986b). После
сбрасывания резидуальной цитоплазмы они оказываются плотно ассоциированными с
ядерной оболочкой.
Акросома описана у спермиев Oscarella lobularis {=tuberculatd) (Baccetti et al., 1986;
Gaino et al., 1986b), 0. imperialis (Ересковский, неопубл, данные), Pseudocorticium jar-
rei (Boury-Esnault, Jamieson, 1999), Corticium candelabrum (Gallissian, неопубл, данные).
Головка сперматозоида содержит ядро с плотным хроматином и один крупный мито-
хондрион, локализованный около дистальной центриоли (рис. 4.3, г, д). Базально от
головки располагается жгутик типичного строения (рис. 4.3, в-д).
154
Рис. 4-3. Сперматогенез Homoscleromorpha:
а — сперматоциты 1, сохраняющие прямой контакт с базальной мембраной хоаноцитной камеры у Os-
carella lobularis (СЭМ); б — фрагмент сперматоцисты О. imperialis (ТЭМ); в — сперматозоид О. lobularis
(СЭМ); г, д — сперматозоид Pseudocorticium jarrei (ТЭМ) (по: Boury-Esnault, Jamiesson, 1999): ак — акро-
сома; б.м — базальная мембрана; гнс — жгутик; мт — митохондрия; сз — сперматозоид; спц — сперматоциста;
сц1 —сперматоцит 1; ц — центриоль; я — ядро. Масштаб: а — 6,5 мкм; б — 10 мкм; в — 1 мкм; г—0,8 мкм;
д — 0,4 мкм
В пределах сперматоцисты происходит асинхронное развитие отдельных кластеров
мужских половых клеток, т. е. имеется градиент их развития. Это значит, что в ходе
сперматогенеза у Homoscleromorpha возникают локальные импульсы, стимулирующие
начало этого процесса. Напомним, что у Demospongiae гаметогенез синхронизирован в
пределах цисты (Tuzet et al., 1970а, b; Ефремова и др., 1987а; Paulus, 1989). Асинхрон-
ный тип сперматогенеза характерен для многих Eumetazoa. Следовательно, спермато-
генез Homoscleromorpha характеризуется наиболее прогрессивными чертами в пределах
всех Porifera.
Оогенез. В ходе оогенеза у хоаноцита редуцируются жгутик, микровилли и ба-
зальные филоподии, клетка округляется и выходит из состава хоаноцитной камеры в
мезохил. На ранних стадиях оогенеза высока активность поверхностного слоя ооцита —
образуются многочисленные микровилли и псевдоподии. Клетка активно мигрирует в
мезохиле.
Во время вителлогенеза у ооцита сохраняются микровилли, между которыми на-
155
блюдаются многочисленные впячивания плазмалеммы, что свидетельствует о пино-
цитозе. Фагоцитоз у растущего ооцита не был отмечен. Таким образом, основными
механизмами накопления резервных веществ в ходе оогенеза являются пиноцитоз и эн-
догенный синтез. Подобный тип вителлогенеза характерен для многих яйцекладущих
Demospongiae (Diaz et aL, 1973; Gallissian, Vacelet, 1976; Watanabe, 1978; Gaino, Sara,
1994; Lepore et al., 1995).
Зрелые яйца Homoscleromorpha богаты желточными включениями (полилециталь-
ные), имеют округлую или овальную форму, их средние размеры 142 х 169 мкм, поляри-
зации в распределении желточных гранул не отмечено, они равномерно распределены
по всему объему клетки (изолецитальные). В клетке ядро занимает центральное поло-
жение и содержит одно-два небольших ядрышка.
У зрелых яиц между поверхностью яйца и клетками фолликула образуется сложная
сеть микровиллей и коллагеновых волокон. Часто на поверхности яйца располагаются
материнские сферульные и гранулярные клетки, там же, на плазматической мембране,
находятся многочисленные симбиотические бактерии. Именно в этот период происходит
накопление симбиотических бактерий под оболочкой фолликула.
4.2. ФОЛЛИКУЛ
Развитие зародышей и личинок Homoscleromorpha происходит в замкнутом фолли-
куле, формирующемся на поздних этапах вителлогенеза из эндопинакоцитов (рис. 4.4, а,
б). Размеры фолликула сохраняются постоянными в течение всего эмбриогенеза. Фол-
Рис. ^-4- Формирование (а) и строение сформированного фолликула с заключенными
в фолликулярном пространстве материнскими клетками и симбиотическими бактериями
(б) у Oscarella sp. (ТЭМ):
в.7с — выносящий канал; м — мезохил; м.к — материнская клетка; оц — ооцит; п.ф— полость фолликула;
с.б — симбиотические бактерии; ф.-к— фолликулярная клетка; .т.к— хоаноцитная камера; эп — эндопинако-
цит; л— ядро. Масштаб: а—5 мкм; б — 2,5 мкм
156
ликул образуется путем замыкания сплошного слоя эндопинакодермы вокруг яйца.
При формировании фолликула пинакоциты не теряют связи друг с другом, а окружа-
ют ооцит сплошным пластом. В ходе замыкания фолликулярного слоя в пространство
между фолликулом и поверхностью яйца из мезохила материнской губки проникают
гранулярные клетки и симбиотические бактерии. Особенности строения фолликула ви-
доспецифичны. Типичный фолликул включает в себя слой эндопинакоцитов с базаль-
ной мембраной и коллагеновый слой, окружающий фолликул снаружи. Подобный тип
фолликула не описан у других губок.
4.3. ЭМБРИОНАЛЬНОЕ РАЗВИТИЕ
Дробление яйца. Полное, равномерное, асинхронное (рис. 4.5). Первые две бо-
розды деления дробления проходят в одном направлении, но во взаимно перпендику-
лярных плоскостях. Сформированные четыре бластомера располагаются всегда в виде
тетраэдра. На этой стадии два бластомера сдвинуты к одной из сторон яйца, где они
соприкасаются друг с другом, а два других сходным образом контактируют на проти-
воположной стороне (рис. 4.5, а). Подобное дробление характерно для низших Metazoa,
главным образом, для Cnidaria, и было названо О. М. Ивановой-Казас (1995) «тетраэд-
рическим» дроблением.
Начиная с третьего цикла, дробление становится асинхронным. На более поздних
стадиях дробление сохраняет равномерность, но митотические веретена располагаются
бессистемно, в результате у всех Homoscleromorpha формируется типичная равномер-
ная морула (рис. 4.5, в). До стадии приблизительно 64 клеток не наблюдается призна-
ков поляризации зародыша. Бластомеры богаты желточными гранулами, имеют сфе-
рическую форму, ядра расположены в центре клеток и содержат по одному ядрышку
(рис. 4.6). Полость дробления отсутствует.
Указанные черты дробления Homoscleromorpha следует связать, очевидно, с отсут-
ствием четко выраженных признаков проморфологии зрелого яйца, что рассматривает-
ся как общая примитивная черта организации яиц у губок (Ereskovsky, Korotkova, 1997,
Ересковский, Короткова, 1999). Перед дроблением яйцо Homoscleromorpha сохраняет
однородную структуру в различных его участках. Ядро яйца занимает центральное
положение, такое же расположение ядер сохраняется у бластомеров. Наружные мем-
браны бластомеров, обращенные к фолликулу, как и поверхностная мембрана яйца,
несут короткие микровилли. Латеральные поверхности бластомеров также формируют
многочисленные микровилли и тонкие филоподии, соединяющие соседние бластомеры
(рис. 4.7, а). Филоподии образуют сеть, в которую включены симбиотические бактерии
и материнские сферульные клетки (рис. 4.7, б). В качестве адгезионного комплекса
типа cell-to-cell филоподии были описаны у дробящихся зародышей губки Н. dujardini
(Ereskovsky, Gonobobleva, 2000), гидры (Martin et al., 1997), некоторых октокор ал л ий—
Anthozoa (Benayahu et al., 1989; Dahan, Betanayahu, 1998), морского ежа (Schroeder,
1978), ланцетника (Hirakow, Kajita, 1990), мыши (Calarco, 1975).
В межклеточных пространствах морулы Oscarella sp., 0. imperialis, 0. lobularis и
P.jarrei находятся материнские специализированные клетки с включениями (рис. 4.8).
Оказалось неожиданным, что у самого массового вида О. tuberculata в развивающихся
зародышах и личинках не обнаружено сферульных клеток материнского происхожде-
ния. Опираясь на этот признак, можно предположить, что авторы, изучавшие разви-
тие Oscarella (Halisarca) lobularis (Giard, 1873; Carter, 1874; Barrois, 1876; Schulze, 1877;
157
Рис. 4-5. Дробление Homoscleromorpha:
а — полутонкий срез четырехклеточного зародыша О. lobularis; б — асинхронное дробление у О. lobularis
на стадии около 36 бластомеров (СЭМ); в — дробящийся зародыш О. lobularis на стадии около 48 бластоме-
ров (СЭМ); г — бластомер зародыша О. imperialis на стадии 16 бластомеров (ТЭМ): бл — бластомер; м.к —
материнская клетка; я — ядро. Масштаб: а-в — 50 мкм; г — 10 мкм
158
Рис. 4-6. Морула Oscarella lobularis:
а — стадия приблизительно 64 клеток (полутонкий срез); б — поздняя морула (СЭМ): бл — бластомер;
в.к — выносящий канал; ф — фолликул. Масштаб: а, б — 50 мкм
Heider, 1886; Meewis, 1938; Levi, Porte, 1962), в действительности имели дело с видом
О. tuberculata, поскольку они не отмечают довольно крупные сферульные клетки в со-
ставе личинок.
У всех Homoscleromorpha с первых же этапов дробления в межклеточных простран-
ствах имеются симбиотические бактерии (рис. 4.9). Они всегда располагаются только в
межклеточном пространстве, их нет в цитоплазме бластомеров. Много таких бактерий
находится в мезохиле родительских губок. Все эндосимбиотические бактерии относятся
к грамположительным. Нами было впервые показано, что бактерии в составе зародыша
способны активно размножаться (Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002).
У изученных видов Homoscleromorpha процессы дифференцировки бластомеров на-
чинаются приблизительно со стадии 64 клеток, о чем писала еще Э. Меевис (Meewis,
1938). Это связано с началом формирования поверхностного жгутикового слоя личин-
ки. Таким образом, можно говорить, что после шестого цикла заканчивается дробление
и начинается морфогенез личинки.
Личиночный морфогенез. Исследован нами у восьми средиземноморских видов
Homoscleromorpha: Oscarella tuberculata, О. lobularis, О. imperialis, О. microlobata, Corti-
cium candelabrum, Pseudocorticium jarrei, Plakina trilopha и P.jani (Boury-Esnault et al.,
2003).
Бластомеры, расположенные на поверхности морулы, начинают более активно де-
литься и уменьшаться. Ядра таких клеток смещаются на периферию клетки, а цито-
плазма в районе ядра постепенно освобождается от желточных гранул. В формирую-
щийся поверхностный слой зародыша могут встраиваться как мелкие, так и крупные
внутренние бластомеры (рис. 4.10). Затем размеры клеток унифицируются вследствие
159
Рис. 4-7. Периферические бластомеры (а) и внутренняя часть (б) морулы Oscarella lobularis
с материнскими клетками и симбиотическими бактериями (а, б — СЭМ):
бл — бластомер; лете — материнская клетка; с.б — симбиотические бактерии; ф.к — фолликулярная клет-
ка; фл — филоподии. Масштаб: а —5 мкм; 6 — 4 мкм
Рис. 4.8. Материнские клетки в зародышах Pseudocorticium jarrei (а) и Oscarella lobularis (б):
м.к — материнская клетка; с.б — симбиотические бактерии; ф — фолликул. Масштаб: а — 10 мкм; б —
2,5 мкм
160
Рис. 4-9. Симбиотические бактерии в составе зародышей Oscarella imperialis (а), О. lobularis (б):
бл — бластомер; с.б — симбиотические бактерии. Масштаб: а — 3 мкм; б — 2,5 мкм
Рис. 4.10. Зародыш Oscarella microlobata на стадии мультиполярной эмиграции (а); и схема
мультиполярной эмиграции (б):
бц — бластоцель; м — мезохил; п.к — периферические клетки. Масштаб: а — 50 мкм
пролиферации, они принимают овальную форму с длинной осью, ориентированной пер-
пендикулярно поверхности зародыша.
Вследствие миграции внутренних клеток морулы к поверхности эмбриона внутри
него формируется довольно обширная полость — будущая полость личинки, внутри ко-
торой остаются симбиотические бактерии, а у Oscarella sp., О. lobularis, О. imperialis и
161
P.jarrei и материнские клетки. Формирование покровного слоя происходит аполярно,
т. е. одновременно по всей поверхности зародыша.
Все авторы, изучавшие развитие Homoscleromorpha, отмечали, что следующей по-
сле морулы стадией является целобластула. У более сложно организованных много-
клеточных животных стадия бластулы наступает после дробления. Затем начинается
морфогенез зародыша или личинки, связанный с массовой миграцией клеток или кле-
точных комплексов относительно друг друга. После этого идут цитодифференцировка
и органогенез. Таким образом, бластула (целобластула) не может формироваться в
результате эмбрионального морфогенеза. Полую целобластулоподобную предличинку
Homoscleromorpha и целобластулу других животных, например Иглокожих, не следу-
ет сравнивать на основе только внешних морфологических признаков. У Иглокожих
это стадия после дробления, соответствующая настоящей бластуле. У Homoscleromor-
pha это стадия, наступающая после морфогенеза — мультиполярной эмиграции клеток,
когда сформировался паттерн цинктобластулы. Данную стадию правильнее называть
предличинкой.
Э.Меевис (Meewis, 1938) считала, что преобразование морулы О. lobularis (=tuber-
culata) в предличинку сопровождается лизисом центральных крупных бластомеров и
встраиванием в поверхностный слой лишь мелких клеток. О. Тюзе и Ж. Парис (Tuzet,
Paris, 1964) не отмечали лизиса в ходе развития предличинки Octavella galangaui (=
О. tuberculata'). Мы также не видели ни массового лизиса клеток, ни фагосом у клеток
морулы. Единичные распавшиеся бластомеры были отмечены на периферии лишь у за-
родышей О. lobularis. Основным механизмом формирования полой однослойной пред-
личинки Homoscleromorpha из морулы является центробежное выселение клеток на
периферию зародыша из его центральной части. Этот процесс (рис. 4.10, б) был назван
нами мультиполярной эмиграцией (multipolar egression) в противоположность мульти-
полярной иммиграции (Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002). Данный морфогенез уникален
не только в пределах Porifera, но и всех Metazoa. Действительно, развитие зародыша
из морулы обычно сопровождается морульной деламинацией или эпиболией (Иванова-
Казас, 1995; Brusca et al., 1997). Что касается целобластулы, то она обычно развивается
сразу без переходных этапов в результате радиального (Echino der mat а), спирального
(Nemertini) или беспорядочного (Cnidaria) дробления (Henry, Martindale, 1997; Martin,
1997; Wray, 1997).
Способ формирования однослойной предличинки из морулы по типу мультиполяр-
ной эмиграции у Homoscleromorpha исключает возможность гаструляции как процесса
формирования зародышевых листков. Можно ли это считать вторичным явлением в
результате выпадения гаструляции из их онтогенеза? Думается, что нет. Я разделяю
точку зрения, что губкам исходно не свойствен этот морфогенетический процесс (см.
гл. 6).
На первых этапах формирования жгутикового эпителия личинки клетки распола-
гаются рыхло (рис.4.11, а). По мере увеличения их количества, соседние клетки ком-
пактизируются и вытягиваются в апикобазальном направлении, принимая призмати-
ческую форму (рис. 4.11, б). На апикальной поверхности клеток формируется жгутик,
а в базальной начинается синтез коллагена (рис. 4.11, в, г). Продолжается утилизация
желтка. Поверхностный слой клеток предличинки приобретает характер палисадного
эпителия с приблизительно одинаковой толщиной по всей поверхности. Сформирован-
ная предличинка не имеет морфологически выраженных осей.
В ходе поляризации поверхностных клеток Homoscleromorpha в апикальной зоне
формируются специализированные межклеточные контакты типа опоясывающих де-
162
Рис. 4.11. Первые этапы формирования жгутикового эпителия личинки:
а —ранняя целобластула О. lobularis; б — формирование призматических клеток целобластулы
О. imperialis; в — формирование жгутика на апикальной поверхности клеток у О. tuberculata; г — синтез
коллагена в базальной части жгутиковых клеток у О. tuberculata; б.м — базальная мембрана; снс— жгу-
тик; о/с.г — желточная гранула; тс — коллаген; л.тс — липидная капля; ф — фолликул; я — ядро; яд — ядрышко.
Масштаб: а, б — 10 мкм, в, г — 2 мкм
163
смосом (см. ниже). В базальной части, обращенной к полости предличинки, на по-
верхностной мембране происходит сборка молекул коллагена, образующих сплошную
базальную мембрану, выстилающую полость личинки. Таким образом, можно говорить
о формировании настоящего столбчатого эпителия, характерного для Metazoa, с апи-
кальной специализацией клеток и формированием подстилающей их базальной ламины
(Нау, 1981).
Базальные мембраны с их основным компонентом — коллагеном типа IV, были вы-
явлены у всех многоклеточных животных (Morris, 1995), включая целобластулы Echin-
odermata (Cherr et al., 1992). Среди Porifera только у Homoscleromorpha отмечается
настоящая базальная мембрана (Boute et al., 1996). Следует ожидать, что этот тип
коллагена входит в состав базальной ламины предличинок Homoscleromorpha.
Клетки зародыша продолжают активно пролиферировать. Перед делением клет-
ки округляются и выползают на поверхность зародыша, в пространство между жгу-
тиковым эпителием и фолликулом. Плоскость деления перпендикулярна поверхности
зародыша. После митоза новые клетки вновь встраиваются в жгутиковый слой, приоб-
ретая характерную поляризацию. Увеличение количества клеток в эпителии приводит
к формированию складок в различных участках его поверхности (рис. 4.12). Иногда
зародыш (О. tuberculata) сплющивается, принимая чашевидную форму. При формиро-
вании складок между базальными концами жгутиковых клеток «крыши» впячивания
и противоположной стенкой зародыша образуются пучки внеклеточного матрикса, а
если имеется много складок, то им заполнена вся полость зародыша.
Рис. 4-12. Складчатые целобластулы Homoscleromorpha:
а — О. tuberculata; б — О. lobularis: бц — бластоцель; тс — коллаген; ф — фолликул; х.тс — хоаноцитные ка-
меры. Масштаб: а, б — 100 мкм
Складчатые бластулы или предличинки широко распространены среди губок (см.
Ereskovsky, Gonobobleva, 2000) и Echinodermata (Byrne, 1995), в отличие от гладкостен-
ных бластул большинства других животных. Эпителиальные инвагинации, или складки
служат основным морфогенетическим механизмом в эмбриогенезе Eumetazoa, с помо-
щью которого формируются трубчатые структуры: архентерон, нервная трубка и др.
Взаимодействия между клетками и внеклеточным матриксом играют ключевую роль в
этих морфогенезах (Morris, 1995; Gilbert, 2000). Поэтому вполне вероятно, что и в слу-
164
чае Homoscleromorpha внеклеточный матрикс столь же важен при образовании складок
предличинки.
В составе стенки складчатых предличинок помимо обычных жгутиковых клеток
встречаются овальные или сферические безжгутиковые клетки со светлой цитоплаз-
мой (рис. 4.13). Они, как правило, располагаются в центральной или апикальной части
жгутикового эпителия (рис. 4.13, б). Какой-либо закономерности в распределении кле-
ток данного типа в составе эпителия не наблюдается. Круглое ядро содержит одно
ядрышко и обычно располагается в центре клетки. В цитоплазме этих клеток нахо-
дятся характерные для жгутиковых клеток цитоплазматические включения. Впервые
такие клетки были описаны в составе плавающей личинки О. lobularis (= tuberculata)
К. Хайдером (Heider, 1886) как «секреторные». В дальнейшем у того же вида их иссле-
довали Э. Меевис (Meewis, 1938) на светооптическом уровне, а К. Леви и А. Порт (Levi,
Porte, 1962) на электронно-микроскопическом.
Рис. 4.13. Безжгутиковые клетки в составе предличинки Oscarella tuberculata (а — ТЭМ, б —СЭМ):
гж —жгутик; к.б — безжгутиковая клетка; к. гж — жгутиковая клетка; мт — митохондрии; ос —осмио-
фильные гранулы; с.б — симбиотические бактерии; я — ядро. Масштаб: а — 2,5 мкм; б — 5 мкм
На поздних стадиях развития происходит региональная дифференцировка жгути-
ковых клеток различных участков личинки. Таким образом, дифференциация личи-
ночных клеток у Homoscleromorpha осуществляется в два этапа. На первом этапе про-
исходит разделение клеток на жгутиковые и безжгутиковые. Во время второго этапа
происходит дифференциация жгутиковых клеток личинки на антеролатеральные, по-
стеролатеральные клетки и клетки заднего полюса. Ранее эти три категории клеток
были описаны у личинок О. lobularis (= tuberculata) разными авторами (Heider, 1886;
Meewis, 1938; Levi, Porte, 1962). После окончания развития стенки фолликула и вы-
носящего канала сливаются и личинки по каналам выходят наружу через оскулярные
отверстия.
165
4.4. ЛИЧИНКА
Впервые личинка Oscarella была описана К. Барруа (Barrois, 1876). В конце XIX в.
авторы считали, что клетки заднего полюса гораздо крупнее, чем клетки переднего
полюса (Barrois, 1876; Maas, 1898). Это послужило основанием причисления личинок
Oscarella к амфибластульному типу (Heider, 1886). В 1938 г. Э.Меевис (Meewis, 1938)
опровергла данные указанных авторов, объяснив их артефактами фиксации. В то же
время она показала, что клетки заднего полюса незначительно крупнее клеток перед-
него и сохранила за личинкой название «амфибластула».
Более столетия личинок Homoscleromorpha относили к амфибластульному типу
(Heider, 1886; Meewis, 1938; Levi, Porte, 1962; Tuzet, Paris, 1964; Brien, 1973a). Неко-
торые авторы считали Homoscleromorpha переходной группой между Calcarea и De-
mospongiae на основании того, что их личинка была названа амфибластулой (Grothe,
1989; Van Soest, 1991). Однако ни морфогенез личинок Homoscleromorpha, ни их струк-
тура и ультраструктура клеток не имеют ничего общего с типичной амфибластулой,
характерной для Calcaronea (см. 1.1). Личинок Homoscleromorpha нельзя отнести и
к целобластульному типу, несмотря на их однослойность. Целобластульные личинки
описаны у известковых губок класса Calcinea (см. 1.2) и у некоторых яйцекладущих
демоспонгий (см. 3.2), но у них не отмечено ни подобной региональной дифференциа-
ции жгутиковых клеток, ни базальной мембраны. Для того чтобы избежать ошибочных
трактовок в родственных отношениях Homoscleromorpha и в их филогенетическом по-
ложении, для личинок этой группы было введено название «цинктобластула», т. е.
«личинка с поясом» (Boury-Esnault, Riitzler, 1997).
Личинки всех Homoscleromorpha полностью и равномерно покрыты жгутиками оди-
наковой длины, имеют выраженную полярность, которая проявляется в их форме,
окраске, концентрации симбиотических бактерий и материнских клеток (рис. 4.14). Все
личинки имеют расширенный передний и зауженный пигментированный задний полюс.
Окраска личинок видоспецифична (таблица). В районе заднего полюса личинки кон-
центрируется основная масса симбиотических бактерий, а у Oscarella sp., О. lobularis,
О. imperialis, и P.jarrei и материнские клетки (рис. 4.14, г). Размеры личинок незна-
чительно варьируют в пределах вида, но существенно отличаются у представителей
разных видов. Плавают личинки передним полюсом вперед, вращаясь вокруг передне-
задней оси по часовой стрелке, при этом они совершают движения по спирали. Личинки
различных видов могут проявлять как положительный, так и отрицательный фототак-
сис.
Вслед за К. Хайдером (Heider, 1886) и Э. Меевис (Meewis, 1938) мы выделяем у ли-
чинок Homoscleromorpha три морфологически отличных района: переднелатеральный,
занимающий примерно 0,6 поверхности, узкий постеролатеральный и район заднего
полюса. Каждой морфологической зоне соответствуют жгутиковые клетки, отличаю-
щиеся по характеру и распределению цитоплазматических включений, форме и поло-
жению ядра, ультраструктурным особенностям, форме и размерам (рис. 4.15). Клетки
личинки поляризованы вдоль апикобазальной оси. По размеру и форме они незначи-
тельно отличаются на переднем и заднем полюсах. В пределах каждой клетки можно
условно выделить три зоны: апикальную, ядросодержащую и базальную.
В апикальной части клеток располагается жгутиковый аппарат. Основание жгутика
окружено выростом апикальной мембраны в виде воротничка из цитоплазматических
выростов, соединенных между собой и со жгутиками тонкими нитями внеклеточно-
го матрикса (рис. 4.16). В основании жгутика имеется базальная пластинка аксонемы,
166
Рис. 4.14. Личинки Homoscleromorpha:
а — полутонкий срез; б — внешний вид личинки Р. trilopha (СЭМ); в — полутонкий срез личинки
С. candelabrum] г — продольный скол личинки О. imperialis (СЭМ); з.п — задний полюс; ai.tc — материнские
клетки; п.п — передний полюс; с.б — симбиотические бактерии. Масштаб: а, б, г — 100 мкм; в — 50 мкм
167
Характеристики цинктобластульных личинок Homoscleromorpha
Характеристики Oscarella lobularis О. tubercu- lata О. imperia- lis О. microlo- bata Corticium candelabrum Plakina trilopha Р. jani Pseudocorti- cium jarrei
Движение личинок вперед передним полюсом + + + + + + 7 7
Вращение вокруг переднезадней оси По часовой стрелке По часовой стрелке По часовой стрелке По часовой стрелке По часовой стрелке По часовой стрелке 7 7
Яйцевидная форма + + + + + + + +
Окраска заднего полюса Гвоздичный Розовый Молочно- белый Серо- коричневый Желто- розовый Оранжевый ? ?
Жгутиковый покров Полный Полный Полный Полный Полный Полный Полный Полный
равномерный равномерный равномерный равномерный равномерный равномерный равномерный равномерный
Наличие материнских клеток + — + — — — — +
Количество морфоти- пов симбионтных бак- терий 2 1 2 6 ? 8 8 5
Размеры личинки 217/134 208/148 235/136 228/165 257/212 276/207 258/180 ?
клеток переднего полюса 23.5/2.4 17.3/2/0 17.0/0/2.2 17.3/2.8 38.0/3.1 28.0/2.0 15.6/2.2 32.0/3.4
постеролатераль- ных клеток 22/0/2.8 19.3/2.2 16.4/2.5 24.6/2.1 38.0/3.2 30.8/2.5 15.7/2.3 33.0/3.7
клеток заднего полюса 26/0/2.3 21/0/2.5 17.3/2.3 16.1/3.5 39.5/3.7 31.6/2.7 14.8/2.4 ?
безжгутиковых клеток 9.2/6.1 7.3/5.5 ? ? 32.7/9.2 ? ? ?
Базальная мембрана + + + + + + + +
Базальная сеть филоподий + + + + + + + +
Поперечно-исчерчен- ный корешок жгутика + + + + + + + +
Микровилли на апи- кальной поверхности жгутиковых клеток + + ? +
Примечание. Размеры (мкм) даны на основании 25 измерений 10 личинок каждого вида
Рис. 4-15. Строение личинки цинктобластулы (а)
и различных жгутиковых клеток у личинки
Homoscleromorpha:
б — антеролатеральные клетки; в — клетки пере-
ходной зоны и г—заднего полюса; бц — бластоцель;
з.п — задний полюс; п.п — передний полюс; с.б — сим-
биотические бактерии
от которой отходит центральная пара микротрубочек (рис. 4.17, а). В основании пере-
ходной зоны жгута, ниже базальной пластинки находятся клиновидные выросты (alar
sheet), отходящие от наружных дуплетов микротрубочек (рис. 4.17). Базальное тело
(кинетосома) имеет сходные размеры у всех изученных видов. Базальная ножка (basal
foot) в виде пробки от шампанского, не имеющая поперечной исчерченности, отходит
от центральной части кинетосомы. Сеть микротрубочек берет начало от кинетосомы,
формируя плотный непарный пучок, располагающийся ортогонально базальной ножке
(рис. 4.17, 5). Пучок расположен параллельно поверхностной мембране клетки и связан
с опоясывающей десмосомой. Дополнительная (безжгутиковая) центриоль располага-
ется под кинетосомой на одной оси с аксонемой (рис. 4.17, а, б). От центриоли отхо-
дит короткий пучок микротрубочек, который направлен в сторону базальной ножки.
169
Рис. 4-16- Апикальная часть жгутиковых клеток личинок Oscarella lobularis (а)
и Plakina trilopha (б) (СЭМ):
гнс — жгутики; мв — микровилли. Масштаб: а, б — 3 мкм
Единственный корешок отходит от кинетосомы в глубь клетки. Он имеет поперечную
исчерченность и тесно ассоциирован с ядерной мембраной (рис. 4.17, в; Boury-Esnault
et al. 2003).
Цитоплазма апикальной части клеток обычно свободна от желточных и липид-
ных включений, здесь располагается аппарат Гольджи, мелкие округлые митохон-
дрии с пластинчатыми кристами, рибосомы и мелкие электронно-прозрачные пузырьки
(рис. 4.17). Ядро находится в апикальной, средней, иногда, в базальной части клетки.
Оно имеет округлую или, чаще, овальную форму; гомогенный хроматин распределен
равномерно, отдельные гетерохроматиновые фрагменты занимают пристеночное поло-
жение.
В апикальной части между клетками образуются опоясывающие десмосомы (zonula
adhaerens) (рис. 4.18, а). Межклеточное пространство при этом составляет 14-22 нм. На
внутренней части клеточных мембран в местах контакта находится электронно-плот-
ный волокнистый материал, ширина волокон 15-25 нм. Ниже опоясывающих десмосом,
от апикальной четверти и до базальной части наблюдается иной тип межклеточных
контактов. Это правильные ряды округлых структур диаметром 0.06-0.13 мкм, распо-
ложенными параллельно длинной оси клетки (рис. 4.18, б). Расстояние между глобула-
ми варьирует от 0.02 мкм до 0.12 мкм у Р. trilopha и от 0.07 до 0.21 мкм у О. tuberculata.
Подобные типы контактов впервые описаны нами для личинок губок (Boury-Esnault et
al., 2003). Вероятно, их можно рассматривать в качестве одного из вариантов септиро-
ванных контактов, характерных для беспозвоночных (Gren, Bergquist, 1982).
Цитоплазма базальной зоны заполнена многочисленными желточными и липидны-
ми гранулами. В некоторых клетках содержатся крупные фагосомы. В свободной от
включений цитоплазме встречаются митохондрии, рибосомы, редкие мелкие электрон-
но-прозрачные вакуоли и элементы ЭПР. Длинные ветвящиеся филоподии распола-
гаются параллельно внутренней поверхности личинки. На мембранах филоподий и
базальных участков клеток происходит сборка моллекул коллагена, которые образу-
ют базальную мембрану, подстилающую всю личинку изнутри (рис. 4.19). Филоподии
170
Рис. 4-17. Базальный жгутиковый аппарат клеток личинок Plakina trilopha (а, в),
Oscarella tuberculata (б), (г; поперечный срез):
а.Г — аппарат Гольджи; б.п — базальная пластинка аксонемы; снс — жгутик; ко — корешок жгутика; тсс —
кинетосома; л.тс—липидная капля; мкт — микротрубочки; мт — митохондрия; о.д—опоясывающая десмо-
сома; п.м—пучек микротрубочек; ц.д — дополнительная центриоль; л — ядро. Масштаб: а, б — 1 мкм; в —
0,25 мкм; г — 0,5 мкм
соседних клеток, переплетаясь, образуют густую сеть, погруженную в коллагеновый
слой.
Итак, клетки личинок Homoscleromorpha образуют типичный палисадный эпите-
лий, характерный для Eumetazoa. В апикальной части клетки личиночного эпителия
соединены посредством опоясывающих десмосом; в латеральных участках образуются
удивительно правильные и регулярные мембранные выросты, напоминающие септи-
рованные контакты; наконец, в базальных частях клеток формируется сложная сеть
филоподий, которую подстилает базальная мембрана, состоящая из базальной ламины
и сети внеклеточного матрикса. Базальная мембрана в составе личинок губок описана
нами впервые, подобная структура в составе личиночного эпителия не обнаружена у
представителей других групп Porifera (Boury-Esnault et al., 2003).
171
Рис. 4-18. Специализированные межклеточные контакты у жгутиковых клеток личинок
Homoscleromorpha:
а — опоясывающая десмосома у О. microlobata (ТЭМ): на врезке — деталь десмосомы; б — контакты типа
септированных десмосом у личинок Р. trilopha (СЭМ); о.д — опоясывающая десмосома; с.-к —септированные
контакты. Масштаб: а — 1,1 мкм, врезка — 0,25 мкм; б — 1,4 мкм
Рис. 4.19. Базальная часть жгутиковых клеток цинктобластул Oscarella tuberculata (а; ТЭМ);
базальная мембрана, подстилающая жгутиковые клетки личинки у Plakina trilopha (б; СЭМ):
б.м — базальная мембрана; тс.гж: — жгутиковые клетки; л.к — липидная капля; ос — осмиофильная грану-
ла; с.б — симбиотические бактерии; я — ядро. Масштаб: а, б — 1,7 мкм
Клетки постеролатеральной зоны впервые были описаны Э.Мевис (Meewis, 1938),
которая рассматривала их в качестве некоего сенсорного светочувствительного органа
личинок. Эти клетки образуют пояс шириной 57-70 мкм вокруг заднего полюса (см.
рис. 4.15, в; 4.20). В ядрах этих клеток содержится осмиофильный кристаллоид, ориен-
тированный параллельно длинной оси клетки (рис. 4.20). На поперечном срезе он имеет
форму ромба или квадрата, на продольном — линзовидную или палочковидную форму.
172
В базальной трети клетки располагаются осмиофильные палочковидные включения,
ориентированные вдоль длинной оси клетки.
Рис. 4.20. Клетки переходной зоны цинктобластулы Oscarella tuberculata
и продольный срез внутриклеточного кристаллоида (врезка):
кр — кристаллоид; я — ядро. Масштаб — 5 мкм и врезка — 0,7 мкм
Клетки заднего полюса (см. рис. 4.15, г) характеризуются апикальным положением
округлого ядра с четко выраженным гетерохроматином. Ядра этих клеток у личинок
Oscarella располагаются в один-три ряда, тогда как у Plakina и Corticium они находятся
почти на одном уровне. В базальных частях встречается много крупных овальных или
сферических осмиофильных включений, вероятно, пигментных гранул.
В составе личиночного эпителия встречаются отдельные безжгутиковые клетки (см.
рис. 4.13). Они, как правило, располагаются в средней части эпителия и не связаны с
наружной средой. Форма клеток варьирует от сферической до грушевидной или оваль-
ной. Эти клетки не образуют филоподий или лобоподий. С соседними клетками они
связаны опоясывающими десмосомами и контактами, подобными септированным де-
смосомам.
Как указывалось выше, в состав личинок О. lobularis, О. imperials, О. sp., P.jarrei
входят клетки материнского происхождения (Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002). Внутри
личинки, как и в предличинке, эти клетки занимают пристеночное положение, как пра-
вило, в районе заднего полюса личинки. Признаков деструкции этих клеток в личинке
не обнаружено.
Компетенция и оседание. Для плавающих личинок Homoscleromorpha, как и
173
для личинок других беспозвоночных, характерен период подготовки к оседанию и ме-
таморфозу, или компетенция. В этот период экскреторные вакуоли со слизистым со-
держимым, служащим для прикрепления к субстрату, смещаются у клеток переднего
полюса цинктобластул к апикальной поверхности. Здесь они сливаются друг с другом,
образуя обширные цистерны неправильной формы (рис. 4.21). В момент прикрепле-
ния личинки к субстрату слизь апикальных вакуолей экскретируется. Кроме того, в
этот же период у клеток переднего полюса и у переходных клеток свободноплавающей
личинки происходит отшнуровка базальных участков клеток. Клетки заднего полю-
са компетентной личинки проявляют псевдоподиальную активность. Перед оседанием
форма тела личинки меняется: вместо типичной яйцевидной становится трапецевидной
или пятиугольной (на срезе).
Рис. 4.21. Экскреторные вакуоли клеток переднего полюса личинок Oscarella tuberculata в период
компетенции:
о.д — опоясывающая десмосома; э.в—экскреторная вакуоль; я — ядро. Масштаб: а — 0,5 мкм; б —
2 мкм
Личинки оседают через 12-48 ч после выхода из материнской губки. Оседание осу-
ществляется передним полюсом. При контакте с субстратом личинка может недолго
вращаться вокруг своей оси по часовой стрелке. В первые моменты прикрепления к
субстрату форма личинки резко изменяется: передний полюс расплющивается, а зад-
ний приобретает форму соска, окрашенного в характерный для вида цвет. Края мар-
гинальной зоны, т. е. переднего полюса, неровные, волнистые. При прикреплении и в
начале метаморфоза личинки, вышедшие из одной губки, способны срастаться друг с
другом.
4.5. МЕТАМОРФОЗ
Осевшая личинка (постличинка) принимает форму колокола (О. microlobata), шляп-
ки с полями (Р. trilopha) либо уплощенную форму (О. tuberculata) или с выпуклым
задним полюсом и вогнутым передним (рис. 4.22, а, в).
174
Рис. 4-22. Личинки Homoscleromorpha на первых этапах метаморфоза (СЭМ):
а — апикальный и б — базальный полюса метаморфизирующей личинки Р. trilopha] в—апикальный и
г — базальный полюса метаморфизирующей личинки О. tuberculata. Масштаб: а-г — 100 мкм
У части постличинок на бывшем заднем полюсе сразу после оседания жгутики ис-
чезают (рис. 4.22, а, в). Происходит втягивание жгутиков в цитоплазму и их разборка.
У Р. trilopha апикальная поверхность этих клеток образует сложную сеть выростов
мембраны. Большая их часть формируется, вероятно, из разросшихся микровил лей
околожгутикового воротничка.
Граница между бывшим задним полюсом и латеральной частью метаморфизирую-
щей личинки выражена довольно четко (рис. 4.22, а, в). Несмотря на высокую поверх-
ностную активность клеток этой зоны жгутики у них сохраняются. Здесь располага-
ются клетки латеральные и клетки переходной зоны с внутриядерным кристаллоидом.
175
На ранних этапах метаморфоза происходит изменение формы и размеров клеток
различных участков постличинки. На бывшем заднем полюсе личинки апикальные
участки клетки уплощаются и формируют многочисленные лобоподии и длинные фи-
лоподии. Судьба клеток апикальной поверхности метаморфизирующей личинки зави-
сит от того, в каком направлении — базальном или апикальном — пойдет инвагинация
при формировании водоносной системы рагона. Если этот морфогенез осуществляется
в апикальном направлении, то клетки трансдифференцируются в хоаноциты или эн-
допинакоциты. В противном случае апикальные клетки трансдифференцируются в эк-
зопинакоциты. Это характерно для всех исследованных видов Homoscleromorpha. При
дифференцировке в хоаноциты клетки сохраняют призматическую форму, а при диф-
ференцировке в пинакоциты клетки принимают сначала кубовидную, а затем уплощен-
ную форму.
Клетки латеральных участков постличинки проявляют наибольшую активность по
сравнению с базальными и апикальными клетками. Часть из них выселяется в по-
лость личинки (рис. 4.23, а, б). Форма клеток при этом меняется от призматической
до булавовидной вследствие смещения ядра в базальную часть (рис. 4.23, а). Здесь
же формируются лобоподии, а базальная мембрана может частично редуцироваться
(рис. 4.23, а) либо сохраняться. Специализированные клеточные контакты нарушают-
ся, и между клетками образуется более широкое пространство. Жгутик при ингрессии
клеток втягивается в цитоплазму и редуцируется. Клетки, не выселяющиеся внутрь ли-
чинки, уменьшаются. Отчасти это происходит в результате отшнуровки их базальных
участков.
Форма клеток маргинальной зоны также меняется. Они уплощаются, формируют
многочисленные псевдоподии и цитоплазматические выросты, личиночные жгутики и
микровилли редуцируются. В то же время инвагинирующие клетки сохраняют свои
жгуты. В маргинальной зоне преимущественно находятся переходные клетки с внут-
риядерным кристаллоидом, который постепенно исчезает (рис. 4.23, г).
Клетки бывшего переднего полюса цинктобластул (базальные клетки постличинки)
еще в период компетенции начинают отшнуровывать базальные участки, содержащие
фрагменты цитоплазмы и, иногда, желточные гранулы (рис. 4.23, а). Эти фрагменты в
виде сферических или овальных тел диаметром от 1,2 до 4,2 мкм располагаются вдоль
базальной мембраны постличинки. Во время начальных этапов метаморфоза жгути-
ки у клеток базального слоя сохраняются, форма клеток меняется от призматической
до кубической (рис. 4.23, в). Клетки сохраняют свои специализированные контакты,
а в их дистальной части остается хорошо выраженная базальная мембрана (рис. 4.23,
в). На апикальной поверхности этих клеток формируются многочисленные лобоподии.
Ингрессии базальных клеток не отмечено. Часть клеток базальной части постличинки
дифференцируется в базопинакоциты, отвечающие за прикрепление рагона к субстра-
ту. Апикальные участки этих клеток уплощаются, микровилли, окружавшие жгутики,
втягиваются, а жгутик редуцируется. Здесь же происходит экскреция слизи секретор-
ных вакуолей для прикрепления рагона к субстрату.
Основным морфогенетическим событием метаморфоза цинктобластул Homosclero-
morpha является погружение пласта жгутиковых клеток внутрь постличинки, однако
для него характерен полиморфизм (рис. 4.24). Чаще всего этот эпителиальный морфо-
генез осуществляется в виде куполообразной инвагинации базального пласта постли-
чинки (рис. 4.22, б\ 4.24, б-б2). У части постличинок О. tuberculata инвагинирует кольцо
клеток, окружающих центральный прикрепленный участок (рис. 4.22, г; 4.24, в1-в2).
Часто на базальной поверхности образуются многочисленные впячивания.
176
Рис. 4-23. Метаморфоз личинок Homoscleromorpha (а, в —СЭМ; б, г—ТЭМ):
а, б — иммиграция антеролатеральных клеток, в — отшнуровка базальных концов у клеток заднего полю-
са у Р. trilopha-, г — маргинальная зона с переходными клетками у Р. trilopha: снс — жгутик; и.к — иммигри-
рующая клетка; кр — кристаллоид; с.б — симбиотические бактерии; фр — отшнурованные фрагменты клеток;
я — ядро. Масштаб: а-г — 5 мкм
У многих постличинок Р. trilopha, С. candelabrum и Oscarella основой для форми-
рования водоносной системы рагона служит апикальный жгутиковый эпителий. При
этом происходит нарастание латеральных уплощенных участков постличинки на ее
апикальную поверхность с последующим их замыканием (рис. 4.24, г-г3). Нередко фор-
мирование водоносной системы происходит комбинированно с базальной инвагинацией
177
з.п
Рис. 4-%4- Разнообразие эпителиальных морфогенезов
при метаморфозе цинктобластул Homoscleromorpha:
а — осевшая личинка; б-г — различные этапы метаморфо-
за; д — рагон: ал — антеролатеральные клетки; з.п — задний
полюс; п.з — переходная зона; п.п — передний полюс
и апикальным нарастанием. Наконец, у части метаморфизирующих личинок, наряду с
центральной или кольцевой инвагинацией базальной части возможно образование и ло-
кальных инвагинирующих островков. В ходе эпителиальных морфогенезов отдельные
клетки латеральных участков маргинальной зоны могут выселяться внутрь постличин-
ки, причем у клеток сохраняется слабо выраженная базальная мембрана.
После замыкания экзопинакодермы и образования ее сплошного слоя начинает-
ся формирование водоносной системы рагона. В основе развития внутренних струк-
тур рагона (хоаноцитных камер и каналов) также находится эпителиальный морфоге-
нез. Терминальные участки внутренних складок преобразуются в хоаноцитные камеры
(рис. 4.25, а), тогда как проксимальные — в каналы. Исходно рагон имеет сиконоид-
ное строение, но с отсутствием радиальной симметрии элементов водоносной системы
(рис. 4.24, д).
Рис. 4.25. Дифференцировка личиночных жгутиковых клеток Plakina trilopha в дефинитивные
клетки губки:
а — формирование хоаноцитной камеры; б — дифференцировка эндопинакоцита; в, г — последовательные
стадии дифференцировки хоаноцитов; д, е — дифференцировка секреторных клеток мезохила: б.м — базаль-
ная мембрана; ва — вакуоль; снс — жгутик; кс — кинетосома; мв— микровилли; ос — осмиофильная гранула;
с.б—симбиотические бактерии; с.к—секреторная клетка; хб — хоанобласт; ц.д—дополнительная центри-
оль; л —ядро. Масштаб: а, е — 5мкм; б — 2 мкм; в, г — 1 мкм; д — 3 мкм
178
179
Дифференцировка клеток личинки происходит в соответствии с их позиционным
значением. При дифференцировке пинакоцитов и хоаноцитов личиночный жгутик со-
храняется (рис. 4.25, б-г). В то же время измененяется жгутиковый базальный аппарат.
Корешок распадается, безжгутиковая центриоль пинакобластов, которая располагается
у личинок ортогонально, смещается к одному из краев кинетосомы, противоположному
базальной ножке. Дифференцирующийся эндопинакоцит сильно уплощается в апико-
базальном направлении (рис. 4.25, б). При дифференцировке хоаноцитов клетки при-
обретают кубовидную или призматическую форму, в их апикальной части развиваются
микровилли, ядро смещается в базальную часть клетки (рис. 4.25, в, г).
Клетки, выселившиеся в полость личинки в ходе ее компетенции и метаморфоза,
подвергаются наиболее существенным изменениям. Они утрачивают жгутиковый ап-
парат, приобретают амебоидную или округлую форму (рис. 4.25, д, е). В дальнейшем
они дифференцируются в различные клетки мезохила: археоциты, секреторные клетки
и склероциты (у Plakina и Corticium). После развития водоносной системы рагона и
дифференцировки клеток формируются поры и оскулюм.
Плотная масса симбиотических бактерий на первых стадиях метаморфоза распола-
гается в апикальной части постличинки, но в дальнейшем равномерно распространяет-
ся внутри рагона. В процессе метаморфоза симбиотические бактерии не фагоцитируют-
ся клетками личинки, более того, они продолжают активно делиться в межклеточном
пространстве (рис. 4.23, г; 4.25, е).
Нами не обнаружена деструкция клеток или фагоцитоз одних клеток другими в
ходе метаморфоза, как у паренхимульных личинок многих Demospongiae. Не отмечена
нами также и пролиферация клеток постличинки.
Яйцо
Бластула
Бластомеры
Личинка
Жгутиковые клетки
антеролатеральные
Жгутиковые клетки
переходной зоны
Жгутиковые клетки
заднего полюса
Рагон Хоаноциты Эндопина- Базопина-
коциты коциты
Секреторные
клетки
Экзопина-
коциты
Рис. 4-26. Судьба клеток личинки Homoscleromorpha во время метаморфоза
Таким образом при метаморфозе цинктобластул Homoscleromorpha все структуры
рагона развиваются за счет жгутиковых клеток личинки без их дедифференцировки
(рис. 4.26). Судьба безжгутиковых клеток нами не прослежена. Основная роль в про-
Рис. 4.27. Почкование у Homoscleromorpha:
а, б — внешний вид почек у О. lobularis и О. tuberculata до отделения от губки (СЭМ); в, г — полутонкие
срезы формирующейся почки и плавающей почки у О. lobularis] д, е — внутренняя стенка почки с апопиляр-
ными отверстиями (д), хоаноцитная камера (е) почки О. lobularis (СЭМ): апо —апопиль; п — почка; х.к —
хоаноцитная камера; эп — эндопинакоцит. Масштаб: а — 200 мкм; б — 130 мкм; в, г — 100 мкм; д — 25 мкм;
е — 20 мкм
180
181
цессе метаморфоза принадлежит наиболее многочисленным антеролатеральным клет-
кам.
4.6. БЕСПОЛОЕ РАЗМНОЖЕНИЕ
Долгое время считалось, что у Homoscleromorpha нет бесполого размножения. Од-
нако нами было обнаружено наружное почкование у трех видов: Oscarella lobularis,
О. tuberculata и Corticium candelabrum (рис. 4.27). Формирование наружных почек Ho-
moscleromorpha существенно отличается от подобного процесса у всех других губок.
Принципиальными отличиями являются сам морфогенез и структура почек.
Почки Homoscleromorpha представляют собой выросты нормальной стенки тела ро-
дительской губки, и в месте почкования не наблюдается миграции клеток к периферии
и формирования их скоплений. Наружное почкование Oscarella можно разделить на
четыре этапа:
1) на поверхности губки, в ее маргинальных участках, расположенных ближе к
субстрату формируется множество мелких сосковидных выростов, которые состоят из
материнской эктосомы и включают экзопинакодерму и тонкий слой мезохила;
2) выросты вытягиваются в длину, увеличивается их диаметр, на продольном сре-
зе они имеют трубчатую структуру; внутренняя полость представляет собой вырост
выносящего канала; стенки выростов трехслойные: наружный слой представлен экзо-
пинакодермой, внутренний —эндопинакодермой, промежуточный включает прослойку
мезохила; в промежуточном слое располагаются мелкие хоаноцитные камеры, короткие
участки каналов водоносной системы и клетки с включениями;
3) заканчивается развитие почек; апикальная часть выростов раздувается в виде
пузыря диаметром от 350 до 590 мкм; остатки выроста представляют собой ножку
почки; на его поверхности развиваются короткие конические выросты, в которые вхо-
дят дивертикулы центральной полости; почки отшнуровываются от взрослой губки и
опускаются на субстрат; сосковидные выросты способствуют лучшему прикреплению
к субстрату; благодаря плавучести, близкой к нулевой, почка может довольно долго
находиться во взвешенном состоянии и переноситься микротечениями воды.
4) прикрепившиеся к субстрату почки развиваются в мелких губок в течение двух-
трех дней; конусовидные выросты исчезают, и формируется оскулярная трубка; по
структуре новая губка представляет собой рагон.
Наружное почкование у Homoscleromorpha резко отличается от подобного бласто-
генеза у других губок. В основе развития почки лежит эпителиальный морфогенез —
эвагинация, т. е. формирующаяся почка представляет собой не что иное, как вырост
стенки тела родительской губки. В ходе этого процесса не наблюдается пролифера-
ции, а клеточный состав почек количественно и качественно идентичен таковому де-
финитивной губки. Подобный бластогенез уникален среди губок и возможен, вероятно,
благодаря эпителиальному строению тела Homoscleromorpha.
Бластогенез Homoscleromorpha сходен с морфаллаксисом при регенерации, посколь-
ку участок почкования целиком трансформируется в новую особь, которая несмотря
на малые размеры сохраняет пропорции, характерные для взрослой губки. Подобный
морфаллактический бластогенез отмечен при паллеальном, столониальном и сосуди-
стом почковании Ascidiacea (Kawamura, Nakauchi, 1986), а также хорошо известен у
Scyphozoa и Hydrozoa (Cnidaria) (Webster, Hamilton, 1972; Hofmann, Honegger, 1990).
182
ЧАСТЬ 2. ТЕОРЕТИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ
ЭМБРИОЛОГИИ ГУБОК
ГЛАВА 5. ОПЫТ ТИПИЗАЦИИ РАЗВИТИЯ ГУБОК
(PORIFERA) И ЕЕ ФИЛОГЕНЕТИЧЕСКОЕ ЗНАЧЕНИЕ
Хорошо известно что Губки характеризуются высокой пластичностью и разнообра-
зием морфологических структур. Тем не менее всегда можно выделить ряд морфоло-
гических характеристик, типичных для вида, рода, семейства, отряда и т. д. Каждая
структура формируется в результате предшествующего морфогенеза, поэтому возни-
кает необходимость в сравнительном изучении всех стадий полового и бесполого разви-
тия. Признаки, специфичные для таксонов разного ранга, можно обнаружить не только
на поздних стадиях, но и на ранних этапах онтогенеза.
Разнообразие морфогенезов при половом и бесполом размножении у различных
представителей Porifera привлекало внимание исследователей с целью их системати-
зации и типизации (Levi, 1956; Brien, 1973а; Borojevic, 1970; Короткова, 19816; Fell,
1989; Ivanova-Kazas, 1997; Ereskovsky, 2004). В одних работах эволюция онтогенеза гу-
бок представляется в виде постепенного ряда анаболических усложнений эмбриогенеза,
коррелирующих с усложнением водоносной системы (Brien, 1967с, 1973а; Ivanova-Kazas,
1997); в других — как результат взаимоотношений амебоидной и жгутиковой клеточ-
ных линий в морфогенетических процессах у губок (Borojevic, 1970). Однако в этих
исследованиях анализ особенности индивидуального развития губок ограничивается
сопоставлением лишь морфогенезов при половом размножении.
Г. П. Короткова (19816; 1988) впервые предложила оригинальную типизацию раз-
вития губок с учетом возможности чередования в жизненном цикле и в филогенезе
губок полового и соматических морфогенезов. Теоретической основой данной систе-
мы послужила гипотеза фазной эволюции онтогенеза (Короткова, 1979, 1991), которая
разработана с учетом целостности морфогенетических процессов в жизненном цикле
особи. Согласно данной гипотезе эволюция онтогенеза — это многоуровневый и фазный,
но нелинейный (не надставочный) процесс, базирующийся на коррелятивной изменчи-
вости различных групп морфогенезов.
5.1. ТИПЫ РАЗВИТИЯ СОВРЕМЕННЫХ ГУБОК
Для построения более или менее естественной системы типов развития Porifera и
разработки гипотез эволюции их онтогенеза в распоряжении вышеуказанных авторов
имелся неполный материал. Более того, основная часть информации по развитию гу-
бок была получена на светооптическом уровне и требовала ревизии. Все это заставило
нас предпринять специальное сравнительно-эмбриологические исследование 28 видов
из восьми отрядов класса Demospongiae (табл. 5.1). Полученные нами результаты со-
поставлялись с опубликованными ранее. По развитию представителей Hexactinellida и
Calcarea были использованы лишь литературные данные. Отметим, что материалов по
183
Таблица 5.1. Список видов, районов и периода сбора исследованных автором
видов Demospongiae
Отряд Вид Район сбора Глубина, м Период сбора
Haplosclerida Haliclona aquaeductus Белое море 3-9 1983-2003
(Schmidt, 1862) » 1991-2002
Haliclona sp. » 7-12 1999
H. mediterranea Griessinger, 1973 Средиземное море 0.2-0.5 1997-1998
Ephydatia muelleri Ленинградская область
Halichondriidae Halichondria panicea (Pallas, 1766) Белое море 1-9 1993-2002
H. panicea (Pallas, 1766) Баренцево море 1-3 1987-1989
Halisarciidae Halisarca dujardini Johnston, 1842 Белое море 3-8 1982-2003
Halisarca sp. Охотское море 500-600 1984
Poecilosclerida Myxilla incrustans (Johnston, 1842) Белое море 8-20 1985-2000
lophon piceus (Vosmaer, 1881) » 8-20 1985-2000
Crellomima imparidens » 5-15 1995-2000
Rezvoy, 1925 3-12 1989-1996
Mycale lobata (Bowerbank, 1866) » 600-800 1984
Esperiopsis sp. Охотское море 4-15 1999-2001
Anchinoe paupertas (Bower- bank, 1866) Средиземное море
Dictyoceratida Ircinia oros (Schmidt 1864) » 14-17 2000
Pleraplysilla spinifera (Schulze, 1878) » 7-15 1999-2001
Dendroceratida Aplysilla sulf urea Schulze, 1878 » 14-20 1999-2001
Homosclerophorida Oscarella microlobata Muricy et al., 1996 » 13-15 1999-2001
0. imperialis Muricy et al., 1996 » 22-25 1999
0. lobularis (Schmidt, 1862) » 15-27 1999-2002
0. tuberculata » 15-17 1999-2000
(Schmidt, 1868), 0. viridis Muricy et al., 1996 » 13-15 1999-2001
Oscarella sp. 1 » 16-18 1999
Oscarella sp. 2 Японское море 1-3 2001
Corticium candelabrum Schmidt, 1862 Средиземное море 8-16 1999-2002
Plakina trilopha Schulze, 1880 » 13-15 1999-2002
P.jani Muricy et al., 1999 » 13-15 1999-2001
Pseudocorticum jarrei Boury- Esnault et all, 1995 » 13-17 1999-2001
развитию яйцекладущих Демоспонгий из отрядов Astrophorida, Chondrosida, Lithisti-
da, Verongida и подотряда Petrosina (отряд Haplosclerida) немного, причем имеющиеся
представлены фрагментарно. Соответственно отряды, в пределах которых изучено раз-
витие не более одного вида, в настоящем анализе не учитывались.
В ходе работы половые морфогенезы сравнивались по одной методике с целью вы-
деления типов развития губок, определения их специфичности для макрогрупп Porifera
и выяснения возможности применения сравнительно-эмбриологического метода в по-
строении филогенетических взаимоотношений Porifera. Под «типом развития» в данной
184
работе понимается исторически сложившийся комплекс коррелятивно связанных друг
с другом морфогенетических процессов, как унаследованных, так и приобретенных
(Иванова-Казас, 1995).
Предполагалось, что по аналогии с другими многоклеточными животными у
Porifera репродуктивные особенности — строение гамет, паттерн дробления, характер
морфогенеза, тип личинки и метаморфоза, характер бесполого размножения — могут
служить хорошими синапоморфиями на высоком таксономическом уровне.
Основными показателями, по которым проводилось сравнение, были следующие:
1) тип яйца;
2) паттерн дробления;
3) тип бластулы;
4) особенности начальных этапов развития личинки, а именно характер простран-
ственного перемещения клеток или пластов в составе зародыша;
5) период становления переднезадней полярности;
6) тип личинки;
7) ультраструктурные особенности личинки;
8) характер метаморфоза;
9) тип бесполого размножения.
На основании сравнительного анализа оригинальных и литературных данных по
половому и бесполому морфогенезам было выделено семь типов развития современных
губок (Ereskovsky, 2004). Я предложил назвать их по типу личинок, характерных для
каждой группы.
Тип развития амфибластулы (Calcaronea, Calcarea). Яйцо изолецитальное,
олиголецитальное, имеет овальную форму, короткая ось которого рассматривается как
анимально-вегетативная (рис. 5.1). Имеется комплекс специализированных питающих
Рис. 5.1. Амфибластульный тип развития (Calcaronea):
а — яйцо; б — инкурвационное дробление; в — стомобластула; г — экскурвация; д — амфибластула;
е — молодой олинтус
185
клеток. Дробление полное, асинхронное, неравномерное, инкурвационное по типу таб-
личной палинтомии. В течение всего развития зародыш сохраняет бластульную органи-
зацию, однако, эта бластула инвертированная — стомобластула. Формирование амфиб-
ластул ьной личинки сопровождается выворачиванием (экскурвацией) стомобластулы.
Переднезадняя полярность зародыша проявляется рано — с первых циклов дробления.
Передний полюс личинки соответствует вегетативному полюсу яйца и образован жгу-
тиковыми клетками, на заднем полюсе находятся безжгутиковые, зернистые клетки.
Характерны четыре клетки «креста». Корешок жгутика поперечно исчерченный. Спе-
циализированные контакты не выявлены. Метаморфоз осуществляется по мезенхим-
ному типу: жгутиковые клетки по одиночке погружаются внутрь, дедифференцируясь
в хоаноциты, клетки мезохила, склероциты и эндопинакоциты, а зернистые безжгути-
ковые клетки заднего полюса остаются на поверхности, формируя экзо- и базопинако-
дерму. Переднезадняя ось личинки становится базоапикальной осью губки. Отмечено
факультативное бесполое размножение в виде почкования, проходящего эпиморфно.
Тип развития кальцибластулы (Calcinea, Calcarea). Яйцо изолецитальное,
о л иго лецита л ьное, без признаков поляризации (рис. 5.2). Специализированные пита-
ющие клетки отсутствуют. Дробление полное, равномерное, полиаксиальное, имеется
полость дробления. В течение всего развития зародыш сохраняет целобластульную ор-
ганизацию. Переднезадняя полярность проявляется поздно в конце формирования ли-
чинки-кальцибластулы. Основной клеточный тип личинки — жгутиковые клетки. Кро-
ме того, имеются бутылковидные и вакуолярные клетки. Корешок жгутика поперечно
исчерченный. Специализированные контакты не описаны. Метаморфоз осуществляется
по мезенхимному типу и сопровождается выселением части жгутиковых клеток внутрь
Рис. 5.2. Кальцибластульный тип развития (Calcinea):
а — яйцо; б, в — полиаксиальное дробление; г — целобластула; д — кальцибластула; е — начало метамор-
фоза; снс — олинтус
186
полости и превращением их в хоаноциты и амебоциты. Оставшиеся на поверхности
клетки трансформируются в пинакоциты. Переднезадняя ось личинки становится ба-
зоапикальной осью губки. Отмечено факультативное бесполое размножение по типу
почкования.
На своеобразие развития подклассов Calcarea в свое время обратили внимание
Р. Бороевич (Borojevic, 1970) и Г. П. Короткова (19816, 1988). Оба автора выделили
эти два типа развития в качестве независимых, развивающихся параллельно. Одна-
ко Короткова подразделила тип развития Calcaronea на три подтипа, соответствующие
родам Leucosolenia, Sycon и Petrobiona. Мне кажется, что различия эмбриогенезов у
этих трех групп Calcaronea, представляющие собой частные варианты, не позволяют
выделять их в отдельные типы развития.
Тип развития трихимеллы (Hexactinellida). Наименее изученной в эмбриоло-
гическом плане группой губок является класс Hexactinellida. В настоящее время име-
ются данные по развитию лишь двух видов Hexasterophora: Farrea sollasi (Okada, 1928)
и Oopsacas minuta (Boury-Esnault, Vacelet, 1994; Boury-Esnault et al., 1999; см. гл. 2).
Однако даже эти данные позволяют рассматривать развитие Hexactinellida в качестве
особого типа.
Яйцо изолецитальное, олиголецитальное, без признаков поляризации (рис. 5.3). Спе-
циализированные питающие клетки не выявлены. Дробление полное, равномерное,
асинхронное с элементами псевдоспиральности. В течение раннего развития зародыш
сохраняет бластульную организацию. Дробление завершается клеточной деляминаци-
Рис. 5.3. Тип развития трихимеллы (Hexactinellida):
а — яйцо; б, в — радиальное дробление; г — начало клеточной деляминации; д — бластула; е — трихимелла
187
ей, приводящей к формированию двухслойного морульного зародыша. Переднезадняя
полярность личинки проявляется в ходе ее дифференцировки. В результате развития
формируется личинка трихимелла с поясом многожгутиковых клеток и синцитиальны-
ми структурами. Корешок жгутиков не отмечен. Имеются опоясывающие десмосомы.
Метаморфоз не описан. Встречается факультативное бесполое размножение по типу
почкования проходящее эпиморфно.
Рис. 54. Дисферульный тип развития (Halisarcida):
а — яйцо; б, в — полиаксиальное дробление; г — мультиполярная иммиграция; д — инвагинация; е — це-
лобластула; снс — морулообразный зародыш; з—дисферульная личинка; и — целобластульная личинка; к —
паренхимульная личинка; л — куколка; м — молодой рагон
Тип развития дисферулы (Halisarcida, Demospongiae). Яйцо изолециталь-
ное, полилецитальное, полярность не выражена (см. 3.6; рис. 5.4). Специализирован-
ные питающие клетки не обнаружены. Дробление полное, равномерное, асинхронное,
полиаксиальное, имеется полость дробления. В результате дробления формируется це-
лобластула либо морула. Последняя развивается за счет мультиполярной иммиграции
единичных клеток. Переднезадняя полярность зародыша проявляется поздно —в пе-
риод цитодифференцировки поверхностного слоя клеток. Характерен полиморфизм
личинок: встречаются целобластулы, паренхимулы и дисферулы. Внутренний клеточ-
ный слой дисферулы образуется в результате инвагинации латеральной поверхности
предличинки. Личинки полностью покрыты жгутиками. У жгутика отмечается два
корешка. Имеются опоясывающие десмосомы. Морфогенезы при метаморфозе носят
смешанный характер: экзопинакодерма развивается по эпителиальному типу из жгу-
тиковых клеток заднего полюса личинки, а базопинакодерма, эндопинакодерма и хо-
анодерма развиваются по мезенхимному. В процессе метаморфоза фагоцитоз одних
клеток другими не отмечен. Основная формообразовательная роль при метаморфозе
принадлежит жгутиковым клеткам личинки. Переднезадняя ось личинки становится
базоапикальной осью рагона. Бесполое размножение не известно.
Прямое развитие (Spirophorida, Demospongiae). Яйцекладущие раздельнопо-
лые губки. Яйца мелкие изолецитальные, олиголецитальные, без признаков поляри-
зации (см. 3.3; рис. 5.5). Специализированные питающие клетки не обнаружены. На
поверхности яйца имеются пучки коллагена. После проникновения спермия в яйцо
образуется оболочка оплодотворения. Дробление полное, равномерное, асинхронное,
радиальное до четвертого цикла. В результате дробления формируется рыхлая рав-
номерная аполярная морула. Морфогенез осуществляется путем морульной делямина-
188
ции. Морульный зародыш развивается непосредственно в молодую губку, минуя ли-
чиночную стадию. Бесполое размножение по типу почкования осуществляется путем
эпиморфоза.
Рис. 5.5. Прямой тип развития (Spirophorida):
а — зигота в оболочке оплодотворения; б — радиальное дробление; в — морула; г — разви-
вающаяся губка
Паренхимульный тип развития (Demospongiae). Объединяет яйцекладущих
и яйцеживородящих Демоспонгий, для которых характерно полное асинхронное, неупо-
рядоченное дробление, приводящее обычно к формированию морулы. В результате по-
следующего развития образуется личинка паренхимула, имеющая диагностические осо-
бенности в ранге отряда. Корешок жгутиков покровных клеток не исчерченный. Мета-
морфоз осуществляется по мезенхимному типу и сопровождается миграцией жгутико-
вых клеток внутрь, а внутренних — наружу. В ходе метаморфоза происходит полный
или частичный фагоцитоз жгутиковых клеток личинки. Можно выделить три подтипа
паренхимульного развития.
Для первого подтипа (Hadromerida, Halichondrida, Dendroceratida, Dictyoceratida)
характерны следующие черты (рис. 5.6; см. 3.2, 3.5, 3.7, 3.8):
1) изо лецита л ьное, олиголецитальное или полилецитальное яйцо, без признаков по-
ляризации;
2) формирование равномерной аполярной морулы;
3) сегрегация морулы на поверхностный слой и внутреннюю клеточную массу путем
морульной деляминации;
4) проявление переднезадней полярности личинки во время ее цитодифференциров-
ки;
5) бесполое размножение (если имеется) — почкование, геммулогенез — по эпиморф-
ному типу.
Особенности развития паренхимулы по второму подтипу (Poecilosclerida) опреде-
ляются строением яйца —телолецитального, поляризованного и полилецитального. К
другим специфическим чертам (см. 3.9; рис. 5.7) можно отнести:
189
Рис. 5.6. Паренхимульный тип развития:
а — яйцо; б — хаотическое дробление; в — морула; г — паренхимула; д — метаморфоз
1) полное, асинхронное, неравномерное, дробление;
2) формирование плотной, поляризованной, неравномерной морулы;
3) сегрегацию морулы на поверхностный слой и внутреннюю клеточную массу путем
поляризованной деляминации;
4) переход анимально-вегетативной полярности яйца в переднезаднюю ось личинки.
Третий подтип (Haplosclerida) отличается следующими признаками (см. 3.10;
рис. 5.8):
1) у морских Haplosclerida в яйце много незначительно переработанных фагоцити-
рованных питающих клеток;
2) процесс оформления желточных гранул не только в оогенезе, но и в периоде
дробления;
3) специализированные трофоциты;
4) паренхимула пресноводных губок с высокой степенью цитодифференцировки, а
также с провизорными (жгутиковый покровный слой, скелет, обширная полость, вы-
стланная пинакоцитами) и дефинитивными (хоаноцитные камеры) структурами;
5) нормальное чередование в жизненном цикле многих видов полового и бесполого
(геммулогенез) размножения.
Тип развития цинктобластулы (Homoscleromorpha). Яйцо изолецитальное,
полилецитальное, полярность не выражена. Специализированные питающие клетки не
обнаружены. Дробление полное, равномерное, асинхронное, неупорядоченное, приво-
190
Рис. 5.1. Развитие Poecilosclerida:
а — яйцо; б — хаотическое дробление; в — морула; г — паренхимула; д — метаморфоз
дящее к формированию рыхлой, неполяризованной, равномерной морулы (см. гл. 4;
рис. 5.9). Полости дробления нет. Развитие целобластулы осуществляется вследствие
мультиполярной эмиграции (центробежного расхождения клеток морулы на перифе-
рию) . Переднезадняя полярность проявляется поздно — в конце формирования личин-
ки — цинктоб л астулы, образованной однослойным жгутиковым эпителием. Среди жгу-
тиковых клеток встречаются редкие безжгутиковые. В районе заднего полюса имеется
пояс жгутиковых клеток с внутриядерным кристаллоидом. Корешок жгутика попереч-
но исчерченный. Характерна базальная мембрана и опоясывающие десмосомы. Мета-
морфоз осуществляется по эпителиальному типу: переднее (иногда, заднее) полушарие
цинктобластулы инвагинирует, формируя карманообразные впячивания жгутикового
слоя с последующей их изоляцией в хоаноцитные камеры. Жгутиковые клетки ли-
чинки служат источником всех клеток губки. Переднезадняя ось личинки становится
базоапикальной осью рагона. Факультативное почкование осуществляется по морфал-
лактическому типу.
Для каждого из семи типов развития выделены апоморфные признаки (табл. 5.2).
Результаты проведенного сравнительно-эмбриологического анализа губок требует пе-
ресмотра филогенетических отношений как внутри Porifera, так и между разными мак-
ротаксонами губок и Eumetazoa.
191
Рис. 5.8. Развитие Haplosclerida:
а — яйцо пресноводных представителей; б — яйцо морских представителей отряда; в — дробление; г — мо-
рула; д — паренхимула морских Haplosclerida; е — паренхимула пресноводных Haplosclerida; э/с — метаморфоз;
з—рагон
192
Рис. 5.9. Цинктобластульный тип развития (Homoscleromorpha):
а — яйцо; б—дробление; в — морула; г — целобластула; д — личинка цинктобластула; е — метаморфоз
Наименее изученной группой оказались шестилучевые губки (Hexactinellida), по-
этому невозможно обсуждать какие-либо филогенетические отношения внутри этого
типа.
Глубокие различия между типами развития Calcinea и Calcaronea свидетельствуют
о ранней дивергенции в эволюции этих классов. Единственной стадией, объединяю-
щей Calcinea и Calcaronea, является яйцо. Ультраструктурные особенности желточных
включений не встречаются ни в одной из групп губок за пределами известковых губок.
В то же время желточные включения чрезвычайно сходны у Calcinea и Calcaronea. О
монофилии Calcispongiae свидетельствуют и данные молекулярной биологии (Manuel
et al., 2003, 2004).
Наиболее запутаны отношения в пределах класса Demospongiae. Наличие несколь-
ких типов развития подтверждает гипотезу парафилии этой группы губок (Borchiellini
et al., 2004а). В первую очередь обращает на себя внимание цинктобластульный тип
развития, характерный для Homoscleromorpha. Он обладает рядом апоморфных при-
знаков, подтверждающих монофилию этой группы. В то же время такие признаки, как
поперечно-исчерченный корешок жгутика, IV тип коллагена, базальная мембрана у ли-
чинки и дефинитивной губки, сближают Homoscleromorpha с Eumetazoa (Ereskovsky,
Boury-Esnault, 2002; Boury-Esnault et al., 2003; Ereskovsky, 2004).
Дисферульный тип развития Halisarcida также обладает рядом апоморфий и су-
щественно отличается от развития других Demospongiae. Ряд авторов рассматривает
развитие Halisarcida как наиболее примитивное среди Demospongiae (Borojevic, 1970;
Короткова, 19816; Ereskovsky, Gonobobleva, 2000; Ereskovsky, 2004). Вероятно, этим
193
Таблица 5.2 Апоморфные признаки онтогенеза, характерные для разных типов
развития губок
Тип развития Признаки
Трихимелла (Hexactinellida) Псевдоспиральное дробление; клеточная деляминация при морфогенезе; личинка трихимелла: многожгутиковые клетки; синцитиальные структуры; отсутствие корешка жгутика
Кальцибластула (Cal- cinea) Амфибластула (Cal- caronea) Дисферула (Halisarci- da) Личинка кальцибластула Дробление по типу табличной палинтомии; стомобластула; экскурвация; личинка амфибластула Мультиполярная иммиграция при развитии паренхимулы и дисферулы; инвагинация при развитии дисферулы; личинка дисферула; эпителиальный и мезенхимный морфогенезы при метаморфозе
Прямой тип (Spirophorida) Паренхимула Оболочка оплодотворения; отсутствие личинки в онтогенезе Телолецитальное яйцо (Poecilosclerida); питающие клетки в яйце (Haplosclerida); морульная деляминация; личинка парен- химула
Цинктобластула (Ho- moscleromorpha) Мультиполярная эмиграция при развитии личинки; личинка цинктобластула: базальная мембрана, клетки с внутриядер- ным кристаллоидом; инвагинационный метаморфоз; морфал- лактический механизм почкования
определяется особое положение типа развития Halisarcida в пределах Demospongiae,
что также требует пересмотра положения этого отряда в составе данного класса.
Что касается прямого типа развития Spirophorida (без личинки), то в настоящее
время трудно судить о том, является он первично однофазным (безличиночным) или
же произошла вторичная утеря личинки. Во всяком случае, данный тип развития имеет
большое родство с паренхимульным типом развития.
Филогенетические отношения в пределах паренхимульного типа развития неясны.
В то же время паттерн дробления, характер формирования бластулы, тип морфоге-
неза, морфология личинки и ультраструктурные особенности жгутикового базального
аппарата очень сходны у всех исследованных видов в пределах отрядов Haplosclerida,
Dendroceratida, Dictyoceratida, Poecilosclerida Halichondrida и Hadromerida.
Особенности развития Poecilosclerida связаны с усложнением строения яйца; несо-
мненно, это позднейшее приобретение в эволюции онтогенеза Demospongiae. В пределах
Poecilosclerida выделяются три варианта развития, свойственные трем подотрядам: Му-
calina, Myxillina, Microcionina. Они различаются в первую очередь судьбой жгутиковых
клеток личинки при метаморфозе (см. 3.9), что определяется глубиной детерминации
данных клеток и их значением для личинки и для развития взрослой губки. Однако
этих характеристик недостаточно, чтобы рассматривать Poecilosclerida как парафиле-
тическую группу.
Развитие Haplosclerida несомненно испытало адаптивные изменения, связанные с
приспособлением к обитанию в прибрежных районах морей и в пресных водах, особенно
это касается семейств Spongillidae, Potamolepidae и Lubomirskiidae. Сходство строения
сперматозоидов, яиц, эмбрионального развития и ультраструктуры личинок подтвер-
ждает монофилию подотряда Spongillina (Ересковский, 1999). Различия в развитии
морских и пресноводных Haplosclerida свидетельствует о ранней дивергенции этих эко-
логических групп.
194
В пределах обширного отряда Hadromerida изучено развитие представителей только
трех родов: Tethya, Polymastia и Cliona (Levi, 1956; Borojevic, 1967; Mariani et al., 2000).
Тем не менее у них возможны два различных морфогенеза равномерной морулы и соот-
ветственно формирование двух типов личинки. В первом случае (Polymastia robusta —
Polymastiidae) морула преобразуется в целобластулу в результате простого уплощения
и перегруппировки клеток (Borojevic, 1967). Во втором (Tethya aurantium — Tethyidae
и Cliona viridis — Clionidae) в моруле дифференцируются поверхностный и внутренний
слои вследствие различной скорости пролиферации и дифференцировки перифериче-
ских и внутренних клеток. В результате формируется паренхимульная личинка (Levi,
1956; Mariani et al., 2000). Различия между этими паттернами развития могут объяс-
няться парафилией отряда либо его ранней дивергенцией (Chombard, 1997).
В отряде Halichondrida крайне разнообразно строение личинок, как на межвидовом,
так и на внутривидовом уровне семейства Halichondriidae. Прежде всего это касается
личиночного скелета и жгутикового покрова (Topsent, 1911; Levi, 1956; Wapstra, Van
Soest, 1987). Неоднозначна и трактовка судьбы жгутиковых клеток при метаморфозе.
Неоднородность развития в пределах Halichondrida может быть следствием высокого
полиморфизма их развития, таксономической неразработанности группы либо ее воз-
можной парафилии.
Трудности филогенетической интерпретации сравнительно-эмбриологических дан-
ных Porifera связаны с высоким полиморфизмом и феноменом эквифинальности их
развития. Один и тот же паттерн дробления и тип бластулы может приводить к раз-
витию личинок различных типов. Например, радиальное дробление и равномерная мо-
рула характерны как для Polymastia (Hadromerida) с целобластульной личинкой, так и
для Tetilla (Spirophorida) не имеющей личинки (Borojevic, 1967; Watanabe, 1978). И на-
оборот, личинки одного и того же типа могут развиваться в результате различных
паттернов дробления и личиночных морфогенезов. Например, паренхимула Reniera
(Haplosclerida) развивается при неупорядоченном дроблении и морульной делямина-
ции, тогда как паренхимула Halisarca (Halisarcida) — при полиаксиальном дроблении и
мультиполярной иммиграции (Leys, Degnan, 2002; Gonobobleva, Ereskovsky, 2004a).
5.2. СРАВНИТЕЛЬНЫЙ АНАЛИЗ ЭМБРИОНАЛЬНОГО РАЗВИТИЯ
И РАННЯЯ РАДИАЦИЯ ГУБОК
На основании сравнительного анализа эмбрионального развития представителей
макротаксонов (отрядов и подклассов) Porifera их следует разделить на четыре группы.
Они соответствуют четырем типам дробления: табличной палинтомии, полиаксиально-
му дроблению, дроблению с чертами радиальности и слабоупорядоченному — анархи-
ческому или хаотическому (рис. 5.10, 1, 2, 3, 4)-
Развитие губок с дроблением по типу табличной палинтомии. Характерно
для представителей подкласса Calcaronea (Calcarea) (рис. 5.10, 1). Дробление полное
неравномерное. В течение всего развития зародыш сохраняет бластульную организа-
цию, однако эта бластула инвертированная — стомобластула (рис. 5.10, 5). Формирова-
ние амфибластульной личинки (рис. 5.10, 32) сопровождается ее выворачиванием или
экскурвацией (рис. 5.10, 10).
Развитие губок с полиаксиальным дроблением. Плоскости дробления пер-
пендикулярны поверхности зародыша до конца цитодифференцировки; на всем протя-
жении дробления зародыш имеет определенное количество осей симметрии, которые
195
расходятся под определенными углами из одной точки — геометрического центра заро-
дыша (рис. 5.10, 2). Начиная со стадии 64 клеток судьба зародыша и механизмы его
преобразования меняются у разных губок:
1) целобластульная организация сохраняется до личиночной стадии лишь у губок
подкласса Calcinea (Calcarea; рис. 5.10, 6-14~24-36) (Borojevic, 1969), и в качестве одно-
го из вариантов морфогенеза личинок у Halisarca dujardini (Halisarcida, Demospongiae;
рис. 5.10, 6-12-34) (Gonobobleva, Ereskovsky, 2004a);
2) у Halisarca dujardini (Halisarcida, Demospongiae) возможно развитие еще двух
морфотипов личинок из целобластулы:
а) в результате инвагинации (рис. 5.10, 6-13-23) с последующей отшнуровкой ин-
вагинировавшего пласта формируется личинка дисферула (рис. 5.10, 35; Ereskovsky,
Gonobobleva, 2000);
б) в результате мультиполярной иммиграции (рис. 5.10; 6-11) развивается паренхи-
мула (рис. 5.10, 22-33] Gonobobleva, Ereskovsky, 2004а);
Развитие губок с дроблением, несущим черты радиальности. Плоскости де-
ления ориентированы перпендикулярно поверхности зародыша, имеется одна ось сим-
метрии (рис. 5.10, 3). Приблизительно до 16-клеточной стадии зародыш имеет целобла-
стульную организацию, однако дальнейшее развитие возможно по двум направлениям:
1) плоскости делений дробления сохраняют радиальность вплоть до формирования
целобластулы, состоящей приблизительно, из 64 клеток (рис. 5.10, 7);
а) у Vaceletia (Verticillitidae, Demospongiae) в результате униполярной пролифера-
ции (рис. 5.10, 15) формируется стерробластула, которая развивается в паренхимуль-
ную личинку (рис. 5.10, 37] Vacelet, 1979);
б) у Chondrosia reniformis (Chondrosida, Demospondiae) включается уникальный ме-
ханизм формирования однослойной бластульной личинки (псевдобластулы) (рис. 5.10,
38) за счет вселения во внутреннюю часть материнских клеток выводковой камеры
(рис. 5.10, 16-25] Levi, Levi, 1976);
в) у целобластулы Oopsacas minuta (Hexactinellida) в результате клеточной делами-
нации (рис. 5.10, 7-17) формируется двухслойная стерробластула (рис. 5.10, 26), кото-
рая развивается в трихимеллу (рис. 5.10, 39] Boury-Esnault et al., 1999).
2) После четвертого цикла (16 бластомеров) дробление теряет черты радиально-
сти и становится неупорядоченным (хаотическим); в результате формируется морула
(рис. 5.10, 8)] этот тип раннего развития имеется исключительно у яйцекладущих демо-
спонгий, для которых характерны мелкие олиголецитальные яйца (см. 3.1); дальнейшие
преобразования морулы включают два морфогенеза;
а) сегрегация слоя поверхностных клеток морулы вследствие их повышенной про-
лиферации; данный морфогенез напоминает морульную деляминацию у Eumetazoa;
такое развитие описано для Tetilla (рис. 5.10, 18-27), приводящее к ювенильной губ-
ке (рис. 5.10, 40) вследствие прямого развития (Spirophorida, Demospongiae) (Watanabe,
1978) и для Tethya aurantium (рис. 5.10, 18} 28), приводящее к паренхимуле (Hadromeri-
da, Demospongiae; рис. 5.10, ^7), (Levi, 1956);
б) сплющивание морулы (рис. 5.10, 8, 19) с образованием однослойной уплощенной
целобластульной личинки («плакулы») покрытой жгутиками (рис. 5.10, ^2), у Polymas-
tia robusta (Hadromerida, Demospongiae; Borojevic, 1967); подобный механизм известен,
например, при гаструляции Ascidiacea.
Развитие губок с неупорядоченным (хаотическим) дроблением. Приводит
к формированию равномерной (за исключением Poecilosclerida) морулы (рис. 5.10, 4,
9). После стадии 64 клеток наблюдаются следующие вариации личиночного развития:
196
Рис. 5.10. Сравнительная схема эмбрионального развития представителей макротаксонов (отрядов и подклассов) Porifera:
1~4 —дробление: 1 —табличная палинтомия; 2— полиаксиальное дробление; 3— радиальное; 4 —хаотическое; 5-9—бластула: 5 — стомо-
бластула; 6, 7 — целобластула; S, 9—морула; 10-31—морфогенез и предличинка: 10—экскурвация; 11—мультиполярная иммиграция; 12-
14 — полиаксиальное дробление без морфогенеза; 15 — униполярная пролиферация; 16, 25 — вселение материнских клеток (черный цвет) в
целобластулу; 17 — клеточная деляминация; 18 — морульная деляминация; 19 — уплощение морулы; 20 — мультиполярная эмиграция; 21 — мо-
рульная деляминация; 22 — предпаренхимула; 23 — инвагинация; 24 — целобластула без базальной мембраны; 25 — предпсевдобластула; 26 —
двуслойная стерробластула; 27, 28 — морула; 29 — целобластула с базальной мембраной; 30 — морула; 31 — дибластула; 32~46 — личинки: 32 —
амфибластула Calcaronea; 33 — паренхимула Halisarcida; 34 — целобластула Halisarcida; 35 — дисферула Halisarcida; 36 — кальцибластула Cal-
cinea; 37 — паренхимула Verticillitida; 38—псевдобластула Chondrosida; 39—трихимелла Hexactinellidae; 40— ювенильная губка Tetilla-, 41 —
паренхимула Hadromerida; ^2 — плоская целобластула Polymastia-, 43 — цинктобластула Homoscleromorpha; 44~46 — паренхимула Demospongiae:
Poecilosclerida (44), Haplosclerida (43), Dendroceratida (46)
a) у Homoscleromorpha происходит формирование целобластулы (рис. 5.10, 29) за
счет мультиполярной эмиграции клеток морулы (рис. 5.10, 20) с последующим разви-
тием личинки цинктобластулы (рис. 5.10, ^<7; Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002).
б) морула преобразуется в паренхимульную личинку (рис. 6.10: 44) 45, 46)- Этот ва-
риант развития характерен для всех яйцеживородящих Демоспонгий, за исключением
Halisarcida и Verticillitida.
Результаты проведенного сравнительного анализа дробления и личиночного мор-
фогенеза свидетельствуют о том, что эти признаки не могут служить основой для фи-
логенетических построений в пределах Porifera. Например, эмбриогенез Calcinea (Cal-
carea) (рис. 5.10, 2-6-14-24-36) гораздо ближе к развитию Halisarcida (Demospongiae)
(рис. 5.10, 2-6-12-34), чем к родственным им представителям Calcaronea (рис. 5.10, 1-
5-10-32).
Таким образом, можно сделать вывод, что основываясь лишь на типе дробления или
типе морфогенеза личинки, рассматриваемых вне целостного онтогенеза, нельзя уста-
навливать филогенетические отношения в пределах Porifera. Иными словами, попытки
построения эволюции онтогенеза губок, основанной на сравнении только паттернов
дробления, либо личиночных морфогенезов, либо морфологии личинок, нам кажутся
малопродуктивными.
В литературе часто обсуждается проблема эволюционной первичности того или
иного типа дробления. К сожалению, в подобных работах анализ обычно начинают
с Cnidaria, игнорируя наиболее примитивных Metazoa —губок. Большинство авторов
считают исходным радиальное дробление (Slewing, 1979; Valentine, 1997). Иванова-Ка-
зас (1995) рассматривает в качестве анцестрального типа табличную палинтомию Cal-
caronea (кл. Calcarea). Мне кажется, что этот уникальный и во многом аберрантный тип
дробления (как и все развитие Calcaronea) неверно рассматривать в качестве эволю-
ционно исходного. Более вероятным сценарием эволюции раннего эмбриогенеза Meta-
zoa можно считать такой, при котором наиболее примитивным типом дробления было
беспорядочное и полиаксиальное. Что касается радиального дробления, то оно могло
возникнуть на базе как полиаксиального, так и хаотического. Четыре основных типа
дробления Porifera — табличная палинтомия, полиаксиальное, радиальное и неупоря-
доченное — приводят к трем основным типам бластул: стомоб л астуле, целобластуле и
моруле. В то же время следует подчеркнуть, что последние два типа бластул возникают
при разных типах дробления.
Морфогенезы, связанные с формированием личинок, крайне разнообразны. Они
обеспечиваются морфогенетическими движеними клеток и их пластов, описываемых
нами в тех же терминах, которые применяются при описании гаструляции Eumetazoa
(подробно см. гл. 6). Таким образом, разнообразие паттернов дробления, типов бластул
и морфогенезов, приводящих к формированию личинок губок, не позволяет делать
заключение о неких линейных путях эволюции этих стадий эмбриогенеза у всех Porifera.
Это скорее свидетельствует о раннем расхождении макрогрупп губок, т. е. парафилии
и их длительной параллельной эволюции.
198
ГЛАВА 6. СРАВНИТЕЛЬНЫЙ АНАЛИЗ
ИНДИВИДУАЛЬНОГО РАЗВИТИЯ ГУБОК
Представленный в предыдущих главах материал по развитию губок в пределах от-
дельных макрогрупп (отрядов, подклассов, классов) свидетельствует о вариабельности
различных стадий и процессов развития. Тем не менее всем губкам свойственны такие
черты развития, которые присущи только этой группе Metazoa и не наблюдаются у
других многоклеточных животных. В данной главе мы рассмотрим эти особенности по
стадиям онтогенеза, а не по таксономическому принципу.
6.1. ГАМЕТОГЕНЕЗ
Гонад у губок нет, и гаметогенез имеет чаще всего диффузный характер. Одной
из особенностей этого процесса у губок можно считать возникновение половых клеток
путем прямой трансформации из ядрышковых амебоцитов или хоаноцитов. Основные
же стадии формирования гамет сходны у губок с аналогичными процессами у других
животных (Fell, 1983; Reiswig, 1983; Simpson, 1984; Ефремова, 1988).
Во время сперматогенеза у Hexactinellida, Demospongiae и Homoscleromorpha форми-
руются временные сферические образования — сперматоцисты, ограниченные уплощен-
ными соматическими клетками, в которых происходит сперматогенез (Reiswig, 1983;
Ефремова и др, 19876; Boury-Esnault, Jamiesson, 1999). У Calcaronea сперматоцисты не
формируются (Reiswig, 1983; Simpson, 1984; Анакина, Короткова, 1989). Развитие муж-
ских половых клеток в пределах цисты обычно осуществляется синхронно. Однако у
Homoscleromorpha в пределах цисты наблюдается градиент созревания спермиев, что
сближает эту группу губок с Eumetazoa (см. гл. 4).
Рис. 6.1. Сперматозоиды губок:
а — примитивный спермин Demospongiae; б — спермий
с акросомой Homoscleromorpha; в — атипичный спермий
Calcaronea: ак — акросома; снс — жгутик; мт — митохон-
дрия; я — ядро
Сперматозоиды Calcaronea атипичные они имеют сферическую форму и лишены
жгутика (рис. 6.1, а). Сперматозоиды большинства губок относятся к примитивному
типу, для которого характерны большой объем цитоплазмы и несколько митохондрий,
акросомы обычно нет (рис. 6.1, б). Однако на основании электронно-микроскопических
наблюдений, предпринятых за последние двадцать лет, установлено, что среди Porifera
199
имеются виды, представители которых обладают сперматозоидами с акросомой, что ра-
нее считалось чертой, характерной для животных более высокоорганизованных групп.
Акросомы были описаны в сперматозоидах многих видов Homoscleromorpha (рис. 6.1,
в; см. гл. 4). Среди Calcarea сперматозоиды с акросомой обнаружены у Sycon calcaravis
(Nakamura et al. 1998). Однако у самой многочисленной группы Porifera —Demospon-
giae, сперматозоиды с акросомой описаны только у представителей двух видов отряда
Poecilosclerida (см. 3.9).
Считается, что организация сперматозоидов, наряду с другими морфологическими
характеристиками, может служить хорошим признаком в таксономии животных (см.
Дроздов, Иванков, 2000). Приведенные выше данные по ультраструктурной организа-
ции сперматозоидов Poecilosclerida и Calcaronea не согласуются с этим положением.
Так, у Crambe crambe и Crellomima imparidens (сем. Myxillina) имеется акросома, то-
гда как у третьего представителя этого же подотряда— Myxilla incrustans, ее нет (см.
3.9). Вероятно, акросома могла возникать неоднократно в эволюции. Ее появление свя-
зано с характером осеменения и оплодотворения, структурой яйцевых оболочек и их
доступностью для проникновения спермия, а не с таксономической принадлежностью
или филогенетическим положением видов.
Женские половые клетки развиваются в хоаносоме диффузно или, иногда, мел-
кими группами. Такое распределение ооцитов описано как у яйцекладущих, так и у
яйцеживородящих губок (Короткова, 19816; Fell, 1983; Simpson, 1984; Ересковский, Ко-
роткова, 1999). В оогенезе большинства яйцеживородящих губок не отмечено типич-
ного желткообразования. У них преобладают различные формы передачи ооцитам от
вспомогательных клеток питательного материала, из которого формируется вторичный
желток. Нередко происходит фагоцитоз целых клеток или их фрагментов, превраща-
ющихся в фаголизосомы (рис. 6.2). Фагоцитируются соматические клетки (хоаноциты,
Рис. 6.2. Взаимоотношения ооцитов губок
со вспомогательными клетками
в период вителлогенеза (по: Fell, 1983):
а — экзоцитоз в периооцитарное пространство пита-
тельного материала вспомогательными клетками с по-
следующим его поглощением ооцитом; б — передача ма-
териала от вспомогательных клеток ооциту через цито-
плазматические мостики; в — фагоцитоз вспомогатель-
ных клеток ооцитом; г — вспомогательные клетки оста-
ются плотно ассоциированными с ооцитом, передача пи-
тательного материала осуществляется в ходе эмбриоге-
неза
200
клетки мезохила), которые часто называются в литературе трофоцитами. Если строго
придерживаться значения термина «трофоцит», то следует признать, что этой разно-
видности клеток у губок нет. В эмбриологии трофоцитами принято называть клетки,
развивающиеся в процессе оогенеза из оогониев. Ооциты и трофоциты соединены ци-
топлазматическими мостиками и окружены фолликулярным эпителием, чего обычно
у губок не наблюдается (Айзенштадт, 1984). Однако для Haplosclerida характерно по-
явление в период вителлогенеза особой популяции ядрышковых амебоцитов, богатых
включениями, которые мигрируют к ооциту и фагоцитируются им, что свидетельству-
ет о большей специализации оогенеза у Haplosclerida по сравнению с другими отрядами
Демоспонгий (см. 3.10; Ересковский, 1999). У яйцекладущих Демоспонгий и Homoscle-
romorpha вителлогенез осуществляется за счет эндогенного синтеза (см. 3.1; гл. 4).
Примитивными чертами оогенеза и организации ооцитов губок следует считать от-
сутствие сегрегации ооплазмы и, по-видимому, цитоплазматических детерминант, а как
следствие, и механизмы детерминации осей будущей личинки или молодой губки (при
прямом развитии). К примитивным признакам яйцеживородящих губок следует отне-
сти и отсутствие яйцевых оболочек (Brien, 1973а; Bergquist, 1978; Короткова, 19816;
Fell, 1983). В то же время, у яйцекладущих демоспонгий в ходе оогенеза формируется
примитивная желточная оболочка (см. 3.1).
6.2. ЭМБРИОГЕНЕЗ
Эмбриональное развитие яйцеживородящих форм, преобладающих среди Porifera,
происходит во временных выводковых камерах — особых капсулах, формирующихся в
конце вителлогенеза из уплощенных клеток хоаноцитной природы, как у Halisarca du-
jardini (Demospongiae) или известковых губок, либо из амебоцитов, как, например, у
Haplosclerida (Fell, 1983; Simpson, 1984), либо из эндопинакоцитов (Homoscleromorpha)
(Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002). Уплощенные клетки, окружающие яйцо и зародыш
не являются настоящими фолликулярными клетками, как их называют многие авторы
(Fell, 1974а, 1983, 1989; Bergquist, 1978; Simpson, 1984 и др.), поскольку слой этих кле-
ток не имеет базальной мембраны, а клетки не участвуют в синтезе материала яйцевых
оболочек. По окончании развития эпителий выводковой камеры участвует в построе-
нии каналов водоносной системы. Для Homoscleromorpha, однако, нами были описаны
настоящие фолликулы метазойного типа (см. гл. 4).
Дробление
У Губок можно выделить четыре основных способа дробления (рис. 6.3): неупорядо-
ченное (хаотическое) — Homoscleromorpha, большинство яйцеживородящих Demospon-
giae; дробление с чертами радиальности — яйцекладущие Demospongiae, Hexactinelli-
da; полиаксиальное — Halisarcida (Demospongiae), Calcinea (Calcarea); инкурвационное
дробление по типу табличной палинтомии — Calcaronea (Calcarea). Как уже отмечалось,
примитивные черты дробления губок в первую очередь связаны с низкой специализаци-
ей яйцеклетки. У Демоспонгий дробление обычно не характеризуется устойчивостью
пространственного расположения бластомеров, синхронность делений либо вовсе от-
сутствует, либо рано утрачивается (см. гл. 3). У известковых губок с амфибластульной
личинкой (Calcaronea) дробление может быть более упорядоченным и более синхрон-
ным. Это связано с ранней специализацией макромеров на выполнение ими питающей
201
0
©
Q
О
О
Рис. 6.3. Основные типы дробления губок:
а — неупорядоченное (хаотическое); б — табличная палинтомия (инкурвационное дробле-
ние); в — радиальное; г — полиаксиальное
функции и с особым палинтомическим типом дробления (см. 1.1). В то же время у
Halisarcida с полиаксиальным дроблением и у Homoscleromorpha с неупорядоченным
дроблением бластомеры связаны между собой сложной сетью филоподий, обеспечива-
ющей интеграцию зародыша (см. 3.6; гл. 4).
Своеобразной особенностью дробления многих видов губок можно считать проник-
новение из мезохила в состав зародыша эндосимбионтных бактерий (Кауе, 1991; Sizova,
Ereskovsky, 1997; Ereskovsky, Gonobobleva, 2000; Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002). Особо
следует отметить внедрение в развивающийся зародыш губок соматических клеток ма-
теринского происхождения. У Homoscleromorpha материнские клетки проникают в про-
странство между яйцом и фолликулом во время замыкания последнего. В дальнейшем
эти клетки располагаются в центральной части зародыша (Ereskovsky, Boury-Esnault,
2002). У ряда яйцеживородящих демоспонгий {Microciona prolifera, Halisarca nahanten-
sis, H. dujardini, lophon piceus) материнские гранулярные клетки с эозинофильными
включениями проникают в формирующуюся личинку сквозь фолликул и личиночный
202
эпителий (Simpson, 1968; Chen, 1976; Короткова, Ермолина, 1982; Ересковский, 1986;
Ereskovsky, Gonobobleva, 2000). У яйцекладущих демоспонгий например у Cliona celata
(Warburton, 1961), Hemectyon ferox (Reiswig, 1976), Chondrosia reniformis (Levi, Levi,
1976) в состав развивающейся личинки проникают материнские клетки, находящие-
ся на поверхности выметанных ооцитов. Наконец, у Calcaronea различные соматиче-
ские клетки: вспомогательные клетки у Leucosolenia botrioides и L. complicata (Tuzet,
1948; Анакина, 1981), амебоциты с гетерогенными включениями и сферульные клетки
у Grantia compressa (Gallissian, 1983), амебоидные микрогранулярные клетки у Scypha
ciliata (Franzen, 1988) попадают в полость амфибластулы во время ее экскурвации.
Однако роль этих клеток в составе личинок и в ходе метаморфоза до сих пор не ис-
следована. У яйцекладущих демоспонгий рода Tetilla, для которых характерно прямое
развитие, вслед за дроблением сразу же наступает стадия дифференцировки клеток и
развитие молодой губки (Watanabe, 1978; Watanabe, Masuda, 1990).
Личиночный морфогенез. Проблема зародышевых листков и гаструляции
у губок. Можно ли морфогенетические движения в раннем развитии
сводить к гаструляции?
Одной из наиболее дискуссионных проблем биологии развития губок является про-
блема приложимости к ним понятий «гаструляция» и «зародышевые листки». Она
усложняется крайней вариабельностью аналогичных процессов развития у разных
групп, а также так называемой «инверсией зародышевых листков», т. е. трансформа-
цией жгутиковых клеток личинки в хоаноциты в ходе метаморфоза. Представление об
«инверсии зародышевых листков» у губок впервые было высказано Ф. Шульце (Schulze,
1878). Оно так резко противоречит классической теории зародышевых листков, что бо-
лее 100 лет составляет предмет оживленной дискуссии (см. ниже). Многие авторы (Ко-
rschelt, Heider, 1936; Duboscq, Tuzet, 1937; Levi , 1963; Brien, 1967c, 1973a; Fioroni, 1979
и др.), желая согласовать особенности развития губок с теорией зародышевых лист-
ков, пытались доказать, что листки образуются у губок только во время метаморфоза.
Другие исследователи признают извращение зародышевых листков, но полагают, что
гаструляция наступает у губок тотчас после дробления (Иванов, 1968, 1971; Иванова-
Казас, 1975, 1995; Гуреева, 1976; Efremova, 1997; Ivanova-Kasas, 1997; Boury-Esnault et
al., 1999; Leys, Degnan, 2002). Наконец, ряд исследователей считает, что губки остались
на том этапе эволюции Metazoa, когда зародышевые листки еще не сформировались,
так что не может быть и речи об их извращении (Иванов, 1937; Заварзин, 1946; Boro-
jevic, 1969; 1970; Salvini-Plaven, Splechtna, 1979; Короткова, 1979, 1981а; Серавин, 1986,
1992; Gaino, Burlando, 1990; Ereskovsky, Korotkova, 1997, Ересковский, Короткова, 1999;
Ересковский, 1999).
Для того чтобы подробно разобраться в проблеме приложимости понятия «гастру-
ляция» к губкам, следует сначала определить термин «гаструляция». Понятие о гастру-
ляции принадлежит к числу основных понятий эмбриологии. Но со временем, вслед-
ствие бурного развития науки, накопления новых фактических данных и теоретических
разработок смысл этого термина сильно изменился.
Термины «гаструла» и «гаструляция» были введены в научный обиход Э. Геккелем
в его монографии «Биология известковых губок» в 1872 г. (Haeckel, 1872) и детализи-
рованы в 1874 г. в книге «Теория Гастреи» (Haeckel, 1874). Гаструлой Э. Геккель обо-
значил «ту раннюю эмбриональную стадию, на которой эмбриональное тело животного
представляет собой простейшую форму особи: одноосное, лишенное придатков, нерас-
203
члененное полое тело, простая полость которого (первичный кишечник) оканчивает-
ся на одном полюсе оси отверстием (первичный рот), стенка тела которого состоит из
двух клеточных слоев или листков, энтодермы или кишечного листка, и экзодермы или
кожного листка». Э. Геккель уточняет, что «содержание этой теории основано на при-
знании подлинной гомологии между первичной закладкой кишечника (т. е. гаструля-
цией. — А. Е.) и обоими первичными зародышевыми листками у всех животных». Здесь
же Э. Геккель вводит допущение, что первичной формой гаструляции является инваги-
нация. В эмбриологической литературе имеются различные трактовки этого понятия,
которые порой противоречат друг другу. Наиболее распространено представление о га-
струляции как процессе сегрегации зародышевых листков (эктодермы и энтодермы). В
то же время все определения объединяет указание на то, что результатом гаструляции
является формирование зачатка средней кишки.
Недавно появились работы, в которых сделана попытка доказать наличие гастру-
ляции у губок (Efremova, 1997; Boury-Esnault et al., 1999; Leys, Degnan, 2002). Авторы
apriori признают наружный пласт губок (экзопинакодерму) эпидермисом, а внутрен-
ний (вероятно, хоанодерму) — гастроэнтодермой (Leys, Degnan, 2002). В то же время
согласно логике авторов, под гаструляцией следует понимать морфогенез, приводящий
к формированию личиночного паттерна.
В отличие от сложноорганизованных животных, в эмбриогенезе которых различают
стадии дробления, бластуляции, гаструляции, гистогенеза и органогенеза при развитии
личинки или дефинитивных структур, у губок фактически отсутствует завершающая
стадия бластуляции и формирование зародышевых листков (гаструляция). На позд-
них стадиях дробления, которые обычно называются стадией бластулы или морулы, у
них начинаются процессы дифференциации личиночных клеток (пограничных жгути-
ковых клеток и склероцитов). У губок нет и стадии гаструлы, которая представляет со-
бой у сложноорганизованных животных, согласно классическим представлениям, этап
становления зародышевых листков — эктодермы и энтодермы (Иванова-Казас, 1995).
Судьба специализированных личиночных клеток (покровных, скелетогенных и др.) гу-
бок различна и не гомологична судьбе зародышевых листков у Eumetazoa, так как
у Porifera нет частей тела, органов и тканей, гомологичных таковым у других Meta-
zoa. Кроме того, у них не выработались механизмы ранней детерминации клеток в
составе тканей дефинитивных губок (пограничных и тканей внутренней среды). Имен-
но с этим связана трансдифференцировка одних типов клеток в другие и постоянная
реаранжировка гистологических структур. Нет и не может быть у губок и эмбрио-
нальных закладок типа эктодермы и энтодермы или гомологичных им групп клеток,
детерминированных на развитие кишки и кожных покровов, поскольку таких тканевых
систем у губок нет (Salvini-Plawen, Splechtna, 1979; Rasmont, 1979; Короткова, 1981а,
б, 1988а, 1997; Анакина, 1981; Серавин, 1986, 1992; Малахов, 1990; Gaino, Burlando,
1990; Ereskovsky, Korotkova, 1997; Ересковский, Короткова, 1999; Peterson, Davidson,
2000).
В современной биологии развития считается, что морфогенетические процессы, с
одной стороны, и образование тех структур, которые мы называем «зародышевыми
листками», с другой, —не одно и то же (Gilbert, 2000). Это положение проявляется и
при развитии Эуметазоа, у которых гаструляция, как морфогенетический процесс, не
связана или обычно не связана с процессами клеточной дифференцировки (Дондуа,
1994).
В ходе личиночного морфогенеза губок встречаются практически все типы клеточ-
ных перемещений, характерных для гаструляции Eumetazoa: морульная деляминация
204
Рис. 6.4- Различные типы морфогенезов Porifera, приводящих к формированию личинки:
а — морульная деляминация (отряды Demospongiae: Dendroceratida, Dictyoceratida, Halichondrida, Hap-
losclerida); 6 — клеточная деляминация (Oopsacas minuta, Hexactinellida); в — инвагинация (Halisarca dujar-
dini, Demospongiae); г — мультиполярная иммиграция (H. dujardini, Demospongiae); д — экскурвация (Cal-
caronea); е — формирование бластулы (псевдобластулы) за счет вселения материнских клеток в морулу
(Chondrosia reniformis, Demospongiae); снс — поляризованная деляминация (Halicchondrida, Poecilosclerida);
з — униполярная пролиферация ( Vaceletia cripta, Demospongiae); и — мультиполярная эмиграция (Homoscle-
romorpha)
(рис. 6.4, а; отряды демоспонгий — Dendroceratida, Dictyoceratida, Halichondrida, Hap-
losclerida; см. гл. 3) клеточная деляминация (рис. 6.4, б\ Oopsacas minuta — Hexactinel-
lida; см. гл. 2), инвагинация (рис. 6.4, в) и мультиполярная иммиграция (рис. 6.4, г;
Halisarca dujardini — Demospongiae, отр. Halisarcida; см. 3.6). В то же время описаны
и уникальные морфогенезы, отсутствующие у других многоклеточных животных. К
ним относятся экскурвация у Calcaronea (рис. 6.4, д; см. 1.1), формирование бластулы
(псевдобластулы) вследствие вселения материнских клеток в морулу у Chondrosia reni-
formis (Demospongiae, отр. Chondrosida; рис. 6.4, е; см. 3.1), поляризованная делямина-
ция, ранее рассматриваемая как эпиболия (рис. 6.4, ж\ Myxilla rosacea— Demospongiae,
205
отр. Poecilosclerida; см. 3.9), униполярная пролиферация, которую некоторые авторы
относили к униполярной иммиграции (рис. 6.4, д\ Vaceletia cripta — Demospongiae, отр.
Verticillitida; Vacelet, 1979), и мультиполярная эмиграция у Homoscleromorpha (рис. 6.4,
щ см. гл. 4).
Указанные морфогенетические движения отдельных клеток или их пластов (табли-
ца) могут:
1) предшествовать дифференциации личиночных клеток;
2) совпадать с ней;
3) следовать за дифференцировкой.
Характер личиночных морфогенезов у Губок
Морфогенез Эпителиаль- ный (Э) или клеточный (К) тип Предшест- вует диф- ференци- ровке Совпада- ет с диф- ференци- ровкой Следует за диффе- ренци- ровкой Пример
Морульная деламинация К + Dendroceratida, Dictyoceratida, Halichondrida, Haplosclerida
Клеточная деламинация К + — — Hexactinellida
Мультиполярная иммиграция К + — — Halisarcida
Униполярная иммиграция К — + — Halisarcida
Инвагинация Э — — + Halisarcida
Экскурвация Э — — + Calcaronea
Ингрессия материнских клеток К + — — Chondrosida
Поляризованная деламинация К — + — Poecilosclerida
Униполярная пролиферация К — + — Verticillitida
Мультиполярная эмиграция К + - - Homoscleromorpha
Как следует из данной таблицы, лишь эпителиальные морфогенезы осуществля-
ются у губок после морфологически выраженной дифференцировки клеток, в первую
очередь покровных жгутиковых клеток личинки.
Необходимо подробнее остановиться на некоторых морфогенезах, встречающихся
только у губок, названных мною униполярной пролиферацией, мулътиполярной эми-
грацией и поляризованной деляминацией. У реликтовых «Sphinctozoa» — Vaceletia crip-
ta Ж. Васле (Vacelet, 1979) описал формирование плотной морулы из целобластулы за
счет иммиграции клеток из района одного полюса. Внешне этот процесс напомина-
ет униполярную иммиграцию, хорошо известную у многих Книдарий (Martin, 1997).
Под иммиграцией подразумевается выселение отдельных клеток из стенки бластулы
в бластоцель. При тщательном просмотре полутонких срезов, любезно предоставле-
ных мне Ж. Васле, я не обнаружил картин выселения клеток, подобных тем, которые
происходят, например, в эмбриогенезе Halisarca dujardini. Внутреннее скопление кле-
ток морулы формируется, по-видимому, благодаря повышенной пролиферации клеток
в районе одного из полюсов полой бластулы. Причины этого явления не исследованы.
Подобный морфогенез на стадии раннего развития не описан у других многоклеточных
животных, что и позволило выделить его в качестве нового морфогенеза — униполярной
пролиферации.
Механизм мулътиполярной эмиграции Homoscleromorpha сходен с широко распро-
страненным среди Eumetazoa процессом схизоцелии. Однако принципиальное отличие
мультиполярной эмиграции от схизоцелии состоит в том, что этот процесс связан с
206
формированием целобластулы из морулы, т. е. преобразование всего развивающегося
организма происходит до его аксиализации и дифференциации клеток. Схизоцелия же
обычно связана с расхождением дифференцированных клеток в локальных скоплени-
ях поляризованного зародыша, как в случае формирования эктодермальной выстилки
у планул Книдарий или образования целомических полостей у Аннелид. Иными сло-
вами при мультиполярной эмиграции, как, впрочем, и при инвагинации, формируется
первичная полость тела, а при схизоцелии — вторичная полость либо некие полости в
формирующихся органах.
Поляризованная деляминация отличается от эпиболии тем, что в ходе этого морфо-
генеза деляминация, начинающаяся на одном из полюсов (предположительно, анималь-
ном), постепенно охватывает весь зародыш. При эпиболии же происходит обрастание
мелкими анимальными клетками более крупных вегетативных вследствие их повышен-
ной пролиферации.
Все морфогенезы у Metazoa подразделяют два типа: эпителиальные и мезенхимные
или клеточные (Исаева, 1994; Gilbert, 2000). Эпителиальные морфогенезы определяют-
ся, во-первых, жесткостью закрепления в генетической памяти клетки полярности, в
чем ведущую роль играют контактная поляризация и контакты с соседними клетками,
а во-вторых, изотропностью или анизотропностью среды. Как видим, в эмбриогенезе
губок встречаются оба типа морфогенезов.
Другими важнейшими функциями гаструляции в ее развернутой трактовке явля-
ются морфологическое установление основной оси (аксиализация) и становление основ-
ного плана строения. Рассмотрим ранний морфогенез у губок и под этим углом зрения.
Выше мы установили, что у губок имеются практически все морфогенетические дви-
жения, которые происходят у Eumetazoa в ходе гаструляции. К поляризованным мор-
фогенезам относятся лишь четыре из них: экскурвация, поляризованная деляминация,
инвагинация, униполярная пролиферация.
Экскурвация (подробно см. 1.1) является жестко поляризованным процессом: вы-
ворачивание стомобластулы осуществляется вдоль переднезадней оси личинки, но не
определяет ее, поскольку она закладывается с первых же циклов дробления. Поля-
ризованная деляминация четко связана с ориентацией основной оси зародыша: она
начинается на одном полюсе и распространяется к противоположному. Но, как и в
случае с экскурвацией, данный морфогенез не приводит к морфологическому прояв-
лению переднезадней оси личинки. Эта ось морфологически выражена уже на стадии
зиготы, благодаря телолецитальности яйца. Как показали наши специальные иссле-
дования, инвагинация, приводящая к формированию личинки дисферулы у Halisarca
dujardini, никогда не осуществляется на будущем заднем полюсе личинки (Ereskovsky,
Gonobobleva, 2000; Gonobobleva, Ereskovsky, 2004a). Она всегда отмечена лишь в ла-
теральной части предличинки и, следовательно, не имеет отношения к установлению
переднезадней оси личинки. По поводу поляризованной пролиферации у V. cripta мы
не располагаем данными относительно ее связи или зависимости от будущей основной
оси паренхимулы.
Несмотря на дискуссионность проблемы наличия или отсутствия гаструляции у гу-
бок, работ по выявлению клеточных линий у развивающихся зародышей губок и их
судьбы при метаморфозе личинки с применением методов молекулярной биологии и
иммуноцитохимии до настоящего времени не проводилось. Усложняет проведение по-
добных работ традиционными морфологическими методами и трансдифференциров-
ка клеток губок на основе их высокой полипотентности. Лучше всего это показано в
экспериментах по развитию губок из конгломератов диссоциированных соматических
207
клеток (Simpson, 1984; Weissenfels, 1989; Короткова, 1997). Полученные к настоящему
времени морфологические результаты нуждаются в переисследовании и уточнении с
использованием современных методов.
6.3. ПОСТЭМБРИОНАЛЬНОЕ РАЗВИТИЕ
В животном мире существует как прямое, так и непрямое, или личиночное развитие.
В первом случае на свет появляется так называемая ювенильная форма —организм,
обладающий основными чертами плана строения взрослого животного. В этом случае
постэмбриональное развитие сводится к развитию основных систем тканей и органов
и росту организма. При непрямом развитии из яйцевых оболочек выходит личинка —
существенно отличающаяся от взрослого животного. Эти отличия могут сводиться к
большой простоте и незавершенности организации (например, бластулообразные ли-
чинки), но часто имеются и специальные личиночные органы, исчезающие при мета-
морфозе. Постэмбриональное развитие начинается после выхода личинки из материн-
ского организма (при живорождении или яйцеживорождении) или из яйцевых оболочек
(при яйцерождении), включает метаморфоз и заканчивается формированием молодого
организма с функционирующими системами (у губок — водоносной системой). Для всех
губок за исключением рода Tetilla (Spirophorida, Demospongiae) характерно непрямое,
т. е. личиночное развитие.
Личинки
К настоящему времени у губок описано девять форм личинок: целобластула, каль-
цибластула, псевдобластула, амфибластула, дисферула, хоплитомелла, паренхимула,
трихимелла и цинктобластула (рис. 6.5). Наиболее просто устроена целобластульная
личинка, которая имеет однорядный жгутиковый покров и обширную внутреннюю
полость (бластоцель), заполненную жидким бесструктурным веществом и отдельны-
ми соматическими клетками материнского происхождения. Целобластульная личин-
ка описана у некоторых яйцекладущих демоспонгий. Разновидностью целобластуль-
ной личинки является кальцибластула известковых губок подкласса Calcinea (рис. 6.5,
а). В составе личиночного эпителия кальцибластул могут находиться безжгутиковые
клетки.
Псевдобластула описана у яйцекладущей демоспонгий Chondrosia reniformis (см.
3.4). Собственно личиночные клетки несут жгутики и формируют один поверхностный
слой, поэтому формально ее можно было бы отнести к целобластульному типу (рис. 6.5,
б). Однако внутренняя часть личинки заполнена плотным скоплением материнских
клеток.
Более сложное строение имеет амфибластульная личинка (рис. 6.5, в). Она одно-
слойная: ее переднее полушарие образовано жгутиковыми клетками небольшого раз-
мера, а заднее — безжгутиковыми крупными клетками с зернистой цитоплазмой. В об-
ласти экватора располагаются четыре клетки «креста». Небольшая внутренняя полость
включает различные материнские клетки и симбионтные бактерии. Личинки амфиб-
ластульного типа описаны у известковых губок подкласса Calcaronea (см. 1.1).
Дисферула встречается в качестве одного из личиночных морфотипов Halisarca (De-
mospongiae) (см. 3.6). Она характеризуется наличием во внутренней части слоя жгу-
208
Рис. 6.5. Строение основных типов личинок губок:
а — кальцибластульная личинка, б — псевдобластула, в — амфибластула, г — дисферула, д — хоплитомел-
ла, е — паренхимула Poecilosclerida, снс — паренхимула пресноводных Haplosclerida, з — трихимелла, и — цинк-
тобластула: б.м— базальная мембрана; в.тс — воротничковая камера; вн — внутренняя жгутиковая камера;
сне.к — жгутиковые клетки; тс.тс — клетки креста; At.тс — материнские клетки; п — личиночная пинакодерма;
71ТП — внутриядерные паракристаллические тела; р.тс — ресничные клетки; с — личиночные спикулы; с.б —
симбиотические бактерии; х.к — личиночная хоаноцитная камера
тиковых клеток, образованного в результате инвагинации поверхностного жгутикового
эпителия на последних этапах морфогенеза (рис. 6.5, г).
Хоплитомелла — уникальная планктонная личинка, описанная у сверлящих губок
(Garrone, 1974; Vacelet, 1999; рис. 6.5, (?) родов Alectona и Thoosa (отр. Astrophori-
da). Самая необычная особенность хоплитомеллы — отсутствие покровных жгутиковых
клеток. В то же время внутри располагаются личиночные хоаноцитные камеры, раз-
нообразные клетки, коллагеновые волокна и спикулы —дискотриены, которых нет у
209
взрослых губок. Ранее этих личинок принимали за своеобразные плавающие геммулы
(Garrone, 1974; Fell, 1993).
Паренхимульные личинки наиболее сложно организованы и могут варьировать по
своей организации даже в пределах одного рода (рис. 6.5, е, ж). Они имеют однослой-
ный или псевдомногослойный покровный жгутиковый эпителий, который состоит из
одножгутиковых клеток, покрывающих всю или большую часть поверхности личинки.
Внутри имеются склероциты, археоциты, секреторные клетки, колленциты, а также
личиночный скелет, если он характерен для взрослой губки. У всех пресноводных и
некоторых мелководных морских Haplosclerida паренхимула в районе переднего полюса
имеет обширную полость, выстланную эндопинакоцитами, а на противоположном хо-
аноцитные камеры и каналы (рис. 6.5, а/с; см. 3.10). Паренхимулы выходят во внешнюю
среду с различной степенью развитости как личиночных, так, иногда, и дефинитивных
клеток. Они описаны у подавляющего большинства демоспонгий (см. гл. 3).
Трихимелла — личинка стеклянной губки Oopsacas minuta (см. гл. 2; рис. 6.5, з).
Принципиальные отличия трихимеллы от паренхимул следующие: развитие на ее по-
верхности клеток, несущих до 50 ресничек; особого слоя пинакоцитов, покрывающего
ресничные клетки; внутри личинки располагаются камеры, образованные безъядерны-
ми воротничковыми телами, которые, в отличие от таковых у дефинитивной губки,
не собраны в ретикулюм (Boury-Esnault et al., 1999). Личинки имеют особые спикулы
стауроактины, отсутствующие у взрослых губок.
Цинктобластула характерна для Homoscleromorpha (см. гл. 4; Boury-Esnault et al.,
2003). Это однослойная полая личинка, полностью покрытая жгутиковым эпителием.
Формально ее можно было бы отнести к целобластульному типу, однако, в отличие от
последнего, цинктобластулы имеют в районе заднего полюса пояс клеток с внутриядер-
ными паракристаллическими телами (рис. 6.5, и). Кроме того, эти личинки характери-
зуются настоящим эпителиальным строением, включающим опоясывающие десмосомы
в апикальной части клеток и базальную мембрану — в базальной.
Личинкам всех типов, за исключением хоплитомеллы, свойственна четкая перед-
незадняя полярность, которая проявляется в форме тела личинки, в характере цили-
атуры на разных полюсах, в неравномерности окраски. На гистологическом уровне
полярность личинки проявляется в характере распределения различных типов клеток,
ориентации и положении спикул (у паренхимул), неодинаковой концентрации эндосим-
бионтных бактерий (цинктобластула). Провизорными образованиями личинок губок
являются жгутиковый покров, выполняющий локомоторную (в период плавания), при-
крепительную (при оседании) и, возможно, питающую функции, и личиночный скелет,
играющий опорную (каркасную) роль в начальные фазы метаморфоза.
Все личинки губок, независимо от их морфологии, относятся к лецитотрофному ти-
пу, так как энергетическим источником для них служат неизрасходованные в процессе
эмбриогенеза желточные гранулы и липидные капли. Обычно гранулы располагаются
в базальных частях жгутиковых клеток или во внутренних клетках личинки. Однако
у паренхимул некоторых демоспонгий (Halichondria panicea и Spongilla lacustris) был
описан фагоцитоз органических частичек из внешней среды, осуществляемый жгути-
ковыми клетками (Иванова, Семенов, 1996).
Метаморфоз
Под метаморфозом подразумевается кратковременная стадия постэмбрионального
развития, во время которой происходят радикальные морфологические и физиологи-
210
ческие изменения личинки в связи с переходом ее к дефинитивному состоянию. При
метаморфозе одни структуры (обычно личиночные) уничтожаются, а другие (находив-
шиеся в зачаточном состоянии либо в виде недифференцированных клеток) быстро
завершают свое развитие. Метаморфоз включает в себя как прогрессивное развитие,
так и деструктивные процессы, соотношение которых в тех или иных случаях различно.
Чем более специализирована личинка, тем более глубокой реорганизации она подвер-
гается. В целом метаморфоз представляет собой трансформацию структур и функций,
которая становится необходимой у организмов, последовательно адаптированных более
чем к одной экологической нише.
Характер метаморфоза у представителей различных групп губок был рассмотрен
нами достаточно подробно в соответствующих главах. Здесь мы обсудим ряд общих
проблем, возникающих при изучении метаморфоза у губок. Метаморфоз личинок губок
включает в себя следующие процессы: прикрепление личинки к субстрату, образование
экзопинакодермы и базопинакодермы, развитие хоаноцитных камер (или хоанодермы
у асконоидных форм), развитие полостей каналов и их объединение с хоаноцитными
камерами, образование пор и оскулюма, синтез спонгина, спикул и основного вещества
мезохила. В полном объеме последовательность этих событий описана лишь у немногих
губок. Во всех известных случаях началом метаморфоза служит прикрепление личинки
к субстрату и развитие пограничных эпителиев.
Личинки губок прикрепляются к субстрату передним полюсом. Данные по при-
креплению личинок губок задним полюсом или латеральной поверхностью нам пред-
ставляются артефактами. Осев на субстрат, личинки продолжают вращаться вокруг
своей оси. Начальная адгезия личинки к субстрату осуществляется благодаря секре-
ции слизистого материала наружными жгутиковыми клетками ее передней полусферы.
Окончательное прикрепление происходит после формирования конгломерата внутрен-
них клеток (куколки) и дифференцировки коллаген-секретирующих клеток (Boroje-
vic, Levi, 1965; Boury-Esnault, 1976; Bergquist et al., 1979 Kaye, Reiswig, 1991b; Leys;
Degnan, 2002; cm. 3.6). В ряде работ показано, что секрет, выделяемый личиночными
клетками при первичной адгезии, содержит карбогидраты (кислые мукополисахари-
ды) и коллагеновые фибриллы (Borojevic, Levi, 1965; Boury-Esnault, 1976; Evans, 1977;
Bergquist, Green, 1977). Таким образом, у личинок губок имеется универсальный ме-
ханизм первичной адгезии, свойственный также многим личинкам морских бентосных
беспозвоночных, например, Cnidaria, Briozoa (Loeb, Walker, 1977; Woollacott, Zimmer,
1978; Stricher, 1985).
Первый этап морфогенетических событий, происходящих после прикрепления ли-
чинки, связан с развитием экзопинакодермы — наружного покрова постличинки, а за-
тем и рагона (олинтуса). У всех личинок с полостью: кальцибластул, амфибластул,
цинктобластул, личинок Halisarca и некоторых паренхимул, первой развивается такая
структура, как экзопинакодерма (Bergquist, Green, 1977; Amano, Hori, 1993, 2001; см.
гл. 1; 3.6; гл. 4). В то же время у паренхимульных личинок отряда Dictyoceratida, се-
мейств Spongillidae и Lubomirskiidae (отр. Haplosclerida) замещение жгутиковых клеток
пинакоцитами происходит сначала на переднем полюсе личинки, где образуется базо-
пинакодерма ювенильной губки (Kaye, Reiswig, 1991b; Ivanova, 1997; Ефремова, личн.
сообщ.).
Формирование покровных структур у губок в ходе метаморфоза может осуществ-
ляться различными путями. У представителей подавляющего большинства исследо-
ванных видов Porifera развитие покровных структур происходит за счет объединения
в эпителиальный пласт амебоидных клеток, т. е. морфогенез осуществляется по мезен-
211
химному типу. У Halisarcida подобный морфогенез вовлечен в развитие базопинакодер-
мы, тогда как экзопинакодерма формируется по эпителиальному типу (см. 3.6). Все
покровные структуры Homoscleromorpha образуются в результате трансдифференци-
ровки пласта жгутиковых клеток личинки без разрушения его эпителиальной струк-
туры (см. гл. 4).
Апикальный комплекс межклеточных контактов (опоясывающие и септированные
десмосомы), имеющийся у личинок некоторых Demospongiae и Homoscleromorpha, при
метаморфозе исчезает и не возобновляется у дефинитивных губок. При этом у них
вырабатывается сложный комплекс внеклеточного матрикса, а у Homoscleromorpha и
базальная мембрана (см. гл. 4). Вероятно, утрату апикального комплекса контактов
следует связать с основным принципом организации и существования дефинитивных
губок — мобильностью клеток и их комплексов — «хроническим морфогенезом» (Pavans
de Ceccatty, 1986). Сохранение специализированных межклеточных контактов блоки-
ровало бы постоянные перемещения клеток. В то же время, Hexactinellida, вероятно,
вследствие их синцитиальной организации, утратили способность к постоянным ми-
грациям клеток, и, как результат, для них характерны своеобразные контакты типа
«пробковых» десмосом (Mackie, Singla, 1983).
Судьба жгутиковых клеток личинки при метаморфозе
При изучении метаморфоза у губок авторы традиционно пытаются выяснить, есть
ли преемственность между жгутиковыми клетками личинки и хоаноцитами дефинитив-
ных особей. Это связано с попытками разрешения проблемы «инверсии зародышевых
листков» («inversion of layers») у губок, поставленной И.Деляжем (Delage, 1892, 1899).
Данная гипотеза была положена автором в основу отделения Porifera от остальных
Metazoa в подцарство Enantiozoa. И вот уже более столетия исследователи находятся
под своеобразным влиянием этой проблемы. После прочтения даже последних работ
по метаморфозу губок, создается впечатление, что он сводится исключительно к со-
отношению жгутиковых клеток личинки и хоаноцитов губки, хотя, в действительно-
сти это лишь один из элементов метаморфоза. У губок одних видов клетки, форми-
рующие хоанобласты, появляются в результате трансдифференцировки жгутиковых
клеток личинки. К этой группе относятся целобластульные личинки Hadromerida (см.
3.2), кальцибластулы Calcinea (см. 1.2), цинктобластулы Homoscleromorpha (см. гл. 4)
и амфибластулы Calcaronea (см. 1.1). У некоторых Demospongiae, например, Halisarca,
хоанобласты частично развиваются из жгутиковых клеток личинки, которые погру-
жаются внутрь куколки, где и происходит их трансформация в хоанобласты. Однако
у ряда видов Demospongiae с паренхимулой жгутиковые клетки личинки терминально
дифференцированы и не принимают участия в метаморфозе. Кроме того, участие жгу-
тиковых клеток в метаморфозе может определяться степенью их дифференцировки в
составе плавающей личинки. Так, у пресноводных и некоторых морских Haplosclerida
личиночные хоаноцитные камеры во время метаморфоза непосредственно переходят в
дефинитивные с последующей активной пролиферацией хоаноцитов (см. 3.10).
Судьба покровных жгутиковых клеток личинок губок во время метаморфоза может
существенно различаться. Соответственно одни авторы считают, что существует пре-
емственность между жгутиковыми клетками личинки и хоаноцитами губки, а другие
полагают, что пласт жгутиковых клеток личинки представляет собой провизорный ор-
ган, а его клетки терминально дифференцированы. Однозначного ответа на этот вопрос
нет и быть не может. В обобщающих работах по метаморфозу губок игнорируется тот
212
очевидный факт, что личинки представителей различных макрогрупп Porifera принци-
пиально отличаются по строению и клеточному составу. Из проведенного нами анализа
этого явления следует, что у губок имеются два различающихся типа морфогенеза при
метаморфозе (Gonobobleva, Ereskovsky, 2004b).
Первый тип метаморфоза реализуется у паренхимульных личинок Demospongiae,
для которых характерно наличие различных клеток во внутренней полости. Общая
черта метаморфоза таких личинок — деструкция их покровного эпителия и формирова-
ние покровов молодой губки внутренними клетками. Основная структурообразующая
роль при метаморфозе принадлежит внутренним полипотентным клеткам личинки —
археоцитам, которые, кроме того, являются источником и хоаноцитов. Однако у па-
ренхимул в пределах одного таксона судьба жгутиковых клеток может существенно
различаться. Так, в отряде Poecilosclerida у всех изученных личинок происходит пол-
ный или частичный фагоцитоз жгутиковых клеток археоцитами. В то же время источ-
никами хоаноцитов могут быть также разные клетки. У губок одних родов {Mycale,
Hamigera) хоанобласты развиваются как из жгутиковых клеток, так и из археоцитов.
У губок других родов (Microciona) источником хоанобластов служат исключительно
археоциты (см. 3.9). То же описано и для пресноводных губок Spongillidae. Формирова-
ние покровов (экзо- и базопинакодермы) осуществляется археоцитами, подстилающими
наружные жгутиковые клетки, причем их расположение относительно переднезадней
оси личинки соответствует базоапикальному положению в составе ювенильной губки.
Второй тип метаморфоза характерен амфибластулам Calcaronea, кальцибластулам
Calcinea, цинктобластулам Homoscleromorpha и личинкам Halisarca. Этих личинок объ-
единяет следующее: в ходе их личиночного морфогенеза дифференцируются только
наружные клетки, которым и принадлежит основная структурообразующая роль при
метаморфозе. Формирование экзопинакодермы и выстилки водоносной системы осу-
ществляется наружными клетками личинки, а их локализация относительно передне-
задней оси личинки соответствует базоапикальному положению в составе ювенильной
губки.
Против экстраполяции гипотезы «извращения зародышевых листков» на всех
Porifera свидетельствуют также данные по развитию губок из рода Tetilla
(отр. Spirophorida) и семейства Thoosidae (отр. Astrophorida). Губки Tetilla имеют пря-
мой тип развития, и жгутиковых клеток, аналогичных жгутиковым клеткам личиноч-
ных покровов у них не образуется (см. 3.3). Некоторые авторы с целью согласования
такого типа развития с гипотезой инверсии утверждают, что прямое развитие явля-
ется вторичным для губок (Ivanova-Kazas, 1997). Однако и при личиночном развитии
Thoosidae (Alectona и Thoosa) формируется личинка хоплитомелла, у которой нет по-
верхностных жгутиковых клеток, а внутри находятся личиночные хоаноцитные камеры
(Garrone, 1974; Vacelet, 1999). Соответственно и в данном случае «инверсия листков»
исключена.
Неравноценность дифференцированости клеток внутренней массы и покровных
жгутиковых клеток свидетельствует о различии морфогенетических потенций личи-
нок. По мнению Г. П. Коротковой (1997), эти совокупности клеток недостаточно расце-
нивать как производные разных клеточных линий или зародышевых листков, главным
образом они отражают различное состояние специализации и дифференцированности.
Ранняя провизорная специализация поверхностных жгутиковых клеток накладывает
на них ограниченные морфогенетические потенции либо лишает их этих потенций во-
все. Такие клетки появляются при половом размножении только у губок тех видов, у
которых развиваются личинки; при прямом развитии такие клетки отсутствуют. Наи-
213
большего выражения специализация жгутиковых клеток достигает у паренхимул Де-
моспонгий. Терминально дифференцированные жгутиковые клетки таких личинок при
метаморфозе чаще всего дегенерируют и фагоцитируются внутренними клетками (см.
гл. 3). Во внутренней массе паренхимулы содержатся полипотентные клетки, способные
дифференцироваться в дефинитивные клетки всех типов и сформировать молодую губ-
ку.
Формирование в ходе метаморфоза основной оси тела дефинитивной губки
и соотношение ее с осью личинки
В последние годы в биологии развития и эволюционной биологии большое внимание
уделяется проблеме становления основной оси тела животных и ее судьбы в ходе онто-
генеза и филогенеза (Gilbert, 2000; Davidson, 2001). В этом отношении Porifera, находя-
щиеся в основании филогенетического древа Metazoa, представляют особый интерес. К
сожалению, в литературе практически нет специальных наблюдений по развитию или
преобразованию основной оси тела в ходе прямого или личиночного развития губок.
Нами, по-видимому, впервые показано, что при метаморфозе Halisarca dujardini и
Homoscleromorpha существует четкая преемственность пласта жгутиковых клеток зад-
него полюса личинки и экзопинакодермы губки (см. 3.6; гл. 4). В то же время, базо-
пинакодерма и внутренний конгломерат клеток куколки Н. dujardini, а затем элементы
мезохила и водоносной системы губки имеют смешанное происхождение. В их постро-
ении участвуют как внутренние, так и покровные клетки личинки (см. 3.6).
Наружные клетки задней
полусферы личинки;
экзопинакодерма рагона
___ Наружный слой передней
I I полусферы личинки;
внутренние клетки рагона
Наружный слой задней
I полусферы амфибластулы;
экзопинакодерма рагона
гтр-и Внутренние клетки личинки;
I—1—J внутренние клетки рагона
Рис. 6.6. Региональная и осевая преемственость при метаморфозе
полых личинок губок
На основании анализа развития кальцибластул Calcinea (см. 1.2) и амфибластул
Calcaronea (см. 1.1), можно предположить, что для этих губок отмечается также пре-
емственность клеток заднего полюса и экзопинакодермы. Однако жгутиковые клетки
214
передней полусферы этих личинок в ходе метаморфоза дифференцируются во все ос-
новные типы клеток дефинитивной губки: эндо- и базопинакоциты, хоаноциты и клетки
мезохила (рис. 6.6).
У паренхимульных личинок Demospongiae, наружные покровы (экзопинакодерма
и базопинакодерма) формируются в ходе метаморфоза из археоцитов, подстилающих
наружный слой жгутиковых клеток. Археоциты передней полусферы личинки диффе-
ренцируются в базопинакоциты и принимают участие в адгезии личинки к субстрату,
а археоциты, локализованные в области задней полусферы, дифференцируются в экзо-
пинакоциты. Регионализация внутреннего конгломерата куколки и развитие элементов
водоносной системы рагона происходят преимущественно в результате дифференциров-
ки личиночных археоцитов, хотя возможно участие и других клеток личинки (рис. 6.7).
POECILOSCLERIDA HALICHONDRIDA
Личинки
Рагон
гтттп Внутренние клетки личинки;
внутренние клетки рагона
Антеро-латеральные наружные
клетки личинки; некоторые
внутренние клетки рагона
Наружные клетки заднего
полюса личинки
Н Клетки, подстилающие заднюю
полусферу личинки;
экзопинакодерма рагона
□ Клетки, подстилающие переднюю
полусферу личинки;
базопинакодерма рагона
Рис. 6.7. Региональная и осевая преемственость при метаморфозе личинок демоспонгий,
не имеющих полости
Выше указывалось, что все личинки губок обладают четко выраженной переднезад-
ней полярностью. Оседают личинки на субстрат всегда передним полюсом. Как следует
из полученных нами результатов изучения метаморфоза у ряда видов Демоспонгий и
анализа литературных данных, переднезадняя ось личинки становится базоапикаль-
ной осью губки независимо от типа личинки. Таким образом, губки мало отличаются
в этом отношении от других прикрепленных водных беспозвоночных.
Сходство метаморфоза и развития губок из конгломерата клеток
Как было установлено в результате многочисленных экспериментов, процессы, про-
исходящие при метаморфозе оседающей личинки и при развитии губки из конгломе-
рата соматических клеток относятся к сходным морфогенезам (Короткова, 1997). Это
обусловлено сходством клеточных перемещений, особенностями дифференцировки и
трансдифференцировки тех или иных групп клеток в обоих процессах. Поэтому зако-
номерности, полученные при изучении развития губок из конгломератов как разнород-
ных, так и однородных соматических или личиночных клеток, можно с определенной
долей допущения применять для объяснения различных процессов, происходящих при
личиночном метаморфозе.
В первую очередь необходимо отметить роль прикрепления конгломератов клеток
или фрагментов тканей губки, к субстрату. Напомним, что прикрепление личинки яв-
ляется важнейшим этапом, определяющим начало метаморфоза. С этого момента воз-
215
никают устойчивые взаимоотношения организма со средой. Из подвижной свободно-
плавающей особи она становится неподвижной и прикрепленной к субстрату. В связи
с этим у нее меняются осевые отношения, градиенты, физиология, обмен со средой и
проч.
Период перед прикреплением является кульминационным и для конгломератов кле-
ток, как было показано в экспериментах по развитию губок различных видов (Tethya
lincurium, Н. panicea, Е. fluviatilis, S. lacustris, H. dujardini и др.) после диссоциации тка-
ней и из небольших фрагментов тела (Connes, 1966, 1968; Короткова, Никитин, 1969а,
б; Короткова, 1972, 1997; Ефремова, 1969, 1972; Efremova, 1970; Ефремова, Никитин,
1973; Никитин, 1974; Суходольская, Столяров, 1974; Волкова, Золотарева, 1981). Как и
у осевшей личинки, после оседания конгломерата клеток на субстрат наступает переход
к апикобазальной поляризации структур с установлением дефинитивных отношений
между различными комплексами клеток и водоносной системой. Установление новой
апикобазальной оси служит показателем нормального развития новой губки. Преоб-
разование же симметрии развивающейся губки обусловлено преобразованием связи со
средой. Оно сопровождается деградацией или глубокой трансдифференцировкой раз-
личных клеточных комплексов.
Обычно глубокие деструктивные процессы в морфогенезах связаны с реорганиза-
циями, при которых общий или локальный тип симметрии испытывает существенное
преобразование. Так, при переходе свободноплавающей паренхимульной личинки мно-
гих видов губок к дефинитивной прикрепленной форме происходит миграция поверх-
ностных клеток внутрь и одновременное движение внутренних клеток на поверхность
(см. гл. 3). Изменения положения клеток сопровождается их трансдифференцировкой.
Аналогичные процессы отмечены и при развитии конгломератов клеток. Так, перед
прикреплением мелкие фрагменты тканей, вырезанные из многооскулюмной губки
Н. panicea (отр. Halichondrida), округляются и эпителизируются, принимая радиаль-
ную симметрию. Канальная система представляет собой частично разобщенные по-
лости, выстланные эндопинакодермой, дегенерирующие старые хоаноцитные камеры
и каналы (Короткова, Никитин, 1969). Деятельность такой системы нарушена. После
прикрепления к субстрату происходит окончательное развитие экзо-, базо- и эндопина-
кодермы, мезохила. Осуществляется перегруппировка амебоцитов и изменение некле-
точных компонентов мезохила, начинается синтез спикул и реорганизация водоносной
системы, после чего она приступает к функционированию (Короткова, Никитин, 1969а,
б).
В то же время неприкрепившиеся фрагменты независимо от уровня их развития со
временем дегенерируют. Так, у неприкрепившихся конгломератов клеток Н. panicea во
внутренней организации не наблюдалось сортировки клеток, приводящей к апикоба-
зальной поляризации, как это имеет место у прикрепившихся конгломератов (Корот-
кова, 1972). В опытах по отделению и содержанию во взвешенном состоянии ранее при-
крепившихся и распластавшихся по субстрату губок Г. П. Коротковой (1972) показано,
что они округляются, утрачивая черты типичной организации и поляризации. Резуль-
таты этих опытов также свидетельствуют о тесной зависимости наступления поздних
формообразовательных процессов от установления контакта губки с субстратом, что
справедливо и для метаморфизирующей личинки.
Однако в развитии конгломератов Н. dujardini (отр. Halisarcida) прикрепление к
субстрату не является обязательным условием для осуществления некоторых поздних
этапов морфогенеза (Волкова, Золотарева, 1981). Во взвешенном состоянии у таких гу-
бок развивается система каналов и хоаноцитных камер, но оскулюм никогда не форми-
216
руется. Следует отметить, что после прикрепления таких губок установление апикоба-
зальной оси вызывает у них перестройку заложившейся водоносной системы (Волкова,
Золотарева, 1981). То же справедливо и для развития конгломератов клеток известко-
вой асконоидной губки Leucosolenia complicate. (Calcaronea) (Короткова, 1972).
Основную роль при метаморфозе и при развитии демоспонгий из конгломератов
клеток играют ядрышковые амебоциты (археоциты). Причина трансдифференцировки
ядрышковых амебоцитов в клетки различных типов в составе одной и той же особи
(конгломерата или метаморфизирующей личинки) до сих пор окончательно не уста-
новлена. Вероятно, ведущую роль в определении судьбы этих клеток играет позицион-
ная информация в центральной и периферических частях агрегата. Так, в опытах по
диссоциации клеток было установлено, что группы хоанобластов всегда возникают в
центральных участках агрегата и практически никогда на периферии, в то время как
пинакоциты дифференцируются на поверхности агрегата или вблизи нее (Короткова,
1972,1997; Волкова, 1977; Simpson, 1984). Кроме того, в небольших агрегатах хоанобла-
сты никогда не появляются (Ефремова, Никитин, 1973; Никитин, 1974). Подобными
причинами, вероятно, можно попытаться объяснить и особенности дифференциации
клеток в составе метаморфизирующей личинки. Иными словами, в морфогенезах при
развитии губки из конгломерата клеток или фрагмента тканей, как и при метаморфозе,
происходит изменение полярности клеток, связанная с отношением «внутри-снаружи»
и индуцируемая анизотропией среды (Преснов, Исаева, 1985).
Поведение клеток приступившей к метаморфозу осевшей личинки удивительно на-
поминает последовательные этапы элементарных актов эпителиальных морфогенезов
в экспериментах на клеточных культурах (Исаева, 1994). Первый этап проявления эпи-
телиального морфогенеза связан со смыканием сфероидных относительно разобщен-
ных клеток в единый пласт, однослойный или двух-, трехслойный. При метаморфозе
паренхимул подобный этап наступает после выхода на поверхность конгломерата внут-
ренних клеток (колленцитов или ядрышковых амебоцитов). Второй этап эпителиаль-
ного морфогенеза связан с переходом от двухмерной организации сообщества клеток
к трехмерной, которая осуществляется с помощью координированного в пространстве
и времени функционирования интегрированного гистоскелета. Термин «гистоскелет»
введен М. Паван де Секкатти (Pavanc de Ceccatty, 1986) для пинакодермы Ephydatia
muelleri, под ним понимается регулярный паттерн и координированность цитоскелета
в эпителии. При метаморфозе губок этот этап наступает после дедифференцировки
клеток пинакодермы личинки и распластывания их по субстрату.
6.4. РАЗВИТИЕ ВОДОНОСНОЙ СИСТЕМЫ
В результате метаморфоза личинки у губок обычно формируется однооскулюмная
особь, водоносная система которой отличается от таковой у дефинитивной губки. В
классе Calcarea губка на этой стадии имеет асконоидный тип водоносной системы и на-
зывается олинтус (Minchin, 1900), а у Demospongiae — сиконоидный или лейконоидный
и называется рагон (Sollas, 1888) (рис. 6.8). Одновременно с прикреплением личинки и
во время последующего метаморфоза начинает прогрессивно развиваться скелет губки.
Пороциты представляют собой важную интегральную часть экзопинакодермы. К
сожалению, происхождение пороцитов до сих пор остается неясным. Ранее отмечалось,
что у пресноводных губок пороциты могут формироваться из колленцитов (Brien, 1943)
или амебоцитов (Prenant, 1925), а у известковых губок из эндопинакоцитов (Jones,
217
ОС
Рис. 6.8. Рагон губок (по: Sollas, 1888):
At — мезохил; ос — оскулюм; по — пора; пи — пинакоциты; х —
хоаноциты; х.к — хоаноцитная камера
1964). В настоящее время пороциты демоспонгий рассматриваются как вторично диф-
ференцированные экзопинакоциты (Harrison, 1972; Weissenfels, 1989).
Развитие приносящих каналов частично рассматривалось в давнишних работах
(Brien, 1932; Faure-Fremiet, 1932; Wintermann, 1951; Levi, 1956; Mergner, 1970). Из этих
работ следует, что у развивающейся лейконоидной губки субдермальные полости и при-
носящие каналы формируются из лакун, образующихся под экзопинакодермой и в ме-
зохиле. Между появлением пор и развитием полостей приносящих каналов нет прямой
зависимости, хотя экзопинакодерма всегда развивается раньше, чем поры и полости
каналов (Wintermann, 1951). Любопытно, что при формировании губок из конгломера-
тов диссоциированных клеток или фрагментов тканей каналы ирригационной системы
формируются так же, как и при метаморфозе: сначала они появляются в виде лакун
вследствие расхождения клеток, затем выстилаются ядрышковыми амебоцитами, диф-
ференцирующимися в эндопинакоциты (Короткова, 1997).
Давно показано, что количество хоаноцитов увеличивается митотическим путем
(Jones, 1964; Shore, 1971; Efremova, Efremov, 1979; Kilian, Wintermann-Kilian, 1979).
Методом введения колцимида и меченого тимидина установлена продолжительность
клеточного цикла хоаноцитов, для губок Hymeniacidon sinapium, например, она равна
20 ч (Shore, 1971). Скорость клеточного цикла у хоаноцитов только что метаморфи-
зирующих личинок Baikalospongia bacillifera составляет 1,6-3,7 ч, но общая продолжи-
тельность клеточного цикла длится 13-15 ч (Efremova, Efremov, 1979). У молодых губок
В. bacillifera вся популяция хоаноцитов (100%) представлена делящимися клетками, в
то время как среди других клеток доля делящихся составляет лишь 18-37%.
Во время начальной дифференциации хоаноцитов их ультраструктура может суще-
ственно отличаться от дефинитивной, как, например, у Tetilla serica (Watanabe, 1978).
Во время развития зародыша данного вида жгутик возникшего хоаноцита окружен
сплошным цилиндрическим воротничком, не разделенным на микровилли. По мере ро-
ста воротничка вверх в его составе начинают обособляться тонкие столбики цитоплаз-
мы—микровилли, которые остаются связанными друг с другом с помощью ниточек
218
мукоидного вещества. В то же время при метаморфозе Н. dujardini все микровилли
развивающегося хоаноцита формируются одновременно и изолированно друг от друга
(см. 3.6).
Даже у рано сформировавшихся камер при отсутствии их связи с выносящим
каналом, жгутики могут активно работать (Faure-Fremiet, 1932; Wintermann, 1951;
Weissenfels, 1981). Жгутиковая активность создает внутренние микротоки воды, ко-
торые могут инициировать развитие выносящих каналов (Faure-Fremiet, 1932). Та-
ким образом, можно предположить, что жгутиковая активность и слабые направ-
ленные водные потоки (их давление) стимулируют развитие выносящих каналов.
Н. Вайсенфельс (Weissenfels, 1981) показал, что контакт хоанобластов с выносящим
каналом стимулирует, а возможно и индуцирует, образование приносящего канала. Со-
гласно Н. Вайссенфельсу (Weissenfels, 1981), выносящая система возникает первой и
выступает контролирующим фактором дальнейшего развития водоносной системы.
Эта точка зрения подтверждается также экспериментальными исследованиями по
выращиванию губок из конгломератов диссоциированных клеток или фрагментов тка-
ней. Так, в агрегатах клеток Н. dujardini образование хоаноцитных камер тесно связано
с наличием крупных отводящих каналов или других полостей (Волкова, Золотарева,
1981). Зачатки хоаноцитных камер появляются в виде скоплений клеток различной при-
роды, главным образом амебоцитов, локализующихся вокруг крупных каналов. Позд-
нее эти группы клеток принимают форму вытянутых камер, состоящих из хоанобла-
стов.
Начальные этапы образования выносящих каналов сходны с развитием приносящих
и также слабо изучены. Полости, появляющиеся в мезохиле, сливаются вместе, обра-
зуя звездообразную структуру, в центре которой развивается атриум (Faure-Fremiet,
1932; Brien, 1937; Wintermann, 1951; Gonobobleva, Ereskovsky, 2004b). Апендопинакоци-
ты развиваются в результате дифференциации колленцитов или археоцитов, как и в
случае с прозоэндопинакоцитами (Borojevic, 1966). Митозы при дифференциации апен-
допинакоцитов не были обнаружены. Только что сформированные полости выносящих
каналов не связаны с хоаноцитными камерами (Wintermann, 1951). Каналы в это время
еще не связаны с внешней средой, поскольку оскулюмы еще окончательно не сформиро-
вались и не открылись (Faure-Fremiet, 1932; Brien, 1932). Так же как и при образовании
приносящих каналов, слабые токи воды могут индуцировать развитие выносящих ка-
налов (Faure-Fremiet, 1932). Другими факторами, вызывающими развитие выносящих
каналов могут быть периодические сокращения и расслабления небольшого участка
тела губки или всего животного (Kilian, 1952; Rasmont, 1963; Pottu-Boumendil, Pavans
de Ceccatty, 1976; Kilian, Wintermann-Kilian, 1979; De Vos, Van de Vyver, 1981).
6.5. РОСТ
Период роста и развития дефинитивной губки начинается с момента формирования
оскулюма и начала функционирования водоносной системы, а заканчивается половой
репродукцией или бластогенезом. Известно, что половое и бесполое размножение чаще
всего чередуются, а ростовые процессы губок прекращаются или замедляются с нача-
лом гаметогенеза (Короткова, 1988а, б). В период роста увеличиваются размеры тела,
его биомасса и количество модулей водоносной системы (оскулюмов с прилегающими
каналами).
Продолжительность фазы роста и увеличение размеров губок до начала половой ре-
219
продукции могут существенно варьировать даже в пределах одного вида. Так, молодые
особи нового поколения литоральной популяции баренцевоморских Halichondria panicea
приступают к активному росту в середине-конце гидрологической зимы (февраль-
апрель). Сливаясь между собой, они разрастаются на площади до 1-1,5 м2. В конце
гидрологической весны — начале гидрологического лета (июнь) эти губки фрагменти-
руются, частично подвергаются редукции и в таком состоянии приступают к половому
размножению (Ересковский, 1994). У Н. panicea, обитающих в Балтийском море (Киль-
ская бухта), период роста занимает около года, причем форма и размеры губок в период
роста и перед половой репродукцией существенно не меняются, но жестко зависят от
локальных гидрологических условий (Barthel, 1986; Whitte, Barthel, 1994). У эстуарной
популяции Halichondria sp., обитающей у атлантического прибрежья США, репродук-
тивный цикл включает две генерации губок, имеющих половое размножение. К первой
генерации относятся перезимовавшие губки, прошедшие фазу роста и достигшие нор-
мальных для данной популяции размеров тела, а ко второй — молодые постларвальные
особи, у которых практически отсутствует фаза роста (Fell, Jacob, 1979; Fell et al.,
1979).
6.6. БЕСПОЛОЕ РАЗМНОЖЕНИЕ
В качестве особого периода жизненного цикла у ряда губок можно выделить пе-
риод бесполого размножения. Известно, что оно по своей природе не однородно, одни
типы бластогенеза (морфогенеза при бесполом размножении) близки к регенерации,
другие —к редукционным явлениям (Иванова-Казас, 1977). У губок бесполое размно-
жение встречается во всех классах и реализуется путем фрагментации, геммулогенеза
и наружного почкования (Fell, 1974а, 1993; Simpson, 1984). Ранее сообщалось, что у
некоторых видов Leucosolenia (Calcarea) имеет место столониальное почкование (Brien,
1973а; Иванова-Казас, 1977). Однако это не соответствует действительности, поскольку
специальных столонов, как у асцидий или гидроидных полипов, у губок не образуется.
Первые свидетельства бесполого размножения у губок относятся к раннему венду,
около 680 млн лет назад. В южном Китае, в провинции Гуижоу в фосфатных отложени-
ях были обнаружены мелкие (150-750 мкм) монаксонные демоспонгий, на поверхности
тела которых имелись небольшие булавовидные выросты, отнесенные авторами к поч-
кам (Li et al., 1998).
Облигатное бесполое размножение отмечено лишь у представителей двух отрядов
Demospongiae: отр. Haplosclerida — у пресноводных губок семейств Spongillidae, Pota-
molepidae, Metaniidae, Palaeospongillidae и у некоторых морских Chalinidae формиру-
ются геммулы (Brien, 1973а; Fell, 1974а; Simpson, 1984; Ересковский, 1999; Manconi,
Pronzato, 2002); и отр. Hadromerida — у представителей сем. Suberitidae и Clionaidae осу-
ществляется геммулогенез (Topsent, 1888; Herlant-Meewis, 1948; Hartman, 1958; Connes,
1977; Connes et al., 1978), а у сем. Polymastiidae и Tethyidae наружное почкование (Mere-
jkowsky, 1878; Connes, 1967; Battershill, Bergquist, 1990; Plotkin, Ereskovsky, 1997).
Фрагментация рассматривается в качестве наиболее примитивного способа бесполо-
го размножения. Она характеризуется тем, что происходит случайно и без цитологиче-
ских изменений клеток перед отделением фрагмента от тела родительской особи. Как
правило, фрагментация характерна для низкоинтегрированных прикрепленных орга-
низмов, для которых свойственны высокие регенерационные способности. Чаще всего
это случается у Губок (Demospongiae) и Книдарий (Anthozoa).
220
Условно можно выделить три группы губок в соответствии со строением тела:
1) неупорядоченное, равномерное распределение элементов водоносной системы и
скелета;
2) упорядоченный (радиальный) скелет и подразделение тела на корковую (эктосо-
му) и внутреннюю (хоаносома) части;
3) упорядоченное, обычно радиальное, распределение элементов водоносной систе-
мы по всему телу (асконоидная и сиконоидная организация).
Фрагментация характерна для губок с первым типом организации тела, наиболее
свойственной демоспонгиям. При этом чаще всего фрагментации подвергаются вет-
вистые формы или губки, имеющие выросты на теле. Фрагментация у губок может
быть вызвана различными факторами: волновой активностью при сильных штормах
(Wulff, 1990); деятельностью хищников: рыб, черепах (Kelly Borges, Bergquist, 1988;
Wulff, 1990); инфекционными заболеваниями, при которых губки распадаются на фраг-
менты; разрывами или расколами субстрата, на котором обитают губки (Frost et al.,
1982); ростом губок, главным образом, корковых, что приводит к распадению тела на
фрагменты (Bond, Harris, 1988).
Бесполое размножение в форме наружного почкования изредка встречается прак-
тически у всех групп губок, независимо от их таксономического положения или место-
обитания (Fell, 1974а, 1993; Simpson, 1984; Ересковский, Короткова, 1999). Однако в
этих случаях бластогенез представляет собой случайное явление, т. е. факультативный
процесс. Общей характеристикой почек, формирующихся у всех губок за исключением
Homoscleromorpha и Radiospongilla cerebellata (отр. Haplosclerida) (Sailer, 1990), можно
считать то, что на начальных этапах своего развития они представляют собой плотный
конгломерат клеток, главным образом полипотентных археоцитов на поверхности мате-
ринского тела. Почка не имеет ни хоаноцитных камер, ни каналов, ни оскулюма (Brien,
1973а; Fell, 1974а, 1993). Отделившиеся почки оседают на субстрат и прикрепляются
к нему, после чего у них начинается пролиферация, дифференцировка, формирова-
ние водоносной системы, скелета и рост. Таким образом, почки всех губок напоминают
куколку, формирующуюся после оседания личинки. Во время оседания почки могут
сливаться друг с другом, и в дальнейшем из них формируются более крупные губки
(Connes, 1967; Battershill, Bergquist, 1990; Sailer, 1990).
В основе развития почки у Homoscleromorpha лежит эпителиальный морфогенез
(см. гл. 4). Почкование же у представителей всех перечисленных видов Демоспонгий
осуществляется путем эпиморфоза, в его основе лежит миграция полипотентных кле-
ток с последующей их дифференцировкой в дефинитивные клетки.
Геммулогенез был нами подробно разобран раньше (см. 3.10). Отметим, что у всех
изученных губок геммулы развиваются из однотипных клеточных источников — поли-
потентных ядрышковых амебоцитов, или археоцитов (Simpson, 1984; Weissenfels, 1989).
Возникает вопрос, как же могла возникнуть такая необычная форма бесполого раз-
множения некоторых демоспонгий, как геммулогенез. В наши дни существует 15 видов
реликтовых «кораллиновых» видов Демоспонгий, их представители характеризуют-
ся массивным известковым скелетом и свободными кремневыми спикулами в тонком
живом теле губки. В палеозое и мезозое они были одними из наиболее обильных филь-
траторов и рифостроителей. У трех из 15 видов обнаружены удивительные клетки,
названные накопительными (storage cells; Vacelet, 1990). При незначительном опрес-
нении воды у этих губок начинаются дегенеративные процессы, которые приводят к
редукции водоносной системы и мезохила, а также к исчезновению различных типов
клеток (Vacelet, 1990). При восстановлении солености тотипотентные клетки, локализо-
221
ванные в базальных частях этих губок, активно пролиферируют и дифференцируются
в клетки всех типов. Скопления тотипотентных клеток были названы редукционным
телом. Сходство этих скоплений с геммулами морских губок очевидно. Хотя оболочка
у них отсутствует, но морфогенез и реакции на изменения внешних условий аналогичны
(Vacelet, 1990).
Можно предположить, что подобные редукционные тела могли эволюировать в гем-
мулы у мелководных морских губок, представляя собой не что иное, как редукционные
тела, покрытые спонгиновой оболочкой. Причем эти губки обитали в районах с пери-
одическим опреснением. Действительно, именно представители трех семейств морских
губок, у которых происходит геммулогенез: Suberitidae, Clionaidae (отр. Hadromerida) и
Chalinidae (отр. Haplosclerida), наиболее характерны для мелких вод и эстуариев. Ины-
ми словами, геммулогенез представляет для них единственную форму переживания
неблагоприятных условий (Connes, Gil, 1985; Fell, 1993).
Заселение пресных вод потребовало дальнейшего усовершенствования защитных
оболочек геммулы, была необходима защита как от осмотического шока в пресных
водах, так и от продолжительного осушения. Постепенно возник пневматический слой
и плотная спонгиновая тека, усиленная особыми спикулами.
Для видов, жизненный цикл которых включает бесполое размножение, характер-
но закономерное чередование полового и бесполого типов репродукции. Так, геммуло-
генез в пределах одной особи начинается не раньше, чем пройдет вителлогенез ооци-
тов. Почкование представителей беломорской циркумлиторальной (15-25 м) популяции
Polymastia arctica наиболее интенсивно происходит в весенне-летние месяцы (в пери-
од начала гаметогенеза) и ослабевает в период вителлогенеза (Ересковский, Плоткин,
1996; Plotkin, Ereskovsky, 1997).
По нашим предварительным данным, археоциты в почках Р. arctica доминируют
над клетками иных типов. Менее интенсивное почкование в осенние месяцы, вероятно,
связано с тем, что к этому периоду у Р. arctica из Белого моря активизируется гаметоге-
нез, заканчивающийся в октябре выметом гамет (Plotkin, Ereskovsky, 1997). В это время
концентрация ядрышковых амебоцитов (археоцитов) в мезохиле губок достигает мак-
симальных значений. Это согласуется с предположением Коротковой (1979, 1988а, б)
о несовместимости половых и соматических морфогенезов, при которых одновременно
задействованы одни и те же клетки или структуры организма.
Обычно усиление бесполого размножения следует за половым и завершает актив-
ную фазу жизненного цикла популяций "губок, обитающих в нестабильных условиях,
подготавливая их к переживанию стрессовых или летальных для дефинитивной губки
периодов. В северных широтах это осенне-зимние месяцы с отрицательными темпе-
ратурами и ледовым покровом водоемов. В южных широтах эти периоды связаны с
пересыханиями водоемов, осенними штормами или сезонами тропических ливней.
Репродуктивные элементы, формирующиеся в результате бесполого размножения
(геммулы, почки), проходят фазы, аналогичные метаморфозу и росту губки. Однако в
ходе бластогенеза никогда не наблюдается дробления и формирования личинок, так как
исходным для бластогенеза оказывается всегда многоклеточный зачаток, состоящий из
соматических клеток различной природы.
222
6.7. СТРУКТУРА ЖИЗНЕННОГО ЦИКЛА В ЗАВИСИМОСТИ
ОТ ЭКОЛОГИЧЕСКИХ УСЛОВИЙ
Рассмотрим примеры взаимозависимой изменчивости разных стадий онтогенеза у
представителей одних и тех же видов губок при адаптации их к различным экологи-
ческим условиям. В жизненном цикле Halichondria panicea (Demospongiae, отр. Hali-
chondrida) наблюдается неодинаковая интенсивность (репродуктивное усилие) половой
репродукции в зависимости от условий обитания. С этим связана также различная
степень деградации тканей материнской губки, наступающая после выхода личинок.
Так, у губок популяций Н. panicea, обитающих на литорали Баренцева моря и на мел-
ководье Белого и Северного морей (Иванова, 1978, 1981; Barthel, 1986; Whitte, Barthel,
1994; Ересковский, 1994) после интенсивного гаметогенеза и эмбриогенеза мезохил пре-
образуется почти полностью в «гонаду», которая заполнена выводковыми камерами,
содержащими личинок. Этот период жизненного цикла характеризуется интенсивным
расходованием соматических клеток на образование желточных включений в ооцитах
и на формирование стенок выводковых камер вокруг яиц. Указанные процессы прохо-
дят в конце гидрологического лета и, после выхода личинок, завершаются деградацией
тела материнской губки, часто сопровождающейся ее фрагментацией. Образовавшие-
ся на месте исходной особи небольшие фрагменты, напоминают редукционные тела. В
весенний гидрологический период наступает рост молодых губок, развивающихся из
метаморфизировавших личинок или восстановившихся из фрагментов. Этот процесс
завершается новым репродуктивным циклом (Иванова, 1978, 1981). Таким образом,
жизненный цикл в популяциях Н. panicea, обитающих на мелководье высокоширотных
морей, состоит из четырех периодов (рис. 6.9, а):
Рис. 6.9. Жизненные циклы Halichondria panicea, обитающих в различных
экологических условиях высокоширотных морей:
а — на литорали и верхней сублиторали (по: Иванова, 1981); б — в циркумлиторали; 1 —
период гаметогенеза и эмбриогенеза; 2 — период свободной личиночной жизни, метаморфоза
и развития молодых губок; 3 — период пострепродуктивного восстановительного морфогенеза
материнской губки или ее фрагментов; 4 — период роста, предшествующий началу гаметоге-
неза
223
1) период гаметогенеза и полового размножения, завершающийся выходом личинок
из материнской губки;
2) период свободной личиночной жизни, метаморфоза и развития молодых губок;
3) период пострепродуктивного восстановительного морфогенеза материнской губки
или ее фрагментов;
4) период роста, предшествующий началу гаметогенеза.
Второй и третий периоды репродуктивного цикла протекают параллельно.
Иная структура жизненного цикла у Н. panicea, обитающих в менее жестких кли-
матических условиях Северного моря — на мелководье юго-западного прибрежья Ни-
дерландов и в циркумлиторали (10-18 м) Белого моря (Vethaak et al., 1982; Wapstra,
Soest, van, 1987; Ересковский, неопубл, данные). У губок из этих районов гаметогенез
и эмбриогенез протекают менее интенсивно, поэтому ткани материнских особей из-
меняются лишь локально (вблизи немногочисленных зародышей). В результате губка
нормально функционирует в период репродукции, а после выхода личинок не испыты-
вает глубоких деструктивных преобразований. Жизненный цикл популяций Н. panicea,
обитающих в этих районах, складывается из трех периодов (гаметогенеза и эмбрио-
генеза; личиночного развития и метаморфоза; периода роста) и не включает периода
пострепродуктивного восстановительного морфогенеза материнской особи (рис. 6.9, б).
Аналогичная адаптивная изменчивость жизненного цикла прослеживается у прес-
новодного космополитного вида Ephydatia fluviatilis (Demospongiae, отр. Haplosclerida).
Наиболее сложная структура цикла состоит из следующих периодов:
1) гаметогенез и половое размножение;
2) свободная личиночная жизнь, метаморфоз и развитие молодых губок;
3) геммулогенез и дегенерация родительской особи;
4) переживание неблагоприятных условий в состоянии геммул или редукционных
тел;
5) прорастание геммул, рост и формирование половозрелой губки (рис. 6.10, а). Вто-
рой и третий периоды жизненного цикла могут протекать параллельно. Такую структу-
Рис. 6.10. Жизненные циклы Ephydatia fluviatilis, обитающих в различных климатических условиях:
а —типичный жизненный цикл, характерный для губок из районов с нестабильным климатом; б — жиз-
ненный цикл губок из районов со стабильными круглогодичными климатическими условиями; 1 — период
гаметогенеза и эмбриогенеза; 2 — период свободной личиночной жизни, метаморфоза и развития молодых
губок; 3 — геммулогенез и дегенерация родительской особи; 4 — переживание неблагоприятных условий в
состоянии геммул или редукционных тел; 5 —прорастание геммул, рост и формирование половозрелой губки
224
ру жизненного цикла некоторые авторы рассматривают как типичную для Е. fluviatilis
и других Spongillidae (Pronzato, Manconi, 1994).
В зависимости от климатических особенностей или экологических условий жизнен-
ный цикл Е. fluviatilis может изменяться. Например, на севере Италии, где круглогодич-
но держится прохладный и влажный климат, представители этого вида в течение всех
сезонов находятся в физиологически активном состоянии. Деструктивные процессы у
них не наблюдаются. Однако наряду с вяло текущей половой репродукцией постоянно
происходит формирование небольшого количества геммул. Зимой геммулогенез стано-
вится более интенсивным, а осенью замедляется. Таким образом, у этих губок в течение
всего года можно встретить в мезохиле как половые клетки или личинки, так и гем-
мулы (Corriero et al., 1994). Следовательно, четвертый период жизненного цикла у них
выпадает (рис. 6.10, б).
Другая популяция Е. fluviatilis обитает в одном из каналов Сицилии в условиях
теплого сухого климата с коротким дождливым сезоном и высокими летне-осенними
температурами воздуха, что вызывает пересыхание водоемов. В засушливый период
у губок наблюдается активное формирование геммул и отмирание тканей. Соответ-
ственно в жизненном цикле чередуются все отмеченные выше периоды. Гаметогенез
и личиночное развитие протекают очень быстро в весенний и ранний летний период,
затем формируются геммулы (Pronzato, Manconi, 1994; Corriero et al., 1994).
У E. fluviatilis, обитающих на севере Европы также наблюдается полный жизненный
цикл, в котором геммулогенез приходится на осенне-зимний период перед промерзани-
ем водоемов. Однако он может видоизменяться в условиях теплых зим, когда ткани
материнских особей не отмирают и геммулы лежат в основании функционирующих гу-
бок. Гаметогенез и эмбриогенез протекают в весенний период (Van de Vyver, Willenz,
1975).
Таким образом, в зависимости от стабильности или нестабильности внешних усло-
вий популяции одного и того же вида губки могут иметь разную структуру жизненно-
го цикла. При сопоставлении варьирующих жизненных циклов четко прослеживаются
конкурентные отношения между интенсивностью морфогенезов, протекающих при по-
ловом развитии, и возможностью реализации соматических морфогенезов (ростовых
процессов, образования геммул и восстановительных морфогенезов после фрагмента-
ции или редукционных явлений). Сравнительная легкость переключения морфогенеза
с одного пути (например, гаметогенеза или эмбриогенеза) на другой (например, вос-
становительный морфогенез или геммулогенез) объясняется наличием в теле губок
полипотентных клеток, способных участвовать в этих морфогенезах, а также способ-
ностью некоторых соматических клеток к дедифференциации и трансдифференциа-
ции.
6.8. ВЕРТИКАЛЬНЫЙ ПЕРЕНОС БАКТЕРИЙ
Перенос симбиотических бактерий от материнской губки к следующей генерации
(вертикальный перенос) через яйца (у яйцекладущих видов) или личинки (у яйцежи-
вородящих) представляется еще одной специфической особенностью индивидуального
развития Porifera. Впервые данные о наличии бактерий в личинках были получены
К. Леви и А. Портом у Oscarella tuberculata (Homoscleromorpha) (Levi, Porte, 1962). Од-
нако первые доказательства вертикального переноса были представлены в работе су-
пругов Леви (Levi, Levi, 1976) на яйцекладущей губке Chondrosia reniformis.
225
Рис. 6.11. Основные способы проникновения симбиотических бактерий
от материнского организма в яйца или эмбрионы:
а — фагоцитоз ооцитом (оц) бактерий (с.б) непосредственно из мезохила; б — проникно-
вение в дробящийся зародыш материнских бактериоцитов (лек) у Chondrosia reniformis-, в —
передача бактерий от клеток выводковой камеры в дробящийся зародыш по слизистым мо-
стикам (лее); г — проникновение бактерий в пространство между яйцом (л) и фолликулом ($)
перед его замыканием: бл —бластомер; з.к — зародышевые клетки
Передача бактерий может осуществляться различными способами. Стадия, на ко-
торой проникают бактерии, и способ проникновения не однотипны у разных видов.
Можно выделить четыре основных способа проникновения симбиотических бактерий
от материнского организма в яйца или эмбрионы (рис. 6.11):
1) бактерии захватываются ооцитами непосредственно из мезохила путем фагоцито-
за (рис. 6.11, а); показано для Halisarca dujardini (Demospongiae, Halisarcida; Ereskovsky
et al., 2004) и для яйцекладущих Демоспонгий: Verongia cavernicola (Gallissian, Vacelet,
1976), Chondrilla nucula, C. australiensis (Gaino, 1980; Usher et al., 2001), Erylus discopho-
rus (Sciscioli et al., 1989), Stelletta grubii (Sciscioli et al., 1991), Geodia cydonium (Sciscioli
et al., 1995), Tethya tenuisclera and T. seychellensis (Gaino, Sara , 1994);
2) бактерии попадают в зародыш вместе с фолликулярными бактериоцитами
(рис. 6.11, б”); показано для Chondrosia reniformis (Levi, Levi, 1976);
3) бактерии, вероятно, передаются от материнского мезохила в зародыш по слизи-
стым мостикам в ходе раннего эмбриогенеза (рис. 6.11, в); показано для четырех видов
226
Dyctioceratida: Spongia barbara, S. cheisis, S. graminea, Hippospongia lachne (Kaye 1990,
Kaye, Reiswig, 1991b);
4) бактерии попадают в пространство между яйцом и фолликулом перед его замы-
канием, а затем проникают между бластомерами (рис. 6.11, г); показано для Homoscle-
romorpha (Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002).
Симбиотические бактерии были обнаружены в составе зародышей или личи-
нок представителей всех классов Porifera: Demospongiae — Alectona miliary, A.walli-
chii и A. mesatlantica (Garrone, 1974; Vacelet, 1999), Hamigera hamigera (Boury-Es-
nault, 1976), Aplysina cavemicola (Gallissian, Vacelet, 1976), Hemectyon ferox (Reiswig,
1976), Chondrosia reniformis (Levi, Levi, 1976), Vaceletia crypta (Vacelet, 1979), Spon-
gia barbara, S. graminea, Hippospongia lachne (Kaye, 1990; Kaye, Reiswig, 1991), Ircinia
oros (Ereskovsky, Tokina, 2004), Haliclona tubifera (Woollacott, 1993), H. aqueductus
(Ereskovsky, unpubl.), Cladorhyza sp. (Vacelet et al., 1995; 1996), Astrosclera willeyana
(Worheide, 1998), Halisarca dujardini (Sizova, Ereskovsky, 1997; Ereskovsky, Gonobobleva
2000); Homoscleromorpha (Levi, Porte, 1962; Ereskovsky, Boury-Esnault, 2002); Calcispon-
gia— Grantia compressa (Lufty, 1957a; Gallissian, 1983), Sycon ciliatum (Franzen, 1988),
Leucandra abratsbo, Sycon sp. (Amano, Hori, 1992, 1993), Clathrina laxa (Amano, Hori,
2001); Hexactinellida — Oopsacas minuta (Boury-Esnault et al., 1999). Симбиотические
бактерии, находящиеся в зародышах и личинках губок, не играют трофической роли,
поскольку у губок исследованных нами видов не было обнаружено бактерий в пищева-
рительных вакуолях.
6.9. ПРИЧИНЫ СВОЕОБРАЗИЯ ОНТОГЕНЕЗА У ГУБОК
Завершая краткий анализ современных данных о репродукции губок и особенно-
стей их жизненных циклов, сформулируем три основных причины отмеченных ранее
особенностей эмбриогенеза и вариабельности соотношения полового и соматических
морфогенезов в жизненных циклах одних и тех же видов губок (Ересковский, Корот-
кова, 1999).
Во-первых, отсутствие в составе тела губок тканей, полностью гомологичных эк-
тодермальным покровам, кишечному эпителию, нервной системе и мезодерме более
сложно организованных Metazoa. Примитивные пограничные ткани (пинакодерма и
хоанодерма), так же как и ткани мезохила губок, оказываются более мультифункци-
ональными, чем у Eumetazoa. У представителей разных систематических групп ана-
логичные тканевые системы имеют неодинаковую организацию и разные формообра-
зовательные потенции, что отражается на особенностях гаметогенеза, эмбриогенеза и
соматических морфогенезов и их соотношении друг с другом.
Во-вторых, пластичность клеток и тканевых систем обеспечивает сравнительно
быструю морфогенетическую реакцию губок на изменение внешней среды. Это прежде
всего выражается в преобразовании водоносной системы, увеличении миграций полипо-
тентных клеток и их перегруппировки в теле губки. Все это способствует быстрой смене
направленности морфогенетических процессов у губок, например усилению или умень-
шению интенсивности гамето- и эмбриогенеза, вплоть до их полного прекращения, и
одновременно может стимулировать иные морфогенезы, например бластогенетические
или восстановительные.
В-третьих, слабая специализация не только соматических, но и половых клеток
губок определяет и невысокую специализацию процессов гамето- и эмбриогенеза. В
227
результате не только соматические клетки, но и гаметоциты, эмбриональные и ли-
чиночные клетки при определенных воздействиях способны дедифференцироваться и
включаться в другие (неполовые) морфогенезы.
Если главным критерием сложности организации тела животного считается уро-
вень дифференциации и специализации анатомических отделов тела, систем органов,
тканей и клеток, а также появление специализированных интегративных систем, то для
оценки сложности процесса индивидуального развития следует привлечь аналогичные
критерии, например уровень специализации морфогенезов, проходящих на разных эта-
пах онтогенеза, и соответственно уровень специализации клеток, участвующих в этих
процессах, степень устойчивости типа репродуктивного процесса и его детерминиро-
ванности. Приведенные в настоящем обзоре факты с несомненностью свидетельствуют
о том, что губки, находясь на уровне невысокой индивидуализации многоклеточного
тела, со слабо выраженным органообразованием и зачаточным тканеобразованием об-
ладают и очень низким уровнем специализации и детерминированности эмбриогенеза
и других форм морфогенетических процессов.
Что касается критериев примитивности или продвинутости морфогенезов, проходя-
щих при половом и бесполом размножении в пределах Porifera, то они очевидны. Чем
большее количество анатомических, тканевых и клеточных систем появилось в составе
тела губки и чем более они дифференцированы, тем выше вероятность существования
у этих же губок устойчивых форм репродукции, а также для появления специализиро-
ванных форм бластогенеза и эмбриогенеза. Причины изменения характера гаметогене-
за и взаимоотношения гаметоцитов с соматическими клетками у губок тех или иных
групп можно понять лишь в результате изучения всего жизненного цикла (эмбриоге-
неза, характера ростовых процессов, бластогенеза, редукционных и восстановительных
морфогенезов).
Современные Porifera проделали длительный путь параллельной адаптивной эволю-
ции, поэтому не следует среди них искать один исходный прототип. В пределах каждой
крупной таксономической группы губок можно выделить виды более продвинутые и
более примитивные. Кроме того, в процессах развития губок одной и той же группы
могут быть обнаружены черты относительно высокой специализации, сосуществующие
с примитивными чертами.
В заключение хотелось бы привести цитату из монографии А. А. Захваткина (1949.
С. 232): «...эмбриогенез этих животных (Porifera. — А. Е.) кажется нам каким-то на-
громождением эмбриологических парадоксов, уклонений от привычных норм и совер-
шенно необъяснимых нарушений самых элементарных и общих законов всякого эм-
брионального развития... В самом деле, все эти бесконечные нарушения и беззакония
сразу же перестают казаться таковыми, если только оставить совершенно безнадежную
попытку подогнать развитие более примитивных групп Metazoa к онтогенетическому
шаблону, прочно установившемуся у высших... »
228
ГЛАВА 7. ПРОБЛЕМА КОЛОНИАЛЬНОСТИ,
МОДУЛЯРНОСТИ, ИНДИВИДУАЛЬНОСТИ ГУБОК
В СВЯЗИ С ОСОБЕННОСТЯМИ ИХ ОРГАНИЗАЦИИ
И МОРФОГЕНЕЗОВ ПРИ РОСТЕ И БЕСПОЛОМ
РАЗМНОЖЕНИИ
Проблема колониальности и индивидуальности губок была на протяжении всей ис-
тории спонгиологии и остается сейчас одной из наиболее дискуссионных. Многие иссле-
дователи относили губок вне зависимости от уровня их организации к колониальным
организмам, рассматривая в качестве зооидов или особей в составе колонии амебоидные
(Carter,1848; Perty, 1852) или воротничковые клетки (James-Clark, 1866; Carter,1872;
Kent, 1878), хоаноцитные камеры (Haeckel, 1889, 1896) или оскулюм (Schmidt, 1864).
Многие авторы, опираясь на общепринятое представление о том, что колонии много-
клеточных животных возникли в результате не доведенного до конца бесполого раз-
множения (Беклемишев, 1964), в качестве зооидов у губок рассматривали оскулюм с
прилежащими участками водоносной системы (Беклемишев, 1964; Hadzi , 1966; Brien,
1967с; Короткова, 1981а; Малахов, 1990). Согласно Н.Н. Марфенину (Marfenin, 1997),
губки представляют собой колонии, в состав которых, однако, входят не зооиды, а мо-
дули.
Противоположного мнения придерживаются авторы, считающие что понятие «ко-
лониальность» не применимо к Porifera, поэтому всякая морфологически обособленная
губка является индивидом (Dujarden, 1841; Lieberkuhn, 1856; Tuzet et al., 1963; Boro-
jevic et al., 1968; Hartman, Reiswig, 1973; Simpson, 1973; Bergquist, 1978; Curtis, 1979;
Fry, 1979). По их мнению, образование оскулюмов происходит в результате обычного
роста, а не вследствие не доведенного до конца бесполого размножения, свойственного
образующейся колонии. В. М. Колтун (1988) в качестве индивида рассматривает лишь
однооскулюмную губку, а И. Т. Журавлева и Е. И. Мягкова (1987)— только «аскон» у
Calcarea.
Есть и третья группа авторов, считающих, что индивидуальность у губок выражена
крайне слабо, а признаки колониальности у них еще не выработались, поэтому было
предложено рассматривать Porifera в качестве индивидуальных организмов (Резвой,
1937; Журавлева, Мягкова, 1987). В то же время допускается, что индивидом у них
может быть «агрегат клеток, достаточный для отправления жизненных процессов»
(Журавлева, Мягкова, 1987).
Сложности, возникающие при интерпретации организации губок с позиций колони-
альности или индивидуальности, в первую очередь связаны с уникальными особенно-
стями морфофизиологической организации этих организмов и спецификой их индиви-
дуального развития и жизненных циклов.
7.1. МОРФОЛОГИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ
Представление о губках, как колониях клеток или жгутиковых камер давно остав-
лены и не выдерживают критики. Наиболее спорным остается выделение в качестве
индивида, особи, зооида или модуля такой структуры, как оскулюм с прилегающей
системой тканей и каналов.
229
Возникает вопрос, как же относиться к оскулюму? Правомерно ли придавать ему
роль индивида или зооида в составе колонии, морфологического или интеграционного
центра губки? У губок оскулюм представляет собой аналог клоакального отверстия
Eumetazoa. Роль его сводится к выведению из тела губки воды с растворенными в
ней диоксидом углерода, продуктами азотистого обмена, фекальными частичками, а
в период половой репродукции — гамет и личинок. Вода проникает в тело губки через
многочисленные поровые отверстия, рассеянные на поверхности.
Показано, что размеры оскулюмов в пределах одной губки могут существенно ва-
рьировать, а их количество как увеличиваться, так и уменьшаться в течение жизнен-
ного цикла особи (Hadzi , 1966; Brien, 1967с; Fry, 1979; Palumbi, 1986; Pansini, Pron-
zato, 1990; Barthel, 1991; Gaino et al.,1995; Galera et al., 2000). Кроме того, количество
оскулюмов может варьировать у различных губок одного вида, имеющих одинаковые
размеры (Плоткин и др., 1999). Иногда многооскулюмные губки развиваются за счет
срастания соседних ювенильных особей одного клона. В то же время у двух видов
семейства Cladorhizidae (Demospongiae, Poecilosclerida), обитающих в подводных пеще-
рах (Asbestopluma hypogea) и нижней батиали (Cladorhiza sp.), нет водоносной систе-
мы, включая поры, каналы, хоаноциты и оскулюмы (Vacelet, Boury-Esnault, 1995, 1996;
Vacelet et al., 1995). Эти виды могут послужить доказательством того, что в особых
условиях оскулюм не является обязательной структурой, определяющей индивидуаль-
ность губки.
7.2. ФУНКЦИОНАЛЬНЫЕ ОСОБЕННОСТИ
Долгое время основным критерием индивидуальности или колониальности был
сравнительно-анатомический план строения организма (Беклемишев, 1964; Иванова-
Казас, 1977). Однако с конца 70-х гг. XX столетия проблема колониальности вышла за
пределы сравнительной морфологии. Ее стали изучать с позиций особенностей суще-
ствования и физиологии организмов (Бигон и др., 1989; Марфенин, 1993). Было введено
понятие биологического модуля под которым подразумевается любая из множествен-
ных частей организма, имеющая конструкционное значение (Марфенин, 1993).
Анализ размещения элементов водоносной системы губок (хоаноцитных камер, при-
носящих и выносящих каналов, оскулюмов), их количества и объема в сочетании с мас-
сой тканей губки и гидродинамическими условиями среды обитания привел У. Фрая
(Fry, 1970, 1979) к формулировке понятия «водоносный модуль» (aquiferrous module).
Согласно мнению автора, водоносным модулем является определенный объем губки,
обслуживаемый системой хоаноцитных камер и водоносных каналов, ассоциированных
с одним оскулюмом. Соответственно губка представляет собой не колонию с зооидами
и не многооскулюмный индивид, а модулярный организм.
В отличие от унитарных (одиночных) модулярные организмы состоят из набора
основных повторяющихся конструктивных элементов (модулей), количество которых
варьирует в течение жизненного цикла. Развитие модулярных организмов не пред-
определено какой-либо жесткой программой и в значительной степени зависит от их
связи со средой (Harper et al., 1986; Бигон и др., 1989; Марфенин, 1993).
Используя модулярный подход к анализу морфофункциональной организации гу-
бок под термином «модуль» разные авторы подразумевают структуры различного кон-
структивного уровня. Так, в качестве модуля выделяют хоаноцитные камеры, систему
каналов, объединенных хоаноцитными камерами (Bavestrtello et al., 1995), либо гем-
230
мулы (Pronzato, Manconi, 1994). Однако в последние годы ряд исследователей (Wood,
1987; Wood et al., 1992; Zhuravlev, 1993; Плоткин и др., 1999) принимает трактовку
модуля, данную Фраем. Называть губок модулярными организмами, основываясь на
выделении в качестве модуля фрагментов водоносной системы или геммул, методоло-
гически неверно, поскольку указанные повторяющиеся единицы представляют собой
полимеризованные структурно-функциональные блоки модулей.
ос.п по.п
Рис. 7.1. Многооскулюмная губка Polymastia arctica
(по: Мережковский, 1878):
ос.п — оскулярная папилла; п — почка; по.п — поровая папилла
Одним из наиболее важных факторов, с которым коррелируют рост губки, форма
ее тела, количество и характер распределения оскулюмов, является гидрологический
режим в данном местообитании (Bidder, 1923; Fry, 1979; Palumbi, 1986; Barthel, 1991;
Ересковский, 19946; Плоткин и др., 1999). Соотношение между массой тканей губки,
распределением и положением элементов водоносной системы представляет собой пря-
мое следствие оптимизации ряда физических факторов. К ним относятся: уменьшение
длины каналов, снижение сцепления водных частичек, стремление к увеличению степе-
ни разграничения в пространстве приводящей и отводящей систем (Hartman, Reiswig,
1973; La Barbera, 1990). При этом следует учитывать, что у губок, в отличие от других
Metazoa, проникновение воды происходит одновременно через всю поверхность тела; у
них нет каких-либо специализированных участков. Исключение, пожалуй, составляют
представители сем. Polymastiidae (Demospongiae, Hadromerida), тело которых обычно
погружено в рыхлый грунт, вследствие чего для связи с внешней средой имеются спе-
циальные поровые и оскулярные папиллы (рис. 7.1), а также некоторые представители
отряда Poecilosclerida (Demospongiae), у которых поры собраны в особые «решетчатые
органы» (рис. 7.2; Boury-Esnault, 1972).
У. Фрай (Fry, 1979) показал, что объем воды, проходящей в единицу времени, и ско-
рость выброса воды через отдельный оскулюм являются функцией скорости внутренне-
го ламинарного потока, количества и объема хоаноцитных камер, их внутреннего давле-
ния, диаметра и длины выводящих каналов, а также диаметра оскулярного отверстия.
Особенности функционирования хоаноцитов определяют гидростатическое давление в
пределах хоаноцитных камер. Поэтому губки с небольшой массой тканей и тонкими
стенками тела могут оптимально функционировать, имея один, как правило, широкий,
231
эк
Рис. 1.2. Схема решетчатого органа Hamigera hamigera
(по: Boury-Esnault, 1972):
ест — вестибулюм; ка — канальцы; ку— кутикула; п.к — прино-
сящий канал; эк—экзопинакодерма
оскулюм и одну крупную хоаноцитную камеру, имеющую низкое нагнетающее давление
(Fry, 1979). Примером могут служить асконоидные (Leucosolenia, Clathrina) или сико-
ноидные (Sycon, Grantia) губки. Губки с большей массой тела требуют и более высокой
пропускной способности потоков воды. В связи с этим у них повышается нагнетающее
давление, а увеличение диаметра выводящих каналов компенсируется увеличением их
длины и диаметра оскулюма. У губок с диффузно распространенными хоаноцитными
камерами по тканям одной толщины единственным фактором оптимизации системы
каналов может быть более или менее равномерное распределение приносящих и выво-
дящих каналов. Объем и диаметр каналов зависят от особенностей функционирования
системы в каждой особи и толщины стенки ее тела. В конечном итоге все морфоло-
гическое разнообразие губок, количество, размер водоносных модулей определяются
их объемом, который, в свою очередь, зависит от внешних условий, в первую очередь
гидродинамических.
Таким образом, оскулюмы нельзя рассматривать в качестве структурных единиц
индивидуальности, индивида, особи или зооида. Они представляют собой своего рода
маркер отдельной водоносной системы либо организационный паттерн, который опре-
деляется силами, оптимизирующими взаимоотношения между структурой хоаноцит-
ных камер, оптимальными условиями для обеспечения каждой камеры протока воды и
гидродинамическими факторами, управляющими перемещением воды сквозь эти каме-
ры. Все элементы такой системы находятся в постоянном изменении без долговремен-
ной стабильности (Wintermann, 1951; Kilian, 1952; Borojevic, 1970; Hartman, Reiswig,
1973, Simpson, 1984; Bond, 1992; Galera et al., 2000).
7.3. МОРФОГЕНЕТИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ
Авторы, рассматривающие многооскулюмных губок в качестве колонии зооидов,
процесс образования новых оскулярных единиц расценивают как не доведенное до кон-
232
п
Рис. 7.3. Почкующаяся губка Tethya aurantium:
г — губка; п — почки
ца бесполое размножение (Hadzi, 1967; Беклемишев, 1964; Иванова-Казас, 1977; Корот-
кова, 1981а). Проанализируем эту проблему с морфогенетических позиций. У губок
бесполое размножение реализуется путем фрагментации, геммулогенеза и наружного
почкования (Fell, 1974а; Simpson, 1984). У губок описано лишь париетальное почко-
вание (рис. 7.3). Оно встречается у представителей всех групп Porifera: Hexactinellida,
Calcarea, Demospongiae, Homoscleromorpha. Общей характеристикой почти всех почек,
формирующихся у губок, можно считать то, что они на начальных этапах своего раз-
вития представляют плотный конгломерат клеток, главным образом полипотентных
археоцитов. Почка не имеет ни хоаноцитных камер, ни каналов, ни оскулюма (Brien,
1973а; Fell, 1974а, 1993; Simpson, 1984). Почкование осуществляется путем эпиморфоза,
в его основе лежит миграция полипотентных клеток с последующей их дифференци-
ровкой в дефинитивные клетки. Исключение составляют Homoscleromorpha, почкова-
ние которых проходит по морфаллактическому типу. В состав формирующихся почек
входят все тканевые структуры материнской губки (см. гл. 4). Отсоединившиеся поч-
ки оседают на субстрат и прикрепляются к нему. Эти бластогенезы губок не имеют
существенных отличий от подобных процессов у других животных, но принципиально
отличаются от ростовых морфогенезов у самих губок.
Разделение тела многооскулюмной губки (фрагментация) — факультативный про-
цесс, который происходит вследствие ее локомоции или действия повреждающих фак-
торов (Garabbou, Zabala, 2001). Различные участки модулярного организма могут пере-
мещаться по субстрату с разной скоростью или в разных направлениях, что приводит
к фрагментации исходной губки (Burton, 1949; Bond, Harris, 1988; Pansini, Pronzato,
1990; Maldonado, Uriz, 1999). Подчеркнем, что такие процессы возможны только бла-
годаря модульной организации животных. Данный механизм разделения особи нельзя
рассматривать как не доведенное до конца бесполое размножение. Подобная фрагмен-
тация характерна и для других модулярных организмов, например мшанок (Marcus,
1926) и асцидий (Ryland et al., 1984; Ryland, 1988).
Новообразованные оскулюмы не связаны с соседними оскулюмами, и никогда не
233
Рис. 7.4. Различные этапы усложнения водоносной системы асконоидной губки
Clathrina blanca (по: Hadzi, 1967)
происходит разделения исходной водоносной системы по типу продольного деления или
почкования, как это имеет место при почковании гидроидов. Ситуация с асконоидными
губками рода Clathrina, приведенная в работе Хаджи (Hadzi, 1967), к которой главным
образом апеллируют сторонники колониальной природы губок, представляет пример
образования поверхностных выростов для оптимизации гидродинамики в этом просто
устроенном растущем организме (рис. 7.4). Наконец, процесс формирования новых мор-
фофункциональных единиц нельзя рассматривать в качестве не доведенного до конца
бесполого размножения, что также ставит под сомнение взгляд на многооскулюмных
губок как на колонию.
Толщина тканей у губки определяется пространством, обслуживаемым принося-
щими и отводящими каналами. Увеличение размеров губок (корковых, трубковидных,
комковидных) — это результат увеличения размеров пространства тканевого слоя отно-
сительно постоянной толщины (рис. 7.5). Клетки делятся во всем объеме тканей губки.
Краевой рост сопровождается миграцией и перераспределением клеток. Так как тол-
щина тканей остается постоянной в «родительской» части губки, новая система каналов
развивается de novo в своей маргинальной зоне и никогда в результате разделения ста-
рой, центральной части. У губок иной формы (кубковидных, чашевидных и некоторых
корковых) толщина стенок тела увеличивается без существенного увеличения площади
или плотности каналов и оскулюмов (рис. 7.6). Вместо этого приводящие и выводящие
каналы увеличиваются в диаметре, соответственно увеличивается объем проходящей
жидкости.
Морфогенетической основой формирования новых структурно-функциональных
единиц (водоносных модулей) и постоянных структурных перестроек у губок служат
234
Рис. 7.5. Корковая губка Potamolepis leubnitzae (по: Brien, 1973):
о — оскулюмы
Рис. 7.6. Чашевидная губка Phakellia arctica (по: Колтун, 1959)
процессы дезорганизации и реорганизации тканей и элементов водоносной системы, что
приводит к ее перестройке (ремоделлингу) (Diaz, 1979; Simpson, 1984; Gaino, Burlan-
do, 1990; Bond, 1992). При этом оскулюмы могут закрываться и зарастать. Первыми
распадаются хоаноцитные камеры, а затем прилегающие к ним каналы. Клеточные
235
элементы распавшейся структуры либо дедифференцируются, либо встраиваются во
вновь формирующиеся модули. Часто у интактных губок при прекращении функцио-
нирования той или иной водоносной системы составляющие ее элементы не распада-
ются на клетки, а целыми фрагментами встраиваются во вновь образующуюся (Bond,
1992). В результате ремоделлинга водоносная система всей губки начинает функцио-
нировать более интенсивно и ее рост осуществляется в нужном направлении (Simpson,
1984; Bond, 1992). Локализация пролиферации в ходе роста зависит от формы губки: у
ветвистых форм она осуществляется в апикальных участках ветвей (Ефремова, 1981),
у корковых —в маргинальной зоне (Shore, 1971). Исчезновение оскулюмов и ремодел-
линг водоносной системы в течение жизненного цикла неоднократно описывались у
губок разных видов, например у Ephydatia fluviatilis (Wintermann, 1951).
Показано, что размеры пор и их распределение постоянно изменяются в экзопина-
кодерме (Hartman, Reiswig, 1973). Соответственно должны меняться и связанные с ни-
ми терминальные участки приносящих каналов либо субдермальные полости. Методом
цейтраферной киносъемки на интактных губках показано, что ремоделлинг водоносной
системы у Е. fluviatilis включает в себя перемещение отдельных хоаноцитных камер в
толще мезохила (Bond, 1992). При этом камеры могут отсоединяться от одних кана-
лов и ассоциироваться с другими. Выносящие каналы также постоянно меняют свои
контуры, размеры и местоположение. Наблюдается отчетливая тенденция движения
мелких каналов к более крупным. Движение каналов и хоаноцитных камер носит пас-
сивный характер и осуществляется с помощью ассоциированных с ними клеток мезохи-
ла. Важно отметить, что все процессы реаранжировки и ремоделлинга не отражаются
на нормальном функционировании губки (Bond, 1992).
Таким образом, механизмы реорганизации водоносной системы губок представляют
собой способ ее интенсификации. Поэтому интерпретация этого процесса в качестве
а б
Рис. 7.7. Однооскулюмные губки:
а — Disyringia] б — Sycon
236
Рис. 7.8. Многооскулюмные губки:
а—Chalina oculata (по: Brien, 1973); б — Reniera
cinerea (по: Мережковского, 1879)
Рис. 7.9. Губки с хорошо обособленными оскулярными трубками:
а — Reniera implexa; б — Siphochalina annulata
237
бесполого размножения с трактовкой оскулярных или водоносных единиц как зооидов
ставит под сомнение взгляд на многооскулюмных губок как на колонию.
Морфологически обособленную губку независимо от ее конструктивного уровня (ас-
кон, сикон или лейкон) и количества входящих в ее состав оскулюмов мы должны при-
знать в качестве индивида. Несомненно, существуют различные уровни организменной
интеграции губок в зависимости от количества и характера расположения водоносных
модулей в составе их тела. Это наиболее ярко проявляется в экспериментах по их вос-
становительным морфогенезам (Короткова, 1997). Однако прямой зависимости уровня
организменной интеграции от степени сложности водоносной системы у губок нет.
Крайними случаями в этом ряду можно считать однооскулюмных губок (Sycon,
Disyringia) с наиболее высоким среди Porifera уровнем организменной интеграции, ко-
торая совпадает с интеграцией водоносного модуля (рис. 7.7) (Короткова, 1981а, 1997).
На другом конце этого ряда можно расположить многооскулюмных губок, например
Reniera, Haliclona, водоносные модули которых более или менее равномерно рассеяны
по всему телу (рис. 7.8). У таких губок общая организменная интеграция подавляет
интеграцию отдельных модулей (Короткова, 1981а, 1997). Промежуточное положение
между этими крайними группами занимают губки с небольшим количеством хорошо
обособленных оскулярных трубок, например Leucosolenia, Siphochalina annulata, Re-
niera implexa (рис. 7.9). В этой группе организменная интеграция не сильно подавляет
интеграцию модулей. Ближе к первой группе, вероятно, располагаются кубковидные,
трубковидные и бочонковидные губки (см. рис. 7.6) с развитым вторичным оскулю-
мом, для которых характерно новое повышение организменной интеграции на основе
олигомеризации оскулюмов в псевдоолинтусную структуру.
7.4. ИММУНОЛОГИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ
Широко распространено мнение о высокой способности губок к срастанию в единый
организм на разных стадиях онтогенеза (Burton, 1949; Иванова-Казас, 1977; Колтун,
1988). Действительно, в ряде современных работ показано полное слияние различного
числа метаморфизирующих личинок в единую губку (Borojevic, 1967; Van de Vyver,
1970; Fell, 1976; Иванова, 1981; Ilan, Loya, 1990; Gonobobleva, Ereskovsky, 2004b). Кроме
того, неоднократно описывался процесс слияния тканей прорастающих геммул у прес-
новодных губок (Weissenfels, Striegler, 1979; Weissenfels, 1989). Однако как in vivo, так и
в эксперименте показано, что полное слияние возможно лишь при кучном прорастании
геммул или росте молодых губок только одного клона, т. е. генетически идентичных
(Van de Vyver, 1970; Weissenfels, Striegler, 1979). To же касается срастающихся личи-
нок — подобный процесс возможен лишь между потомством одной материнской губки.
В качестве доказательства иммунологической неповторимости каждой простран-
ственно изолированной губки (индивида) проведены многочисленные эксперименты по
сингенным, аллогенным и ксеногенным пересадкам тканей (см. Simpson, 1984). Как пра-
вило, аллогенные и ксеногенные трансплантаты не приживаются у губок, что показано
на различных видах, причем, как механизмы отторжения, так и иммунные реакции мо-
гут существенно варьировать между близкородственными видами (Curtis, 1979; Van de
Vyver, Barbieux, 1983; Van de Vyver et al., 1985; Buscema, Van de Vyver, 1984a, b, с). Так,
в зоне контакта между особями разных клонов Е. fluviatilis формируется коллагеновый
барьер, который синтезируется колленцитами и спонгиоцитами, мигрирующими из бо-
лее глубоких слоев губки (Buscema, Van de Vyver, 1984c). Аллогенное и ксеногенное
238
отторжение представляет собой экспрессию механизмов, которые в нормальных усло-
виях предохраняют морфологическую, физиологическую и генетическую интеграцию
индивида (Van de Vyver, Barbieux, 1983).
Фундаментальным свойством биологического индивида является его генетическая
неповторимость и обеспечение его сохранности при взаимодействии с внешними фак-
торами. Соответственно любой организм независимо от уровня организации способен
отличать свои компоненты от чужеродных, т. е. способен к квазииммунному распозна-
ванию. Porifera, как мы убедились, не являются исключением из этого правила, поэто-
му мы с полным основанием можем привести иммунологические аргументы в пользу
мнения о том, что морфологически обособленная губка — индивид.
* * *
Из проведенного анализа следует, что губок неверно рассматривать в качестве ко-
лониальных животных ввиду отсутствия у них зооидов. Мы убедились, что рост и
почкование губок имеют в своей основе различающиеся механизмы. При росте, как и
при перемещении, происходит реаранжировка (ремоделлинг) структур, сопровождае-
мая дезорганизацией и реорганизацией тканей и элементов водоносной системы, а так-
же миграция различных клеток в пропорции, характерной для нормального мезохила.
При почковании демоспонгий осуществляется миграция полипотентных и секретор-
ных клеток в очаг развития почки. У Homoscleromorpha почкование осуществляется за
счет выпячивания стенки тела путем эвагинации. Почки губок, в отличие от модулей,
всегда отделяются от тела. Бластогенез по типу деления у губок не известен. Поэтому
неправомерно говорить о губках, как о колониях зооидов, образованных в результате не
доведенного до конца бесполого размножения. В составе многооскулюмного тела губок
располагаются не зооиды, а модули. Морфогенез модуля и бластогенез при почковании
различаются по характеру и причинам.
Все структуры в организме губок полимеризованы, и одиночных «органов» у них
нет, за исключением оскулюма у однооскулюмных особей; причем основные струк-
турно-функциональные блоки водоносной системы (хоаноцитные камеры, приводя-
щие и отводящие каналы) у каждого вида характеризуются стабильными размерами
(Bavestrello et al., 1988, 1995). Следует заметить, что водоносный модуль, по крайней
мере у некоторых Демоспонгий, не имеет стабильных размеров и формы. Например,
однооскулюмная водоносная система (модуль) Polymastia arctica (mamillaris) может
обеспечивать жизнедеятельность губок любых размеров, а появление новых водонос-
ных систем не влияет на рост губки (Плоткин и др., 1999). В зависимости от условий
среды губки одного вида и одинаковой величины, могут иметь в своем составе различ-
ное количество водоносных модулей. Экологические преимущества модулярных орга-
низмов определяются высокой пластичностью формы и непостоянством их размеров.
239
ГЛАВА 8. ОСНОВНЫЕ ЗАКОНОМЕРНОСТИ
И НАПРАВЛЕНИЯ ЭВОЛЮЦИИ ГУБОК
И ИХ ИНДИВИДУАЛЬНОГО РАЗВИТИЯ
Все классические и современные гипотезы происхождения губок, так же как и мно-
гоклеточных животных вообще, основаны на предположении, что предковые организ-
мы могли обладать лишь одним типом организации. Кандидатами на роль предков
были гастрея (Haeckel, 1874; Wolpert, 1994), фагоцителла (Metschnikoff, 1886; Иванов,
1968; Малахов, Незлин, 1983), плакула (Biitchli, 1884), синзооспора (Захваткин, 1949),
галлертоид (Grasshoff, Gudo, 2002). Авторы или сторонники этих гипотез не допус-
кают существования полиморфизма предковых форм, молчаливо признавая наличие у
них достаточно детерминированного развития (Иванов, 1968; Короткова, 1979; Willmer,
1990; Иванова-Казас, 1995; Nielsen, 1995, 1998; Rieger, Weyrer, 1998; Dewell, 2000). Од-
нако некоторые исследователи развивали идею о множественном развитии многокле-
точной организации (Шульман, 1974; Короткова, 1979). В самом деле, когда речь идет
о возникновении многоклеточности и ранней эволюции низших Metazoa, преобразо-
вания касаются не только организменного, но и онтогенетического, популяционного,
ценотического уровней. То же, по нашему мнению, должно распространяться и на ран-
нюю эволюцию губок. В качестве иллюстрации можно привести пример нормально-
го полиморфизма личинок у некоторых современных губок (Gonobobleva, Ereskovsky,
2004а).
Выше отмечалось, что к особенностям организации и онтогенеза губок относятся
перманентная трансдифференцировка клеток, отсутствие детерминированности раз-
вития и относительная легкость перехода одних морфогенезов в другие. Тогда, можно
предположить, что предковые для губок организмы могли также обладать полимор-
физмом и легко менять форму и организацию тела. В то же время многообразие форм
протоспонгий, вероятно, сводилось к двум: целобластулоподобной и паренхимулопо-
добной. Первая напоминала «бластею» Э. Геккеля (Haeckel, 1874), тогда как вторая —
«фагоцителлу» И. И. Мечникова (Metschnikoff, 1886).
Основываясь на этой концепции, попытаемся реконструировать возможные пути
возникновения губок и ранней эволюции их индивидуального развития до диверген-
ции на классы. При этом, в качестве иллюстраций каждого положения гипотезы будем
использовать сведения о строении и морфогенезах конкретных представителей совре-
менных Porifera.
8.1. РАННЯЯ ЭВОЛЮЦИЯ ГУБОК
Можно предположить, что ближайшими предками Porifera были неприкрепленные
многоклеточные организмы. Они состояли из незначительного количества клеток, от-
носящихся либо к одной категории — поверхностным жгутиковым клеткам, образую-
щим псевдоэпителий, в случае полой бластульной организации, либо к двум —жгу-
тиковым и внутренним, собранным в рыхлую массу, в случае паренхимулоподобной
организации (рис. 8.1). Основная роль поверхностных клеток заключалась в ограни-
чении внутренней среды организма от внешней и сохранении гомеостаза. Внутренние
клетки представляли собой амебоидные тотипотентные клетки, подобные ядрышко-
вым амебоцитам. Среди них, могли быть различные секреторные клетки, например:
240
Рис. 8.1. Гипотетические протоспонгии; объяснения в тексте
синтезирующие внеклеточный матрикс для структурирования внутренней среды или
коллаген для формирования опорных структур.
Важнейшими условиями существования первых многоклеточных организмов неза-
висимо от уровня их организации были непрерывность морфологической и структур-
ной целостности организма и изоляция внутренней среды от внешней. Д. Эрвин (Erwin,
1993) в гипотезе ключевых инноваций происхождения Метазоа напоминает хорошо из-
вестное (Заварзин, 1945) представление о необходимости изоляции внутренней среды
организма для формирования гомеостаза. Соответственно одним из первых механизмов
развития было формирование покровного слоя, изолирующего примитивный организм.
Возможны два варианта такой изоляции: неклеточная оболочка (кутикула) и клеточ-
ный слой (эпидермис). Таким образом, исходным в возникновении и эволюции тканевой
организации губок, предположительно, было развитие механизмов дифференциально-
го синтеза внеклеточного матрикса (ВКМ). Один тип ВКМ должен синтезироваться на
апикальной поверхности клеток с последующим формированием кутикулы, а второй —
в базальной части с последующим преобразованием в базальную ламину. Формирова-
ние неклеточной кутикулы, окружающей конгломерат клеток, означает, что должны
быть механизмы синтеза их соединений (протеинов и гликопротеинов), их внутрикле-
точного транспорта и экскреции, а также механизмов, контролирующих направление
этого транспорта наружу. У губок формирование неклеточной кутикулы, покрываю-
щей конгломерат клеток, происходит на первых этапах метаморфоза личинок Demo-
spongiae, например Ircinia oros, Halisarca dujardini и Homoscleromorpha (рис. 8.2). У
представителей этих видов цитодифференцировка и развитие рагона начинается толь-
ко после изоляции агрегата клеток подобной кутикулой.
Внеклеточный матрикс анцестральных губок мог включать не только фибрилляр-
ные компоненты коллагена, но и различные классы макромолекул: гликопротеины,
гликозаминогликаны и протеогликаны. Возможно, одним из первых гликопротеинов в
эволюции Метазоа был фибронектин, тогда как ламинины появились позже (Pedersen,
1991; Rieger, 1994). Примечательно, что ламинин выделен пока только у наиболее про-
двинутых в эволюционном отношении губок Homoscleromorpha (Humbert-David, Gar-
rone, 1993). Фибронектин обнаружен у пресноводных и морских губок (Labat-Robert
et al., 1981). Фибронектин III (FN3) выделен у губок Geodia cydonium (Pahler et al.,
241
Рис. 8.2. Неклеточная кутикула на поверхности метаморфизирующих личинок Halisarca dujardini
(а, СЭМ), Ircinia oros (б, ТЭМ):
ку— кутикула, экп—экзопинакоциты. Масштаб: а — 10 мкм; б — 5 мкм
1998). В. Мюллер (Muller, 1998) предполагает, что модуль фибронектина FN3 является
филогенетически наиболее древним среди Метазоа.
Первые Porifera были, по-видимому, мелкими организмами. Так, древнейшие губ-
ки с рыхлым скелетом, возраст которых насчитывает примерно 580 млн лет, имели
шаровидную или цилиндрическую форму с размерами от 150 до 750 мкм (Li et al.,
1998). Вероятно, одним из следствий малых размеров первых губок было отсутствие
у них водоносной системы, традиционно считающейся неотъемлемой частью Porifera.
Доказательством тому могут служить все те же ископаемые губки из центрального
Гуижоу —никаких элементов водоносной системы у них не обнаружено (Li et al., 1998).
В настоящее время также встречаются губки, у которых водоносная система (поры,
каналы, хоаноцитные камеры, оскулюм) отсутствует. К ним относятся представите-
ли сем. Cladorhizidae (отр. Poecilosclerida, кл. Demospongiae), обитающие в стабильных
экологических условиях (Vacelet, Boury-Esnault, 1995; Vacelet et al., 1996).
Протоспонгии, по-видимому, питались поклеточно за счет микропиноцитоза раство-
ренных в воде органических веществ и фагоцитоза бактерий, протистов и частичек ор-
ганического вещества. Поскольку эти животные были мелкими, то каждая клетка была
способна самостоятельно захватывать частички пищи, либо находясь на поверхности
губки, либо мигрируя в пограничный район из внутренних участков. У современных
губок также нет специализированных клеток или систем, ответственных за пищеваре-
ние: к захвату пищевых частичек и их перевариванию способны все клетки организма
(Willenz, 1984; Hahn-Keser, Stokem, 1997). Часть пищи могла проникать внутрь анце-
стральных губок по межклеточному пространству, об этом может свидетельствовать
тот факт, что даже у ныне живущих губок не отмечено постоянных специализиро-
242
ванных клеточных контактов. Кроме того, нельзя исключить и передачи пищи от по-
верхностных клеток внутренним благодаря механизму внутриклеточного транспорта.
Подобный механизм хорошо развит у современных губок (Diaz, 1979; Willenz, 1982;
Weissenfels, 1989).
Часть фагоцитированных или попавших по межклетному пространству бактерий
могла остаться внутри протоспонгий и, в случае благоприятных эндогенных условий,
сохраниться в качестве эндосимбионтов. Первые эндосимбионты, вероятно, были фа-
культативными и обитали вне клеток, поскольку для внутриклеточного симбиоза необ-
ходима выработка особых механизмов. Симбионты должны были служить в качестве
питательного материала для клеток. Однако они могли постепенно становиться и об-
лигатными симбионтами, продукты обмена веществ которых включались в обменные
процессы как отдельных клеток, так и губки в целом. Как известно, все исследован-
ные современные Porifera содержат бактериальных эндосимбионтов (рис. 8.3; Wilkinson,
1992; Sara et al., 1998).
Рис. 8.3. Эндосинбионтные бактерии
в мезохиле Oscarella sp.:
ар — археоцит, м — мезохил, с. б — симбиотические
бактерии, экп — экзопинакоциты. Масштаб — 2 мкм
Эндосимбионты могли быть как фотосинтезирующими у мелководных популяций
(Wilkinson, 1992), так и нефотосинтезирующими или метанотрофными на больших глу-
бинах или в афотической зоне (Vacelet et al., 1996). Таким образом, можно предполо-
жить, что симбиоз с бактериями способствовал адаптивной радиации губок в различ-
ных экологических условиях и быстрому их распространению в донных биотопах.
Увеличению размеров и поддержанию тела первичных губок должен был способ-
ствовать внутренний скелет. В наиболее примитивной форме его можно представить в
виде органической сети, построенной из фибриллярного коллагена. У ряда современ-
ных Demospongiae (отряды Verongida, Dictyoceratida, Dendroceratida) имеется именно
такой тип рогового скелета (рис. 8.4). Его плохая сохранность в палеонтологических
находках не позволяет точно определить возраст губок. Однако имеются две находки
роговых губок из нижнего кембрия (примерно 580 млн лет), что свидетельствует об их
древности (Rigby, 1986; Li et al., 1998; Reitner, Worheide, 2002).
Возникновение механизмов синтеза неорганического скелета, по нашим представле-
ниям, могло идти параллельно и независимо в разных группах протоспонгий. В то же
время у современных губок имеются два основных механизма: внутриклеточный и вне-
243
Рис. 8.4. Роговой скелет Dendroceratida
клеточный. При внутриклеточном формируются кремневые (ЗЮг) спикулы с осевой
спонгиновой нитью. Он характерен для Hexactinellida и многих Demospongiae (рис. 8.5,
а, б”). У Homoscleromorpha осевая нить практически не выражена и сильно отличается
от таковой стеклянных губок и Демоспонгий (рис. 8.5, в, г). В результате внеклеточ-
ного синтеза развиваются известковые (СаСОз) спикулы, лишенные осевой нити. Этот
тип спикулогенеза имеется лишь у Calcarea.
По-видимому, одной из ранних дивергенций протоспонгий было возникновение син-
теза известковых или кремневых спикул на базе различных физико-химических и цито-
логических механизмов. Необычная для Homoscleromorpha форма кремневых спикул,
характер осевой нити и ультраструктура склероцита (Vacelet, Ereskovsky, unpubl.), не
встречающаяся у Demospongiae и Hexactinellida, в сочетании с особенностями органи-
зации и развития этих губок позволяет предположить независимое возникновение их
спикулогенеза. Можно предложить следующую схему эволюции механизмов скелетоге-
неза губок (рис. 8.6).
Расхождение этих групп протоспонгий, вероятно, произошло очень быстро, посколь-
ку, на основании палеонтологических находок можно утверждать что представители ос-
новных макрогрупп Porifera имелись в начале кембрия (Li et al., 1998; Debrenne, 1999;
Mehl-Janussen, 1999). Представленные рассуждения о возможных путях эволюции ске-
летогенеза у губок могут служить дополнительным подтверждением их парафилии.
При увеличении размеров тела губок у них постепенно сформировалась водоносная
система. Напомню, что у современных губок имеются четыре ее основных типа: аско-
ноидная, сиконоидная, силлеибидная и лейконоидная (рис. 8.7). Одним из возможных
механизмов ее возникновения можно считать погружение сплошного пласта (инвагина-
ция) поверхностных жгутиковых клеток внутрь с сохранением связи с внешней средой
(рис. 8.8, а). Так могли возникнуть асконоидная и сиконоидная водоносные системы.
Подобный морфогенез, который приводит к развитию личинки дисферулы, встречается
у Halisarca dujardini (Demospongiae), (см. гл. 3.6). Множественные инвагинации жгути-
кового слоя могли привести к образованию силлеибидной и лейконоидной организации
водоносной системы (рис. 8.8, 6), что наблюдается при метаморфозе цинктобластул Ho-
moscleromorpha (см. гл. 4). Для погружения пласта клеток необходимо соблюдение хотя
бы одного из двух условий: наличия в апикальной части эпителиев специализирован-
ных клеточных контактов либо базальной мембраны. Первое условие соблюдается в
244
Рис. 8.5. Кремневые спикулы (сп) и внутренний аксиальный филамент (а.ф) представителя
Demospongiae Phorbas paupertas (а, б) и аксиальный парафиламент (а.пф) Homoscleromorpha (в, г):
б, г — спикулы растворены плавиковой кислотой. Масштаб: а — 6 мкм; б — 3,8 мкм; в — 1, 2 мкм; г —
1,35 мкм
указанном примере с развитием дисферулы Н. dujardini, а у цинктобластул Homoscle-
romorpha (второй пример) имеются как опоясывающие десмосомы, так и базальная
мембрана (Boury-Esnault et al., 2003).
В то же время не исключено, что формирование хоаноцитных камер у анцестраль-
ных губок могло осуществляться и в результате миграции отдельных жгутиковых кле-
ток внутрь губки с последующей их агрегацией (рис. 8.8, г). Высокие агрегационные
способности жгутиковых клеток неоднократно демонстрировались в экспериментах по
245
Рис. 8.6. Гипотетическая схема эволюции механизмов скелетогенеза у Porifera
диссоциации личинок (Borojevic, Levi, 1964а, b) и дефинитивных губок (Короткова,
1997). Подобный морфогенез часто встречается при метаморфозе личинок Demospon-
giae и Calcarea (см. гл. 1; 3).
Осуществление того или иного механизма развития водоносной системы зависит от
организации поверхностного эпителия. Поэтому можно предположить, что они возни-
кали независимо и многократно, и вряд ли стоит считать один из них эволюционно
исходным, а другой производным.
Относительно эволюционных взаимоотношений четырех конструкций водоносных
систем губок имеются две противоположные точки зрения. Согласно первой, которая
идет от Э. Геккеля (Haeckel, 1871), эволюция водоносной системы шла путем просто-
го усложнения от асконоидной через сиконоидную к лейконоидной. Однако новейшие
палеонтологические находки свидетельствуют в пользу первичности лейконоидной во-
доносной системы (Mehl et al., 1998). Васле считает, что асконоидная и сиконоидная
организации могли возникнуть от лейконоидной как адаптации к мелководным услови-
ям обитания (Vacelet, 1985; 1999). Любопытно, что губки с правильным, главным обра-
зом радиально симметричным телом, которое чаще всего имеют сиконоидные формы,
являются более высоко интегрированными, целостными и индивидуализированными
(Короткова, 1981а; 1997; Колтун, 1988).
Ссылки сторонников первичности асконоидного строения анцестральных губок на
стадию рагона или олинтуса также проблематичны. Так, у Демоспонгий метаморфизи-
рующая губка может иметь асконоидную (Halisarca) (см. 3.6) или лейконоидную (Dic-
tyoceratida, Poecilosclerida, Haplosclerida) организацию (см. 3.7-3.10), а у Homosclero-
morpha — сиконоидную (см. гл. 4).
Учитывая раннюю и практически одновременную (в геологических масштабах вре-
мени) радиацию основных групп губок, можно предположить, что и разные типы водо-
246
Рис. 8.7. Строение различных типов водоносной системы у губок:
а — асконоидная; б — сиконоидная; в — силлеибидная; г—лейконоидная:
ап —апопиль, аф— афодус; про — прозопиль; х — хоаноциты, гг.к — хоаноцитная
камера
носной системы возникли одновременно и независимо. В конечном итоге все морфоло-
гическое разнообразие губок, количество, размеры ирригационных модулей определя-
ются их объемом, который, в свою очередь, коррелирует с внешними в первую очередь,
гидродинамическими, условиями (см. гл. 7).
Возникновение водоносной системы вследствие ухода внутрь вододвигательных кле-
ток и связи их с внешней средой посредством многочисленных пор и каналов, явилось,
с моей точки зрения, крупнейшим событием в эволюции Porifera, позволившим им пе-
рейти на качественно новый тип питания — фильтрационный. При разнообразии водо-
носных систем они смогли быстро занять пустовавшую до тех пор экологическую нишу
донных фильтраторов, захватывающих взвешенные в воде органические частички раз-
мерами до 2 мкм. Дальнейшим эволюционным шагом следует, вероятно, считать раз-
витие способности к модулярному росту — мультипликации функционирующих единиц
(водоносных модулей), что позволило губкам значительно увеличить размеры своего
тела.
Р. Риегер и С. Вейрер (Rieger, Weyrer, 1998) предполагают, что Hexactinellida с син-
цитиальной организацией появились на самых ранних этапах многоклеточности, воз-
247
Рис. 8.8. Гипотетические схемы формирования
водоносной системы в эволюции губок:
а — путем инвагинации поверхностного слоя; б — путем мно-
жественных инвагинаций поверхностного слоя; в — путем мигра-
ции отдельных жгутиковых клеток внутрь губки с последующей
их агрегацией
никшей на основе не доведенной до конца цитотомии. Мне кажется, что эти построе-
ния не соответствуют современным фактам. Синцитиальная организация стеклянных
губок могла возникнуть на базе слияния как одноядерных, так и многоядерных кле-
ток (Pavans de Ceccatty, 1986; Leys, 1995). Об этом же свидетельствуют и особенности
их эмбрионального развития. В эмбриогенезе синцитиальность возникает лишь после
формирования многоклеточной бластулы (Boury-Esnault et al., 1999). В эволюции син-
цитиальность могла появится как способ преодоления противоречия между большими
размерами стеклянных губок и координацией их тела. По крайней мере именно син-
цитиальная организация оптимальна для передачи сигналов в крупном организме при
отсутствии нервной системы (Mackie, Singla, 1983; Leys, 1998).
248
8.2. ЭВОЛЮЦИЯ РАЗВИТИЯ ПРИ ПОЛОВОМ РАЗМНОЖЕНИИ
У ГУБОК
Со времен И. И. Мечникова (Metchnikoff, 1886) считается, что одной из первых диф-
ференцировок в эволюции многоклеточных животных было выделение половой и со-
матической линий клеток (Denis, Mignot, 1994). Выселившиеся внутрь клетки дали
половую линию, тогда как оставшиеся на поверхности специфицировались в соматиче-
скую. Однако с учетом современных данных губки не могут служить подтверждением
этому предположению. Как было показано в предыдущих главах, мужские и женские
половые клетки у губок могут развиваться из хоаноцитов и археоцитов. Причем спер-
матозоиды практически всегда, по крайней мере у губок с клеточной организацией,
развиваются только из хоаноцитов (Boury-Esnault, Jamiesson, 1999). У ряда видов De-
mospongiae (Suberites massa, Н. dujardini, lophon piceus, Myxilla incrustans) и у всех
Calcaronea ооциты также возникают из хоаноцитов (Gallissian, 1982; Diaz et al., 1975;
Короткова, Айзенштадт, 1976; Ефремова и др., 1987а, б; Gallissian, Vacelet, 1992). Бо-
лее того, при метаморфозе, как показано выше, хоаноциты (как источники мужских и
женских половых клеток) могут формироваться в результате дифференцировки личи-
ночных археоцитов либо путем трансдифференцировки жгутиковых клеток личинки.
Характерно, что при метаморфозе однослойных личинок (целобластул, псевдобластул
и цинктобластул) все клетки новой губки развиваются только из жгутиковых клеток
личинки (Borojevic, 1969; Levi, Levi, 1976; Amano, Hori, 2001; Gonobobleva, Ereskovsky,
2004b; см. гл. 4). У демоспонгий с паренхимульной личинкой жгутиковые клетки пред-
ставляют собой терминально дифференцированную линию и испытывают апоптоз при
метаморфозе (Bergquist, Green, 1977; Evans, 1977; Mizevic, Burger, 1982; Bergquis, Glas-
gow, 1986; Wiessenfels, 1989; Misevic et al., 1991; Kaltenbach et al., 1999). Таким образом,
внутренние амебоидные клетки паренхимулы в этих случаях дают начало как эпители-
еморфоной, так и мезенхимной линиям клеток губки. Высокая мобильность и способ-
ность к трансдифференцировкам клеток дефинитивной губки (Ефремова, 1972; Gaino
et al., 1995; Gaino, Burlando, 1990; Короткова, 1997) также свидетельствуют против
идеи ранней сегрегации соматической и половой линий в эмбриогенезе этих примитив-
ных животных.
Сперматозоид, вероятно, был примитивного типа с относительно большим коли-
чеством цитоплазмы, небольшими митохондриями и без акросомы. Именно такой тип
спермия имеется у современных Демоспонгий (Boury-Esnault, Jamieson, 1999). Оогенез
современных губок имеет явные протозойные черты. Ооцит амебоидно подвижен, спо-
собен к активному фагоцитозу соматических клеток и симбиотических бактерий (см.
гл. 6). Однако постепенно могли развиться механизмы собственного синтеза запасных
питательных веществ. Параллельно в некоторых группах губок (например, Haploscleri-
da, Halichondrida) идет дифференцировка специализированных соматических питатель-
ных клеток —трофоцитов, а также клеток, формирующих оболочку выводковой каме-
ры. Доказательством того, что эта структура еще не жестко детерминирована, может
служить тот факт, что в формировании выводковой камеры у разных видов участвуют
различные клетки: археоциты, эндопинакоциты, хоаноциты. Кроме того, яйцеклетки у
яйцекладущих губок приобрели способность к синтезу первичной оболочки, защищаю-
щей яйцо от внешних воздействий и способствующей, вероятно, видоспецифическому
узнаванию спермиев.
Можно предположить, что первые губки были небольших размеров, что не позволя-
ло им обеспечивать яйца в период цитоплазматического роста обильными питательны-
249
ми веществами, а также вынашивать зародышей и личинок. Следовательно, они были
яйцекладущими с наружным оплодотворением. В качестве доказательства вновь при-
ведем данные по ископаемым губкам из раннего кембрия (Li et al., 1998). Авторами
были изучены сотни губок, и ни в одной не обнаружены половые элементы. Половые
клетки, очевидно, покидали материнский организм поодиночке через межклеточные
пространства либо через разрывы стенки тела. Как было нами показано выше, именно
для яйцекладущих губок характерны мелкие яйца и незначительное количество желтка
(см. 3.1).
Одной из важнейших синапоморфий Метазоа является их сложное эмбриональ-
ное развитие с обязательными элементами: дифференцировкой клеток, формированием
паттерна и изменением формы (Wolpert, 1990), и этапами: дроблением, морфогенезом,
гистогенезом и органогенезом. Как считает Л. Вольперт (Wolpert, 1990), проблема про-
исхождения Metazoa — это проблема возникновения эмбрионального развития. В то же
время сложное развитие протоспонгий не могло осуществиться без возникновения но-
вых генов и их продуктов, необходимых как для специализации, так и для контроля
дифференцировки клеток.
Дробление яйца анцестральных Porifera, вероятно, было полным, равномерным,
асинхронным и неупорядоченным (анархическим), поскольку именно такой тип дроб-
ления встречается у наиболее примитивных представителей низших Metazoa (Ивано-
ва-Казас, 1995). В зависимости от типа организации дефинитивной особи, в результате
дробления формировалась либо стерробластула, либо целобластула. Дальнейшее разви-
тие заключалось в дифференцировке клеток по их местоположению в зародыше. Этот
процесс осуществлялся благодаря позиционной информации и индуктивной специфи-
кации. Можно предположить, что морфогенеза, т. е. целенаправленного перемещения
клеток или клеточных комплексов в зависимости от осевого паттерна, еще не выра-
боталось, поскольку не было осевого паттерна. Подобный тип развития при половом
размножении, как было показано выше, характерен для многих групп Demospongiae и
Calcinea.
Что касается типа жизненного цикла анцестральных губок, то я считаю его одно-
фазным или без личиночным, как и у предков всех Метазоа. Подобный тип жизненного
цикла хорошо изучен у представителей рода Tetilla (отр. Spirophorida) (см. 3.3). В
самом деле, развитие личинки —это вставочный морфогенез, рано возникший в эволю-
ции. Трудно себе представить, что исходно у примитивных Metazoa, не обладающих
ни тканевой структурой, ни выраженными клеточными линиями, ни достаточно совер-
шенными генетическими механизмами, могли развиваться столь специализированные
формы, как личинки. Известно, что личинки обладают структурами, более эволюци-
онно продвинутыми, чем дефинитивные губки (Maldonado, Bergquist, 2002). Так, для
цинктобластул — личинок Homoscleromorpha, характерен настоящий столбчатый жгу-
тиковый эпителий с базальной мембраной в основании, септально-подобными контакта-
ми в центральной части и опоясывающими десмосомами в апикальной (Boury-Esnault
et al., 2003). У личинок Halisarcida, Dictyoceratida, Dendroceratida жгутиковые клетки
соединены между собой опоясывающими десмосомами, отсутствующими у взрослых
губок (рис. 8.9; см. гл. 3).
У личинок Tedania ignis (Poecilosclerida) выявлены клетки, синтезирующие серо-
тонинподобные соединения (Weyrer et al., 1999). Предполагается, что у паренхимул
Reniera sp. имеется флавин или каротеноид в качестве фотосенсорного пигмента (Leys
et al., 2002). Личинки характеризуются довольно сложным поведением, выраженными
таксисами, которых опять-таки нет у дефинитивных губок (Maldonado, Young, 1996).
250
Рис. 8.9. Специализированные межклеточные контакты по типу опоясывающих десмосом у личинок
Halisarca dujardini (a), Oscarella tuberculata (б) Ircinia oros (в);
снс— жгутик, кс — кинетосома, мт — митохондрия, о.д — опоясывающая десмосома
Прямое развитие требует меньших затрат вещества и энергии, чем личиночное (Jaeckle,
1995b). Кроме того, оно и более простое в генетическом и морфогенетическом аспектах.
Личинки, как правило, имеют провизорные органы, которые исчезают при метаморфо-
зе. Следовательно, еще в эмбриогенезе или оогенезе должны были сформироваться
генетические механизмы, направленные как на развитие провизорных органов, так и
на образовании генных комплексов, которые начнут экспрессироваться лишь при ме-
таморфозе.
Таким образом, прямое развитие представляет собой более простой тип, чем личи-
ночный. Маловероятно, что на заре эволюции многоклеточных животных у примитив-
ных организмов, недалеко ушедших от состояния дифференцированной колонии кле-
ток, могли исходно возникнуть столь сложные механизмы развития, как при двухфаз-
ном жизненном цикле. Несомненно, в дальнейшем популяционные задачи потребовали
расширения ареала и освоения новых ниш, с чем, вероятно, было связано включение в
онтогенез бентосных первых губок подвижной пелагической личиночной стадии. По-ви-
димому, именно в этом эволюционном состоянии были обнаружены нижнекембрийские
губки из центрального Гуижоу (Li et al., 1998). В донных отложениях рядом с губка-
ми находились сотни личинок паренхимульного типа. По своему строению и размерам
(100x300 мкм) они мало отличаются от паренхимул современных губок. Сравнивая их
размеры с размерами губок (150-700 мкм), гипотеза о первичности яйцерождения ка-
жется очевидной.
Постепенно губки с прямым развитием дали ветвь с личиночным развитием. При-
чем были возможны два варианта: личиночное развитие во внешней среде и развитие
личинок внутри материнского организма. Второй вариант связан с эмбрионизацией и,
вероятно, возник позже. Можно предположить, что яйцеживорождение является более
эволюционно продвинутым типом развития по сравнению с развитием во внешней сре-
де. Это следует как из выше высказанных морфогенетических соображений, так и из
того, что яйцеживорождение требует и больших размеров материнского организма, его
интеграции, развития системы обеспечения внутреннего оплодотворения, развития ли-
чинки и ее выхода из организма матери. Вероятно, яйцеживорождение возникло одно-
временно с формированием водоносной системы губок, дифференцировкой внутренних
клеток в эндопинакоциты и хоаноциты.
Учитывая предлагаемую нами гипотезу ранней радиации основных стволов губок и
вторичное происхождение личиночного развития, можно предположить, что и личинки
251
у анцестральных губок были разными. Первые личинки, вероятно, имели простое стро-
ение и слабую дифференцировку клеток. В зависимости от типа дробления и характера
бластулы они относились к одному из двух двух основных типов — целобластульному
и паренхимульному. Не исключено, что в это же время появились и амфибластульные
личинки, характерные для Calcaronea.
В составе первых паренхимул, по-видимому, имелось не более двух-трех типов кле-
ток: покровные — локомоторные жгутиковые, и внутренние — полипотентные. Эти ли-
чинки могли иметь вид равномерной паренхимулы. Жгутиковые клетки, вероятно, име-
ли в апикальной части длинные цитоплазматические выросты, подобные микровил лям,
с помощью которых они захватывали частички пищи, подгоняемые бьющим жгутиком.
У личинок современных губок поверхность образована жгутиковыми клетками. Ни у
одной из личинок не обнаружены хоаноциты в составе покровных клеток, однако каж-
дый жгутик окружен более или менее длинными выростами цитоплазмы, образующими
воротничок. Благодаря этим выростам увеличивается площадь поверхности клеток, а
следовательно, и возможность контакта с внешней средой, что способствует более эф-
фективному усвоению растворенных в воде макромолекул (Jaeckle, 1995а). Особенно
длинные микровилли отмечены у паренхимул Dendroceratida и Dictyoceratida (см. 3.7,
3.8; рис. 8.10).
Рис. 8.10. Микровиллярные выросты вокруг жгутика
у личинок Ircinia oros:
снс — жгутик, Ate — микровилли. Масштаб — 5 мкм
Специализированных клеточных контактов не было, соединения клеток осуществ-
лялись по типу налегания мембран. Это обеспечивало возможность клеток заползать
внутрь личинки при захвате крупных частичек пищи или же выползать наружу с целью
питания. Подобный механизм, который впервые предположил И. И. Мечников на при-
мере гипотетической фагоцителлы, в дальнейшем подробно обсуждался сторонниками
его теории (Иванов, 1968; Иванова-Казас, 1995; Малахов, 1991). В настоящее время
миграция жгутиковых клеток личинки внутрь описана на электронно-микроскопиче-
ском уровне у паренхимулы Е. fluviatilis (Ivanova, 1997а), личинок Н. dujardini (см. 3.6),
цинктобластулы Oscarella, Plakina, Corticium (см. гл. 4; рис. 8.11).
Традиционно считалось, что личинки губок не способны к питанию. Однако было
252
Рис. 8.11. Ингрессии жгутиковых клеток у личинок Plakina trilopha (а) и Halisarca dujardini (б):
снс— жгутик, л.п — личиночная полость, лс.к— мигрирующая клетка, я — ядро. Масштаб: а, б — 5 мкм
показано также, что жгутиковые клетки паренхимул некоторых демоспонгий могут по-
лучать пищу извне как за счет фагоцитоза (Ivanova, Semyonov, 1997), так и путем мик-
ропиноцитоза растворенных в воде макромолекул (Jaeckle, 1995а). Кроме того, как по-
казано в настоящей работе, жгутиковые клетки личинок Halisarca и Homoscleromorpha
(см. 3.6, гл. 4) способны к фагоцитозу фрагментов внутренних клеток своими базаль-
ными участками. Включение в жизненный цикл губок личиночной стадии повлекло за
собой и возникновение механизма метаморфоза, который, как считается, эволюционно
возник в качестве реакции на расхождение в строении пелагической личинки и донной
имагинальной стадии (Иванов, 1937; Иванова-Казас, 1995).
* * *
Благодаря базовому филогенетическому положению Porifera среди многоклеточных
животных результаты представленного нами анализа первых шагов эволюции губок
можно было бы предложить в качестве одного из возможных вариантов ранней эволю-
ции Metazoa.
ПРОБЛЕМА ПЛАНА СТРОЕНИЯ, ПРОТОТИПА
И ФИЛОТИПИЧЕСКОЙ СТАДИИ У PORIFERA
(ВМЕСТО ЗАКЛЮЧЕНИЯ)
План строения (bauplan) является одним из основных понятий в эволюционной био-
логии развития и эволюционной морфологии. Оно широко используется при установ-
лении новых таксономических типов и построении «большой системы». Именно план
строения, или морфологический тип был положен Ж. Кювье (Cuvier, 1817) в основу
разделения животных на четыре типа: Позвоночные, Моллюски, Членистые, Лучистые.
Под планом строения понимают сформировавшийся в пределах группы тип конструк-
ции организма, характеризующийся архитектоническим своеобразием (Мамкаев, 1991).
Имеются две основных концепции плана строения. Одна из них ведет свое начало от
представлений Р. Оуэна об архетипе (Канаев, 1963). Этот подход основан на сравне-
нии строения взрослых организмов без учета предшествующих ему стадий развития. В
то же время хорошо известно, что при сходном типе развития взрослые формы могут
сильно различаться и, наоборот, при различном развитии могут формироваться сход-
ные организмы. Другая концепция основывается на сравнении организации личинок,
которые довольно консервативны в эволюции (Raff, 1994). В этом подходе эмбриональ-
ное развитие также не учитывается.
Одновременно с Ж. Кювье К. Бэр (Baer, 1828) вводит понятие «план развития».
Согласно К. Бэру, «каждый главный тип организации следует своему плану разви-
тия. .. План развития есть становящийся тип, а тип есть результат развития».
Таким образом, бэровский «план развития» есть план строения в период его онтогене-
тического становления.
Итак, каждому типу животных свойствен свой план строения и, следовательно,
должен быть свойствен свой план развития. Однако имеются группы таксономических
типов или классов, развитие которых может отличаться, но все они имеют одну общую
стадию. Например, целомические Спиралии, включающие такие типы, как Annelida,
Mollusca, Echiurida, Sipunculida. Во взрослом состоянии они существенно различают-
ся, имеются различия и в их морфогенезах, но для большинства представителей этих
типов характерна стадия трохофоры. Значит, существуют стадии развития, на кото-
рых проявляется общий план строения представителей данной макрогруппы. Впервые
на эту стадию обратил внимание Ф.Зейдель (Seidel, 1960), определив ее как Когрег-
grundgestalt, а позже К. Зандер (Sander, 1983) назвал ее филотипической стадией. Ука-
занные авторы рассматривали эти стадии в качестве решающих в развитии каждой
группы животных. При этом они не придавали важного филогенетического значения
промежуточным процессам и стадиям, таким, как дробление, гаструляция, морфогенез.
С 1993 г. благодаря работам Дж. Слэка, П. Холланда и К. Грехема (Slack, et al., 1993)
проблема филотипической стадии вновь стала активно обсуждаться, но с использова-
нием результатов, полученных с помощью методов молекулярной биологии. Авторы
254
характеризуют филотипическую стадию как этап, на котором завершаются основные
морфогенетические движения и все зачатки оказываются на своих местах, т. е. фор-
мируется осевой комплекс зачатков. На этой стадии проявляется максимальное сход-
ство всех представителей таксономической группы. Филотипические стадии выделены
у многих животных: у позвоночных это стадия хвостовой почки, у насекомых — ста-
дия завершения сегментации зародышевой полоски, у пиявок — стадия смыкания обе-
их зародышевых полосок на спине, у нематод — стадия окончания перемещения клеток
(Slack, et al., 1993; Minelli, Schram, 1994; Gilbert, 2000). Как видим, филотипические
стадии не являются наиболее ранними стадиями в эмбриогенезе. Более того, у раз-
ных представителей группы они могут занимать разное положение в онтогенезе. Эти
различия могут быть результатом адаптаций ранних стадий, результатом различий
репродуктивных стратегий и тактик, потребностью в питании зародыша и т. д. Са-
ми же филотипические стадии, согласно авторам, в наименьшей степени подвержены
адаптивным изменениям. Консервативные филотипические стадии лежат между вари-
абельными предшествующими и вариабельными последующими.
Становление комплексной организации тела многоклеточных животных в онтогене-
зе контролируется сложным каскадом комплексов регуляторных генов, экспрессия ко-
торых имеет пространственно-временную упорядоченность. Усложнение организации
тела Metazoa в ходе эволюции могло зависеть от изменений в контроле трех основных
механизмов (Davidson et al., 1995):
1) паттерн экспрессии генов, специфицирующих клеточные линии (Davidson, 1989);
2) формирование паттерна, которое находится под контролем генов, определяющих
направление оси тела в эмбриогенезе (Holland et al., 1988);
3) морфогены, вовлеченные в образование полярности зародыша (Slack, 1987).
К сожалению, работ по выявлению регуляторных генов в эмбриональном разви-
тии губок до настоящего времени нет. Это послужило основанием для специалистов
по эволюционной биологии развития (Evo-Devo) сделать вывод, о том, что у Porifera
отсутствует региональная морфологическая дифференциация вдоль оси тела и соответ-
ственно отсутствует генетический механизм ее спецификации (Finnerty, 1998; Holland,
1998; Knoll, Carroll, 1999).
В действительности же все однооскулюмные или радиально-симметричные губки
с вторичным оскулюмом имеют четко выраженную радиальную симметрию, органи-
зованную вокруг апико-базальной оси. Практически у всех Porifera имеется региона-
лизация тела на эктосому и хоаносому, которой соответствуют различия в скелете и
анатомии.
Филотипическая стадии у Porifera до сих пор не выявлена. Во-первых, это связано
с отсутствием цельного анализа и систематизации эмбриогенезов у губок. Во-вторых,
практически нет работ по выявлению экспрессии /foz-генов в развитии этих низших
Metazoa. Действительно, экспрессия Яоя-генов в развитии достаточно полно исследо-
вана лишь при геммулогенезе пресноводных губок (Richelle-Maurer et al., 1998, 1999).
На основании проведенного в данной работе анализа развития губок при половом
и бесполом развитии можно предложить гипотетический вариант их филотипической
стадии (spongotype). В качестве типа организации всех представителей класса Demo-
spongiae со времен У. Солласа (Sollas, 1888) рассматривается рагон (рисунок). У Cal-
carea ему соответствует олинтус. Действительно, это единственная общая стадия онто-
генеза всех Porifera, наступающая после окончания метаморфоза личинки. Рагон харак-
теризуется следующими признаками: обладает радиальной симметрией и апико-базаль-
ной полярностью; окружен уплощенными эпителиальными клетками (пинакоцитами);
255
Строение рагона — гипотетический спонготип (по: Sollas, 1888)
снаружи от пинакодермы находится внеклеточный матрикс — кутикула, продукт экс-
креции пинакоцитов; небольшие (до 1-2 мм) размеры. Но основная особенность рагона,
которая позволяет выделить его в качестве филотипической стадии Porifera, заключа-
ется в том, что все клеточные и анатомические элементы, свойственные дефинитивной
губке, располагаются в своем окончательном положении. Можно сказать, что на ста-
дии рагона формируется паттерн осевого комплекса зачатков у губок. Впоследствии
происходят рост и органогенез.
Водоносная система рагона известковых губок и Halisarcida (Demospongiae) постро-
ена по асконоидному типу (см. гл. 1; 3.6); Homoscleromorpha по сиконоидному, многих
Demospongiae — по сиконоидному, силеибидному и лейконоидному (см. гл. 3). Метамор-
фоз Hexactinellida не исследован.
Аналогичная структура характерна и для молодых губочек, сформированных в ре-
зультате эмбриогенеза при прямом развитии (см. 3.3), а также отмечается тотчас после
прорастания геммул и почек (DeVos, 1965; Connes, 1967; Simpson, 1984; Weissenfels,
1989). Более того, данная стадия обязательна при восстановлении губок из конгломе-
рата диссоциированных личинок или клеток дефинитивной губки.
ЛИТЕРАТУРА
Авенирова Е. Л., Суходольская А. Н. Биохимические особенности развития пресноводных гу-
бок из геммул. 1. Изучение белков методом электрофореза в полиакриламидном геле//
Вести. Ленингр. ун-та. 1983. Сер. Биол. №15. С. 5-11.
Авенирова Е.Л., Суходольская А.Н. Биохимические особенности развития пресноводных гу-
бок из геммул. 2. Влияние пуромицина на автолиз у Spongilla lacustris // Вести. Ленингр.
ун-та. 1984. Сер. Биол. №21. С. 80-81.
Айзенштадт Т. Б. Цитология оогенеза. М.: Наука, 1984. 247 с.
Айзенштадт Т.Б., Короткова Т.П. Исследование оогенеза у морской губки Halisarca dujar-
dini. II. Фагоцитарная активность ооцитов и вителлогенез // Цитология. 1976. Т. 18. С. 818—
823.
Алексеева Н. П. Организация паренхимулы эндемичной байкальской губки Swartchewskia ра-
pyracea (Dyb.) // Архив анат. гистол. эмбриол. 1980. Т. 79. №12. С. 74-80.
Алексеева Н. П., Ефремова С. М. Оогенез байкальских губок // Закономерности индивидуаль-
ного развития живых организмов. М.: Наука, 1986. С. 4.
Анакина Р. П. Эмбриональное развитие баренцевоморской губки Leucosolenia complicata
(Mont.) // Морфогенезы у губок. Л.: Изд-во Ленингр. ун-та, 1981. С. 52-58.
Анакина Р. П. Начальные стадии оплодотворения баренцевоморской губки Leucosolenia compli-
cata Montagu (Calcispongiae, Leucosoleniida) // Губки и книдарии: Современное состояние
и перспективы исследований. Л.: ЗИН АН СССР, 1988. С. 8-11.
Анакина Р. П. Экспериментально-морфологическое исследование эмбриогенеза баренцевомор-
ской известковой губки Leucosolenia complicata Montagu // Дис. канд. биол. наук. Л., 1989.
138 с.
Анакина Р.П., Дроздов А. Л. Особенности оогенеза у баренцевоморской губки Leucosolenia
complicata //Цитология. 2000. Т. 42. С. 128-135.
Анакина Р.П., Дроздов А. Л. Структура гамет и оплодотворение у баренцевоморской губки
Leucosolenia complicate //Биол. моря. 2001. Т. 27. №3. С. 179-186.
Анакина Р. П., Короткова Г. П. Сперматогенез у баренцевоморской губки Leucosolenia compli-
cata Mont// Онтогенез. 1989.Т. 20. С. 77-86.
Беклемишев Б. Н. Основы сравнительной морфологии беспозвоночных. Т. 1. М.: Наука, 1964.
432 с.
Белоусов Л. В. Биологический морфогенез. М.: Изд-во Моск, ун-та. 1987. 239 с.
Бигон М., Харпер Д., Таусенд К. Экология. Особи, популяции и сообщества: В 2 т. Т. 1. М.:
Мир, 1989. 667 с.
Волкова М.А. Развитие губок из конгломератов соматических клеток// Усп. соврем, биол.
1977. Т. 84. №5. С. 272-280.
Волкова М. А., Золотарева Г. А. Развитие Halisarca dujardini Johnston из конгломератов сома-
тических клеток // Морфогенезы у губок. Л.: Изд-во Ленингр. ун-та, 1981. С. 74-92.
257
Гуреева М. А. Эмбриональное развитие и зародышевые листки у губок // Тр. Ленингр. об-ва
естествоисп. 1976. Т. 84, Вып. 1. С. 10-25.
Дондуа А. К. Теория зародышевых листков: дискуссионные аспекты // Онтогенез. 1994. Т. 25.
С. 68-76.
Дроздов А. Л., Иванков В. Н. Морфология гамет животных. Значение для систематики и фи-
логенетики. М.: Круглый год, 2000. 460 с.
Дыбан А. П. Ранее развитие млекопитающих. Л: Наука, 1988. 228 с.
Ересковский А. В. Оогенез беломорской губки lophon piceus (Demospongiae)// Организм в
онто- и филогенезе. Деп. ВИНИТИ. 1985. С. 35-40.
Ересковский А. В. Формирование личинки lophon piceus (Demospongiae, Poecilosclerida)//
Зоол. журн. 1986. Т. 65. С. 1614-1621.
Ересковский А. В. Материалы к познанию фауны губок Белого и Баренцева морей. 1. Систе-
матический состав// Вести. С.-Петерб. ун-та. Сер.З. Вып.З. №17. 1993. С. 19-28.
Ересковский А. В. Некоторые закономерности обитания и распределения губок на литорали
Восточного Мурмана// Зоол. журн. 1994. Т. 73. Вып. 4. С. 5-17.
Ересковский А. В. Развитие губок отряда Haplosclerida// Биол. моря. 1999. Т. 25. №. 5. С. 333-
343.
Ересковский А. В. Полиаксиальное дробление губок (Porifera) — новый тип дробления много-
клеточных животных// Докл. АН. 2002. Т. 386. №5. С. 472-474.
Ересковский А. В., Короткова Г. П. О причинах своеобразия онтогенеза у губок
Журн. общ. биол. 1999. Т. 60. №3. С. 318-332.
Ересковский А. В., Плоткин А. С. Экологические закономерности бесполого размножения
Polymastia mammillaris (Miiller, 1806) (Demospongiae, Tetractinimorpha) в Кандалакшском
заливе Белого моря// Вести. С.-Петерб. ун-та. 1996. Сер.З. Вып.З. С. 102-103.
Ересковский А. В., Сизова Н.А. Некоторые особенности раннего эмбриогенеза беломорской
губки Halisarca dujardini (Demospongiae, Dendroceratida) // Там же. 1996. Сер. 3. Вып. 3.
С. 103.
Ересковский А. В., ТокинаД. Б. Состояние материнских тканей в период половой репродукции
беломорских Demospongiae// Пробл. изучения, рационал. использ. и охраны природн.
ресурсов Белого моря. Кандалакша, 1987. С. 242-244.
Ефремова С. М. Морфологический анализ развития губки Ephydatia fluviatilis из диссоцииро-
ванных клеток// Вести. Ленингр. ун-та, 1969. №9. С. 39-53.
Ефремова С. М. Морфофизиологический анализ развития пресноводных губок Ephydatia flu-
viatilis и Spongilla lacustris из диссоциированных клеток // Бесполое размножение, сома-
тический эмбриогенез и регенерация. Л.: Изд -во Ленингр. ун-та, 1972. С. 110-154.
Ефремова С. М. Строение и эмбриональное развитие байкальской губки Lubomirskia baikalensis
(Pallas) и связи любомирскиид с другими губками // Морфогенезы у губок. Л.: Изд -во
Ленингр. ун-та, 1981. С. 93-107.
Ефремова С. М. Происхождение половых клеток и проблема «зародышевого пути» у губок //
Губки и книдарии: Современное состояние и перспективы исследований. Л.: ЗИН АН
СССР, 1988. С. 17-22.
Ефремова С. М., Ересковский А. В., Токина Д. Б. Гаметогенез у губок сем. Myxillidae Белого
моря. 1. Оогенез lophon piceus и Myxilla incrustans // Онтогенез. 1987а. Т. 18. №3. С.257-
262.
Ефремова С. М., Ересковский А. В., Токина Д. Б. Гаметогенез у губок сем. Myxillidae Белого
моря. 1. Сперматогенез lophon piceus и Myxilla incrustans// Там же. 19876. Т. 18. №3.
С. 263-268.
258
Ефремова С. М, Никитин Н. С. Формообразовательные потенции различного размера конгло-
мератов соматических клеток пресноводной губки Ephydatia fluviatilis 11 Морфогенетиче-
ские процессы при бесполом размножении, соматическом эмбриогенезе и регенерации. Л.:
Изд-во Ленингр. ун-та. 1973. С. 97-105.
Ефремова С. М., Папковская М. В. Ультраструктурный аспект раннего этапа метаморфоза
паренхимулы Baikalospongia bacillifera (Pallas) // Эволюционная морфология беспозвоноч-
ных животных. Л.: ЗИН АН СССР. 1976. С. 26-27.
Ефремова С. М., Папковская М. В. Сперматогенез байкальской губки Lubomirskia baikalensis
(Pallas) // Архив анат. гистол. эмбриол. 1980. Т. 79. №12. С. 88-94.
Ефремова С. М., Свиридова Т. К. Особенности гаметогенеза и эмбрионального развития бело-
морской губки Gellius angulatus (Lundbeck,1905) (Demospongiae, Haplosclerida) // Пробле-
мы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря.
Кандалакша, 1987. С. 162-164.
Журавлева И. Т., Мягкова Е. И. Низшие многоклеточные фанерозоя. М.: Наука, 1987. 223 с.
Заварзин А. А. Очерки эволюционной гистологии крови и соединительной ткани. М.; Л., 1945.
273 с.
Заварзин А. А. О происхождении многоклеточных // Тр. Томск, ун-та. 1946. Сер. Биол. Т. 97.
С.73-102.
Заварзин А. А. Основы сравнительной гистологии. Л.: Изд-во Ленингр. ун-та, 1985. 400 с.
Захваткин А. А. Сравнительная эмбриология низших беспозвоночных: источники и пути фор-
мирования индивидуального развития многоклеточных. М., 1949. 395 с.
Иванов А. В. Происхождение многоклеточных животных: филогенетические очерки. Л., 1968.
268 с.
Иванов А. В. Эмбриональное развитие губок (Porifera) и положение их в системе животного
мира// Журн. общ. биол. 1971. Т. 32. №5. С. 557-572.
Иванов П. П. Общая и сравнительная эмбриология. М.; Л., 1937. 809 с.
Иванова Л. В. Морфогенетические процессы и сезонные изменения анатомической и тканевой
организации баренцевоморской губки Halichondria panicea (Pallas) // Арх. анат., гистол.
эмбриол. 1978. №10. С. 62-71.
Иванова Л. В. Жизненный цикл баренцевоморской губки Halichondria panicea (Pallas). Мор-
фогенезы у губок. Л.: Изд-во Ленингр. ун-та, 1981. С. 59-73.
Иванова-Казас О. М. Очерки по сравнительной эмбриологии перепончатокрылых. Л.: Изд-во
Ленингр. ун-та, 1961. 266 с.
Иванова-Казас О. М. Сравнительная эмбриология беспозвоночных животных: Простейшие и
низшие многоклеточные. Новосибирск: Наука, 1975. 372 с.
Иванова-Казас О. М. Бесполое размножение животных. Л.: Изд-во Ленингр. ун-та, 1977. 240 с.
Иванова-Казас О. М. Сравнительная эмбриология беспозвоночных животных. Иглокожие и
полухордовые. М.: Наука, 1978а. 166 с.
Иванова-Казас О. М. Сравнительная эмбриология беспозвоночных животных. Низшие хордо-
вые. М.: Наука, 19786. 166 с.
Иванова-Казас О. М. Эволюционная эмбриология животных. СПб: Наука, 1995. 565 с.
Исаева В. В. Клетки в морфогенезе. М.: Наука, 1994. 224 с.
Канаев И. И. Очерки по истории сравнительной анатомии до Дарвина. М.; Л.: Наука, 1963.
300 с.
Касьянов В. Л., Крючкова Г. А., Куликова В. А., Медведева Л. А. Личинки морских двуствор-
чатых моллюсков и иглокожих. М.: Наука, 1983. 215 с.
259
Касьянов В. Л. Репродуктивная стратегия морских двустворчатых моллюсков и иглокожих.
Л.: Наука, 1989. 181 с.
Колтун В. М. Развитие индивидуальности и становление индивида у губок // Губки и книда-
рии: современное состояние и перспективы исследований. Л. Зоол. ин-т АН СССР. 1988.
С. 24-34.
Колтун В. М. Parazoa как антиподы Eumetazoa // Вести. С.-Петерб. ун-та. 1996. Сер. 3. Биол.
Вып. 3. С. 106-107.
Короткова Г. П. Сравнительно-морфологические исследования развития губок из диссоции-
рованных клеток // Бесполое размножение, соматический эмбриогенез и регенерация. Л.:
Изд-во Ленингр. ун-та, 1972. С. 74-109.
Короткова Г. П. Происхождение и эволюция онтогенеза. Л.: Изд-во Ленингр. ун-та. 1979. 256 с.
Короткова Г. П. Общая характеристика организации губок // Морфогенезы у губок. Л.: Изд-
во Ленингр. ун-та, 1981а. С. 5-91.
Короткова Г. П. Половой эмбриогенез губок и закономерности его эволюции // Морфогенезы
у губок. Л.: Изд-во Ленингр. ун-та, 19816. С. 108-136.
Короткова Г. П. Своеобразие организации и типов развития губок // Губки и книдарии: совре-
менное состояние и перспективы исследований. Л.: Зоол. ин-т АН СССР. 1988а. С. 34-40.
Короткова Г. П. Интегративные механизмы и морфогенез (к проблеме эволюции онтогене-
за) // Журн. общ. биол. 19886. Т. 69. №4. С. 464-475.
Короткова Г. П. Принципы целостности и эволюция онтогенеза // Современная эволюционная
эмбриология. Киев: Наук. Думка, 1991. С. 118-129.
Короткова Г. П. Регенерация животных. СПб: Изд. С.-Петерб. ун-та, 1997. 479 с.
Короткова Г. П., Айзенштадт Т. Б. Исследование оогенеза у морской губки Halisarca dujar-
dini. I.Происхождение оогониев и ранние стадии развития ооцитов// Цитология. 1976.
Т. 18. С. 549-555.
Короткова Г.П., Апалькова Л. В. Оогенез баренцевоморской губки Halisarca dujardini John-
ston // Вопросы сравнительной и экспериментальной морфологии морских организмов.
1975. С. 9-26.
Короткова Г. П., Ересковский А. В. Особенности дробления яйца беломорской губки Halisarca
dujardini Johnston// Вести. Ленингр. ун-та, 1984. №21. С. 36-42.
Короткова Г. П., Ермолина Н. О. Период развития личинки Halisarca dujardini (Demospon-
gia) // Зоол. журн. 1982. Т. 61. Вып. 10. С. 1472-1479.
Короткова Г. П., Ермолина Н. О. Деструкция зародышей в репродуктивный период у бело-
морской губки Halisarca dujardini Johnston (Demospongiae) // Вести. Ленингр. ун-та, 1986.
Сер. 3. Вып. 4. 1986. С. 104-106.
Короткова Г. П., Мовчан Н. А. Особенности защитно-регенерационных процессов у губки Hal-
isarca dujardini // Вести. Ленингр. ун-та, 1973. №21. С. 16-25.
Короткова Г. П., Никитин Н. С. Сравнительно-морфологический анализ регенерации и со-
матического эмбриогенеза у кремнероговой губки Halichondria panicea // Тр. Мурманск,
морск. биол. ин-та. Вып. 16 (20). Л.: Наука, 1969а. С. 9-16.
Короткова Г. П., Никитин Н. С. Особенности морфогенеза при развитии кремнероговой губки
Halichondria panicea из небольшого фрагмента тела// Там же. 19696. С. 17-26.
Короткова Г. П., Суходольская А. Н., Красюкевич Т. Н. Особенности морфогенеза при разви-
тии Halisarca dujardini из небольших фрагментов тела // Вести. Ленингр. ун-та. №9. 1983.
С. 41-46.
Кусакин О. Г., Дроздов А. Л. Филема органического мира. Часть 1: Пролегомены к построению
филемы. СПб.: Наука, 1994. 272 с.
260
Ливанов Н.А. Пути эволюции животного мира. М., 1955. 400 с.
Малахов В. В. Загадочные группы морских беспозвоночных. М.: Изд-во Моск, ун-та, 1990.
144 с.
Малахов В. В., Незлин Л. П. Трихоплаке —живая модель происхождения многоклеточных //
Природа. 1983. №3. С. 32-41.
Мамкаев Ю. В. Методы и закономерности эволюционной морфологии // Современная эволю-
ционная эмбриология. Киев: Наук, думка, 1991. С. 33-55.
Маргелис Л. Роль симбиоза в эволюции клетки. М., 1983. 352 с.
Марфенин Н. Н. Феномен колониальности. М.: Изд-во Моск, ун-та, 1993. 237 с.
Никитин Н. С. Формообразовательные потенции конгломератов ядрышковых амебоцитов
пресноводной губки Ephydatia fluviatilis L. В зависимости от их размера// Морфогенети-
ческие процессы при разных типах размножения и в ходе регуляций. Л.: Изд-во Ленингр.
ун-та, 1974. С. 134-142.
Пастухова Ю. Р., Ефремова С. М., Ересковский А. В. Акросома в мужских половых клетках
беломорской губки Crellomima imparidens (Demospongiae, Poecilosclerida) // III Научная
сессия Морск. биол. станции С.-Петерб. ун-та / Тез. докл. СПб., 2002. С. 77.
Плоткин А. С., Ересковский А. В., Халаман В. В. Анализ модульной организации Porifera на
примере беломорской губки Polymastia mammillaris (Muller, 1806) (Demospongiae, Tetracti-
nomorpha) // Журн. общ. биол. 1999. Т. 60. №1. С. 18-28.
Преснов Е. В, Исаева В. В. Перестройки топологии при морфогенезе. М.: Наука, 1985. 191 с.
Резвой П.Д. Тип губок (Porifera, Spongia). Руководство по зоологии. Т. 1: Беспозвоночные.
М.: Биомедгиз, 1937. С. 228-267.
Серавин Л. Н. Природа и происхождение губок // Систематика простейших и их филогенети-
ческие связи с низшими эукариотами. Тр. Зоол. ин-та АН СССР. Т 144. 1986. С. 94-112.
Серавин Л. Н. Своеобразие организации и эмбрионального развития губок (Spongia) // Вести.
С.-Петерб. ун-та. 1992. Сер. 3. Вып. 2. № 10. С. 13-28.
Серавин Л. Н. Современные представления о месте губок в системе эукариот // Вести.
С.-Петерб. ун-та. 1997. Сер.З. Вып.З. №17. С. 34-41.
Суходольская А.Н., Алексеева Н.П., Ефремова С.М., Папковская М. В. Общие черты спер-
матогенеза у пресноводных губок (сем. Lubomirskiidae и Spongillidae) // Закономерности
индивидуального развития живых организмов. М.: Наука, 1986. С. 33.
Суходольская А. Н., Иванова Л. В. Электронно-микроскопическое исследование плавающих
личинок пресноводной губки Spongilla lacustris // Цитология. 1988. Т. 30. №12. С. 1409-
1417.
Суходольская А. Н., Папковская М. В. Электронно-микроскопическое исследование спермато-
генеза пресноводных губок Ephydatia fluviatilis и Spongilla lacustris // Там же. 1985. Т. 27.
№3. С. 297-303.
Суходольская А. Н., Столяров А. М. Особенности развития Ephydatia fluviatilis из небольшого
фрагмента тела// Вести. Ленингр. ун-та. Сер. Биол. 1974. Вып.З. №15. С. 12-19.
Токина Д. Б. Гаметогенез беломорской губки Myxilla incrustans (Demospongiae, Poeciloscleri-
da) // Организм в онто- и филогенезе. Деп. ВИНИТИ. 1985. С. 29-34.
Федотов Д. М. Эволюция и филогения беспозвоночных животных. М., 1966. 404 с.
Шульман С. С. Проблема происхождения Metazoa// Теоретические вопросы систематики и
филогении животных. Л. 1974. С. 47-82.
261
Adams C. L., McInerney J. 0., Kelly M. Indications of relationships between poriferan classes using
full-length 18S rRNA gene sequences// Mem. Queensl. Mus. 1999. Vol. 44. P. 33-43.
Adell T., Muller W. E. G.. Cloning and characterization of t-box and Forkhead transcription factors
from Porifera// Boll. Mus. 1st. Biol. Univ. Genova. 2004. Vol. 68. P. 163-173.
Akijama S. K., Johnson M. D. Fibronectin in evolution: presence in invertebrates and isolation from
Microciona prolifera 11 Comp. Biochem. Physiol. 1983. Vol. 76 В. P. 687-693.
Amano S. Larval release in response to a light signal by the intertidal sponge Halichondria panicea //
Biol. Bull. 1986. Vol. 171. P. 371-370.
Amano S., Hori I. Metamorphosis of calcareous sponges. I. Ultrastructure of free-swimming larvae//
Invert. Reprod. Dev. 1992. Vol. 21. P. 81-90.
Amano S., Hori I. Metamorphosis of calcareous sponges. II. Cell rearrangement and differentiation
in metamorfosis // Invert. Reprod. Dev. 1993. Vol. 24. P. 13-26.
Amano, S., Hori, L Metamorphosis of a demosponge. I. Cells and structure of swimming larva//
Invert. Reprod. Dev. 1994. Vol. 25. P. 193-204.
Amano S., Hori I. Transdifferentiation of larval flagellated cells to choanocytes in the metamorphosis
of the Demosponge Haliclona permolis // Biol. Bull. 1996. Vol. 190. P. 161-172.
Amano S., Hori I. Metamorphosis of coeloblastula performed by multipotential larval flagellated
cells in the calcareous sponge Leucosolenia laxa // Biol. Bull. 2001. Vol. 200. P. 20-32.
Anakina R. P. The cleavage of Barents Sea Sponge Leucosolenia complicata 11 Modern problems
of Poriferan biology/ Eds A.V. Ereskovsky, H.Keupp, R. Kohring. Berlin: Freie Univ. 1997.
P. 45-53.
Amesen E. Brutknospenbildung bei Polymastia mammilaris (O. F. Miill.) Bow. (Rinalda arctica
Merej.) // Det. Kgl. Norska Videnskabers selskabs skribter. 1918. Vol. 1. P. 1-24.
Ayling A. L. Patterns of sexuality, asexual reproduction and recruitment in some subtidal marine
Demospongiae// Biol. Bull. 1980. Vol. 158. P. 271-282.
Baccetti B., Gaino E., Sara M. A sponge with acrosome: Oscarella lobularis //J. Ultrastr. Molec.
Struct. Res. 1986. Vol. 94. P. 195-198.
Backus G.J. Morphogenesis of Tedania gurianovae Koltun (Porifera)// Рас. Sci. 1964. Vol. 18.
P. 58-63.
Baer К. E. Uber Entwicklungsgeschichte der Thiere. Koningsberg, 1828. Th. 1. 271 s.
Balfour F. M. On the morphology and systematic position of the Spongida// Quart. J. Mier. Soc.
1879. Vol. 19. P. 103-109.
Barbeau M. A., Reiswig H. M., Rath, L. C. Hatching of freshwater sponge gemmules after low tem-
perature exposure: Ephydatia muelleri (Porifera: Spongillidae) //J. thermic biol. 1984. Vol. 14.
P. 225-231.
Barrois C. Memoire sur 1’embryologie de quelques eponges de la Manche// Ann. Sci. natur.1876.
Vol. 11. P. 1-84.
Barthel D. On the ecophysiology of the sponge Halichondria panicea in Kiel Bight.I. Substrate
specificity, growth and reproduction// Mar. Ecol. Progr. Ser. 1986. Vol. 32. P. 291-298.
Barthel D. Influence of different current regimes on the growth form of Halichondria panicea
Pallas// Fossil and recent sponges / Eds J.Reitner, H.Keupp. Berlin: Springer-Verlag, 1991.
P. 387-394.
Barthel D., Detmer A. The spermatogenesis of Halichondria panicea (Porifera, Demospongiae) //
Zoomorphology. 1990. Vol. 110. P. 9-15.
262
Battershill C. N.f Bergquist P. R. The influence of storms on asexual reproduction, recruitment, and
survivorship of sponges// New Perspectives in Sponge Biology/ Ed. K.Riitzler. Washington,
D.C.: Smithsonian Inst. Press. 1990. P. 397-403.
Bavestrello G., Burlando B., Sara M. The architecture of the canal system of Petrosia ficiformis and
Chondrosia reniformis studied by corrosion casts (Porifera, Demospongiae) // Zoomorphology.
1988. Vol. 108. P. 161-166.
Bavestrello G., Burlando B., Sara M. Corrosion casts reconstruction of the three-dimensional ar-
chitecture of demosponge canal systems // Body cavites: function and phylogeny. Selected sym-
posia and monographs U.Z.I. Modena. 1995. P. 93-110.
Benayahu Y.f Berner T., Achituv. Y. Development of planulae within a mesogleal coat in the soft
coral Heteroxenia fascescens // Mar. Biol. 1989. Vol. 100. P. 203-210.
Bergquist P. R. The marine fauna of New Zeland. Porifera, Demospongiae. Part 1. (Tetractinomor-
pha and Lithistida). New Zeland Dep. Sci. Ind. Res. Bull. 1968. Vol. 188. P. 1-106.
Bergquist P. R. Sponges. Los Angeles: Univ. Calif. Press, 1978. 268 p.
Bergquist P. R. Sponge chemistry— a review // Biologie des Spongiaures. Coll. Internat. C.N.R.S /
Eds C.L£vi, N. Boury-Esnault. №291. 1979. P. 385-391.
Bergquist P. R. A revision of the supraspecific classification of the orders Dictyoceratida, Dendro-
ceratida, and Verongida (class Demospongiae) // New Zeland. J. Zool. 1980. Vol. 7. P. 443-503.
Bergquist P. R. Porifera relationships// The origin and relationships of lower invertebrates/ Eds
Morris S.C., et al. Oxford. Clarendron Press, 1985. P. 14-27.
Bergquist P. R. 1996. The marine fauna of New Zeland: Porifera, Class Demospongiae, Part 5.
Dendroceratida and Halisarcida // New Zeland Oceanogr. Inst. Mem. Vol. 107. P. 1-53.
Bergquist P. R., Glasgow K. Developmental potential of ciliated cell of ceractinomorph sponge lar-
vae// Exp. Biol. 1986. Vol. 45. P. 111-122.
Bergquist P. R., Green C. G. An ultrastructural study of settlement and metamorphosis in sponge
larvae// Cah. Biol. Mar. 1977. Vol. 18. P. 289-302.
Bergquist P. R., Sinclair M. E. The morphology and behaviour of larvae of some intertidal sponges //
New Zeland J. mar. freshwat. Res. 1968. Vol. 2. P. 426-437.
Bergquist P.R., Sinclair M.R., Hogg J. J. Adaptation to intertidal existence: reproductive cycles
and larval behaviour in Demospongiae // Symp. Zool. Soc. bond. 1970. Vol. 25. P. 247-271.
Bergquist P.R., Sinclair M.E., Green C.R., Silyn-Roberts H. Comparative morphology and be-
havior of larvae of Demospongiae// Biologie des Spongiaures. Coll. Internat. C.N.R.S / Eds
C.Levi, N. Boury-Esnault. №291. Paris, 1979. P. 103-112.
Bergquist P. R., Wells R. J. Chemotaxonomy of the Porifera. The development and current status of
the field // Marine Natural Products Chemical and Biological Perspectives / Ed. P. J. Scheuer
New York: Acad. Press, 1983. Vol.3. P. 1-50.
Bidder G.P. The fragrance of calcinean sponges and the spermatozoa of Guancha and Sycon //
Linnean Soc. J. Zool. 1920. Vol. 34. P. 299-327.
Bidder G.P. The relation of the form of a Sponge to its currents// Quart. J.Microsc. Sci. 1923.
Vol. 67. P. 293-323.
Bonasoro F., Wilkie I. C., Bavestrello G., Cerrano C., Candia Camavali M. D. Dynamic structure of
the mesohyl in the sponge Chondrosia reniformis (Porifera, Demospongiae) // Zoomorphology.
2001. Vol. 121. P. 109-121.
Bond C. Continuous cell movements rearrange anatomical structures in intact sponges //J. Exper.
Zool. 1992. Vol. 263. P. 284-302.
Bond C., Harris A. Locomotion of sponges and its physical mechanism // J. Exp. Zool. 1988.
Vol. 246. P. 271-284.
263
Borchiellini C., Boury-Esnault N., Vacelet, J., Le Parco Y. Phylogenetical analysis of the Hsp70
sequences reveals the monophyly of Metazoa and specific phylogenetic relationships between
animals and fungi// Mol. Evol. Evol. 1998. Vol. 15. P. 647-655.
Borchiellini C., Manuel M., Alivon E., Boury-Esnault N., Vacelet J., Le Parco Y. Sponge paraphyly
and the origin of Metazoa //J. Evol. Biol. 2001. Vol. 244. P. 171-179.
Borchiellini C., Chombard C., Manuel M., Alivon E., Vacelet J., Boury-Esnault N. Molecular phy-
logeny of Demospongiae: implications for classi.cation and scenarios of character evolution //
Mol. Phylog. Evolut. 2004a. Vol. 32. P. 823-837.
Borchiellini C., Alivon E., Vacelet J. The systematic position of Alectona (Porifera, Demosppon-
giae): a Tetractinellid sponge// Boll. Mus. 1st. Biol. Univ. Genova. 2004b. Vol. 68. P. 209-217.
Borojevic R. Etude exp£rimentale de la differentiation des cellules de I’eponge au cours de son
developpement. Dev. Biol. 1966. Vol. 14. P. 130-153.
Borojevic R. La ponte et le developpement de Polymastia robusta (Demosponges) // Cah. Biol.
Mar. 1967. Vol. 8. P. 1-6.
Borojevic R. Etude du developpement et de la differentiation cellulaire d’eponges calcaires Calcin£es
(genres Clathrinaet Ascandra) // Ann. Embryol. Morph. 1969. Vol. 2. P. 15-36.
Borojevic R. Differentiation cellulaires dans I’embryogenese et la morphogenese chez les Spon-
giaires// The biology of the Porifera. Symp. Zool. Soc / Ed. W.G.Fry. London, Vol. 25. 1970.
P. 267-290.
Borojevic R., Levi C. Etude au microscope electronique des cellules de I’eponge: Ophlitaspongia
seriata (Grant), au cours de la reorganization apres dissociation // Z. Zellforsch. 1964. Bd 64.
P. 708-725.
Borojevic R., Levi C. Morphogenese experimentale d’une eponge a partir de cellules de la larve
negeante dissociee// Z. Zellforsch. Mikrosk. Anat. 1965. Vol. 68. P. 57-69.
Boury-Esnault, N. Un phenomene de bourgeonnement externe chez I’eponge Axinella damicomis
(Esper) // Cah. Biol. Mar. 1970. Vol. 11. P. 491-496.
Boury-Esnault N. Une structure inhalante remarquable des spongiaires: Le crible; Etude mor-
phologique et cytologique// Arch. Zool. Exper. Gener. 1972. T. 113. P. 7-23.
Boury-Esnault N. Ultrastructure de la larve parenchymella d ’Hamigera hamigera (Shmidt)
(Demosponge, Poecilosclerida). Origine des cellules grises // Cah. Biol. Mar. 1976. Vol. 17. P. 9-
20.
Boury-Esnault N. A cell type in sponges involved in the metabolism of glycogen // Cell Tiss. Res.
1977. Vol. 175. P. 523-539.
Boury-Esnault N., Riitzler K. (eds). 1997. Thesaurus of sponge morphology. Smithsonian contrib.
Zool. Vol. 596. P. 1-55.
Boury-Esnault N., Vacelet J. Preliminary studies on the organisation and development of a hex-
actinellid sponge fron a Mediterranean cave, Oopsacas minuta // Sponges in Time and Space
Soest / Eds R. van Kempen, T. J.-C.van Braekman. Rotterdam; Amsterdam: Balkema Press,
1994. P. 407-415.
Boury-Esnault N., De Vos L., Donadey C., Vacelet J. Comparative study of the choanosome of
Porifera: I.The Homoscleromorpha// J. Morph. 1984. Vol. 180. P.3-17.
Boury-Esnault N., Jamieson B. G. M. Porifera // Progress in male gamete biology / B. G. M. Jamie-
son. Reproductive Biology of Invertebrayes. New Delhi, Calcutta: Oxford & IBH Publishing
Co. PVT. LTD, 1999. Vol. 9. Part A.P. 1-20.
Boury-Esnault N., Muricy G., Gallissian M. F., Vacelet J. Sponges without skeleton: a new Mediter-
ranean genus of Homoscleromorpha (Porifera, Demospongiae) // Ophelia. 1995. Vol. 43. P. 25-
43.
264
Boury-Esnault N., Efremova S. M., Bezak C., Vacelet J. Reproduction of a hexactinellid sponge:
first description of gastrulation by cellular delamination in the Porifera // Invert. Reprod. Dev.
1999. Vol. 35. P. 187-201.
Boury-Esnault N., Ereskovsky A. V., Bezac C., Tokina D. B. Larval development in Homosclero-
morpha (Porifera, Demospongiae) first evidence of basal membrane in sponge larvae // Invert.
Biol. 2003. Vol. 122. P. 187-202.
Boute N., Exposito J. Y., Boury-Esnault N., Vacelet J., Noro K., Miyazaki K., Yoshigato K., Gar-
rone R. 1996. Type IV collagen in sponges, the missing link in basement membrane ubiquity //
Biol. Cell. Vol. 88. P. 37-44.
Brasier M., Green 0., Shiels G. Ediacarian sponge spicule clusters from southwestern Mongolia
and the origins of the Cambrian fauna// Geology. 1997. Vol. 25. P. 303-306.
Bretting H., Jacobs G., Donadey C., Vacelet J. Immunohistochemical studies on the occurrence and
the function of the D-galactose-specific lectins in the tissue of the sponge Axinella polypoides
Schmidt// Cell Tiss. Res. 1983. Vol. 229. P. 551-572.
Brien P. Contribution a Г etude de la r£g£nEration naturelle chez les Spongillidae Spongilla lacus-
£ns(L.); Ephydatia fluviatilis (L.) // Arch. Zool. Exp. Gen. 1932. Vol. 74. P. 461-506.
Brien P. La r£organisation de 1’eponge apres la dissociation par filtration et ph£nomenes d’involution
chez Ephydatia fluviatilis// Arch. Biol. Li£ge. 1937. Vol.48. P. 185-268.
Brien P. L’embryologie des £ponges// Bull. Г Acad, royale de Belgique (Classe des Sciences) 1943.
T. 19. P. 1-20.
Brien P. Embryogenese de Potamolepis stendelli et Spongilla moori. Polyphyletisme des eponges
d’eau douce// Bull. Acad. Roy. Belg. 1967a. T. 53. P. 752-757.
Brien P. Eponges du Luapula et du lac Моего // Exp. hydrobiol. Bangweolo-Luapula. 1967b.
Vol. 11. P. 1-53.
Brien P. Les Eponges: leur nature metazoaire, leur gastrulation; leur etat colonial // Ann. Soc. Roy.
Zool. Belg. 1967c. T. 97. P. 197-235.
Brien P. A propos de deux eponges du Cameroun appartenant au genre Corvospongilla, embryoge-
nese. Parenchymula. Gemmule// Rev. Zool. afr. 1969. T. 80. P. 121-156.
Brien P. Les potamolepides africaines nouvelles du Luapula et du lac Моего // The Biology of the
Porifera / Ed. W.G.Fry. London: Acad. Press. №25. 1970. P. 163-187.
Brien P. Les feuillets embryonaires des Eponges // Bull. Acad. Roy. Belgique. 1972. 5 Ser. Vol. 53.
P. 715-732.
Brien P. Les Demosponges // Traite de Zoologie. Maison Cie / Ed. P. P. Grasse. Paris, 1973a. T. 1.
№3. P. 133-461.
Brien P. Malavispongia echinoides Brien. Etudes complementaires. Histologie — sexualite — embry-
ologie. Affinites systematiques// Rev. Zool. Bot. afr. 1973b. T. 87. P. 50-76.
Brien P., Meewis H. Contribution & l’£tude de l’embryogen£se des Spongillidae // Arch. Biol. Liege.
1938. T.49. P. 177-250.
Brusca G. J., Brusca R. C., Gilbert S. F. Characteristics of metazoan development// Embryology.
Constructing the organism / Eds S.F. Gilbert, A.M.Raunio. Sunderland: Sinauer Associates
Inc. Publishers, 1997. P. 3-19.
Burton M. The interpretation of the embryonic and post-larval characters of certain tetraxonid
sponges with observations on post-larval growth stages in some species // Proc. Zool. Soc.
London. 1931. P. 511-525.
265
Burton M. Sponges// Dis. Reps. 1932. Vol. 6. P. 237-392.
Burton M. Observation on the littoral sponges, including the supposed swarming of larvae, move-
ment and coalescence in mature individuals, longivety and death// Proc. Zool. Soc. London.
1949. Vol. 118. P. 893-915.
Buscema M., Van de Vyver G. Cellular aspects of alloimune reactionsin Sponges of the genus
Axinella. I. Axinella polypoides // J. Exp. Zool. 1984a. Vol. 229. P. 7-17.
Buscema M., Van de Vyver G. Cellular aspects of alloimune reactions in Sponges of the genus
Axinella. II. Axinella verrucosa and Axinella damicomis //J. Exp. Zool. 1984b. Vol. 229. P. 19-
32.
Buscema M., Van de Vyver G. Allogenic recognition in sponges: development, structure, and nature
of the nonmerging front in Ephydatia fluviatilis // J. Morphol. 1984c. Vol. 181. P. 297-303.
Biitchli 0. Bemerkungen zur Gastraea-Theorie// Morphol Jb. 1884. Bd 9. S. 415-427.
Byrne M. Changes in larval morphology in the evolution of benthic development by Patiriella exigua
(Asteroidea:Asterinidae), a comparison with the larvae of Patiriella species with planktonic
development// Biol. Bull. 1995. Vol. 188. P. 293-305.
Calarco P. G. Clevage (mouse) // Scanning electron microscopic atlas of Mammalian reproduction.
Ed. E.S. Hafez. Tokyo: Igaku-Shoin, 1975. P. 306-317.
Carter H. J. Notes on the species, structure and animality of the freshwater sponges in the tanks of
Bombay// Ann. Mag. Nat. Hist. 1848. Ser. 2. Vol. 1. P. 303-311.
Carter H. J. Proposed name for the sponge-animal, viz. «Spongozoon»; also on the origin of thread-
cells in the Spongiadae // Ann. Mag. Nat. Hist. 1872. Ser.4. Vol. 10. P. 45-51.
Carter H. J. Development of the marine Sponges from the earliest Recognizable Appearance of the
ovum to the perfected individual// Ann. And Mag. 1874. Vol. 4. P. 321-337, 389-406.
Cavalier-Smith T., Allsopp M.T., Chao E.E., Boury-Esnault N., Vacelet J. Sponge phylogeny,
animal morphology, and the origin of the nervous system: 18S rRNA evidence// Can. J. Zool.
1996. Vol. 74. P. 2031-2045.
Chen W.-T. Reproduction and speciation in Halisarca // Aspects of sponge biology / Eds F. W.
Harrison, R.R. Cowden. Academic Press. New York, London, 1976. P. 113-139.
Cherr G., Summers R., Baldwin J., Morrill J. Preservation and visualisation of the Sea Urchin
embryo blastocoelic extracellular matrix // Microsc. Res. Technique. 1992. Vol. 22. P. 11-22.
Chombard C. Les Demospongiae a asters: phylogenie moleculaire et homologie morphologique: These
doctorante. Marseille, 1997. 187 p.
Chombard C., Boury-Esnault N. Good congruence between morphology and molecular phylogeny of
Hadromerida, or how to bother sponge taxonomists // Mem. Queens.Mus. 1999. Vol. 44. P. 100.
Collins A. G. Evaluating multiple alternative hypotheses for the origin of bilateria: an analysis of
18S rRNA molecular evidence// Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1998. Vol.95. P. 15458-15463.
Cannes R. Contribution de l’£tude de la prolif£ration par voie asexuee chez le Sycon // Bull. Soc.
Zool. France. 1964. Vol. 89. P. 188-195.
Cannes R. Contribution a 1’etude histologique des premiers stades d’embryogenese somatique chez
Tethya lyncurium Lamarck// Bull. Soc. Zool. France. 1966. Vol. 91. P. 639-645.
Cannes R. Structure et developpement des bourgeons chez 1’Eponge siliceuse Tethya lincurium
Lamarck // Arch. Zool. Exp. GBn. 1967. Vol. 108. P. 157-195.
Cannes R. Etude histologique, cytologique et experimentale de la regen£ration et de la reproduc-
tion asexuee chez Tethya lyncurium Lamarck (=T. aurantium Pallas (Demosponges). Fac. Sci.
Montpellier, 1968. 193 p.
266
Cannes R. Contribution a 1’Etude de la gemmulogenese chez la d’Eponge marine Suberites do-
muncula (Olivi) Nardo// Arch. Zool. Exp. Gen. 1977. Vol. 118. P.391-407.
Cannes R., Gil M. Influence de facteurs externes sur le developpement gemmulaire d’une
d£mosponge marine// Vie et Milieu. 1985. Vol. 35. P. 49-55.
Cannes R., Carriere D., Paris J. Etude du developpement des gemmules chez la demosponge marine
Suberites domuncula (Olivi) Nardo // Ann. Sci. Natur. Zool. Paris. 1978. Vol. 20. P. 357-387.
Corriero G., Manconi R., Vacarro P., Pronzato R. Life strategies of Ephydatia fluviatilis (L., 1758)
in two different environments // Sponges in Time and Space / Eds R. van Soest, T. van Kempen,
J.-C. Braekman. Rotterdam. A.A.Balkema Press, 1994. P. 321-326.
Corriero G., Scalera Liaci L., Marzano N., Gaino E. Reproductive strategies of Mycale contarenii
(Porifera: Demospongia) // Mar. Biol. 1998. Vol. 131. P. 319-328.
Costantini M., Lafay B., Matassi G. The sponge genome: starting to get some clue// Boll. Mus.
1st. Biol. Univ. Genova// 2002. Vol. 66-67. P. 48.
Coutinho, C.C., Vissers, S., Van de Vyver, G.Evidence of homeobox genes in the freshwater sponge
Ephydatia fluviatilis 11 Sponges in time and space: Biology, Chemistry, Paleontology / Eds
R. van Soest, T. G. van Kempen, J. C. Braekman. Rotterdam: A.A.Balkema, 1994. P. 385-388.
Curtis A. S. G. Individuality and graft rejection in sponges or a cellular basis for individuality
in Sponges// Biology and systematics of colonial organisms/ Eds G. Larwood, B.R. Rosen.
London; New York: Acad. Press, 1979. P. 39-47.
Cuvier G. Le regne animal distribute d’apr£s son organization. T. 1. Paris. 1817. 540 p.
Dahan M., Benayahu Y. Embryogenesis, planulae longevity, and competence in the octocoral Den-
dronephthya hemprichi // Invert. Biol. 1998. Vol. 117. P. 271-280.
Davidson E. H. Genomic Regulatory Systems: Development and Evolution. Academic Press, San
Diego, 2001. 250 p.
Davidson E. H., Peterson K. J., Cameron R. A. Origin of adult bilaterian body plans: Evolution of
developmental regulatory mechanisms// Science. 1995. Vol. 270. P. 1319-1325.
Debrenne F. The past of sponges — sponges of the past// Mem. Queensland Mus. 1999. Vol.44.
P. 9-21.
Degnan В. M., Degnan S. M., Giusti A., Morse D. E. (). A Hox Hom Homeobox Gene in Sponges //
Gene. 1995. Vol. 155. P. 175-177.
Delage Y. Embryogenese des eponges silicieuses // Arch. Z. Exp. Gen. 1892. T. 10. P. 345-498.
Delage Y. On the position of sponges in the Animal Kingdom. Proc, fourth Internat. Congr. Zool.
Ed. A. Sedgwick. Cambridge, Clay & Sons, 1899. P. 57-62.
Dendy A. Preliminary notes on the structure and development of a horny sponge (Stelospongus
flabelliformis ) // Proc. Roy. Soc. Victoria. 1889. P. 1-11.
Dendy A. Studies on the comparative anatomy of Sponges. HI. On the anatomy of Grantia labyrinth-
ica, and the so-called family Teichonidae // Quart. J. microsc. Sci. 1891. Vol. 32. P. 1-39.
Dendy A. Observations on the gametogenesis of Grantia compressa // Quart. J. Micros. Sci. 1915.
Vol. 60. P. 313-376.
Dendy A, Frederick L. M. On a collection of sponges from the Abrolhos Islands, Western Australia //
J. Linn. Soc. London. Zool. 1924. Vol. 35. P. 477-519.
Denis H., Mignot J-P. L’origine des metazoaires // Medicine/Science. 1994. Vol. 10. P. 551-563.
De Vos L. Le bougeonnement externe de 1’Eponge Mycale contarenii Martens // Bull. Mus. Hist,
nat. Paris. 1965. Vol. 37. P. 534-555.
De Vos L. Etude ultrastructurale de la gemmulogenese chez Ephydatia fluviatilis// J. microsc.
1971. Vol. 10. P. 283-304.
267
De Vos L. Etude au microscope electronique a balayage des cellules de 1’eponge Ephydatia fluvi-
atilis II Arch, de Biol. 1977. Vol. 88. P. 1-14.
De Vos L., Van de Vyver G. Etude de la contraction spontanee chez l’£ponge d’eau douce Ephydatia
fluviatilis cultivee in vitro // Ann. Soc. Roy. zoolog. Belgique. 1981. Vol. 111. P. 21-31.
Dewell R.A. Colonial origin for Eumetazoa: major morphological transitions and the origin of bila-
terian complexity// J. Morph. 2000. Vol. 243. P. 35-74.
Diaz J.-P. Cycle sexuel de deux demosponges de 1’etang de Thau: Suberites massa Nardo et Hy-
meniacidon caruncula Bowerbank// Bull. Soc. Zool. France. 1973. T. 98. P. 145-156.
Diaz J.P. Variations, differentiations et functions des categories cellulaires de la demosponge d’eaux
saumatres, Suberites massa, Nardo, au cours du cycle biologique annuel et dans des conditions
experimentales // Acad. Montpellier. 1979. 332 p.
Diaz J. P., Connes R., Paris J. Etude ultrastructurale de l’ovogen£se d’une Demosponge: Suberites
massa Nardo// J. Microsc. 1973. Vol. 24. P. 105-116.
Diaz J. P., Connes R. Etude ultrastructurale de la spermatogenese d’une Demosponge // Biol. Cell.
1980. Vol. 38. P. 225-230.
Donadey C., Vacelet J. Les cellules a inclusions de 1’Eponge Pleraplysilla spinifera (Schulze) (De-
mospongiae, Dendroceratides) // Arch. Zool. Exp. g£n. 1977. T. 118. P. 273-284.
Duboscq O.} Tuzet O. Sur la fecondation de Sycon ciliatum Lieberkuhn// Compt-Rend. Acad. Sci.
Paris. 1932. T. 109. P. 829.
Duboscq O., Tuzet O. Sur 1’ovogenese et la fecondation des £ponges calcaires: Grantia compressa
pennigera Haeckel et Sycon cilatum Lieberkhiin // Arch. Zool. Exp. Gen. 1933a. T. 73. 45-56.
Duboscq O.f Tuzet O. Quelques structures des amphiblastules d’eponges calcaires// Compt-Rend.
Acad. Sci. Paris. 1933b. T. 197. P. 561.
Duboscq O., Tuzet O. Un nouveau stade du developpement des eponges calcaires// Compt-Rend.
Acad. Sci. Paris. 1935a. T. 200. P. 1788.
Duboscq O.f Tuzet O. Sur 1’accroissement des ovocytes de Sycon raphanus O. S.: la signification des
«dolly-cells» // Arch. Zool. Exp. G£n. 1935b. T. 77. P. 71-78.
Duboscq O.f Tuzet O. Sur quelques points de I’ovogenfcse et du developpement des eponges cal-
caires // Compt. Rend. XII Congr. Internal. Zool. Lisbonne, 1935. Lisboa: Casa Portuguesa,
1936. P. 547-552.
Duboscq O., Tuzet O. L’ovogenese, la f£condation et les premiers stades du developpement des
£ponges calcaires // Arch. Zool. Exp. gen. 1937. T. 79. P. 157-316.
Duboscq O., Tuzet O. L’origine et Involution des cellules en croix des £ponges calcaires// Trav.
Stat. Zool. Wimereux. 1938. Vol. 13. P. 267-277.
Duboscq O., Tuzet O. Sur les cellules en croix des Sycon (Sycon ciliatum Fabr., Sycon coronatum
Ellis et Sol., Sycon elegans Bower.) et leur signification // Arch. Zool. Exper. g£n. 1941. T. 81.
P. 151-163.
Duboscq O., Tuzet O. Recherches complementaires sur l’ovogen£se, la fecondation et les premiers
stades du d£veloppement des eponges calcaires// Arch. Zool. Exper. gen. 1942. T.81. P.395-
466.
Duboscq O.} Tuzet O. L’ovogen£se, la f£condation et les premiers stades du d£veloppement de Sycon
elegans Bower// Arch. Zool. Exper. g£n. 1944. T. 83. P. 445-459.
Dujarden F. Histoire naturelle des zoophytes. Infusories, comprenant la physiologic et la classifica-
tion de ces animauxet la maniere de les etudier a 1’aide du microscope // Librairie Encyclope-
didique de Roret. Paris, 1841. 684 p.
268
Efremova S. M. Proliferation activity and synthesis of protein in the cells of fresh-water sponges
during development after dissociation // The biology of the Porifera/ Ed. W. G.Fry. London:
Academic Press, 1970. Vol. 25. P. 399-414.
Efremova S. M. Once more on the position among Metazoa — Gastrulation and germinal layers of
sponges // Modern problems of Poriferan biology / Eds A. V. Ereskovsky, H. Keupp, R. Kohring.
Berlin: Freie Univ., 1997. P. 7-15.
Efremova S.M., Efremov V. I. Proliferation cellulaire dans 1’embryogenese de Baikalospon-
gia bacillifera// Biologie des Spongiaures/ Eds C. L£vi, N. Boury-Esnault. Coll. Internat.
C.N.R.S. Paris. №291. 1979. P. 59-65.
Elvin D. V. Seasonal growth and reproduction of an intertidal sponge Haliclona permolis (Bow.) //
Biol. Bull. 1976. Vol. 151. P. 108-125.
Ereskovsky A. V. Reproduction cycles and strategies of cold-water sponges Halisarca dujardini
(Demospongiae, Dendroceratida), Myxilla incrustans and lophon piceus (Demospongiae, Poe-
cilosclerida) from the White Sea// Biol. Bull. 2000. Vol. 198. P 77-87.
Ereskovsky A. V. Comparative embryology of sponges and its application for sponge phylogeny//
Boll. Mus. 1st. Biol. Univ. Genova. 2004. Vol. 68. P. 301-318.
Ereskovsky A. V., Boury-Esnault N. Cleavage pattern in Oscarella species (Porifera, Demospongiae,
Homoscleromorpha), transmission of maternal cells and symbiotic bacteria// J. Nat. Hist. 2002.
Vol. 36. P. 1761-1775.
Ereskovsky A. V., Gonobobleva E. L. The development of Halisarca dujardini (Johnston, 1842) from
the egg to the free larvae (Porifera, Ceractinomorpha, Halisarcida) // Mem. Quisl. Mus. 1999.
Vol. 42. 160 p.
Ereskovsky A. V., Gonobobleva E. L. New data on embryonic development of Halisarca dujardini
Johnston, 1842 (Demospongiae: Halisarcida) // Zoosystema. 2000. Vol. 22. P. 355-368.
Ereskovsky A.V., Korotkova G.P. The reasons of Sponge sexual morphogenesis peculiarities//
Modern problems of Poriferan biology / Eds A. V. Ereskovsky, H. Keupp, H. R. Kohring. Berlin:
Freie Univ., 1997. P. 25-33.
Ereskovsky A.V., Tokina D. B. Morphology and fine structure of the swimming larvae of Ircinia oros
(Porifera, Demospongiae, Dictyoceratida) // Invert. Reprod. Dev. 2004. Vol. 45. P. 137-150.
Ereskovsky A.V., Gonobobleva E.L, Vishnyakov A.E. Morphological evidence for vertical trans-
mission of symbiotic bacteria in the viviparous sponge Halisarca dujardini Johnston (Porifera,
Demospongiae, Halisarcida) // Mar. Biol. 2004. Vol. 146. N.5. P. 869-875.
Erwin D.H. The origin of metazoan development: a palaeobiological perspective// Biol. J. Linn.
Soc. 1993. Vol. 50. P. 255-274.
Evans C. W. The ultrastructure of larvae from the marine sponge Halichondria moorei Bergquist
(Porifera, Demospongiae) // Cah. Biol. Mar. 1977. T. 18. P. 427-433.
Exposito J. Y., Garrone R. Characterisation of a fibrillar collagen gene in sponges reveals the early
evolutionary appearance of two collagen gene families// Proc. Natn. Acad. Sci. U.S. A. 1990.
Vol. 87. P. 6669-6673.
Faure-Fremiet M. E. Morphogenese exp£rimentale (reconstitution) chez Ficulina ficus L// Arch.
Anat. microsc. Morph. Ехрёг. 1932. Vol. 28. P. 1-80.
Fell P. E. The involvement of nurse cells in oogenesis and embryonic development in the marine
sponge Haliclona ecbasis // Morphology. 1969. Vol. 127. P. 133-150.
Fell P. E. Porifera // Reproduction of marine invertibrates / Eds A.C. Giese, J. S. Pearse. New York:
Acad. Press., 1974a. Vol. 1. P. 51-132.
Fell P. E. Diapause in the gemmules of the marine sponge Haliclona loosanoffi, with a note on the
gemmules of Haliclona oculata // Biol. Bull. 1974b. Vol. 147. P. 333-351.
269
Fell P. E. The reproduction of Haliclona loosanoffi and its apparent relationschip to water temper-
ature// Biol. Bull. 1976. Vol. 150. P. 200-210.
Fell P. E. Porifera// Reproductive biology of Invertebrates. Vol. 1. Oogenesis, oviposition and
oosorption / Eds K.G.Adiyodi, R. G. Adiyodi. Chichester: John Wiley and Sons, Ltd. 1983.
P. 1-29.
Fell P. E. Porifera// Reproductive biology of Invertebrates. Vol. 4/ Eds K.G.Adiyodi,
R.G. Adiyodi. Calcutta: Oxford and IBH Publishing, 1989. P. 1-41.
Fell P. E. Porifera // Reproductive biology of Invertebrates. Vol. 6. Asexual Propagation and repro-
ductive strategies / Eds K.G.Adiyodi, R.G. Adiyodi. Chichester: John Wiley and Sons, Ltd.,
1993. P. 1-44.
Fell P. E., Bazer L. J. Survival of the gemmules of Anheteromeyenia ryderi (Potts) following aerial
exposure during winter in New England // Hydrobiologia. 1990. Vol. 190. P. 241-246.
Fell P. E., Jacob W. F. Reproduction and development of Halichondria sp. in the Mystic Estuary,
Connecticut// Biol. Bull. 1979. Vol. 155. P. 62-75.
Fell P.E., Lewandrowski К. B. Population dynamics of the estuarine sponge, Halichondria sp.,
within a New England eelgrass community// J. exp. Mar. Biol. Ecol. 1981. Vol. 55. P.49-63.
Fell P.E., Lewandrowski К. B, Lovice M. Postlarval reproduction and reproductive strategy in
Haliclona loosanoffi and Halichondria sp // Biologie des Spongiaires. Eds C.Levi., N. Boury-
Esnault. Paris: CNRS, 1979. P. 113-122.
Finnerty J. R. Homeoboxes in sea anemones and other nonbilaterian animals: implications for the
evolution of the Hox cluster and the zootype // Curr. Top. Dev. Biol. 1998. Vol. 40. P. 211-254.
Finks R. M. The evolution and ecologic history of sponges during palaeozoic times // The Biology
of Porifera / Ed. W.E. G.Fry. London: Academic Press, 1970. Vol. 25. P. 3-22.
Fioroni P. Abanderungen des Gastrulationsverlauf und ihre phylogenetische Bedeutung// Ztschr.
zool. Syst. Evolut. 1979. Bd 1. S. 101-119.
Franzen W. Oogenesis and larval development of Scypha ciliata (Porifera, Calcarea) // Zoomor-
phology (Berlin). 1988. Vol. 107. P. 349-357.
Fromont J. Aspects of the reproductive biology of Xestospongia testidinaria (Great Barrier Reef) //
Proc. 6-th Int. Coral Reef Symp. 1988. Vol. 2. P. 685-691.
Fromont J. Reproductive development and timing of tropical sponges (Order Haplosclerida) from
the Great Barrier Reef, Australia // Coral Reefs. 1994. Vol. 13. P. 127-133.
Fromont J. Reproduction of some demosponges in a temperate Australian shallow water habitat //
Mem. Queensl. Mus. 1999. Vol. 44. P. 185-192.
Fromont J., Bergquist P. R. Reproductive biology of three sponges species of the genus Xestospongia
(Porifera: Demospongiae: Petrosiida) from the Great Barrier Reef // Coral Reefs. 1994. Vol. 13.
P. 119-126.
Frost T. M., DeNagy G. S., Gilbert J. J. Population Dynamics and Standing Biomass of the Fresh-
water Sponge Spongilla lacustris // Ecology. 1982. Vol. 63. P. 1203-1210.
Fry W. G. The sponge as a population: a biometric approach // Symp. Zool. Soc. Vol. 25. London,
1970. P. 135-162.
Fry W. G. Taxonomy, the individual and the Sponge. In: Biology and systematics of colonial organ-
isms// Eds G. Larwood, B.R. Rosen. London, New York: Acad. Press, 1979. P. 39-47.
Fuerst J. A., Webb R. I., Garson M. J., Hardy L., Reiswig H. M. Membrane-bounded nuclear bodies
in a diverse range of microbial symbionts of Great Barrier Reef sponges // Mem. Queensl. Mus.
1999. Vol. 44. P. 193-203.
Gaino E. Indagine ultrastrutturale sugli ovociti maturi di Chondrilla nucula Schmidt (Porifera,
Demospongiae) // Cah. Biol. Mar. 1980. Vol. 21. P. 11-22.
270
Gaino E., Sara M. An ultrastructural comparative study of the eggs o.f two species of Tethya
(Porifera, Demospongiae) // Invert. Repr. Dev. 1994. Vol. 26. P. 99-106.
Gaino E., Pansini M., Pronzato R. Aspetti dell’ associazione tra Chondrilla nucula (Demospongiae)
e microorganism! simbionti (Batteri e Cianoficee) in condizioni naturali e sperimentali // Cah.
Biol. Mar. 1977. Vol. 18: 303-310.
Gaino E., Burlando B., Zunino L., Pansini M., Buff a P. Origin of maile gametes from choanocytes
in Spongia officinalis (Porifera, Demospongiae) // Int. J. Invert. Rep. Dev. 1984. Vol. 7. P. 83-
93.
Gaino E., Burlando B., Buff a P. Contribution to the study of egg development and derivation in
Oscarella lobularis (Porifera, Demospongiae) // Int. J. Invert. Rep. Dev. 1986a. Vol. 91. P. 297-
305.
Gaino E., Burlando B., Buff a P., Sara M. Ultrastructural study of spermatogenesis in Oscarella
lobularis (Porifera, Demospongiae) // Int. J. Invert. Rep. Dev. 1986b. Vol. 10. P. 297-305.
Gaino E., Burlando B., Buff a P. The vacuolar cells of Oscarella lobularis (Porifera, Demospongiae):
ultrastructural organisation, origin and function // J. Morphol. 1986c. Vol. 188. P. 29-37.
Gaino E., Burlando B., Buff a P. Ultrastructural study of oogenesis and fertilization in Sycon cil-
iatum (Porifera, Calcispongiae) // Int. J. Invert. Rep. Dev. 1987a. Vol. 12. P. 73-81.
Gaino E., Burlando B., Buff a P., Sara M. Ultrastructural study of the mature egg of Tethya citrina
Sara and Melone (Porifera, Demospongiae) // Gamete Res. 1987b. Vol. 16. P. 259-265.
Gaino E., Burlando B. Sponge cell motility: a model system for the study of morphogenetic pro-
cesses// Boll. Zool. 1990. Vol. 57. P. 109-118.
Gaino E., Manconi R., Pronzato R. Organizational plasticity as a successful conservative tactics in
sponges// Anim. Biol. 1995. Vol. 4. P. 31-43.
Galera J., Turton X., Uriz M. J., Becerro M. Microstructure variation in sponges sharing growth
form: the encrusting demosponges Dysidea fragilis and Crambe crambe // Acta Zool. (Stock-
holm). 2000. Vol. 81. P. 93-107.
Gallissian M. F. Ultrastructural study of fertilization in Grantia compressa F // Int. J. Invert. Rep.
1980. Vol. 2. P. 321-329.
Gallissian M. F. Etude ultrastructurale de l’ovogen£se chez quelques £ponges calcaires (Porifera,
Calcarea) // Arch. Zool. Ехрёг. Gen. 1981. Vol. 122. P. 329-340.
Gallissian M. F. Etude ultrastructurale du developpement embryonaire chez Grantia compressa F.
(Porifera, Calcarea) // Arch. Anat. microsc. morphol. exp. 1983. Vol. 1. P. 59-75.
Gallissian M. F. Etude ultrastructurale de l’ovog£n£se et de la fecondation chez Leucilia endoumen-
sis (Spongiaire, Calcarea) // Compt-Rend. Acad. Sci. Paris. 1988. T. 306. P. 245-252.
Gallissian M. F. Le spermiokyste de Sycon sycandra (Porifera, Calcarea): l’£tude ultrastruc-
turalee// Comptes-Rend. Acad Sci. Paris. 1989. V. 309. №7. P. 251-258.
Gallissian M. F., Vacelet J. Ultrastructure de quelques stades de 1’ovogenese de spongiaires du genre
Verongia (Dictyoceratida) // Ann. Sci. Nat. Zool. Biol. Anim. 1976. Ser. 12. Vol. 18. P. 381-404.
Gallissian M. F., Vacelet J. Fertilization and nutrition of the oocyte in the calcified sponge Petro-
biona massiliana // New Perspectives in Sponge Biology / Ed. K. Riitzler. Washington: Smith-
sonian Institution Press, 1990. 175-181.
Gallissian M. F., Vacelet J. Ultrastructure of the oocyte and embryo of the calcified sponge, Petro-
biona massiliana (Porifera, Calcarea) // Zoomorphology. 1992. Vol. 112. P. 133-141.
Garrabou J., Zabala M. Growth dynamics in four Mediterranean Demosponges// Estuar. Coastal
Shelf Sci. 2001. Vol. 52. P. 293-303.
Garrone R. Ultrastructure d’une «gemmule armee» planctonique d’Eponge clionidae // Arch. Anat.
Micros. Morph. Exper. 1974. Vol. 63. P. 163-182.
271
Garrone R. The collagen of the Porifera // Eds A. Bairati, R. Garrone. Biology of invertebrate and
lower vertebrate collagens / New York, London: Plenum Press, 1985. P. 157-175.
Garrone R., Lethias C. Freeze-fracture study of sponge cells // Nev Perspectives in Sponge Biology /
Ed. K.Riitzler. Washington: Smithonian Inst. Press, 1990. P. 121-128.
Garrone R., Vacelet J., Pavans de Ceccatty M. Junqua S. Robert L. Une formation collagene parti-
culiere: les filaments des Eponges corn£es Ircinia. Etude ultrastructurale, physico-chimique et
biochimique// J. Microsc. 1973. Vol. 17. P. 241-260.
Gatenby J. B. Further notes on the oogenesis and fertilization of Grantia compressa // J. Roy.
Microsc. Soc. 1920a. Vol. 40. P. 277-282.
Gatenby J. B. The germ-cells, fertilization, and early development of Grantia (Sycon) compressa//
J. Linn. Soc. Zool. 1920b. Vol. 34. P. 261-297.
Gatenby J. B. Further notes on the gametogenesis and fertilization of sponges // Quart. J. Micros.
Sci. 1927. Vol. 71. P. 173-188.
Giard A. Contribution & 1‘histoire naturelle des Synascidies par// Arch. Zool. Exper. 1873. Vol. 2.
P. 401-514.
Gilbert S. F. Developmental Biology. Sunderland, Massachusetts: Sinauer Associates, Inc. Publish-
ers, 2000. 918 p.
Gilbert J. J., Hadzisce S. Life cycle of the freshwater sponge Ochridaspongia rotunda Arndt // Arch.
Hydrobiol. 1977. Vol. 79. P. 285-318.
Gilbert S.F., Raunio A.M. (eds.). Embryology. Constructing the Organism. Sinauer Associates.
Sunderland. 1997. 537 p.
Gonobobleva E. L., Ereskovsky A. V. Polymorphism in free-swimming larvae of Halisarca dujardini
(Demospongiae, Halisarcida) // Boll. Mus. 1st. Biol. Univ. Genova.2004a. Vol. 68. P. 349-356.
Gonobobleva E. L., Ereskovsky A. V. Metamorphosis of the larva of Halisarca dujardini (Demospon-
giae, Halisarcida). Bull. Inst. r. Sci. nat. Belg. Biol. 2004b. Vol. 74. P. 101-115.
Gorich W. Zur Kenntniss der Spermatogenese bei den Poriferen und Coelenteraten // Z. Anz. 1903.
Bd 27. S. 64-70.
Gorich W. Zur Kenntniss der Spermatogenese bei den Poriferen und Coelenteraten nebst Bemerkun-
gen uber die Oogenese der ersteren // Z. Wiss. Zool. 1904. Bd 76. S. 522-543.
Grasshoff M., Gudo M. The origin of the Metazoa and the main evolutionary lineages of the Animal
Kingdom: the Gallertoid hypothesis in the light of modern researh// Senckenberg. Lethaea.
2002. Vol. 82. P. 295-314.
Green C.R., Bergquist P. Cell membrane specializations in the Porifera// Eds C. Levi, N. Boury-
Esnault. Coll. Internat. C.N.R.S. Paris. №291. 1979. P. 153-158.
Green C.R., Bergquist P. R. Phylogenetic relationships within the invertebrata in relation to the
structure of separate junctions and the development of «occluding» junctional types// J. Cell
Sci. 1982. Vol. 53. P. 279-305.
Grothe F. On the Phylogeny of the Homoscleromorpha// Berliner geowiss. Abh. (A). 1989. Bd 106.
P. 155-164.
Hadzi J. Rezultati bioloskih istrazivanja Jadranskog Mora. Porifera. Calcarea I. Clathrina blanca
(Miklucho-Maclay) // Prirod. Istraziv. Jugoslav. Akad. Znaon. Umjetnosti, Zagreb. 1917.
Vol. 9-10. P. 1-164.
Hadzi J. The evolution of the Metazoa. Pergamon Press, London, 1963. 499 p.
Hadzi J. Vprasanje individualitete pro spuzvah// Rozpr. slov. Akad. Znan. Unef. 4. Hist. 1966.
Vol. 9. P. 165-204.
272
Hadzi J. Le problem de 1’individualite shez les Eponges. Razpz. Mat. Prir. Acad. Ljubliana. 1967.
T. IX. P. 165-204.
Haeckel E. Ueber die sexuelle fortpflanzung und das naturliche system der Schwamme // Jena Zer.
1871. Bd 6. S. 641-651.
Haeckel E. Die Kalksschwamme. Eine Monographic in zwei Banden. Berlin: Verlag von Georg
Reimer, 1872. S. 1-484.
Haeckel E. Die Gastrae Theorie, die phylogenetische Classification des Thierreichs und die Homolo-
gie der Keimblatter // Jiena Ztschr. Naturwiss. 1874. Bd 8. S. 1-55.
Haeckel E. Naturlicheschopfungs-Geschichte. Berlin: George Reimer, 1889. 832 p.
Haeckel E. Systematische Phylogenie. Pt. 2. Systematische Phylogenie der wibellosen Thiere. Georg
Reimer. Berlin. 1896. 720 p.
Hahn-Keser B., Stockem W. Detection of distinct endocytotic and phagocytotic activities in ep-
ithelial cells (pinacocytes) of freshwater sponges (Porifera, Spongillidae). Zoomorphology. 1997.
Vol. 117. P. 121-134.
Hammer E. Zur Kenntnis von Hircinia variabilis // Verh. Zool. Ges. Marbrg. 1906. S. 269-273.
Hammer E. Neue beitrage zur Kenntnis der Histologie und Entwicklung von Sycon raphanus. Berlin:
R. Friedlander & Sohn. 1908.
Harper J. L., Rosen B.R., White J. The growth and form of modular organisms// Phil. Trans.
Roy. Soc. London. Ser. B. 1986. Vol. 13. 250 p.
Harrison F. W. Phase contrast photomicrography of cellular behaviour in spongillid porocytes
(Porifera: Spongillidae) // Hydrobiologia. 1972. Vol. 40. P. 513-517.
Harrison F. W, Cowden R. R. Cytochemical observations of larval development in Eunapius fragilis
(Leidy): Porifera; Spongillidae// J. Morphol. 1975. Vol. 145. P. 125-142.
Harrison F., De Vos L. Porifera // Microscopic Anatomy of Invertebrates. Vol. 2. Placozoa, Porifera,
Cnidaria, Ctenophora. / Eds F. W. Harrison, J. A. Westfall. New York: Wiley-Liss, Inc., 1991.
P. 29-89.
Hartman W. Natural history of the marine sponges of southern New England // Bull. Peabody
Mus. Natur. Hist. 1958. Vol. 12. P. 1-155.
Hartman, W. D., Wendt J. W., Wiedenmayer F. Living and fossil sponges. (Notes for a short course).
Miami: Univ. Miami, 1980. 350 p.
Hartman W. D., Reiswig H. M. The individuality of Sponges // Animal colonies / Eds R. Boardman,
W.Chectham, C. Oliver. Stroudsburg. Dowden, Hutchinson & Ross, Inc., 1973. P. 67-584.
Hay E.D. Collagen and embryonic development// Cell biology of the extracellular matrix/ Ed.
E. D.Hay. New York: Plenum, 1981. P. 379-409.
Heider K. Zur metamorphose der Oscarella lobularis O.Schm// Arbeit. Zool. Inst. Wien. 1886.
Bd 6. S. 175-236.
Henry J., Martindale M. Q. Nemerteans, the ribbon worms // Embryology. Constructing the organ-
ism/ Eds S.F. Gilbert, A.M.Raunio. Sunderland: Sinauer Associates, Inc. 1997. P. 151-166.
Herlant-Meewis H. La gemmulation chez Suberites domuncula // Arch. Anat. Micros. 1948. Vol. 37.
P. 289-322.
Hirakow R., Kajita N. An electron microscopic study of the development of Amphioxus, Branchios-
toma belcheri tsingtauense: clevage// J. Morphol. 1990. Vol. 203. P. 331-344.
Hofmann D.K., Honegger T. G. Bud formation and metamorphosis in Cassiopea andromeda
(Cnidaria, Sciphozoa): a developmental and ultrastructural study// Mar. Biol. 1990. Vol. 105.
P. 509-518.
273
Holland P., Ingham P., Krauss S. Development and evolution. Mice and flies head to head//
Nature. 1988. Vol. 358. P. 687-690.
Hoppe W. F. Reproductive patterns in three species of large coral reef sponges // Coral Reefs. 1988.
Vol. 7. P. 45-50.
Hoppe W. F. Reichert M. J. M. Predicable annual mass release of gametes by the coral reef sponge
Neofibularia nolitangere (Porifera, Demospongiae) // Marine Biol. 1987. Vol. 94. P. 277-285.
Hoshino S., Takeda M., Watanabe Y. Systematic status of Halichondria japonicafj^adota) (De-
mospongiae, Halichondriida) fron Japan// Boll. Mus. 1st. Biol. Univ. Genova.2004. Vol.68.
P. 373-379.
Hoshiyama D., Suga И, Iwabe N., Koyanagi M., Nikoh N., Кита К., Matsuda F., Honjo T.,
Miyata T. Sponge pax cDNA related to pax-2/5/8 and ancient gene duplications in the pax
family// J. Mol. Evol. 1998. Vol.47. P.640-648.
Humbert-David N.f Garrone R. Six-armed, tenascin-like protein extracted in the Porifera Oscarella
tuberculata (Homoscleromorpha) // Eur. J. Biochem. 1993. Vol. 216. P. 255-260.
Ijima I. Studies on the Hexactinelida, Contribution I. (Euplectellidae) //J. College Sci. Imper. Univ.
Tokyo. 1901. Vol. 15. P. 1-299.
Ilan M. Reproductive biology, taxonomy, and aspects of chemical ecology of Latrunculiidae
(Porifera) // Biol. Bull. 1995. Vol. 188. P. 306-312.
Ilan M., Loya Y. Sexual reproduction and settlement of the coral reef sponge Chalinula sp. from
the Red Sea// Mar. Biol. 1990. Vol. 105. P. 25-31.
Ivanova L. V. New data about morphology and metamorphosis of the spongillid larvae (Porifera,
Spongillidae). 1. Morphology of the free-swimming larvae// Modern problems of Poriferan
biology / Eds A.V.Ereskovsky, H.Keupp, R.Kohring. Berliner geowiss. Abh., 1997a. E 20.
P. 55-71.
Ivanova L. V. New data about morphology and metamorphosis of the spongillid larvae (Porifera,
Spongillidae). 2. The metamorphosis of the spongillid larvae// Modern problems of Poriferan
biology / Eds A. V. Ereskovsky, H.Keupp, R. Kohring. Berlin: Berliner geowiss. Abh., 1997b.
E 20. P. 73-91.
Ivanova L. V., Semyonov V. V. Feeding habits of the larvae of sponges // Modern problems of
Poriferan biology / Eds A. V.Ereskovsky, H.Keupp, R. Kohring. Berlin: Berliner geowiss. Abh.,
1997. E 20. P. 93-101.
Ivanova-Kazas О. M. Analysis of Sponges ontogeny at sexual reproduction // Modern problems of
Poriferan biology / Eds A. V. Ereskovsky, H. Keupp, R. Kohring. B. 20. Berlin: Freie Universitat,
1997. P. 35-43.
Jaeckle W. B. Transport and metabolism of alanine and palmitic acid by field-collected larvae of
Tedania ignis (Porifera, Demospongiae): estimated consequences of limited label transloca-
tion // Biol. Bull. 1995a. Vol. 189. P. 159-167.
Jaeckle W. B. Variation in the size, energy content, and biochemical composition of invertebrate
eggs: correlates to the mode of larval development// Ecology of marine invertebrate larvae/
Ed. L. R. McEdward. New York; London; Tokyo: CRC Press, 1995b. P. 49-75.
James N. P. Klappa, C. F. Petrogenesis of Early Cambrian Reef Limestones, Labrador, Canada//
J. Sediment. Petrol. 1983. Vol. 53. P. 1051-1096.
James-Clark H. Conclusive proofs of the animality of the ciliate sponges and of their affinities with
the Infusoria Flagellata// Am. J. Sci. Ser. 2. 1866. Vol. 42. P. 320-324.
Jayatilake G. S., Thornton M. P., Leonard A. C., Grimwade J. E., Baker B. J. Metabolites from an
Antarctic sponge-associated bacterium, Pseudomonas aeruginosa // J. Nat. Prod. 1996. Vol. 59.
P. 293-296.
274
Johnson M. F. Studies on the reproductive cycles of the calcareous sponges Clathrina coriacea and
C.Blanca// Mar. Biol. 1978. Vol. 50. P. 73-79.
Johnson M. F. Gametogenesis and embryonic development in the calcareous sponges Clathrina
coriacea and C. blanca from Santa Catalina Island, California// Bull. South. California Acad.
Sci. 1979a. Vol. 78. P. 183-191.
Johnson M. F. Recruitment, growth and seasonal variations in the cal careous sponges Clathrina
coriacea (Montagu) and Clathrina blanca (Miklucho-Maclay) from Santa Catalina Island, Cal-
ifornia// Biologie des Spongiaires / Eds C. L£vi, N. Boury-Esnault. Paris: Colloq. Internat.
CNRS. Vol. 291. 1979b. P. 325-334.
Jones W. C. Photographic records of living oscular tubes of Leucosolenia variabilis I. The choano-
derm boundary, the choanocytes and the pore arrangement //J. mar. biol. Assoc. UK. 1964.
Vol. 44. P. 67-85.
Jones W. C. Spicule formation and corrosion in recently metamorphosed Sycon ciliatum
(O. Fabricius) // Fourth Europ. Mar. Biol. Symp / Ed. D. J. Crisp. Cambridge: Cambridge Univ.
Press, 1971. P. 301-320.
Kaltenbach J. C., Kuhns W. J., Simpson T. L., Burger M. M. Intense concanavalin A staining and
apoptosis of periferal flagellated cells in larvae of the marine sponge Microciona prolifera: sig-
nificance in relation to morphogenesis// Biol. Bull. 1999. Vol. 197. P. 271-273.
Kanayama Y., Kamishima N. Role of symbiotic algae in hatching of gemmules of the freshwater
sponge Radiospongilla cerebellata //. Zool. Sci. 1990. Vol. 7. P. 649-655.
Kawamura K., Nakauchi M. Mitosis and body patterning during morphallactic development of
palleal buds in ascidians // Dev. Biol. 1986. Vol. 116. P. 39-50.
Kaye H. R. Reproduction in West Indian commercial sponges: oogenesis, larval development and
behavior// New perspectives in Sponge biology / Ed. K.Rutzler. Washington: Smithsonian
Inst. Press, 1990. P. 161-169.
Kaye H. R. Sexual reproduction in four Caribbean commercial sponges. II. Oogenesis and transfer
of bacterial symbionts // Inv. Reprod. Dev. 1991. Vol. 19. P. 13-24.
Kaye H.R., Reiswig H. M. Sexual reproduction in four Carribean commercial sponges.
I. Reproductive cycles and spermatogenesis // Invert. Reprod. Dev. 1991a. Vol. 19. P. 1-11.
Kaye H. R., Reiswig H. M. Sexual reproduction in four Carribean commercial sponges. III. Larval
behaviour, settlement and metamorphosis // Invert. Reprod. Dev. 1991b. Vol. 19. P. 25-35.
Keller C. Studien uber Organisation und Entwicklung der Chaliniden // Zeitschr. wiss. Zool. 1880.
Bd 33. P. 317-349.
Kelly-Borges M.K., Bergquist P. R. Success in a shallow reef environment: sponge recruitment by
fragmentation through predation // Proc. 6th intern. Coral Reef Symp. 1988. Vol. 2. P. 757-762.
Kempen T. M. G. van. Anthaspidellid sponges from the Early Paleozoic of Europe and Australia //
Neues Jahrb. Geol. Palaont. Abh. 1978. Vol. 156. P. 305-337.
Kent W. S. Observations upon Professor Ernst Haeckel’s group of the «Physemaria» and on the
affinityof the sponges // Ann. Mag. Nat. Hist. Ser. 5. 1878. Vol. 1. P. 1-17.
Kilian E. F. Wassersromung und Nahrungsaufnahme beim Suflwasserschwamm Ephydatia fluvi-
atilis / / Z. vergl. Physiol. 1952. Bd 34. S. 407-447.
Kilian, E. F., Wintermann-Kilian G. Mouvement cellulaire et contraction chez Spongilla lacustris
et Ephydatia fluviatilis// Biologie des spongiaires. Vol. 291./ Eds C. Levi, N. Boury-Esnault.
Paris: Editions du C.N.R.S., 1979. P. 137-144.
Kim J. H., Kim W., Cunningham C. W. A new perspective on lower metazoan relationships from
18S rDNA sequences// J. Mol. Evol. 1999. Vol. 16. P.423-427.
275
Kirk D. L. Volvox: Molecular Genetic Origins of Multicellularity and Cellular Differentiation. New
York: Cambridge Univ. Press, 1998. 340 p.
Knoll A.H., Carroll S.B. Early animal evolution: emerging views from comparative biology and
geology// Science (U.S.) 1999. Vol. 284. P. 2129-2137.
Kobayashi M., Wada H, Saton N. Early evolution of the Metazoa and phylogenetic status of
Diploblasts as inferred from amino acid sequence of elongation factor-1 // Mol. Phyl. Evol.
1996. Vol. 5. P. 414-422.
Kolega, J. Effect of mechanical tension on protrusive activity and microfilament and intermedi-
ate filament organization in an epidermal epithelium moving in culture// J. Cell Biol. 1986.
Vol. 102. P. 1400-1411.
Korotkova G. P. Regeneration and somatic embryogenesis in sponges // The biology of the Porifera /
Ed. W. G.Fry. London: Acad. Press, 1970. Vol. 25. P. 423-434.
Korschelt E., Heider K. Vergleichende Entwicklungsgeschichte der Thiere. Jiena, 1936. 1314 s.
Krilova D. D., Aleshina G. M., Kokrjakov V. N., Ereskovsky A. V. The study of secretory maternal
cell functions in the sponge Halisarca dujardini (Demospongiae, Halisarcida) // Boll. Mus. 1st.
Biol. Univ. Genova. 2002. Vol. 66-67. P. 84-85.
Krilova D. D., Aleshina G. M., Kokrjakov V. N., Ereskovsky A. V. 2004. Antimicrobal properties of
mesohylar granular cells of Halisarca dujardini Johnston, 1842 (Demospongiae, Halisarcida) //
Boll. Mus. 1st. Biol. Univ. Genova. Vol. 68. P. 399-404.
LaBarbera M. Principles of design of fluid transport systems in zoology // Science. 1990. Vol. 249.
P. 992-1000.
Labat-Robert J., Robert L., Auger C., Lethias C., Garrone R. Fibronectin-like protein in Porifera:
its role in cell aggregation // Proc. Natn. Acad. Sci USA. 1981. Vol. 78. P. 6261-6265.
Langenbruch P. F. Zur enstehung der gemmulae bei Ephydatia fluviatilis L. (Porifera) // Zoomor-
phol. 1981. Vol. 97. P. 221-284.
Ledger P. W. Septate junctions in the Calcareous sponge Sycon ciliatum // Tiss. Cell. 1975. Vol. 7.
P. 13-18.
Lendenfeld R. V. A monograph of the Horny Sponges. London: Trebner and Co, Ludgate Hill, EC,
1889. 350 p.
Lentz T. L. Hystochemical localization of neurohumors in a sponges //J. Exp. Zool. 1966. Vol. 162.
P. 171-180.
Lepore E., Sciscioli M., Gherardi, M. Scalera-Liaci, L. The ultrastructure of the mature oocyte
and the nurse cells of the ceractinomorpha Petrosia ficiformis // Cah. Biol. Mar. 1995. Vol. 36.
P. 15-20.
Lepore E., Sciscioli M., Scalera Liaci L., Santarelli G., Gaino E. Sexual reproduction of Cinachyra
tarentina (Porifera, Demospongiae) // Ital. J. Zool. 2000. Vol. 67. P. 153-158.
Lethias C., Garrone R., Mazzorana M. Fine structure of sponge cell membranes: Comparative
study with freeze- fracture and conventional thin section methods// Tiss. Cell. 1983. Vol. 15.
P. 523-535.
Leveaux M. Contribution a 1’etude histologique de 1’ovogenese et de la spermatogenese des spongill-
idae// Ann. Soc. Roy. Zool. Belg. 1941. T. 72. P. 251-269.
Levi C. Structure de la larve et du rhagon de I’eponge Halisarca dujardini (Johnston) // Compt.
Rend. Acad. Sci. Paris. 1953. T.234. P. 1710-1712.
Levi C. Etude des Halisarca de Roscoff. Embryologie et systematique des Demosponges// Trav.
Stat. Biol. Roscoff N. S. 1956. T. 7. P. 3-181.
Levi C. Gastrulation and larval phylogeny in sponges//The lover Metazoa. Comparative Biology
and Phylogeny / Ed. E. C. Dougherty. Berkeley. Univ. California Press, 1963. P. 375-382.
276
Levi C. Ultrastructure de la larve parenchymella de Demosponge. I. Mycale contarenii (Martens) //
Cah. Biol. Mar. 1964. Vol. 5. P. 97-104.
Levi C. Systematique de la class des Demospongiaria (Demosponges) // Traite de Zoologie / Ed.
P.P. Grasse. Paris: Maison Cie, 1973. T. 1. N 3. P. 577-631.
Levi C., Porte A. Etude au microscope £lectronique de 1’eponge Oscarella lobularis Schmidt et de
sa larve amphiblastula// Cah. Biol. Mar. 1962. Vol.3. P. 307-315.
Levi C., Levi P. Embryogenese de Chondrosia reniformis (Nardo), demosponge vipare, et trans-
mission des bacteries symbiotiques// Ann. Sc. Nat. Zool. Biol. Anim. Ser. 12. 1976. Vol. 18.
P. 367-380.
Lewandrowski K.B., Fell P. E. Sequential reproduction by different types of specimens of the es-
tuarine sponge, Halichondria sp., with an emphasis on reproduction of postlarval specimens//
Intern. J. Invert. Reprod. 1981. Vol.3. P. 227-236.
Leys S. P. Cytosceletal architecture and organelle transport in geant syncytia formed by fusion of
hexactinellid sponge tissues // Biol Bull. 1995. Vol. 188. P. 241-254.
Leys S. P. Fusion and cytoplasmic streaming are characteristics of a least two hexactinellids: ex-
amination of cultured tissue from Aphrocallistes vastus // Sponge sciences. Multidisciplinary
perspectives / Eds Y. Watanabe, N. Fusetani. Tokyo: Springer-Verlag, 1998. P. 215-226.
Leys S. P., Degnan В. M. Cytological basis of photoresponsive behavior in a sponge larva// Biol.
Bull. 2001. Vol. 201. P. 323-338.
Leys S.P., Degnan В. M. Embryogenesis and metamorphosis in a haplosclerid demosponge: gas-
trulation and transdifferentiation of larval ciliated cells to chanocytes // Invert. Biol. 2002.
Vol. 121. P. 171-189.
Leys S. P., Cronin T. W., Degnan, В. M. Marshall, J. N. Spectral sensitivity in a sponge larva// J.
Comp. Physiol. [A]. 2002. Vol. 188. P. 199-202.
Li C.-W., Chen J.-Y., Hua T.-E. Precambrian sponges with cellular structures// Science. 1998.
Vol. 279. P. 879-882.
Lieberkuhn N. Zusatze zur Entwickelungsgeschichte der Sponilliden // Arch. Anat. Physiol. 1856.
S.496-514.
Lieberkuhn N. Neue Beitrage zur Anatomie der Spongien // Arch. Anat. Physiol. Wiss. Med. 1859.
S.353-382.
Lopes J. V, McCarthy P. J, Janda К. E, Willoughby R., Pomponi S. Molecular techniques reveal
wide phyletic diversity of heterotrophic microbes associated with Discodermia spp. (Porifera,
Demospongiae) // Mem. Queensl. Mus. 1999. Vol. 44. P. 329-341.
Lufty R. G. On the origin of the so-called mesoblast cells in the amphiblastula larvae of calcareous
sponges //La Cellule (Belgique). 1957a Vol. 58. P. 231-236.
Lufty R.G. On the placental membrane of calcareous sponges// La Cellule (Belgique) 1957b.
Vol. 58. P. 239-246.
Lundbeck W. Porifera. (Part II) // Danish. Ingolf. Exp. 1905. Vol. 6. P. 1-219.
Maas O. Die Embryonal-Entwincklung und Metamorphose der Cornacuspongien // Zool. Jehrb.abt.
Morphol. 1894. Bd 7. S. 331-448.
Maas O. Die Keimblatter der Spongien und die Metamorphose von Oscarella (Halisarca) 11 Zeitschr.
Wiss. Zool. 1898. Bd 63. P. 665-679.
Maas O. Die Weiterentwicklung der Syconen nach der Metamorphose // Zeitschr. wiss. Zool. 1900.
Bd LXVII.S. 215-240. Pl.IX-XII.
Maas O. Ueber die Wirkung der Kalkentzeihung auf die Entwicklung der Kalkschwamme// Sitz.
Ber. Ges. f. Morph. Physiol. Munchen. 1904. Bd XX. S.4-21.
277
Mackie G. 0. Singla C. L. Studies on hexactinellid sponges. I. Histology of Rhabdocalyptus dawsoni
(Lambe, 1873) // Phil. Trans. R. Soc. bond. 1983. Vol. 301. P. 365-400.
Maldonado M., Young С. M. Effects of physical factors on larval behavior, settlement and recruit-
ment of four tropical demosponges // Mar. Ecl. Prog. Ser. 1996. Vol. 138. P. 169-180.
Maldonado M., Young С. M. Limits on the bathymetric distribution of keratose sponges: a field test
in deep water // Mar. Ecol. Progr. Ser. 1998. Vol. 174. P. 123-139.
Maldonado M., Uriz M. J. Microrefuge exploitation by subtidal encrusting sponges: patterns of
settlement and post-settlement survival // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1998. Vol. 174. P. 141-150.
Maldonado M., Uriz M. J. An experimental approach to the ecological significance of microhabitat-
scale movement in an encrusting sponge // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1999. Vol. 185. P. 239-255.
Maldonado M., Bergquist P. R. Phylum Porifera// Atlas of Marine Invertebrate Larvae/ Eds
С. M. Young, M. A. Sewel, M. E. Rice. Barcelona: Acad. Press, 2002. P. 21-50.
Manconi, R., Pronzato R. Spongillids of Mediterranean Islands// Sponges in time and space; Bi-
ology, Chemistry, Paleontology / Eds R. W.M. van Soest, T. G. van Kempen, J. C. Braekman.
Rotterdam: A. A.Balkema, 1994. P. 333-340.
Manconi R., Pronzato R. Suborder Spongillina subord. nov.: Freshwater Sponges// Systema
Porifera: A Guide to the Classification of Sponges/ Ed. J. N. A. Hooper, R. W. M. Van Soest.
New York: Kluwer Acad./Plen. Publishers, 2002. P. 921-1021.
Manuel M. Origine et evolution des mecanismes moleculaires controlant la morphogen£se chez
les M£tazoaires: un nouveau mod£le spongiaire, Sycon raphanus (Calcispongia, Calcaronea).
Universit, Paris XI Orsay: 2001. 236 p.
Manuel M., Le Parco Y. Homeobox Gene Diversification in the Calcareous Sponge, Sycon
raphanus // Mol. Phyl. Evol. 2000. Vol. 17. P. 97-107.
Manuel M., Borchiellini C., Alivon E., Le Parco Y., Vacelet J., Boury-Esnauly N. Phylogeny and
evolution of Calcareous sponges: monophyly of Calcinea and Calcaronea, high level of mor-
phological homoplasy, and the primitive nature of axis symmetry // Syst. Biol. 2003.Vol. 52.
P. 311-333.
Manuel M., Borchiellini C., Alivon E., Boury-Esnauly N. Molecular phylogeny of calcareous sponges
using 18S rRNA and 28S rRNA sequences// Boll. Mus. 1st. Biol. Univ. Genova. 2004. Vol.68.
P. 449-461.
Marcus E. Beobachtungen und Versuche an lebenden Susswasserbryozoen// Zool. Jahrb. 1926.
Bd 52. S. 279-350.
Marfenin N. N. Sponges viewed in the light of up-to-date conception on coloniality // Modern
problems of Poriferan biology / Eds A. V. Ereskovsky, H. Keupp, R. Kohring. Berliner geowiss.
Abh. 1997. Reihe E. Bd 20. P. 17-23.
Mariani S., Uriz M. J., Turton X. Larval bloom of the oviparous sponge Cliona viridis: coupling of
larval abundance and adult distribution // Mar. Biol. 2000. Vol. 137. P. 783-790.
Martin V. J. Cnidarians, the jellyfish and Hydras // Embryology. Constructing the organism / Eds
S.F. Gilbert, A. M. Raunio. Sinauer Associates, Inc. Sunderland, 1997. P. 3-19.
Masuda Y., Kuroda M., Matsuno A. An ultrastructural study of the contractile filament in the
pinacocyte of a freshwater sponge// Sponge sciences. Multidisciplinary perspectives/ Eds
Y. Watanabe, N. Fusetani. Tokyo: Springer-Verlag, 1998. P. 249-258.
Meewis H. Contribution a 1’etude histologique des eponges d’eau douce. Spongilla lacustris, Ephy-
datia fluviatilis 11 Mem. Mus. Roy. Hist. Natur. Belg. 1936. T. 3. P. 519-537.
Meewis H. Contribution a l’£tude de l’embryogen£se des Myxospongiae: Halisarca lobularis
(Schmidt) // Archives de Biologie de Liege. 1938. T. 59. P. 1-66.
278
Meewis H. Contribution a l’£tude de l’embryog£nese de Chalinulidae: Haliclona limbata // Ann.
Soc. Roy. Zool. Belg. 1939. T. 70. P. 201-243.
Meewis H. Contribution a I’etude de I’embryogenese des eponges siliceuse // Ann. Soc. Roy. Zool.
Belg. 1941. T.72. P. 126-149.
Mehl-Janussen D. Die friihe Evolution der Porifera// Miinchiner Geowiss. Abh. (A). 1999. Bd 37.
S. 1-72.
Mehl D., Muller I., Muller W. E. G. Molecular biological and paleontological evidence that Eumeta-
zoa, including Porifera (Sponges), are monophyletic origin // Sponge sciences. Multidisciplinary
perspectives / Eds Y. Watanabe, N.Fusetani. Tokyo: Springer-Verlag, 1998. P. 133-156.
Merejkowsky C. S. Les Eponges de la mer Blanche// Mem. Acad. Imper. Sci. 1878. T. 26. P 1-51.
Merejkowsky C.S. Reproduction des £ponges par bourgeonnement ext£rieur// Arch. Zool. Ехрёг.
Gen. 1879. T. 8. P. 417-433.
Mergner H. Ergebnisse der entwicklungsphysiologie bei Spongilliden // The Biology of the Porifera /
Ed. W. G. Fry. London: Academic Press, 1970. Vol. 25. P. 65-397.
Meroz E., Ilan M. Life history characteristics of a coral reef sponge// Mar. Biol. 1995. Vol. 124.
P. 443-451.
Metschnikoff E. Zur Entwickelungsgeschichte der Kalkschwamme// Z. wiss.Zool. 1874. Bd 24. S. 1-
14.
Metschnikoff E. Spongiologische Studien// Z. wiss. Zool. 1879. Bd 32 S. 349-387.
Metschnikoff E. Embryologische Studien an Medusen. Wien, 1886. 159 s.
Minchin E. A. Note on the larva and the postlarval development of Leucosolenia variabilis n. sp.,
with remarks on the development of other Asconidae // Proc. Roy. Soc. London. 1896. Vol. 60.
P. 43-52.
Minchin E. A. Ascandra or Homandra? A test-case for the rules of zoological nomenclature // Zool.
Anz. 1897. Bd 20. S. 49-50.
Minchin E. A. Sponges — phylum Porifera // Treatise on Zoology. V. 2. London, 1900. P. 1-178.
Minelli A., Schram F. R. Owen revisited: a reappraisal of morphology in evolutionary biology//
Bijdr. Dierkunde. 1994. Vol. 64. P. 65-74.
MizevicG. N., Burger M. M. The molecular basis of species specific cell-cell recognition in marine
sponges, and a study on organogenesis during metamorphosis // Embryonic development. Part
B: Cellular aspects. New York: Allan R. Liss Inc., 1982. P. 193-209.
Misevic G. N., Schlup V., Burger M. M. Larval metamorfosis of Microciona prolifera: evidens against
the reversal of layers// Nev Perspectives in Sponge Biology / Ed. K.Rutzler. Washington:
Smithonian Inst. Press, 1990. P. 182-187.
Mizoguchi H., Watanabe Y. Collagen synthesis in Ephydatia fluviatilis during its development//
New perspectives in sponge Biology / Ed. K. Rutzler. Washington: Smithsonian Institution
Press, 1990. P. 188-192.
Morris P. The developmental role of the extracellular matrix suggests a monophyletic origin of the
kingdom Animalia// Evolution. 1995. Vol.47. P. 152-165.
Mukai H. Growth and reproduction in four species of freshwater sponges cultured in their natural
surrounding // Sci. Rep. Educ. Gunma Univ. 1989. Vol. 38. P. 25-47.
Muller W. E. G. Molecular phylogeny of Metazoa (animals): evidence for monophyly of animals
based on genes in sponges (Porifera) // Progr. Mol. Subcell. Biol. 1997. Vol. 19. P. 89-132.
Muller W. E. G. Molecular phylogeny of Eumetazoa: genes in sponges (Porifera) give evidence
for monophyly of animals// Molecular Evolution: Evidence for Monophyly of Metazoa/ Ed.
W. E. G. Muller. Berlin: Springer, 1998. Vol. 19. P. 89-132.
279
Muller W .E. G., Muller I. M. Molecular evolution: evidence for the monophyletic origin of multi-
cellular animals// Naturwissenschaft. 1995. Bd 82. S.36-38.
Muller W. E. G., Muller I. M. Origin of the Metazoa: A review of molecular biological studies with
sponges// Mem. Queensl. Mus. 1999. Vol.44. P.381-397.
Muricy G., Boury-Esnault N., Bezac C., Vacelet J. Cytological evidence for cryptic speciation in
Mediterranean Oscarella species (Porifera, Homoscleromorpha) // Can. J. Zool. 1996. Vol. 74.
P. 881-896.
Muricy G., Bezac C., Gallissian M.F., Boury-Esnault N. Anatomy, cytology and symbiotic bacteria
of four Mediterranean species of Plakina Schulze, 1880 (Demospongiae, Homosclerophorida) //
J. Natur. Hist. 1999. Vol. 33. P. 159-176.
Nakamura, Y., Okada, K., Watanabe, Y. The ultrastructure of spermatozoa and its ultrastructural
change in the choanocyte of Sycon calcaravis Hozawa// Sponge Sciences. Multidisciplinary
perspectives/Eds Y. Watanabe, N.Fusetani. Tokyo: Springer-Verlag, 1998. P. 179-191.
Nielsen C. Animal Evolution. Interrelationships of the Living Phyla. Oxford: Oxford Univ. Press,
1995. 483 p.
Nielsen C. Origin and evolution of animal life cycles // Biol. Rev. 1998. Vol. 73. P. 125-155.
Okada Y. On the development of a hexactinellid sponge, Farrea sollasii //J. Fac. Sci. Imper. Univ.
Tokyo. 1928. Vol. 2. P. 1-27.
Pahler S., Blumbach B., Muller I., Muller W. E. G. A putitative multiadhesive basal lamina protein
from the marine sponge Geodia cydonium: cloning of the cDNA encoding a fibronectin-, an
SRCR- as well as a complement control protein module //J. Exp. Zool. 1998. Vol. 282. P. 332-
343.
Palumbi S. How body plans limit acclimation: responses of a demosponge to wawe force // Ecology.
1986. Vol. 67. P. 208-214.
Pancer Z., Kruze M., Muller I., Muller W. E. G. On the origin of adhesion receptors of metazoa:
cloning of the integrin a subunit cDNA from the sponge Geodia cydonium // Mol. Biol. Evol.
1997. Vol. 14. P. 391-398.
Pansini M., Pronzato R. Observations on the dynamics of a Mediterrane an sponge community//
New perspectives in Sponge biology / Ed. K. Riitzler. Washington: D.C., P. 1990. P. 404-415.
Paulus W. Ultrastructural investigation of spermatogenesis in Spongilla lacustris and Ephydatia
fluviatilis (Porifera, Spongillidae) // Zoomorphol. 1989. Vol. 109. P. 123-130.
Paulus W., Weissenfels N. The spermatogenesis of Ephydatia fluviatilis (Porifera) // Zoomorphol.
1986. Vol. 106. P. 155-162.
Pavans de Ceccatty M. Cell correlation and integration in sponges // Biologie des Spongiaires.
Colloq. Internal / Eds C. Levi., N. Boury-Esnault. Paris: CNRS. 1979. Vol. 291. P. 123-136.
Pavans de Ceccatty M. Demonstration of actin filaments in sponge cells // Cell. Biol. Int. Rep. 1981.
Vol. 5. P. 945-952.
Pavans de Ceccatty M. Cytosceletal organisation and tissue patterns of epithelia in the sponge
Ephydatia muelleri //J. Morphol. 1986. Vol 189. P. 45-65.
Pavans de Ceccatty M., Thiney Y., Garrone R. Les bases ultrastructurales des communications
intercellulaires dans les oscules de quelques 6ponges// The biology of Porifera. Symp. Zool.
Soc. London / Ed. W.G.Fry. London: Acad. Press, 1970. P. 449-466.
Pedersen K. J. Invited review: structure and composition of basement membranes and ather basal
matrix systems in selected invertebrates // Acta Zool. 1991. Vol. 72. P. 181-201.
Peterson K.J., Davidson E. H. Regulatory evolution and the origin of the bilaterians// PNAS.
2000. Vol. 97. P. 4430-4433.
280
Pfeifer К., Haasemann M., Gamulin V., Bretting H., Fahrenholtz F., Muller W. E. G. S-type lectins
occur also in invertebrates: high conservation of the carbohydrate recognition domain in the
lectin genes from the marine sponge Geodia cydonium // Glycobiology. 1993. Vol. 3. P. 179-184.
Pile A. J., Patterson M. R.} Witman J. D. In situ grazing on plancton < 10 pm by the boreal sponge
Mycale lingua 11 Mar. Ecol. Progr. Ser. 1996. Vol. 141. P. 95-102.
Pinto R.L., Woollacott R. M. Ultrastructure of the basal body apparatus in epidermal cells of a
sponge larva (Aplysilla. sp: Demospongiae) // Proc. 50-th Ann. Meet. Electron Microsc. Soc.
America// Eds G.W. Baley, J. Bentky, J. A. Small. San Francisco Press, 1992. P. 187-188.
Plotkin A. S., Ereskovsky A. V. Ecological aspects of asexual reproduction of the White Sea Sponge
Polymastia mammillaris (Demospongiae, Tetractinomorpha) in Kandalaksha Bay// Modern
problems of Poriferan biology / Eds A. V. Ereskovsky, H. Keupp, R. Kohring. Berliner geowiss.
Abh. 1997. Reihe E. Bd 20. P. 127-132.
Polejaeff N. Uber des Sperma und die Spermatogenesis bei Sycandra raphanus Haeckel // Anz. K.
Akad. Wissensch. Wien. 1882 Bd 86. S. 276-298.
Pomponi S. A., Melone D. W. Distribution and life history of the boring sponge Cliona trutti in the
Upper Chesapeake Bay// New perspectives in Sponge biology / Ed. K.Rutzler. Washington:
Smithsonian Inst. Press D.C., 1990. P. 384-390.
Pottu-Boumendil J. Ultrastructure, cytochimie, et comportements morphogenetiques des vellules
de 1’eponge Ephydatia muelleri: These. Univ. Cl. Bernard, 1975. 101 p.
Pottu-Boumendil J., Pavans de Ceccatty M. Mouvements cellulaires et morphogenfcse de 1’eponge
Ephydatia Mulleri Lieb// Bull. Soc. Zool. France. 1976. T. 101. S.31-38.
Prenant M. A.Observations sur les porocytes de Clathrina coriacea Mont// Trav. Stat. zool.
Wimereux. 1925. Vol. 9. P. 198-204.
Pronzato R.} Manconi R. Colonization, life cycles and competition in a freshwater sponge associ-
ation// Fossil and Recent Sponges/ Eds J. Reitner, H.Keupp. Berlin. Heidelberg: Springer-
Verlag, 1991. P. 432-444.
Pronzato R., Manconi R. Life history of Ephydatia fluviatilis a model for adaptive strategies in
discontinuous habitats// Sponges in Time and Space/ Eds R.Van Soest, T.Van Kempen,
J. C. Braekman. Rotterdam: A.A.Balkema, 1994. P. 327-331.
Raff R. A. Constraint, flexibility, and phylogenetic change in the evolution of direct development
sea urchins// J. Evol. Biol. 1987. Vol. 1. P. 27-44.
Raff R. Developmental mechanisms in the evolution of animal form // Early life of Earth. Nobel
symposium N84. Columbia U.P / Ed. S.Bengdson. New York. 1994. P. 489-500.
Rasmont R. Le role de la taille et de la nutrition dans le d£terminisme de la gemmulation chez les
spongillides// Dev. Biol. 1963. Vol. 8. P. 243-271.
Rasmont R. Les Eponges: des Metazoaires et des societes de cellules // Biologie des Spongiaires /
Eds C.Levi, N. Boury-Esnault. Coll. Paris: CNRS, Vol. 291. 1979. P. 21-30.
Rasmont R., De Vos L. Etude cinematographique de la gemmulation d’une eponge d’eau douce:
Ephydatia fluviatilis// Arch. Biol. 1974. Vol.85. P. 329-341.
Reiswig H. M. In situ pumping activites in tropical Demospongiae // Mar. Biol. 1971. Vol. 9. P. 38-
50.
Reiswig H. M. Population dynamics of three Jamaican Demospongiae// Bull. Mar. 1973. Vol. 23.
P. 191-226.
Reiswig H. M. Natural gamete release and oviparity in Caribbean Demospongiae// Aspects of
sponge biology / Eds. F. M. Harrison, R.R. Cowden. New York: Acad. Press., 1976. P. 99-112.
Reiswig И. M. Histology of Hexactinellida (Porifera) // Biologie des Spongiaires / Eds C.Levi N.
Boury-Esnault. Paris: Coll. CNRS, Vol. 291. 1979. P. 173-180.
281
Reiswig H. M. Porifera // Reproductive biology of Invertebrates. Vol. 2. Spermatogenesis / Eds
K.G.Adiyodi, R.G. Adiyodi. Chichester: John Wiley and Sons, Ltd. 1983. P. 1-23.
Reitner J. «Coralline Spongien». Der Versuch einer phylogenetisch-taxonomischen Analyse. Berliner
Geowis. Abh. 1992. Bd 1. 352 p.
Reitner J., Worheide G. Non-Lithistid Fossil Demospongiae — Origins of their Palaeobiodiversity
and Highlights in History of Preservation // Systema Porifera: A Guide to the Classification of
Sponges / Eds J. N. A. Hooper, R. W. M. Van Soest. New York: Kluwer Acad./Plen. Publishers,
2002. P. 52-68.
Richelle-Maurer E., Van de Vyver G. Expression of homeobox-containing genes in freshwater
sponges// Mem. Queensl. Mus. 1999. Vol.44. P.509-514.
Richelle-Maurer E., Van de Vyver G., Vissers S.} Coutinho С. C. Homeobox-containing genes in
freshwater sponges: characterization, expression, and phylogeny// Molecular evolution: evi-
dence for monophyly of Metazoa / Ed. W. E. G. Muller. Berlin: Springer, 1998. Vol. 19. P. 157-
175.
Richelle-Maurer E., Sonet G., Van de Vyver G. Identification of homologues of the EmH-3 home-
obox-containing gene in demosponges// Boll. Mus. 1st. Biol. Univ. Genova. 2004. Vol. 68.
P. 565-577.
Rieger R. M. Evolution of the «lower» Metazoa// Early life of Earth. Nobel symposium. N 84.
Columbia U.P / Ed. S.Bengdson. New York, 1994. P. 475-488.
Rieger R., Weyrer S. The evolution of the lower Metazoa: evidence from the phenotype// Progress
in molecular and subcellular biology / Ed. W. E. G. Muller. Berlin: Sprivger-Verlag, 1998. P. 21-
44.
Rigby J. K. Cambrian and Silurian sponges from Nothern Greenland // Rapp. Groenlands geol.
Unders. 1986. Vol. 132. P. 51-63.
Ropstorp P.} Reitner J. Morphologic einiger Subwasser Porifera (Baikalospongia bacillifera, Lubu-
mirskia baikalensis, Swartschewskia papyracea) des Baikal-Sees (Sibirien, Rusland) // Berliner
Geowiss. Abh. 1994. E. 13. P. 507-525.
Rossel D. Effects of reproduction in Cliona viridis (Hadromerida) on zooxantellae // Sci. Mar. 1993.
Vol. 57. P. 405-413.
Rozenfeld F. Biochemical control of fresh-water sponge development: effect on DNA, RNA and
protein synthesis of an inhibitor secreted by the sponge// J. Embryol. exper. Morphol. 1974.
Vol. 32. P. 287-295.
Rosenfeld F.} Masson H., Rasmont R. Analyse statistique du mouvement des cellules amiboide au
cours de la gemmulation d’une eponge d’eau douce// Biologic des Spongiaires Vol. 291. / Eds
C. Levi, N. Boury-Esnault. Paris: Coll. CNRS. 1979. P. 31-37.
Rutzler K., van Soest R. W. M., Alvarez B. Swenzea zeai, a Caribbean reef sponge with a giant larva,
and Scopalina ruetzleri: a comparative fine-structural approach to classification (Demospongiae,
Halichondrida, Dictyonellidae) // Invert. Biol. 2003. Vol. 122. P. 203-222.
Ryland J. S. Ecology of movement in a reef ascidian, Diplosoma virens // Proc. 6-th Int. Coral Reef
Symp. 1988. Vol. 3. P. 361-366.
Ryland J. S., Wigley R. A., Muirhead A. Ecology and colonial dynamics of some Pacific reef flet
Didemnidae (Ascidiacea) // Zool. J. Linn. Soc. 1984. Vol. 80. P. 261-282.
Sailer U. Oogenesis and larval development of Ephydatia fluviatilis (Porifera, Spongillidae) //
Zoomorphology (Berlin). 1988. Vol. 108. P. 23-28.
Sailer U. Formation and construction of asexual buds of the freshwater sponge Radiospongilla
cerebellata (Porifera, Spongillidae) // Zoomorphology. 1990. Vol. 109. P. 295-301.
282
Sailer U.} Weissenfels N. The development of Spongilla lacustris from the oocyte to the free larva
(Porifera, Spongillidae) // Zoomorphology. 1985. Vol. 105. P. 367-374.
Salvini-Plaven L. V. On the origin and evolution of the lower Metazoa // Ztschr. zool. Syst. Evolut-
forsch. 1978. Vol. 16. P. 479-490.
Salvini-Plowen L., Splechtna H.. Zur Homologie der Keimblatter // Ztschr. zool. Syst. Evolut. 1979.
Vol. 17. P. 77-81.
Sander K. 1983. In: Development and Evolution / Eds В. C. Goodwin et al. Canbridge Univ. Press.
P.137-159.
Sara M. La nutrizione dell’ovocita in Calcispongie Omoceli // Ann. Istit. Mus. Zool. Univ. Napoli
1955. Vol. 7. P. 1-30.
Sard M. Ricerche sui gonochorismo ed ermafroditismo nei poriferi // Boll. Zool. 1961. Vol. 28. P. 47-
59.
Sard M. Sexuality in the Porifera// Boll. Zool. 1974. Vol. 41. P. 327-348.
Sard M. Porifera// Reproductive biology of Invertebrates. V. 5. Sexual differentiation and be-
haviour / Eds K. G. Adiyodi, R. G. Adiyodi. Chichester: John Wiley and Sons, Ltd., 1993. P. 1-
29.
Sard M., Bavestrello G., Cattaneo-Vietti R. Cerrano C. Endosymbiosis in Sponges — Relevance for
Epigenesis and Evolution// Symbiosis. 1998. Vol. 25. P. 57-70.
Sard M., Vacelet J. Ecologie des Demosponges // Traite de Zoologie. Maison Cie /Ed. P. P. Grasse.
Paris. 1973. T. 1. N3. P. 462-576.
Sard M.} Relini Orsi L. R. Sex differentiation in Sycon (Porifera, Calcispongiae) // Pub. Staz. Zool.
Napoli I: Mar. Ecol. 1975. Vol. 39. P. 618-634.
Sauer F. C. Mitosis in the neural tube// J. Compar. Neurol. 1935. Vol. 62. P. 377-405.
Scalera Liaci, L., Sciscioli M. 1970. The sexual cycle of Erylus discophorus (Schmidt) (Porifera
Tetractinellida) // Riv. Biol. Vol. 63. P. 255-270.
Scalera Liaci L., Sciscioli M., Matarrese A., Giove C. Osservazioni sui cicli sessuali di alcune
Keratosa (Porifera) e loro interesse negli studi filogenetici// Atti Soc. Pelorit. Sci. Fisiche
Matem. E Natur. 1971. Vol. 17. P. 33-52.
Scalera Liaci L., Sciscioli M., Matarrese A. Raffronto tra il comportamento sussuale di alcune
Ceractinomorpha// Riv. Biol. 1973. Vol. 66. P. 135-162.
Scalera-Liaci, L., Sciscioli M. La riproduzione sessuale in Suberites camosus (John-
ston). (Porifera)// Biologie des Spongiaires / Eds C. Levi, N. Boury-Esnault. Paris: Editions
du CNRS, Vol. 291. 1979. P. 87-94.
Schdcke H., Rinkevitch B., Gamulin V., Mueller L, Muller W.E. Immunoglobulin-like domain is
present in the extracellular part of the receptor tyrosin kinase from the marine sponge Geodia
cydonium 11 J. Mol. Recogn. 1994. Vol. 7. P. 272-276.
Schmidt O. Die Spongien des Adriatischen Meeres. Leipzig: Verlag Wilhelm Engelmann, 1862. 88 p.
Schmidt O. Supplement der Spongien des adriatischen Meeres, enthal tend die Histologie und sys-
tematische Erganzungen. Leipzig: Verlag Wilhelm Engelmann, 1864. 48 p.
Schmidt O. Die Spongien der Kiiste von Algier mit Nachtragen zu den Spongien des Adriatischen
Meeres (drittes Supplement). Leipzig: Verlag Wilhelm Engelmann, 1868. 42 p.
Schmidt O. Das Larvenstadium von Ascetta primordialis und Ascetta clathrus 11 Arch. mikr. Anat.
1877. Bd 14. S. 249-263.
Schroeder T. E. Microvilli on sea urchin eggs: a second burst of elongation // Dev. Biol. 1978. Vol. 64.
P. 342-346.
283
Schulze F. E. Uber den bau und Entwicklung von Sycandra raphanus Haeckel // Z. wis. Zool. 1875.
Bd 25. S. 247-280.
Schulze F. E. Untersuchungen fiber den bau und Entwicklung der Spongien. Die Gattung Halis-
arca II Z. wiss. Zool. 1877. Bd 28. S. 1-48.
Schulze F. E. Recherches sur 1’anatomie et le d£veloppement des eponges. Les metamorphoses de
Sycandra raphanus // Arch. Zool. Exper. Gener. 1878. T. 1; Serie 7. S.XXI-XXV.
Schulze F. E. Untersuchungen (ber den bau und Entwicklung der Spongien. Die Gattung Spon-
gelia // Z. wiss. Zool. 1879a. Bd 32. S. 117-157.
Schulze F. E. Untersuchungen (ber den bau und Entwicklung der Spongien. Die Familie der Spongi-
idae// Z. wiss. Zool. 1879b. Bd 32. S. 593-660.
Schulze F. E. On the structure and arrangement of the soft parts in Euplectella aspergillum 11
Transactions of the royal Society of Edinburgh. 1880a. Vol. 29. P. 661-673.
Schulze F. E.. Untersuchungen fiber den bau und Entwicklung der Spongien. Die Plakiniden I/ Z.
wiss. Zool. 1880b. Bd 34. S. 407-451.
Schulze F. E. Untersuchungen (ber den bau und Entwicklung der Spongien. Zehnte Mittheilung
Corticium candelabrum O. Schmidt// Z. wiss. Zool. 1881. Bd 35. S. 410-430.
Schulze F. E. Report on the Hexactinellida collected by H. M. S. Challenger during the years 1873-
1876. London: Majesty’s stationery Office, 1887.
Schutze J.} Krasko A., Custodio M.} Efremova S.} Muller I., Muller W. E. Evolutionary relationships
of Metazoa within the eucariotes based on molecular data from Porifera // Proc. Roy. Soc.
London. 1999. Vol. 266. P. 63-73.
Sciscioli M.} Lepore E., Scalera-Liaci L., Gherardi M. Indagine ultrastrutturale sugli ovociti di
Erylus discophorus (Schmidt) (Porifera, Tetractinellida)// Oebalia. 1989. Vol.XV-2. P. 939-
941.
Sciscioli M., Scalera-Liaci L., Lepore E., Gherardi M., Simpson T. L. Ultrastructural study of the
mature egg of the marine sponge Stelletta grubii (Porifera Demospongiae) // Mol. Reprod. Dev.
1991. Vol. 28. P. 346-350.
Sciscioli M., Lepore E.} Gherardi M., Scalera-Liaci L. Transfer of symbiotic bacteria in the mature
oocyte of Geodia cydonium (Porifera, Demospongiae): an ultrastructural study// Cah. Biol.
Mar. 1995. Vol. 35. P. 471-478.
Seidel F. Korpergrundgestalt und Keimstruktur// Zool. Anz. 1960. Bd 164. H. 7-10. S. 245-305.
Seimya M., Ishiguro H., Miura K, Watanabe Y.} Kurosawa Y. Homeobox-containing genes in the
most primitive metazoa, the sponges // Eur. J. Biochem.1994. Vol. 221. P. 219-225.
Shigemori H., Bae Myung-Ae, Yazawa K.} Sasaki T., Kobayashi J. Alteramide A, a new tetracyclic
alkaloid from a bacterium Alteromonas sp. associated with the marine sponge Halichondria
okadai //J. Organic Chem. 1992. Vol. 57. P. 4317-4320.
Shore R. E. Growth and renewal studies of the choanocyte population in Hymeniacidon sinapium
(Porifera: Demospongiae) using colcemid and 3-H thymidine// J. Exper. Zool. 1971. Vol. 177.
P. 359-363.
Siewing R. Homology of cleavage-types? // Ztschr. Zool. Syst. Evolutionsf. 1979. Beih. 1. S.7-18.
Simpson T.L. The biology of the marine sponge Microciona prolifera (Ellis and Sollander). IL
Temperature-related annual chamges in functional and reproductive elements with a discription
of larval metamorphosis// J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1968. Vol. 2. P. 252-277.
Simpson T. L. Coloniality among the Porifera // Animal colonies / Eds R. Boardman, W. Chectham,
C. Oliver. Stroudsburg: Dowden, Hutchinson & Ross, Inc. 1973. P. 549-565.
Simpson T. L. The cell biology of Sponges. New York: Springer-Ver lag, 1984. 662 p.
284
Simpson T.L., Fell P .E. Dormancy among the Porifera: gemmule formation and germination in
fresh-water and marine sponges// Trans. Am. Microsc. Soc. 1974. Vol. 93. P. 544-577.
Simpson T.L., Gilbert J. J. Gemmulation, gemmule hatching and sexual reproduction in fresh-
water sponges. I. The life cycle of Spongilla lacustris and Tubella pennsylvanica // Trans. Amer.
Microsc. Soc. 1973. Vol. 92. P. 422-433.
Sizova N.A., Ereskovsky A. V. Ultrastructural peculiarities of the early embryogenesis in a
White Sea Sponge Halisarca dujardini (Demosponge, Dendroceratida) // Modern problems of
Poriferan biology / Eds A. V. Ereskovsky, H. Keupp, R. Kohring. Berlin: Berliner geowiss. Abh.
a. E 20. Freie Universitat. 1997. P. 103-113.
Slack J. M. W. Morphogenetic gradients — past and present// Trends Biochem. Sci. 1987. Vol. 12.
P. 200-204.
Slack J. M. W., Holland P.M.H., Graham C.F. The zootype and the zootypic stage// Nature.
1993. Vol. 361, N 6412. P. 490-492.
Soest Van R. W. M. Toward a phylogenetic classification of Sponges // New perspectives in Sponge
biology / Ed. K. Rutzler. Washington: Smithsonian Inst. Press. D.C., 1990. P. 344-348.
Soest Van R.W.M. Demosponge higher taxa classification re-examined// Fossil and recent
sponges / Eds J. Reitne, H. Keupp. Berlin: Springer-Verlag, 1991. P. 54-71.
Soest Van R. W. M, Hooper J. N. A. Order Haplosclerida Topsent, 1928 // Systema Porifera: A Guide
to the Classification of Sponges. / Eds J. N. A. Hooper, R. W. M. Van Soest. New York: Kluwer
Acad./Plen. Publishers, 2002. P. 831-832.
Sollas W. J. On the development of Halisarca lobularis (O.Schmidt) // Quart. J. Microsc. Sc. 1884.
Vol. 24. P. 603-621.
Sollas W. J. Report on the Tetractinellida collected by H.S. M. Challendger during the years 1873-
1876.// Rep. Sci. Results Voyage Challenger Zool. 1888. Vol. 25. P. 1-458.
Steiner M., Mehl D.} Reitner J.} Erdtmann B. D. Oldest entirely preserved sponges and other fossils
from the Lowermost Cambrian and new facies reconstruction of the Yangtze platform (China) //
Berliner Geowiss. Abh. 1993. Bd 9. S. 293-329.
Stierle D.B,. Stierle A. A. Pseudomonic acid derivatives from a marine bacterium// Experientia.
1992. Vol. 48. P. 1165-1169.
Strathmann R. R. The evolution and loss of feeding larvae stages of marine invertebrates // Evolu-
tion. 1978. Vol. 32. P. 894-906.
Stricker S. A. An ultrastructural study of larval settlement in the sea anemone Urticina crassicomis
(Cnidaria, Actiniaria) //J. Morph. 1985. Vo.186. P. 237-253.
Tanaka-1chihara K., Watanabe Y. Gametogenic cycle in Halichondria okadaii // New perspectives
in Sponge biology / Ed. K. Rutzler. Washington: Smithsonian Inst. Press. D.C., 1990. P. 170-
174.
Thiney Y. Morphologic et cytochimie ultrastructurale de 1’oscule d’Hippospongia communis Lmk
et de sa regeneration: These doctorate. Lyon, 1972. 82 p.
Thompson J., Barrow K. D., Faulkner D. J. Localisation of two brominated metabolites, aerothionin
and homoaerothionin, in spherulous cells of the marine sponge Aplysina fistularis (= Verongia
thiona) II Acta Zool. 1983. Vol. 64. P. 199-210.
Topsent E. Sur les gemmules de quelques silicisponges marines// C. R. Acad. Sci. Paris. 1888.
Vol. 106. P. 1298-1300.
Topsent E. Sur les affinit£s des Halichondria et la classification des Halichondrines d’apres leurs
formes larvaires // Arch. Zool. Exp. g£n. 1911. T. 7. P. 1-15.
285
Tripepi S.} M. Longo 0., La Camera R. A new pattern of spermiogenesis on the sponge Crambe
crambe: preliminary observations in electron microscopy// Eight Europ. Congr Electron Mi-
crosc/ Eds. A.Csanady, P. Rehlich, D.Szaby. Budapest, 1984. P. 2073-2074.
Tuzet 0. Recherches sur 1’histologie des eponges Reniera elegans (Bow) et Reniera simu-
lans(Johnston) // Arch. Zool. Exp. Gen. 1932. T. 74. P. 169-192.
Tuzet 0. L’ovogenese et la fecondation de 1’eponge calcaire Leucosolenia coriacea et de 1’eponge
siliceuse Reniera elegans // Arch. Zool. Exper. Gener. 1947. T.85 P. 127-148.
Tuzet 0. Les premieres stades du developpement de Leucosolenia botrioides Ellis et Sollander et de
Clathrina (Leucosolenia) coriacea Mont// Ann. Sci. Natur. 1948. T. 10. P. 103-114.
Tuzet 0. La polarite de 1’oeuf et la symetrie de la larve des eponges calcaires // The biology of the
Porifera / Ed. W.G.Fry. London: Academic Press, 1970. P. 437-448.
Tuzet O. Eponges calcaires// Spongiaires/ Ed. P. P. Grass. Paris: Masson & Cp. 1973a. T.3(l).
P. 27-132.
Tuzet O. Hexactinellides ou hyalosponges// Spongiaires/ Ed. P.P. Grass. Paris: Masson & Cp.
1973b. T.3(l). P. 633-690.
Tuzet O.} Paris J. La spermatogenese, l’ovogenese, la fecondation et les premiers stades du devel-
oppement chez Octavella galangaui // Vie et Milieu. 1964. Vol. 15. P. 309-327.
Tuzet O., Pavans de Ceccatty M. La spermatogenese, l’ovogenese, la fecondation et les premiers
stades du developpement d’Hippospongia communis LMK. (=H. equina O.S.)// Bull. Biol.
France, Belgique. 1958. Vol. 92. P. 1-18.
Tuzet O., Garrone R., Pavans de Ceccatty M. Origine choanocytaire de la lignee germinale male chez
la Demosponge Aplysilla rosea Sch. (Dendroceratides) // C.R. Acad. Sc. Paris. 1970a T. 270.
P. 955-957.
Tuzet O., Garrone R., Pavans de Ceccatty M.. Observations ultrastructurales sur la spermatogenese
chez la demosponge Aplysilla rosea Sch. (Dendroceratide): une metaplaise exemplaire // Annis.
Sci. nat. 1970b Vol. 12. P. 27-50.
Tuzet O., Pavans de Ceccatty M., Paris J. Les Eponges sont-elles des colonies? // Arch. Zool. Exper.
gener. 1963. T. 102. P. 14-19.
Uriz M. J. Reproduccion en Hymeniacidon sanguinea (Grant, 1926): Biologia de la larva у primeros
estadios postlarvarios// Invest. Pesquera. 1982a. Vol. 46. N 1. P. 29-39.
Uriz M. J. Morfologia у comportamiento de la larva parenquimula de Scopalina lophyropoda Schmidt
1982 (Demospongia, Halichondrida) у formacion del rhagon // Invest. Pesquera. 1982b. Vol. 46.
N 2. P. 313-322.
Uriz M. J., Becerro M.A., Tur J. M., Turton X. Location of toxicity within the Mediterranean
sponge Crambe crambe (Demospongiae, Poecilosclerida) // Mar. Biol. 1996. Vol. 124. P. 583-
590.
Usher К. M., Kuo J., Fromont, J. Sutton D. C. Vertical transmission of cyanobactreial symbionts in
the marine sponge Chondrilla australiensis (Demospongiae) // Hydrobiologia. 2001. Vol. 461.
P. 15-23.
Vacelet J. Etude monographique de 1’eponge calcaire Phar£tronide de Mediterranee, Petrobiona
massiliana Vacelet et Levi. Les Pharetronides actuelles et fossiles// Rec. trav. Stat. Mar.
d’Endoume. 1964. T. 34(50). P. 1-125.
Vacelet J. Etude en microscopic 61ectronique de 1’association entre bact£ries et spongiaires du genre
Verongia (Dictyoceratida) // J. Microsc. Biol. Cell. 1975. Vol. 23. P. 271-288.
Vacelet J. Quelques stades de la reproduction sexuee d’une eponge sphinctozoaire actuelle // Biolo-
gic des Spongiaires. Colloques internationaux du CNRS / Eds C. Levi, N. Boury-Esnault. 1979.
P. 95-111.
286
Vacelet J. Coralline sponges and the evolution of Porifera // The Origins and Relationships of Lower
Invertebrates / EdsS. C. Morris et al. The Systematics Association Vol. 28. 1985. P. 1-13.
Vacelet J. Storage cells of calcified relict sponges // New Perspectives in Sponge Biology / Ed. K.
Ruetzler. Washington: Smithsonian Institution Press, 1990. P. 144-152.
Vacelet J. Planktonic armoured propagules of the excavating sponge Alectona (Porifera: Demo-
spongiae) are larvae: evidence from Alectona wallichii and A. mesatlantica sp. Nov// Mem.
Queensl. Mus. 1999. Vol. 44. P. 627-642.
Vacelet J., Boury-Esnault N. Carnivorous sponges// Nature. 1995. Vol. 373. P. 333-335.
Vacelet J., Donadey C. Electron microscope study of the association between some sponges and
bacteria// J. exper. mar. Biol. Ecol. 1977. Vol. 30. P. 301-314.
Vacelet J., Donadey C. A new species of Halisarca (Porifera, Demospongiae) from the Caribbean
with remarks on the cytology and affinities of the genus // European contribution to the tax-
onomy of Sponges / Ed. W. C. Jones Litho Press Co. Middleton. 1987. P. 5-12.
Vacelet J., Boury-Esnault N., De Vos L., Donadey C. Comparative study of the choanosome of
Porifera: II. The Keratose sponges // J. Morph. 1989. Vol. 201. P. 119 -129.
Vacelet J., Boury-Esnault N., Fiala-Medioni A., Fischer C. R. A methanotrophic carnivorous
sponge// Nature (London). 1995. Vol. 377. P. 296.
Vacelet J., Boury-Esnault N. A new species of carnivorous sponge (Demospongiae, Cladorhizidae)
from a Mediterranean cave// Bullet. Inst. Sci. Natur. de Belgique. Biol. 1996. Vol.66. P. 123-
140.
Vacelet J., Fiala-Medioni A., Fisher C.R., Boury-Esnault N. Symbiosis between methane-oxidising
bacteria and a deep-sea carnivorous cladorhizid sponge // Mar. Ecol. Progr. Ser. 1996. Vol. 145.
P. 77-85.
Vacelet J., Vasseur P.} Levi C. Spongiaires de la pente externe des r,cifs coralliens de Tul,ar (Sud-
Ouest de Madagascar) // Mem. Mus. nat. Hist. Zool. 1976. Vol. 49. P. 1-116.
Valentine J. W. Cleavage patterns and the topology of the metazoan tree of life // Proc. Natl. Acad.
Saci. USA. 1997. Vol. 94. P. 8001-8005.
Van de Vyver G. La non confluence intraspecifique chez les spongiaires et la notion d’individu//
Ann. Embr. Morphogen. 1970. Vol. 3. P. 251-262.
Van de Vyver G., Barbieux B. Cellular aspects of allograft rejection in marine sponges of the genus
Polymastia // J. Exp. Zool. 1983. Vol. 227. P. 1-7.
Van de Vyver G.} Willenz P. An experimental study of the life cycle of the fresh-water sponge
Ephydatia fluviatilis in its natural surroundings // Wilhelm Roux’s Arch. 1975. Vol. 177. P. 41-
52.
Van de Vyver G., Toussaint D.} Buscema M. In situ manifestations ofnonself recognition between
incrusting sponges// J. Morphol. 1985. Vol. 183. P. 137-144.
Vethaak A.D., Cronie R.J., Soest van R. W.M. Ecology and distribution of two sympatric,
clousely related sponge species, Halichondria panicea (Pallas, Van Honten, 1990, 1766) and
H.bowerbanki Burton, 1930 (Porifera, Demospongiae), with remarks on their speciati on//
Bijdrag. Dierkunde. 1982. Vol. 52. P. 82-102.
Wachtmann D., Stockem W., Weissenfels N. Cytoskeletal organisation and cell organelle transport
in basal epithelial cells of the freshwater sponge Spongilla lacustris // Cell Tiss. Res. 1990.
Vol. 261. P. 145-154.
Wapstra M., Soest van R. W.M. Sexual reproduction, larval morphology and bechaviour in De-
mosponges from the southwest of the Netherlands // Taxonomy of Porifera / Eds N. Boury-
Esnault, J. Vacelet. NATO ASI Ser. 1987. Vol. 13. P. 281-307.
287
Warburton F. Inclusion of parental somatic cells in sponge larvae // Nature (London). 1961. Vol. 191.
P. 1317.
Watanabe Y. Development of Tetilla serica Lebwohl, a tetraxonian sponge. 1. Observations on
external changes// Nat. Sci. Rep. Ochanomizu Univ. 1957. Vol. 8. P. 97-104.
Watanabe Y. The development of two species of Tetilla (Demosponge) // Nat. Sci. Rep. Ochanomizu
Univ. 1978. Vol. 29. P. 71-106.
Watanabe Y., Masuda Y. Structure of fiber bundles in the egg of Tetilla japonica and their possible
function in development // New Perspectives in Sponge Biology / Ed. K. Rutzler. Washington:
Smithsonian Inst. Press, 1990. P. 193-199.
Watanabe Y. Okada K. The involvment of two carrier cells in fertilization and the ultrastructure of
the spermiocyst in Sycon calcaravis 11 Sponge Sciences — Multidisciplinary perspectives / Eds
Y. Watanabe, N. Fusetani. Tokyo: Springer-Verlag, 1998. P. 193-202.
Webster G., Hamilton S. Budding in Hydra: The role of cell multiplication and cell movement in
bud initiation// J. Embryol. Exp. Morphol. 1972. Vol. 27. P. 301-316.
Weissenfels N. Biologie und microscopishe Anayomie der SiiBswassershwamme (Spongillidae).
Studgardt; New York: Fisher. 1989. 110 p.
Weissenfels N.} Streigler B. Bau und Function des Suswasserschwamms Ephydatia fluviatilis L.
(Porifera). VI. Das Individualitatsproblem// Zoomorphologie. 1979. Vol. 92. P. 49-63.
Weyrer S., Rutzler K., Rieger R. Serotonin in Porifera? Evidence from developing Tedania ignis,
the Caribbean fire sponge (Demospongiae) // Mem. Queensl. Mus. 1999. Vol. 44. P. 659-665.
Whitte U. Seasonal reproduction in deep-sea sponges — triggered by vertical particle flux? // Mar.
Biol. 1996. Vol. 124. P. 571-586.
Whitte U., Barthel D. Reproductive cycle and oogenesis of Halichondria panicea (Pallas) in Kiel
Bight// Sponges in Time and Space / Eds R. van Soest, K. van Kempen, A. Braekman. Rot-
terdam: Balkema, 1994. P. 297-305.
Wielsputz C, Sailer U. The metamorphosis of the parenchymula-larva of Ephydatia fluvi-
atilis (Porifera, Spongillidae) // Zoomorphology. 1990. Vol. 109. P. 173-177.
Wilkinson C. R. Interocean differences in size and nutrition of coral reef sponge population // Sci-
ence. 1987. Vol. 236. P. 1654-1657.
Wilkinson C. R. Symbiotic interactions between marine sponges and algae // Algae and Symbioses:
Plants, Animals, Fungi and Viruses, Interactions Explored / Ed. W. Reisser. Bristol: Biopress
Ltd. 1992. P. 112-151.
Wilkinson C.} Garrone R.} Herbage D. Sponge collagen degradation in vitro by sponge-specific
bacteria// Biologie des Spongiaires / Eds C. L6vi, N. Boury-Esnault. Paris: Ed. CNRS, 1979.
Vol. 291. P. 361-364.
Willenz P. Exocytose chez 1’eponge d’eau douce Ephydatia fluviatilis et chez 1’eponge marine
Hemimycale columella. Biol. Cell 1982. Vol. 45. P. 23-34.
Willenz P. Ultrastructural localization of lysosomal digestion in the freshwater sponge Ephydatia
fluviatilis // J. ultrastruct. Res. 1984. Vol. 87. P. 13-22.
Willenz P. Van de Vyver G. Endocytosis of latex beads by the exopinacoderm in the fresh water
sponge Ephydatia fluviatilis: an in vitro and in situ study in SEM and ТЕМ //J. ultrastruct.
Res. 1982. Vol. 79. P. 294-306.
Willenz P. Van de Vyver G. Ultrastructural localization of lysosomal digestion in the freshwater
sponge Ephydatia fluviatilis// J. ultrastruct. Res. 1984. Vol. 87. P. 13-22.
Williamson С. E. An ultrastructural investigation of algal symbiosis in white and green Spongilla
lacustris (L.) (Porifera: Spongillidae) // Trans. Amer. Microsc. Soc. 1979. Vol. 98. P. 59-77.
288
Willmer P. Invertebrate relationships: patterns in animal evolution. Cambridge: Cambridge Univ.
Press, 1990. 400 p.
Wintermann G. Entwicklungsphysiologishe Untersuchungen an Susswasser-shwammen. Zool. Jarhb.
Abt. Anat. 1951. Bd 71. S. 427-486.
Wolpert L. The evolution of development// Biol. J. Linn. Soc. 1990. Vol. 39. P. 109-124.
Wolpert L. The evolutionary origin of development: cycles, pattering, privilege and continuity//
Development. 1994. Suppl. P. 79-84.
Wood R. A. Biology and revised systematics of some late Mesozoic stro matoporoids // Spec, papers
Palaeont. 1987. Vol. 37. P. 1-89.
Wood R. A. Problematic reef-building sponges // The early evolution of Metazoa and the significance
of problematic taxa/ Eds A. M. Simonetta, S. Conway Morris. Cambridge, 1991. P. 113-124.
Wood R. A, Zhuravlev A.Y., Debrenne F. Functional biology and ecology of Archaeocyatha//
Palaios. 1992. Vol. 7. P. 131-156.
Woollacott R. M. Structure and swimming behavior of the larva of of Halichondria melanadocia
(Porifera, Demospongiae) //J. Morphol. 1990. Vol. 205. P. 135-145.
Woollacott R. M. Structure and swimming behavior of the larva of Haliclona tubifera (Porifera:
Demospongiae) //J. Morph. 1993. Vol. 218. P. 301-321.
Woollacott R. M., Hadfield M. G. Larva of the Sponge Dendrilla cactus (Demospongiae: Dendrocer-
atida) // Trans. Am. Microsc. Soc. 1989. Vol. 108. P. 410-413.
Woollacott R. M., Hadfield M. G. Induction of metamorphosis in larvae of a sponges // Invert. Biol.
1996. Vol. 115. P. 257-262.
Woollacott R.M., Pinto R. L. Flagellar basal apparatus and its utility in phylogenetic analyses of
the Porifera// J. Morphol. 1995. Vol. 226. P. 247-265.
Woollacott R.M., Zimmer R. L. Metamorphosis of cellularioid bryozoans// Settlement and Meta-
morphosis of Marine Invertebrate Larvae / Eds F. S. Chia, M. E. Rice. New York: Elsevier, 1978.
P. 49-63.
Worheide G. The reef cave dwelling ultraconservative coralline demosponge Astrosclera willeyana
Lister 1900 from the Indo-Pacific // Facies. 1998. Vol. 38. P. 1-88.
Wray G. A. Echinoderms// Embryology. Constructing the organism/ Eds S.E. Gilbert,
A.M.Raunio. Sunderland: Sinauer Associates, Inc. Publ. 1997. P. 309-330.
Wulff J. L. Patterns and processes of size change in Caribbean demosponges of branching morphol-
ogy// New Perspectives in Sponge Biology / Ed. K.Rutzler. Washington: Smithsonian Inst.
Press, 1990. P. 425-435.
Yamasaki A., Watanabe Y. Involvement of maternal choanocyte during embryogenesis in Sycon
calcar-avis, Calcarea, Porifera// Zool. Sci. 1991. Vol. 8. P. 1107.
Zhuravlev A.Y. A functional morphologycal approach to the biology ofArchaeocyatha// N. Jb.
Palaont. Abh. 1993. Vol. 190. P. 315-327.
Zrzavy J. Mihulka S., Керка P., Bezdek A. Phylogeny of the Metazoa based on morphological and
18S ribosomal DNA evidence// Cladistics. 1998. Vol. 14. P.49-285.
УКАЗАТЕЛЬ ЛАТИНСКИХ НАЗВАНИЙ
Adocia cinerea — 143
Agelas — 56
Agelasida —9, 55, 56, 57
Alectona — 56, 209, 213, 227
Amphidiscophora—9, 50
Amphoriskus kuekenthali — 26, 28
Anchinoidae —122
Anchinoe(Phorbas) paupertas — 125, 126-129,
184, 245
Aplysilla
— fistularis —108
— rosea —104,
— sulfurea — 104-106, 108, 184
Asbestopluma hypogea — 123, 230
Ascandra
— falcata — 42, 43, 45, 90
— min chini — 40-43
Ascetta
— blanca — 39, 42
— clathrus — 39
— primordialis — 39, 42, 43
Ascidiacea —182, 196
Asteroidea — 58
Astrophorida — 9, 55, 56, 58, 88, 184, 209, 213
Axinella
— cristagalli —127
— damicomis — 76
Axinellidae —56, 76
Baikalospongia bacillifera —138, 139, 145, 218
Biemnidae— 122
Bivalvia — 58
Cacospongia
— mollior —115
— scalaris —109
Calcaronea —9, 20, 22-39, 90, 165, 185-187,
193-195, 197-201, 205, 206, 208, 212-214, 217,
249, 252
Calcinea-9, 22, 26, 39-47, 83, 165, 185, 186,
193, 194, 196-198, 201, 208, 212-214, 250
290
Chalinula fertilis — 127, 141
Chondrosia reniformis — 56, 57, 67, 196, 203,
205, 208, 225-227
Chondrosida-9, 55, 56, 58, 67-68, 184, 196, 197,
205, 206
Cinachira — 56
Cladorhysa — 227
Cladorhysidae —121-123
Clathrina
- blanca -41, 42, 45, 234
— cerebrum — 41, 45
— contorta — 43, 45
— reticulum — 45
— rubra — 41
Clathrinida 9, 39
Cliona
— celata — 57, 61
— trutti — 60
— viridis — 60, 63, 195
Clionaidae — 59, 63, 220, 222
Cnidaria —51, 103, 106, 157, 162, 182, 198, 211,
Corticium candelabrum —154, 159, 167, 168,
176, 182, 184
Corvospongilla thysi — 143, 146
Crambe crambe — 123, 200
Crellomima imparidens —123-127
Darurinella gardineri — 104, 106, 107
Demospongiae —6, 8-10, 13-15, 17-19, 55, 56,
58, 61, 63, 65, 67, 70, 86, 90, 94, 107, 108, 114,
118, 133, 152, 153, 155, 156, 166, 180, 183, 184,
193, 194, 196-199, 201, 205, 206, 208, 212, 213,
215, 217, 220, 223, 224, 226, 227, 230, 231, 233,
241-246, 249, 250, 255, 256
Dendrilla
— cactus —106
— rosea — 103, 105
Dendroceratida 9, 55, 58, 62, 78, 103-108, 184,
189, 194, 197, 205, 206, 243, 244, 250, 252
Desmacellidae — 56
Dictyoceratida —9, 55, 58, 86, 100, 108-121, 184,
189, 194, 205, 206, 211, 243, 246, 250, 252
Dictyodendrilla dendyi —104
Disyringia — 236, 238
Dysidea
— etheria —19, 90
— pallescens — 109, 110, 113, 114
Echinodermata — 58, 61, 162, 164
Ephydatia
-fluviatilis -86, 90, 138, 139, 141, 143, 146,
150, 216, 224-225, 236, 238, 252
— muelleri —139, 146, 150, 184, 217
Erylus — 56, 226
Escherichia coli — 96
Esperiopsis —125-127, 131
Esperella lovenzi —133
Eumetazoa —6, 7, 14, 15, 19, 35, 57, 71, 103, 155,
164, 170, 191, 193, 196, 198, 199, 204, 206, 207,
227, 230
Eunapius fragilis — 139, 146
Euplectella
— aspergillum — 50
— marshal li — 50
Farrea
— occa — 50
— sollasi — 50, 51, 54, 187
Gellius angulatus — 139, 141,
Geodia cydonium — 19, 94, 226, 241
Grantia compressa — 23, 24, 26, 27, 29-31, 34,
36, 203, 227
Grellidae —122
Hadromerida —9, 55, 56, 58, 59-63, 65, 189, 194-
197, 212, 220, 222, 231
Haliclona
— aquaeductus —139, 143, 144, 184
- ecbasis — 139, 141, 143, 150
— gracilis —139
— limbata — 86, 146
— loosanoffi — 139, 150
— mediterranea — 141, 184
— occulta — 150
— permolis — 139, 147, 150
— tubifera — 97, 227
Halichondria
— bowerbanki — 73, 74
— coerula — 74:
— coliata — 70-74
— japonica — 73, 74
— magniconulosa — 74, 75
— melanadocia — 73
— moorei -73-76, 118
— okadai — 70
— panacea -69-75, 184, 210, 216, 220, 223,
224
Halichondrida-9, 55, 56, 58, 62, 68-77, 86, 100,
131, 189, 194, 195, 205, 206, 216, 223, 249
Halichondriidae 184, 195
Halisarca
— caerula — 78
— dujardini —19, 78, 80-82, 85, 86, 88-91,
94-100, 102, 103, 157, 184, 196, 201, 204, 205,
207, 215, 216, 219, 226, 227, 241, 242, 244,
245, 249, 251-253
— ectofibrosa — 78
— metschnikovi — 78, 88, 94, 98, 102,
— nahantensis — 78, 80, 81, 86, 88, 102, 202
Halisarcida-6, 9, 12, 55, 58, 77-102, 188, ЮЗ-
198, 201, 202, 205, 206, 212, 216, 226, 250, 256
Hamigera hamigera — 94, 118, 132, 133, 134, 213,
227, 232
Haplosclerida-9, 55-58, 70, 71, 73, 86, 89, 100,
107, 131, 136-151, 184, 190, 192, 194, 195, 197,
201, 205, 206, 209-212, 220-222, 224, 246, 249
Hemectyon ferox — 57, 58, 126, 128, 203, 227
Hexactinellida-6, 8, 9, 10, 12, 13, 14, 19, 48-54,
183, 187, 193, 194, 196, 197, 199, 201, 205, 206,
212, 227, 233, 244, 247, 256
Hexasterophora —9, 50, 187
Hippospongia
— communis —19, 109, 110, 112, 113, 115
- lachne — 109, 110, 113, 115, 226, 227
Hircinia variabilis — 110, 113, 115
Homocoela — 39
Homoscleromorpha —8-10, 12, 14, 15, 19, 57, 58,
76, 85, 86, 90, 94, 118, 152-182, 190, 193, 194,
197-202, 205, 206, 210, 212-214, 221, 225-227,
233, 239, 241, 244-246, 250, 253, 256
Hydrozoa— 182
Hymedesmiidae —122
Hymeniacidon — 218
— caruncula — 70, 74
— heliophila — 74
— japonica — 73, 74
— perlevis — 73
— sanguinea — 73-75
Hymenoptera — 59
lophon
-piceus-123-131, 184, 202, 249
291
— radiatus —128
Ircinia
— dendroides —109
- oros -19, 90, 112-115, 117-120, 184, 227,
241, 242, 251, 252
— spinulosa —109, 110, 113, 115
— variabilis — 110, 113, 115
Latrunculia magnifica —125
Latrunculidae —122
Latrunculina —121
Leucandra
— abratsbo — 37, 227
— aspesa — 27
— gossei — 27
— nivea — 27
Leucetta chagosensis — 43
Leucilla endoumensis — 27
Leucosolenia
— botrioides — 27, 34, 203
— complicata — 24-27, 29, 34, 36, 37, 203, 217
Listeria monocytogenes — 96
Lithistida —55, 184
Lubomirskia baikalensis — 138, 139, 146
Lubomirskiidae 137-139, 146, 150, 194, 211
Malawispongia echinata — 139, 141, 146
Microciona
— rubens — 118, 133, 134
- prolifera —125, 127-129, 133, 134, 202
Microcionidae —122
Microcionina —121, 123, 134, 194
Mycale
— contarenii — 94, 118, 133, 134, 136
— fistulifera — 125, 127
- lobata — 125-127, 129-131, 184
Mycalidae —122
Mycalina—121, 134, 194
Myxilla
— incrustans — 123, 125-127, 129, 131, 184,
200, 249
— rosacea — 125-129, 205
Myxillidae — 122
Myxillina—121, 123, 134, 194, 200
Neofibularia nolitangere — 57, 58, 122, 126, 128
Ochridaspongia rotunda —146
Octavella galangaui —162
Oopsacas minuta —19, 50, 51, 52, 54, 90, 187,
196, 205, 210, 227
Oscarella
- lobularis -57, 94, 152, 154, 155, 157-166,
168, 170, 173, 180, 182, 184
— imperialis — 57, 94, 154, 155, 157-159, 161,
163, 166, 167, 173, 184
- microlobata - 57, 154, 159, 172, 174, 184
- tuberculata- 57, 154, 157, 159, 162-165,
170-176, 180, 182, 184, 225, 251
Patiriella — 58
Periphragella elisae — 50
Petrobiona massiliana — 24-28, 33, 36
Petrosia — 56
Petrosina —57, 137, 184
Phorbas paupertas — 125-129, 184, 245
Phyllospongia foliascens — 113, 115
Plakina
- trilopha -159, 167, 168, 170-178, 184, 253
— jani —159, 168, 184
Plakinastrella— 152
Pleraplysilla spinifera — 19, 90, 110-113, 117,
184
Poecilosclerida —9, 10, 55-59, 71, 73, 86, 100,
107, 121-136, 184, 189, 191, 194, 196, 197, 200,
205, 206, 209, 213, 230, 231, 242, 246, 250
Polymastia
— actica — 64, 222, 235, 239
— mamillaris — 56, 59, 64, 231, 239
— robusta — 61, 63, 98, 195, 196
Poly mast iidae —59, 61, 62, 63, 195, 220, 231
Potamolepidae —138, 139, 146, 148, 150, 194,
220
Potamolepis stendelli — 138, 139, 141, 143, 146
Proto spongia — 53
Pseudocorticium jarrei — 94, 154, 155, 157, 159—
161, 166, 168, 173, 184
Radiospongilla cerebellata —139, 146, 151, 221
Raspailia pumilla — 61
Raspailiidae — 56, 121
Reniera
— elegans —138
— implexa — 237, 238
— simulans —138
Rhabderemiidae —121
«Sclerospongiae» —8, 55,
Scopalina
— lophyropoda — 74, 75
— ruetzleri — 74
Siphochalina annulata — 237, 238
292
«Sphinctozoa» — 8, 55, 206
Spirophorida-56, 58, 64-66, 188, 189, 194-196,
208, 213, 250
Spongeilia pallescens — 109, 110, 113, 115
Spongia
- barbara -109, 110, 113, 115, 118, 226, 227
- cheisis -109, 110, 113, 115, 226
— graminea —109, 110, 113, 115, 118, 226,
227
— nitens —109
- officinalis -109, 110, 113, 115
— virgultosa —109
Spongilla lacustris — 86, 94, 139, 141, 143, 146,
150, 210, 216
Spongillidae-89, 98, 137, 138, 139, 141, 143,
146, 147, 148, 150, 151, 194, 211, 213, 220, 224
Spongillina—137, 146, 147, 194
Steletta grubii — 57, 226
Stelospongus flagelliformis —113
Strobilina —109
Suberites massa — 59-61, 249
Suberitiidae —56, 59, 63
Svenzea zeai — 74
Swartschewskia papyracea — 138, 139, 146
Sycandra
— raphanus — 23, 29
Sycon
— calcaravis — 27, 30, 32, 200
— ciliatum — 23, 24, 26, 27, 29, 30, 34, 38,
227
— elegans — 27, 138
— raphanus — 20, 24, 26, 27, 31, 34, 36, 38
— sycandra 27
— charcoti 127, 128
— gurjanovae —133
— ignis — 133, 250
— tenuicapitata — 127, 128
Terpios — 56
Tentorium semisuberites — 60
Tethya
— aurantium -61-63, 195, 196, 233
— citrina — 57, 60, 61
— lincurium — 63, 216
— seyshellensis — 60, 226
— tenuisclera — 60, 226
Tethyidae
Tetilla -59, 62, 195, 220
— australe — 66
— cranium — 66
— japonica — 64-66
— schmidtii — 66
— serica — 61, 64-66, 218
Thenea — 56
Thoosa — 56, 209, 213
Trachylida —106
Trichastemma sol — 60
Ulosa-64, 73-76, 109, 118
Vaceletia cripta — 205-207
Verongia cavemicola — 226, 227
Verongida 9, 55, 56-58, 184, 243
Verticillitida —9, 55, 196, 197, 198, 206
Volvocidae — 30
Volvox — 30
Tedania Xestospongia — 56
ПРЕДМЕТНЫЙ УКАЗАТЕЛЬ
Акросома —50, 123, 154, 155, 199, 200
Аксиализация — 207
Аксонема —94, 114, 118, 166, 169, 171
Амебоциты
— гиалиновые —41, 62
— эозинофильные —41, 47, 77, 87, 90, 94,
95, 96, 98, 100, 126, 128, 146, 202
Амфибластула —23, 32, 33, 34, 166, 185, 194,
197, 208, 209, 213
Амфидиски —48, 137, 148, 149
Анатриена — 64
Апендопинакоциты —13
Апопиль-10, 12, 13, 14, 49, 180, 247
Апопинакодерма —14
Апоптоз —134, 249
Археоциты —10, 14, 16-20, 24, 50, 59, 60, 62,
63, 68, 69, 73, 76, 77, 98, 104, 108, 109, 114, 118,
123, 130, 132-134, 136, 138, 146-152, 180, 210,
213, 215, 217, 219, 221, 222, 233, 243, 249
Архетип — 254
Астры —59, 60
Атриум-10, 11, 13, 42, 219
Афодус —12, 13, 247
Базальная мембрана —152, 153, 155, 163, 164,
171, 172, 176, 177, 191, 193, 194, 209, 212, 245
Базальная ножка—114, 116, 166
Базальное тело —44, 91, 116, 166
Базопинакодерма—15, 46, 65, 98, 100, 103,
108, 133, 134, 145, 188, 211-213, 215
Бактерии — 18, 20, 23, 36, 56, 68, 75, 78, 84, 85,
92, 95, 96, 102, 110, 114, 117, 118, 121, 128, 133,
152, 156, 157, 159-161, 165-167, 172, 177, 178,
180, 202, 208-210, 225-227, 242, 243, 249
Бактериоциты —17, 18, 56, 57, 67, 68, 226
Бластогенез 136, 137, 148, 182, 219-222, 228,
233, 239
Бластоцель —30, 34, 36, 43, 46, 52, 62, 81, 82,
83, 85, 87, 161, 164, 169, 206, 208
Бластула-43, 52, 81, 82, 83, 105, 162, 196, 187,
195, 197
294
Вертикальный перенос —21, 102, 225
Вестибулюм — 10, 232
Вителлогенез 78, 80, 104, 125, 126, 132, 139,
140, 155, 156, 200, 201, 222
Водоносная система
— асконоидная—10, 11, 13, 22, 32, 36, 38,
39, 211, 217, 221, 232, 234, 244, 246, 247, 256
— лейконоидная—10-13, 22, 33, 34, 38, 39,
50, 55, 66, 76, 121, 217, 218, 244, 246, 247,
256
— сиконоидная—10-12, 22, 32, 38, 39, 50,
77, 217, 221, 244, 246, 247, 256
— силлеибидная — 10-12, 22, 38, 39, 50, 152,
244, 247
Водоносный модуль 10, 230, 233, 239
Воротничковые камеры — 12-14, 25, 48, 51, 53,
137, 209
Выводковая камера —56, 70, 71, 73, 78, 80, 82-
85, 87, ПО, 111, 125-128, 130, 131, 139, 143, 144,
145, 196, 201, 223, 226, 249
Гаструляция —34, 36, 46, 162, 196, 198, 203,
204, 207, 254
Гексактины — 48
Геммула—19, 20, 137, 148-150, 210, 220-222,
224, 225, 231, 238, 256
Геммулогенез —18, 63, 137, 139, 148-151, 189,
190, 220-222, 224, 225, 233, 255
Ген
- EfH-1 - 20
- ЕтН-3 - 20
- NK-2 — 20, 38
— proxl — 20
— ргох2 — 20
— ргохЗ — 20
— Sd-Bra — 20
— Sd-tbx — 20
- sPax-2/5/8 - 20
- SpoxTAl -20
— SrNkxD — 20, 38
Гидромедузы —106
Гистоскелет —15, 217
Глюкозаминогликаны —19
Гликоциты—17, 18
«Гнезда» —41, 42
Деляминация
— клеточная —51, 52, 187, 194, 197, 205
— морульная —71, 188, 189, 194, 196, 197,
204, 205
— поляризованная —71, 72, 129, 130, 141,
190, 206, 207
Дермальная мембрана —49
Десмосомы
— опоясывающие —19, 54, 73, 90, 114, 116,
169-174, 188, 191, 210, 212, 245, 250, 251
— септированные —19, 212, 250
Диактины —22, 23, 37, 48
Дибластула—106, 197
Диоды —152, 153
Дисферула—77, 88-90, 94, 96, 97, 102, 103,
188, 194, 196, 197, 207- 209, 244, 245
Дитерпены —103
Дробление
— анархическое — 250
— инкурвационное —30, 185, 186, 201, 202
— неупорядоченное—ПО, 190, 195, 196,
202, 221, 250
— полиаксиальное —42, 43, 83, 186, 188,
195, 197, 198, 201, 202
— псевдоспиральное — 51, 187
— радиальное —61, 62, 66, 68, 81, 162, 187,
188, 189, 195-198, 201, 202
— табличная палинтомия — 30, 186, 194,
195, 197, 198, 201, 202
— хаотическое —105, 190, 191, 195, 197,
198, 201, 202
Желточная оболочка — 201
Желточные пластинки — 148, 149
Живорождение — 208
Зародышевые листки — 203
Зародышевый пузырек — 29
Зооид-229, 230, 232, 238, 239
Иммиграция —46, 177
— мультиполярная — 188, 194, 197, 205, 206
— униполярная — 206
Инвагинация-89, 175, 188, 194, 197, 204, 205,
207
Индивид —229, 230, 232, 238, 239
Индивидуальность —229, 230, 232
Калтропы —152, 153
Кальцибластула —39, 43, 44, 46, 186, 194, 197,
208, 209, 210-214
Каротеноиды — 250
Кинетосома —44, 45, 69, 90, 114, 137, 166, 169,
171, 178, 251
Клетки
— накопительные — 221
— носительницы — 27, 28
— няньки — 27
— апопилярные—152, 155
— бутылковидные —44, 45, 47, 186
— вакуолярные —44, 45, 47, 134, 151, 152,
153, 186
— глобулярные—17, 18, 77, 102
— жгутиковые —19, 29, 31, 32-35, 37, 38,
43-47, 51, 62-64, 71, 72, 73, 75, 76, 83, 86-
ЮЗ, 107-109, 111, 113, 114, 116-121, 130-
134, 143-147, 159, 163, 164, 166, 168-170,
172, 174, 176, 180, 183, 186, 188, 189, 191,
194, 195, 203, 206, 208-214, 240, 244-246,
248-250, 252, 253
— зернистые —30, 32, 33-38, 43-45, 87, 90,
96, 105, 127, 128, 132, 186
- креста-29-31, 34-36, 38, 186, 208, 209
— материнские —33-35, 46, 57, 93-96, 128,
156, 157, 161, 166, 167, 202, 203, 208, 209
— многожгутиковые — 53, 194
— сферульные—17, 18, 34, 57, 63, 77, 94,
105, 125, 130, 132, 134, 152, 156, 157, 159,
203
Коллаген-9, 15, 16, 19, 46, 55-57, 61, 62-68,
70, 76, 77, 80, 85, 100, 105, 106, 108-110, 112,
114, 117-120, 126, 146, 156, 157, 162, 163, 170,
188, 209, 211, 238, 241, 243
- IV типа-15, 19, 153, 164, 193
Колленциты-73, 76, 77, 98, 105, 108, 121, 124,
131-134, 139, 146, 147, 153, 210, 217, 219, 238
Колония —229, 230, 232, 238, 239, 251
Компактизация — 85
Компетенция — 98, 173, 174, 176, 180
Контакты поровые — 50
Корешок жгутика —44, 114, 116, 168, 169, 171,
193
Кристаллоид внутриядерный —171, 173, 175—
177, 191, 194
Куколка —36, 46, 97, 108, 188
Кутикула-98, 120, 232, 241, 242, 255
295
Ламинин —15, 19, 153, 241
Лектины —19, 94
Лофоцит —16, 17, 57, 63, 154
Макромеры —30-32, 34, 35, 127, 128, 201
Мезохил —9, 10, 14, 15, 16, 25, 29, 32, 37, 38,
41, 47, 49, 56, 61, 68, 78, 84, 87, 94, 100, 103,
104, 109-111, 120, 122, 124, 127, 128, 131, 133,
134, 140, 143, 145, 148, 149, 151, 152, 155, 156,
159, 161, 178, 182, 202, 211, 214, 215, 216, 218,
221, 222, 223, 225-227, 236, 239, 243
Метаморфоз —36, 37-38, 46-48, 75-77, 96-102,
108, 118-120, 133-135, 147, 148, 174-181, 185,
188, 189, 190, 191, 192, 193, 194, 195, 212-216,
244, 246, 249, 253, 255
Микрооксы—121, 139
Микропиле—148, 149
Микрорабды —121
Микростронгилы —137
Миоциты —13
Модуль —230, 233, 239
Морула-61-63, 66-68, 71, ПО, 128, 157, 159,
188-191, 193, 195-198
Морфаллаксис —182
Морфогенез-6, 17-20, 37, 43, 46, 51, 52, 54,
61, 65, 71, 72, 85, 103, 106, 110, 128, 132, 141,
159, 162, 164, 176-178, 182, 183, 185, 194-198,
203-207, 211, 212, 213-217, 220, 221, 222, 225,
227, 228, 240, 244, 246, 250, 252
Нейромедиаторы —19
Оболочка оплодотворения —65, 188
Оксиастры —59, 60
Оксы-59, 64, 68, 73, 121, 136, 137, 144
Олинтус-36-38, 45-47, 185, 186, 211, 217, 246,
255
Оогенез 23-26, 41, 50, 56, 57, 60, 65, 70, 104-
105, 123, 138-140, 150, 155, 157, 190, 200, 201,
251
Оогонии —40, 201
Осевая нить —48, 55, 244
Оскулюм 10-13, 37, 42, 47, 65, 121, 132, 137,
145, 180, 211, 216, 218, 219, 221, 229-236, 238,
239, 255
Ось
— базоапикальная—103, 186-188, 191, 213
— переднезадняя —34, 44, 51, 81, 83, 87, 89,
97, 103, 132, 143, 168, 185, 189, 190, 207, 213,
215
296
Парафилия —193, 195, 198, 244
Паренхимула — 55, 62, 63, 69, 73, 77, 88-90, 97,
98, 102, 103, 107, 109, 113, 121, 132, 133, 144,
146, 180, 188-192, 194-198, 207-216, 240, 249-
253
Пентактины — 48
Пинакодерма —9, 10, 14, 15, 29, 37-39, 41, 65,
66, 146, 152, 153, 209, 211, 217, 227, 255
Пинакоциты 9, 10, 12-14, 17, 19, 25, 29, 37, 47,
68, 90, 108, 132, 139, 143, 149, 157, 176, 178, 187,
190, 210, 211, 217, 255, 256
Питающие клетки —25, 27, 33, 34, 57, 78, 139,
148, 187, 188, 190, 194
Плакула —61, 196, 240
План развития — 254
План строения — 207, 208, 230, 254
Плацентарная мембрана — 30-32
Половые клетки — 40, 41, 50, 69, 73, 78, 104,
214, 137, 150, 184, 200, 225, 249
Полость дробления —51, 71, 81, 105, 127, 186,
188
Пороциты —10, 40, 217, 218
Поры-10, 12, 47, 49, 66, 121, 180, 211, 218,
230, 231, 236, 242, 247
Постличинка —76, 97-99, 108, 118, 134, 174-
176, 180, 211
Почки-39, 63, 66, 77, 136, 151, 181, 182, 221,
222, 231, 233, 239
Почкование —23, 38, 39, 54, 59, 63, 66, 103, 108,
182, 186-189, 191, 194, 220, 221, 222, 231, 233,
234, 239
Предличинка—73, 81, 86, 106, 111, 112, 143,
162, 164, 165, 173, 187, 207
Преолинтус —36, 38
Прозодус — 12
Прозопиль—10, 12-14, 247
Прозопинакодерма —14
Прозопинакоциты —10
Пронуклеус —27, 29
Пронуклеолярные тела — 85
Протеогликаны — 19, 41, 241
Протоспонгий 240, 241, 243, 244, 250
Псевдобластула —67, 69, 196, 197, 205, 208,
209, 249
Псевдогаструла — 34
Псевдогаструляция — 34
Рабды —148
Рагон-68, 97, 100, 102, 103, 145, 176, 178, 180,
182, 188, 191, 192, 211, 215, 217, 241, 246, 255,
256
Рафиды —121
Решетчатый орган — 231, 232
Серотонин —19, 134
Сигмы-56, 64, 121, 136, 137
Синапоморфии —185, 150
Синцитий 10, 12, 13, 14, 19, 48-51, 53, 54, 188,
194, 212, 248
Склеробласты — 37, 46, 51, 66, 143
Склероциты - 16, 17, 19, 38, 51, 71, 72, 73, 128,
130, 131, 132, 141, 143, 146-149, 153, 180, 186,
204, 210, 244
Сперматида — 69, 123, 124
Сперматозоид — 27, 69, 70, 137, 154, 155, 194,
200
Сперматоциста —50, 69, 78, 104, 109, 123, 124,
137, 153-155, 199
Спермиогенез —123, 154
Спермиоциста —25, 27, 28, 29
Спонготип — 258
Спонгоцель — 11
Спонгоциты —16, 17, 108, 121, 149
Стаурактины — 48, 53
Стеролы—103, 109
Стеррастры — 59, 60
Стерробластула—196, 250
Стили — 68
Стомобл астула —30-33, 185, 186, 194, 197, 198,
207
Стронгилы — 68, 122, 137
Субдермальные полости —14, 76, 218, 236
Субтилостили — 60
Сферрастры — 59, 60
Схизоцелия —206, 207
Тезоциты —19, 148-150
Тенасцин —15, 153
Тетрактины — 22, 23, 39, 48
Тилостили — 59, 60, 63, 122
Тип развития —185-190, 193, 194, 213, 250
Токсы —121, 136, 137
Трабекул л ярная сеть — 148
Триактины —22, 23, 39, 48
Триены — 64
Триоды —152
Трихимелла—50, 51, 53, 90, 186-188, 194, 196,
197, 208-210
Трофоцит-50, 70, 126, 139, 149, 190, 201, 249
Узловые тела 12, 13
Униполярная пролиферация —196, 197, 205,
206, 207
Фагоцитоз —17, 20, 24, 25, 31, 41, 56, 61, 70,
75, 76, 78, 94, 100, 102, 105, 110, 118, 123-125,
134, 139, 140, 143, 148, 150, 180, 188-190, 201,
210, 213, 214, 225, 226, 243, 249, 252, 253
Фиалопор —29, 30, 32, 33
Фибронектин — 19, 241, 242
Филотипическая стадия — 254-256
Флавин — 250
Фолликул —84, 153, 156, 157, 160, 163-165,
172, 201, 202, 226
Фолликулярный эпителий — 201
Хелы— 122
Хоанобласты — 38, 44, 47, 49, 66, 89, 98, 101,
108, 116, 134, 147, 178, 212, 213, 217, 219
Хоанодерма—10-12, 14, 15, 24-26, 29, 30, 32,
39, 41, 42, 47, 152, 153, 186, 204, 211, 227
Хоаносинцитий —13, 51
Хоаносома —66, 68, 70, 73, 104, 110, 121, 122,
137, 139, 150, 201, 221, 255
Хоаноцит 9-12, 14-17
Хоаноцитные камеры
— афодальные—12, 13, 55, 152
— диплоидальные — 12, 13, 55, 152
— эврипильные—12, 13, 50, 152
Целобластула —39, 62, 88, 89, 97, 102, 162, 163,
186, 193, 197, 208, 250
Цинктобластула—153, 166, 193, 194, 197, 208,
210, 213
Цистенциты —17, 18
Эвагинация —182
Эквифинальность —195
Экзопинакодерма —10, 14, 29, 38, 39, 46, 65,
76, 97-100, 102, 103, 108, 145, 178, 182, 188,
204, 211-215, 217, 218, 232
Экзотилоты — 59
Экскурвация-31-34, 185, 186, 194, 195, 197,
203, 205, 207
Эктосома-59, 77, 121, 136, 182, 255
Эмбриоадаптация — 57
Эмбриональная капсула—30
Эмбрионизация — 251
Эмиграция мультиполярная —194, 197, 205,
206
Эндопинакодерма —14, 140, 156, 182, 188, 216
Эндосимбионты — 20, 121, 159, 202, 243
Эпиболия—129, 205
Эпиморфоз — 221, 233
297
Эпителий-44, 90, 106, 111, 114, 131, 132, 143,
146, 153, 176, 201, 212, 210, 240, 250
Эстуарий —150, 222
Эуастры — 59
Ядрышковые амебоциты —123, 124, 132, 134,
217
Яйцекладущие—21, 56-59, 61, 64, 66, 67, 122,
126, 128, 156, 166, 186, 189, 196, 200, 201, 203,
208, 225, 226, 249, 250
Яйцеживорождение —18, 21, 22, 39, 50, 55-58,
61, 62, 63, 69, 77, 80, 86, 109, 113, 121, 137, 153,
189, 198, 200-202, 208, 251
Яйцерождение — 55, 57, 58, 59, 69, 121, 208, 251
Яйца
— изолецитальные —105, ПО, 185-188, 190
— олиголецитальные — 58, 61, 65, 105, ПО,
185-189, 196
— полилецитальные — 41, 50, 70, 188-190
— телолецитальные — 126, 189, 207
Якорьки —121, 122
ОГЛАВЛЕНИЕ
Предисловие...................................................................... 5
Введение. Общая характеристика губок............................................. 8
Организация и таксономическая структура губок.............................. -
Водоносная система........................................................ 10
Тканевая организация губок и пластичность тела............................ 14
Некоторые ультраструктурные и молекулярно-биологические характеристики ... 19
Эндосимбиотические бактерии............................................... 20
ЧАСТЬ 1. ЧАСТНАЯ ЭМБРИОЛОГИЯ ГУБОК
Глава 1. Развитие губок класса Calcarea Bowerbank, 1864......................... 22
1.1. Подкласс Calcaronea Bidder, 1898................................
Гаметогенез............................................................. 24
Оплодотворение.......................................................... 27
Эмбриональное развитие.................................................. 29
Личинка................................................................. 34
Постэмбриональное развитие.............................................. 36
Метаморфоз.............................................................. 37
Бесполое размножение.................................................... 38
1.2. Подкласс Calcinea Bidder, 1898....................................... 39
Гаметогенез............................................................. 40
Эмбриональное развитие.................................................. 42
Личинка................................................................. 43
Метаморфоз.............................................................. 46
Глава 2. Развитие губок класса Hexactinellida Schmidt, 1870..................... 48
2.1. Гаметогенез........................................................ 50
2.2. Эмбриональное развитие............................................. 51
2.3. Личинка............................................................. -
2.4. Бесполое размножение............................................... 54
Глава 3. Развитие губок класса Demospongiae Sollas, 1885..................... 55
3.1. Репродуктивные стратегии Демоспонгий и проблемы их таксономии (яйцекла-
дущие Demospongiae).................................................... -
3.2. Отряд Hadromerida Topsent, 1894...................................... 59
Гаметогенез.............................................................. -
Эмбриональное развитие.................................................. 61
Бесполое размножение.................................................... 63
3.3. Отряд Spirophorida Bergquist, Hogg, 1969............................. 64
Гаметогенез............................................................. 65
Оплодотворение........................................................... -
Эмбриональное развитие.................................................. 66
Бесполое размножение...............................................
3.4. Отряд Chondrosida Boury-Esnault, Lopes, 1985 ........................ 67
3.5. Отряд Halichondrida Gray, 1867....................................... 68
299
Гаметогенез......................................................... 69
Эмбриональное развитие.............................................. 70
Личинка............................................................. 73
Метаморфоз.......................................................... 75
Бесполое размножение................................................ 77
3.6. Отряд Halisarcida Bergquist, 1996................................. -
Гаметогенез......................................................... 78
Эмбриональное развитие.............................................. 80
Личинки............................................................. 89
Метаморфоз.......................................................... 96
3.7. Отряд Dendroceratida Minchin, 1900.............................. 103
Гаметогенез........................................................ 104
Эмбриональное развитие............................................. 105
Личинка............................................................ 106
Метаморфоз......................................................... 108
Бесполое размножение................................................. -
3.8. Отряд Dictyoceratida Minchin, 1900................................ -
Гаметогенез........................................................ 109
Эмбриональное развитие............................................. 110
Личинка............................................................. ИЗ
Метаморфоз......................................................... 118
3.9. Отряд Poecilosclerida Topsent, 1928............................. 121
Гаметогенез........................................................ 123
Выводковая камера.................................................. 126
Эмбриональное развитие............................................. 127
Личинка............................................................ 132
Метаморфоз......................................................... 133
Бесполое размножение............................................... 136
3.10. Отряд Haplosclerida Topsent, 1928 ............................... -
Гаметогенез........................................................ 137
Эмбриональное развитие............................................. 141
Личинка............................................................ 143
Метаморфоз......................................................... 146
Бесполое размножение............................................... 148
Глава 4. Развитие губок Homoscleromorpha. Отряд Homosclerophorida Dendy,
1905................................................................... 152
4.1. Гаметогенез................................................... 154
4.2. Фолликул...................................................... 156
4.3. Эмбриональное развитие........................................ 157
4.4. Личинка....................................................... 165
4.5. Метаморфоз.................................................... 174
4.6. Бесполое размножение.......................................... 182
ЧАСТЬ 2. ТЕОРЕТИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ ЭМБРИОЛОГИИ ГУБОК
Глава 5. Опыт типизации развития Губок (Porifera) и ее филогенетическое
значение............................................................... 183
5.1. Типы развития современных губок................................... -
5.2. Сравнительный анализ эмбрионального развития и ранняя радиация губок 195
300
Глава 6. Сравнительный анализ индивидуального развития губок.............. 199
6.1. Гаметогенез...................................................... -
6.2. Эмбриогенез.................................................... 201
Дробление........................................................... -
Личиночный морфогенез. Проблема зародышевых листков и гаструляции у гу-
бок. Можно ли морфогенетические движения в раннем развитии сво-
дить к гаструляции?........................................ 203
6.3. Постэмбриональное развитие..................................... 208
Личинки............................................................. -
Метаморфоз........................................................ 210
6.4. Развитие водоносной системы.................................... 217
6.5. Рост........................................................... 219
6.6. Бесполое размножение........................................... 220
6.7. Структура жизненного цикла в зависимости от экологических условий. 223
6.8. Вертикальный перенос бактерий.................................. 225
6.9. Причины своеобразия онтогенеза у губок......................... 227
Глава 7. Проблема колониальности, модулярности, индивидуальности губок
в связи с особенностями их организации и морфогенезов при
росте и бесполом размножении.............................................. 229
7.1. Морфологические особенности...................................... -
7.2. Функциональные особенности..................................... 230
7.3. Морфогенетические особенности.................................. 232
7.4. Иммунологические особенности................................... 238
Глава 8. Основные закономерности и направления эволюции губок и их ин-
дивидуального развития.................................................... 240
8.1. Ранняя эволюция губок............................................ -
8.2. Эволюция развития при половом размножении у губок.............. 249
Проблема плана строения, прототипа и филотипической стадии у Porifera (вместо за-
ключения) ................................................................ 254
Литература................................................................ 257
Перечень латинских названий............................................... 290
Предметный указатель...................................................... 294
CONTENTS
Preface............................................................................. 5
Introduction........................................................................ 8
Organisation and and taxonomical structure of sponges.......................
Aquiferous system............................................................ 10
Tissue organization and body plasticity...................................... 14
Some ultrastructural and molecular-biological characteristics................ 19
Endosymbiotic bacteria....................................................... 20
PART 1. SPONGES EMBRYOLOGY DESCRIPTION
Chapter 1. Development of Calcarea Bowerbank, 1864 ......................... 22
1.1. Subclass Calcaronea Bidder, 1898......................................... -
Gametogenesis........................................................... 24
Fecundation............................................................. 27
Embryonic development................................................... 29
Larva................................................................... 34
Postembryonic development............................................... 36
Metamorphosis........................................................... 37
Asexual reproduction.................................................... 38
1.2. Subclass Calcinea Bidder, 1898.......................................... 39
Gametogenesis........................................................... 40
Embryonic development................................................... 42
Larva................................................................... 43
Metamorphosis........................................................... 46
Chapter 2. Development of Hexactinellida Schmidt, 1870 ........................ 48
2.1. Gametogenesis...................................................... 50
2.2. Embryonic development.............................................. 51
2.3. Larva............................................................... -
2.4. Asexual reproduction............................................... 54
Chapter 3. Development of Demospongiae Sollas, 1885......................... 55
3.1. Reproductive strategy of Demospongiae and problems of their taxonomy
(oviparous demosponges)....................................................... -
3.2. Order Hadromerida Topsent, 1894 ........................................ 59
Gametogenesis............................................................ -
Embryonic development................................................... 61
Asexual reproduction.................................................... 63
3.3. Order Spirophorida Bergquist & Hogg, 1969............................... 64
Gametogenesis........................................................... 65
Fecundation.............................................................. -
Embryonic development................................................... 66
Asexual reproduction..................................................... -
3.4. Order Chondrosida Boury-Esnault & Lop£s, 1985 .......................... 67
3.5. Order Halichondrida Gray, 1867.......................................... 68
302
Gametogenesis........................................................... 69
Embryonic development................................................... 70
Larva................................................................... 73
Metamorphosis........................................................... 75
Asexual reproduction.................................................... 77
3.6. Order Halisarcida Bergquist, 1996........................................ -
Gametogenesis........................................................... 78
Embryonic development................................................... 80
Larva................................................................... 89
Metamorphosis........................................................... 96
3.7. Order Dendroceratida Minchin, 1900..................................... 103
Gametogenesis.......................................................... 104
Embryonic development.................................................. 105
Larva.................................................................. 106
Metamorphosis.......................................................... 108
Asexual reproduction..................................................... -
3.8. Order Dictyoceratida Minchin, 1900....................................... -
Gametogenesis.......................................................... 109
Embryonic development.................................................. Ill
Larva.................................................................. 113
Metamorphosis.......................................................... 118
3.9. Order Poecilosclerida Topsent, 1928.................................... 121
Gametogenesis.......................................................... 123
Follicle............................................................... 126
Embryonic development.................................................. 127
Larva.................................................................. 132
Metamorphosis.......................................................... 133
Asexual reproduction................................................... 136
3.10. Order Haplosclerida Topsent, 1928....................................... -
Gametogenesis.......................................................... 137
Embryonic development.................................................. 141
Larva.................................................................. 143
Metamorphosis.......................................................... 146
Asexual reproduction................................................... 148
Chapter 4. Development of Homoscleromorpha. Order Homosclerophorida Dendy,
1905.............................................................................. 152
4.1. Gametogenesis..................................................... 154
4.2. Follicle.......................................................... 156
4.3. Embryonic development............................................. 157
4.4. Larva............................................................. 165
4.5. Metamorphosis..................................................... 174
4.6. Asexual reproduction.............................................. 182
PART 2. THEORETICAL ASPECTS OF SPONGE’S DEVELOPMENT
Chapter 5. Developmental typization of recent sponges and its significance for
poriferan phylogeny............................................................... 183
5.1. Developmental types of recent sponges.................................... -
5.2. Comparative analysis of embryonic development and primary evolutional sponges’
divergence................................................................. 195
303
Chapter 6. Comparative analysis of sponge ontogenesis.............................. 199
6.1. Gametogenesis............................................................
6.2. Embryogenesis............................................................ 201
Cleavage.................................................................
Larval morphogenesis. The problem of «embryonic layers» and «gastrulation» in
sponges........................................................... 203
6.3. Postembryonic development................................................ 208
Larvae..................................................................... -
Metamorphosis............................................................ 210
6.4. Auriferous system development............................................ 217
6.5. Growth................................................................... 219
6.6. Asexual reproduction..................................................... 220
6.7. Life cycle correlation with ecology...................................... 223
6.8. Vertical transmission.................................................... 225
6.9. Epilogue: causes of sponge ontogenesis singularity....................... 227
Chapter 7. Problems of coloniality, modularity, and individuality in Sponges and
special features of their morphogenesis during growth and asexual
reproduction......................................................................... 229
7.1. Morphological features...................................................
7.2. Functional features...................................................... 230
7.3. Morphogenetic features................................................... 232
7.4. Immunological features................................................... 238
Chapter 8. The main objective laws and directions of sponges evolution............. 240
8.1. Early sponge evolution...................................................
8.2. Evolution of sponges’ embryonic development.............................. 249
Epilogue: The problem of body plan, prototype and phylotypic stage in Porifera....... 254
Literature........................................................................... 257
List of Latin names.................................................................. 288
List of terms........................................................................ 292
Научное издание
Александр Вадимович Ересковский
СРАВНИТЕЛЬНАЯ ЭМБРИОЛОГИЯ ГУБОК (PORIFERA)
Редактор Е. В. Васильева
Художественный редактор Е. И. Егорова
Корректор Т. Г. Павлова
Лицензия ИД К® 05679 от 24.08.2001
Подписано в печать 12.07.2005. Формат 70 х 1001/i6.
Печать офсетная. Усл.печ.л. 24,51. Заказ 135.
Издательство СПбГУ. 199034, Санкт-Петербург, Университетская наб., 7/9.
Тел. (812)328-96-17; факс (812)328-44-22
E-mail: editor@unipress.ru www.unipress.ru
Типография Издательства СПбГУ. 199061, С.-Петербург, Средний пр., 41.