Автор: Реунов А.А.
Теги: общая и теоретическая биология зоология биология
ISBN: 5-02-033687-4
Год: 2005
Текст
iJi).
у
*
РОССИЙСКАЯ АКАДЕМИЯ НАУК
ДАЛЬНЕВОСТОЧНОЕ ОТДЕЛЕНИЕ
ИНСТИТУТ БИОЛОГИИ МОРЯ
А.А. Реунов
Сперматогенез
многоклеточных
животных
е
МОСКВА НАУКА 2005
УДК 573
ББК 28.67
Р44
Ответственный редактор
академик ВЛ. КАСЬЯНОВ
Рецензенты:
доктор биологических наук В.Н. ИВАНКОВ,
доктор биологических наук В.В. ЮШИН
Реунов А. А.
Сперматогенез многоклеточных животных / А.А. Реунов ; [отв. ред. В.Л. Кась-
янов] ; Ин-т биологии моря. - М.: Наука, 2005. - 123 с. - ISBN 5-02-033687-4 (в пер.).
В монографии на основе литературных и оригинальных данных обсуждаются вопросы эволюции
сперматозоидов, полиморфизм мужских гамет, терминологические проблемы сравнительной спермато-
логии и представление о сперматогенезе Metazoa. На примере ряда видов беспозвоночных и позвоночных
проведен анализ ультраструктурных особенностей дифференциации примитивных, модифицированных
и аберрантных сперматозоидов. Предложена концепция эволюции спсрматогенных клеток, согласно ко-
торой жгутиковость последних является плезиоморфным признаком. По мнению автора, в филогенезе
многих таксонов произошел переход от анцестральной категории, образно характеризуемой как “жгути-
ковый” сперматогенез, к типу “специализированного” сперматогенеза, при котором сперматогенныс
клетки свободны от структурного сходства с архаичной жгутиковой клеткой. Книга иллюстрирована ри-
сунками и электронограммами.
Для цитологов, зоологов, эмбриологов, интересующихся вопросами репродуктивной биологии, а
также студентов биологических факультетов.
ТП 2005-11-118
Reunov А.А.
Spermatogenesis of multicellular animals I A.A. Reunov ; [Ed. by V.L. Kas’yanov] ;
Institute of Marine Biology. - Moscow : Nauka, 2005. - 123 p. - ISBN 5-02-033687-4
(incloth).
The monograph presents literature and original data on sperm evolution, polymorphism of male gametes, ter-
minological problems and metazoan spermatogenesis. Using a wide range of invertebrate and vertebrate species, an
analysis of ultrastructural features of primitive, modified and aberrant spermatozoa differentiation was conducted.
The author offers the concept of evolution of spermatogenic cells suggesting that flagellation of latter is a ple-
siomorphic sign. Correspondingly phylogenesis of numerous taxa might display a transition from the ancestral
category, characterised as “flagellate” spermatogenesis, to the type of "specialized” spermatogenesis when spermato-
genic cells are free of similarity to the archaic flagellate cell. The book is abundantly illustrated with drawings and
micrographs.
For cytologists, zoologists and embryologists who are interested in reproductive biology questions, and for stu-
dents of biological faculties.
ISBN 5-02-033687-4 © Российская академия наук, 2005
© Реунов А.А., 2005
© Редакционно-издательское оформление.
Издательство “Наука”, 2005
ОТ АВТОРА
Идея этой книги родилась из кажущегося ничтожным по своему значению
факта обнаружения жгутиков у сперматогенных клеток некоторых морских
беспозвоночных. Первой реакцией моих коллег в России и за рубежом при об-
народовании данной особенности был скепсис, который в процессе дискуссии
закономерно сменялся благосклонной солидарностью. Например, профессор
Родезского университета Южной Африки Элан Ходсон сначала отказался счи-
тать демонстрируемые мною жгутиковые клетки брахиопод и двустворчатых
моллюсков сперматогониями на том основании, что согласно общепризнанно-
му мнению, изложенному в учебниках цитологии, формирование жгутиков
сперматозоидов всегда начинается на заключительном этапе сперматогенеза -
в сперматидах. Позднее Элан признал, что и более ранние сперматогенные
клетки могут быть жгутиковыми, но это произошло только после того, как я
показал ему его собственную статью, в которой на фото был очевиден жгути-
ковый сперматогоний в гонаде хитона. С удивлением глядя на странный жгу-
тик, Элан Ходсон согласился с существованием феномена, который далее об-
разно характеризуется как “жгутиковый сперматогенез” и с того момента стал
первооткрывателем этого явления у хитонов.
Я благодарен случайно обнаруженным жгутикам за несомую ими значи-
мость, в конечном итоге позволившую сформулировать гипотезу эволюции га-
метогенных клеток. В некоторой степени их заслуга есть и в том, что работа на
великолепных берегах Дальнего Востока России, на знойных флоридских пля-
жах Смитсониановской морской биологической станции, в бритвенно-скали-
стых прибойных зонах Южной Африки и у полного глубокого тепла Южно-Ки-
тайского моря Гонконга сделала мою научную жизнь экзотично-интересной и
насыщенной знакомствами с прекрасными людьми разных национальностей.
С огромным удовольствием я выражаю признательность своему учителю в
области гаметогенеза профессору А.Л. Дроздову, директору Института биологии
моря ДВО РАН академику В.Л. Касьянову, члену-корреспонденту РАН В.В. Ма-
лахову, члену-корреспонденту РАН А.В. Адрианову, профессору В.В. Исаевой,
профессору Э.Н. Ходсону, профессору М.Е. Райс, профессору В.Л. Клепал, про-
фессору Р.С.С. By, доктору философии Д.В.Т. Ау, к.б.н. А.В. Чернышеву, к.б.н.
С.Ш. Даутову, к.б.н. Е.Е. Костиной, аспирантам О.В. Юрченко, С.Ю. Незнановой,
Я.Н. Александровой и А.В. Калачеву за совместные исследования сперматогене-
за у некоторых представителей многоклеточных животных. Я признателен про-
фессору А.В. Реунову, профессору Д.М. Кумминсу и профессору Б.А. Афцелиу-
су за ценные советы, данные мне в процессе написания этой монографии.
ВВЕДЕНИЕ
На биологических факультетах гаметогенез у многоклеточных жи-
вотных традиционно преподается как часть эмбриологии. Начало этой
традиции затеряно в том далеком времени, когда эмбриологи носили па-
рики и исследовали свои объекты в светооптическом приборе, изобре-
тенном гениальным А. ван Левенгуком. Судя по хронологии развития
цитологических исследований, формирование копошащихся живчиков
довольно долго представлялось второстепенным процессом, лишь пред-
восхищавшим великолепную и загадочную цепь событий, начинающую-
ся после проникновения живчика в яйцеклетку. Несмотря на бурное раз-
витие эмбриологии, даже на рубеже XIX и XX столетий только
некоторые ученые исследовали дифференциацию половых клеток, де-
лая это в очень ограниченном круге животных. Однако в XX в. ультра-
структурные, биохимические, молекулярно-биологические и генетиче-
ские аспекты гаметогенеза у различных представителей Metazoa стали
объектом широчайшего интереса, и сегодня область науки, которая ус-
ловно может быть охарактеризована как “гаметология”, пожалуй, обре-
ла статус равнозначный эмбриологии.
Одним из направлений гаметологии является сравнительная спермато-
логия. Развитие электронной микроскопии выявило значительное разнооб-
разие ультраструктуры мужских гамет, исследованию которых было посвя-
щено большое количество публикаций. Совокупность накопленных ультра-
структурных данных позволила итальянскому “сперматологу” Б. Баччетти
[Baccetti, 1984] сформулировать концепцию эволюции сперматозоидов мно-
гоклеточных животных, которая с некоторыми неизбежными дополнения-
ми пользуется признанием и сегодня.
Несмотря на успехи в области понимания эволюционных преобразова-
ний морфотипов зрелых мужских гамет, в сравнительной сперматологии все
еще отсутствует концепция эволюции ранних сперматогенных клеток -
сперматогониев, сперматоцитов и сперматид, благодаря довольно длитель-
ной дифференциации которых и происходит формирование сперматозои-
дов. В данной книге внимание читателей привлечено к вопросу эволюции
именно этих клеток, которая, по мнению автора, происходила наряду с эво-
люцией дифференцированных гамет.
Согласно современным представлениям, главным вектором эволю-
ции сперматозоидов является последовательная трансформация прими-
тивного морфотипа в модифицированный, а модифицированного -
4
Б
Рис. 1. Представление о наиболее выраженном направлении эволюции сперматозоидов мно-
гоклеточных животных [схематизированно А. А. Реуновым по: Baccetti, 1984]
А - примитивный сперматозоид; Б - модифицированный сперматозоид; В - наиболее апоморфный
вариант аберрантного сперматозоида, в котором отсутствие акросомы и жгутика является результатом
эволюционной редукции данных структур
а - акросома, я - ядро, м - митохондрия, дц - дистальная центриоль, пц - проксимальная центриоль,
ж - жгутик, с - дополнительные структуры, х - хвостовой аппарат
5
в аберрантный (рис. 1 A-В). Примеры полной или частичной реализации
этой простой формулы прослеживаются во многих таксонах многокле-
точных животных. Для того, чтобы нагляднее продемонстрировать суть
преобразований, вероятно, произошедших в ультраструктуре ранних
сперматогенных клеток, сперматогенез в данной книге рассматривается
путем последовательного сопоставления примеров дифференциации ка-
ждого из трех морфотипов мужских гамет, привлеченных из филогенети-
чески удаленных групп.
Глава 1
ПРЕДСТАВЛЕНИЯ ОБ ЭВОЛЮЦИИ СПЕРМАТОЗОИДОВ
МНОГОКЛЕТОЧНЫХ ЖИВОТНЫХ
Открытие сперматозоидов было сделано изобретателем светооптиче-
ской оптики нидерландцем А. ван Левенгуком в 1677 г. Этот исследователь,
обнаруживший царство Protozoa, принял движущиеся клетки за разновид-
ность простейших. Так как объектом исследования были пациенты, боль-
ные сифилисом, то именно новым “анималькулям” А. ван Левенгук припи-
сал роль возбудителей страшного заболевания. Впоследствии он установил,
что данные “простейшие” являются нормальным компонентом семени лю-
дей, собак, птиц и других животных [по: Baccetti, 1984].
Термин “сперматозоид” впервые был введен К. Бэром в 1827 г. [по: Да-
нилова, 1977]. Первый тезис сравнительной сперматологии принадлежит А.
фон Келликеру [Kolliker, 1841 - по: Afzelius, 1984], который заключил, что
семя различных животных содержит подвижные спермин, морфология ко-
торых варьирует в очень узких пределах. Это положение было опровергну-
то Г. Ретциусом [Retzius, 1904 - по: Franzen, 1956], который провел сравни-
тельный анализ сперматозоидов представителей различных групп живот-
ных и показал их бесконечные вариации. Этот исследователь пришел к вы-
воду, что в природе не существует даже двух видов беспозвоночных или по-
звоночных с одинаковыми сперматозоидами, чем сформулировал основопо-
лагающий принцип видовой специфичности морфологии мужских гамет.
Ему понадобилось увидеть сперматозоиды всего лишь нескольких десятков
видов животных, чтобы прийти к заключению, которое не опровергнуто
до сих пор. Действительно, пока не найден ни один пример структурного
совпадения сперматозоидов у разных, даже близких, видов. Г. Ретциус
[Retzius, 1904 - по: Franzen, 1956] обнаружил, что многие примитивные мор-
ские организмы, использующие наружный способ осеменения, имеют спер-
матозоиды довольно простого типа и назвал этот тип “примитивным”. Муж-
ские гаметы, которые выглядели более сложными по сравнению с прими-
тивным морфотипом, он охарактеризовал как “модифицированные” и
“аберрантные” [Retzius, 1904; 1909 - по: Franzen, 1956]. Считается [Afzelius,
1984], что именно этот первый опыт выделения морфологических вариаций
сперматозоидов положил начало ликвидации хаоса в сперматологии.
С 50-х г. XX в. наиболее заметный вклад в развитие сравнительной спер-
матологии был внесен последователем Г. Ретциуса зоологом А. Франзеном,
который стал автором концепции, предполагающей существование корре-
ляции между морфологией сперматозоидов и способом осеменения. При ис-
следовании мужских гамет в широком ряду морских обитателей, он подтвер-
7
дил предположение Ретциуса о том, что примитивными сперматозоидами
обладают беспозвоночные с наружным осеменением. Благодаря его наблю-
дениям стало очевидно, что организмы с усложненными типами осеменения
(наружно-внутреннее или внутреннее) имеют преимущественно модифици-
рованные сперматозоиды с удлиненными головками или аберрантные муж-
ские гаметы, отличающиеся как от примитивных, так и от модифицирован-
ных спермиев [Franzen, 1955; 1956; 1970]. Представление о трех основных ти-
пах мужских гамет (примитивный, модифицированный, аберрантный), по-
степенно формируемое работами Г. Ретциуса [Retzius, 1904 - по: Franzen,
1956], А. Франзена [Franzen, 1955; 1970], Б. Баччетти и Б. Афелиуса
[Baccetti, Afzelius, 1976], легло в основу теории эволюции сперматозоидов
многоклеточных животных, окончательно сформулированной Б. Баччетти
[Baccetti, 1984; 1985].
В соответствии с этой теорией наружное осеменение и примитивный
сперматозоид (рис. 1 А), который у различных Metazoa конвергентно соот-
ветствует морфотипу, определяемому наличием пулевидной головки с отхо-
дящим от нее жгутиком (9 + 2), являются исходными категориями репродук-
тивной эволюции. У беспозвоночных, для которых наружное осеменение
не является возможным в силу специфических условий обитания (в толще
донного грунта, тесном пространстве трубки и др.) или небольших размеров
тела, сформировались различные способы наружно-внутреннего, а затем и
внутреннего способов осеменения, предвосхищающих становление настоя-
щей копуляции. Одним из переходных репродуктивных паттернов является
передача сперматофора. В примитивном варианте самец просто оставляет
сперматофор в месте, в котором его находит самка, при таком половом ак-
те партнеры даже не встречаются друг с другом [Lipovsky et al., 1957 - по:
Baccetti, Afzelius, 1976]. Более прогрессивные варианты передачи спермато-
фора сопровождаются его фиксацией на теле самки или даже его введением
в женские половые пути, что повышает успех процесса осеменения. В неко-
торых случаях возможен перенос сперматофора путем прокалывания стен-
ки тела, что называется дермальной или гиподермальной импрегнацией
[Whitman, 1889; Manton, 1938 - по: Baccetti, Afzelius, 1976]. Другой переход-
ной разновидностью внутреннего осеменения является псевдокопуляция,
при которой встреча гамет происходит в толще наружного слизистого коко-
на. Собственно копуляцией считается процесс внутреннего осеменения, при
котором используются половые органы, а сперматозоиды переносятся в
толще жидкости, вырабатываемой специализированными железами [см.
Baccetti, Afzelius, 1976; Baccetti, 1984].
Как резюмировано в совместной монографии Б. Баччетти и Б. Афцели-
уса [Baccetti, Afzelius, 1976], становление способов осеменения, отличных от
наружного, сделало условия движения мужских гамет более сложными. Так,
покидая сперматофор, сперматозоиды выполняют перемещение, специфика
которого различна у разных представителей. У некоторых беспозвоночных
они движутся по телу самки в поисках полового отверстия, а у других - про-
двигаются в толще паренхимы или в половых протоках. В условиях псевдо-
копуляции и копуляции мужские гаметы находятся в вязкой среде. Во всех
подобных случаях им приходится преодолевать значительное механическое
сопротивление. Следствием появления осложненных условий явилась моди-
8
фикация примитивного морфотипа, на основе которого возникли спермато-
зоиды, имеющие удлиненное ядро и хвостовой аппарат, усиленный дополни-
тельными структурами и муфтообразным расположением митохондрий. Не-
смотря на филогенетически сопряженное разнообразие таких клеток, их
строение в различных таксонах в общих чертах подчинено единому морфо-
типу, который принято характеризовать как “модифицированный сперма-
тозоид” (рис. 1 Б). Таким образом, на определенном этапе появилась более
мощная модель репродуктивной клетки [см. Baccetti, Afzelius, 1976; Baccetti,
1984; 1985].
Согласно концепции Б. Баччетти [Baccetti, 1984], дальнейший ход эво-
люции определялся развитием форм внутреннего осеменения, в процессе со-
вершенствования которых прогрессировал комплекс благоприятных усло-
вий взаимодействия гамет. Одним из следствий становления рациональных
репродуктивных способов явилось ослабление необходимости в активном
движении. Такие механические факторы как оснащение жгутика дополни-
тельным количеством микротрубочек или фибрилл, объединение митохон-
дрий в спиральные ленты или удлиненные конгломераты, только у некото-
рых современных форм многоклеточных служат усилению двигательной
активности. В большинстве же случаев периаксонемальные структуры, при-
сутствующие в хвостовых аппаратах модифицированных сперматозоидов,
выполняют скелетную функцию, не направлены на усиление кинетических
свойств, а часто и ограничивают их [Fawcett, Ito, 1965; Baccetti et al., 1976; Да-
нилова, 1978; Baccetti, 1984; 1985]. В эволюции сперматозоидов многих так-
сонов осуществилось не просто ограничение, а резкое ослабление подвиж-
ности, “методом” которого явилось появление измененных аксонемальных
формул, таких, например, как 9 + 0, 9+1,9 + 3, 9 + 4, 9 + 5, 9 + 7, а также та-
ких как 12 + 0, 18 + 0 и многих других [см. Baccetti et al., 1969; Данилова, 1978;
Afzelius, 1982; Baccetti, 1984]. Еще более радикальным средством редукции
жгутиков стало их полное исчезновение в результате чего появились без-
жгутиковые формы мужских гамет, неподвижных или передвигающихся
амебоидно [Baccetti, 1984; 1985].
Одним из постулатов, внедренных в сперматологию Б. Баччетти
[Baccetti, 1984], является представление о том, что в эволюции акросом спер-
матозоидов многоклеточных животных также существует тенденция к уп-
рощению строения и полному исчезновению. Итальянский исследователь
предположил, что в результате становления рациональных форм осемене-
ния происходило упрощение яйцевых оболочек, в результате чего начала
ослабевать необходимость в их активном преодолении, что явилось причи-
ной редукции акросом в некоторых ветвях Metazoa. Этой гипотезе были со-
звучны данные о том, что, например, у насекомых Diptera наблюдается эво-
люция от акросом с перфораториумами к более простым акросомам без
перфораториумов [Dallai et aL, 1984]. Позитивным аргументом явилось и то,
что у позвоночных прослеживается переход от акросомы, функционирую-
щей по классическому типу с образованием актинового филамента [Franklin,
1970; Cherr, Clark, 1984], к более упрощенному варианту акросомной реак-
ции в виде везикуляции мембраны шапочковидной акросомы с последую-
щим выходом акросомального материала [Bedford, 1970; Russel et al., 1979;
Meizel, 1984]. Очень вероятным, представляется то, что постепенная редукция
9
акросомы модифицированных сперматозоидов, связанная с упрощением яй-
цевых оболочек или возникновением в них специализированных отвер-
стий - микропиле, привела к полному исчезновению акросом у спермиев
представителей многих групп [Baccetti, 1984; 1985].
Таким образом, в эволюции модифицированных спермиев, по-видимому,
существуют две тенденции, связанные с постепенным совершенствованием
внутреннего осеменения - тенденция к исчезновению жгутика и тенденция к
исчезновению акросомы. Частичное или полное совпадение результатов
этих тенденций, по мнению Б. Баччетти [Baccetti, 1984], привело к возникно-
вению разнообразных спермиев аберрантного типа, у которых наличие ак-
росомы может сочетаться с отсутствием жгутика, а жгутик может присутст-
вовать в спермиях, лишенных акросом. У некоторых беспозвоночных про-
изошла полная потеря акросом и жгутиков, например, у нематод [Ward et al.,
1981; Baccetti et al., 1983], ручейников [Fridlander, Morse, 1982], термитов
[Baccetti et al., 1981]. Схематично наиболее апоморфный паттерн аберрант-
ного спермия, не имеющего никаких признаков акросомы и жгутика, пред-
ставлен на рис. 1 В.
Итак, согласно теории Б. Баччетти [Baccetti, 1984; 1985], представление
об эволюции сперматозоидов многоклеточных животных сводится к пони-
манию данного процесса как постепенного морфологического преобразова-
ния примитивного морфотипа в модифицированный, а модифицированно-
го - в аберрантный (рис. 1 А-В).
Стройность теории Б. Баччетти в начале 1990-х гг. была нарушена анта-
гонистической версией, декларирующей эволюционную первичность спер-
матозоидов модифицированного типа. Это предположение, выдвинутое
Б. Джемисоном [Jamieson, 1991а] и, поддержанное его последователями
[Rouse, Fitzhugh, 1994; Buckland-Nicks, Sheltema, 1995], основано на том фак-
те, что представители некоторых базовых таксонов беспозвоночных имеют
не примитивные, а модифицированные сперматозоиды. В результате возник-
ла гипотеза, предполагающая, что внутреннее осеменение и модифициро-
ванные сперматозоиды являются анцестральными для ранних Bilateria
[Buckland-Nicks, Sheltema, 1995]. По мнению авторов новой версии, прими-
тивные сперматозоиды могли возникнуть неотенически из недодифферен-
цированных сперматид, потенциально направленных на формирование
модифицированных мужских гамет. Несмотря на то что эта гипотеза
выглядит интересной, ее суть легко ставится под сомнение предположением
о том, что модифицированные гаметы обсуждаемых видов являются про-
дуктом эволюции примитивных гамет вымерших предковых форм.
Позитивно конформистскими кажутся представления о более разнопла-
новом пути эволюции способов осеменения и сопряженной с ним эволюции
сперматозоидов, согласно которым как примитивные, так и модифициро-
ванные и аберрантные сперматозоиды могли являться продуктом эволюции
анцестральных гамет и способов осеменения [см. Дроздов, 1984; Реунов, Ма-
лахов, 1993; Дроздов, Иванков, 2000; Reunov, Klepal, 2004]. В то же время ка-
жется вполне вероятным, что версия, созданная Б. Баччетти [Baccetti, 1984],
действительно отражает направление генеральной линии эволюции муж-
ских гамет, происходившей в большинстве крупных таксонов многоклеточ-
ных животных.
Г лава 2
ПРОБЛЕМЫ ХАРАКТЕРИСТИКИ
МУЖСКИХ ГАМЕТ
При изучении публикаций, посвященных сперматогенезу и строению
сперматозоидов, для автора этой книги стал очевиден терминологический
кризис, существующий в сперматологической литературе. В данной главе
изложена суть этого кризиса и предлагается уже частично опубликованное
[Реунов, 1993; Реунов, 1998а] дополнение к классификации сперматозоидов
Metazoa.
Как уже говорилось выше (см. гл. 1), Г. Ретциус [Retzius, 1904 - по:
Franzen, 1956] обнаружил, что многие примитивные морские организмы,
использующие наружный способ осеменения, имеют сперматозоиды до-
вольно простого типа и назвал этот тип “примитивным”. Мужские гаме-
ты, которые выглядели иначе, он характеризовал как “модифицирован-
ные” и “аберрантные” [Retzius, 1904; 1909 - по: Franzen, 1956]. Впослед-
ствии термины “примитивный сперматозоид”, “модифицированный
сперматозоид” и “аберрантный сперматозоид” были использованы
А. Франзеном [Franzen, 1955; 1956], после чего они прочно вошли в науч-
ную литературу и часто используются вплоть до настоящего времени.
Но, уже около 20 лет назад стало ясно, что постоянно расширяющееся
представление о разнообразии сперматозоидов уже не может быть ис-
черпывающе охарактеризовано только этими традиционными термина-
ми. Так, например, среди беспозвоночных, обнаружены примеры струк-
турных отклонений от схемы примитивного сперматозоида, сформули-
рованной Г. Ретциусом и А. Франзеном. Согласно этой схеме, примитив-
ный сперматозоид (см. рис. 1 А) имеет сферическую или коническую го-
ловку с отходящим от нее жгутиком. Головка состоит из акросомы, яд-
ра, а также средней части, в которой находятся митохондрии, кольцеоб-
разно сгруппированные вокруг центриолей (проксимальной и дисталь-
ной), одна из которых (дистальная) является базальным тельцем жгути-
ка. Однако среди примитивных сперматозоидов можно встретить такие
морфологические особенности как отсутствие акросомы, удлиненное
ядро, асимметричность, единые митохондриальные конгломераты, объ-
единенные центриоли и т.д. [Afzelius, 1978; Berruti et al., 1978; Cotelli et al.,
1980; Franzen, 1982; Реунов, 1993; Pashchenko, Drozdov, 1998; Rouse, Pitt,
2000]. Частая встречаемость в примитивных сперматозоидах структур-
ных вариаций, не соответствующих описаниям Г. Ретциуса и А. Франзе-
на, поставила под сомнение универсальность термина “примитивный
сперматозоид”.
11
С употреблением терминов “модифицированный сперматозоид” и “абер-
рантный сперматозоид” также имеются некоторые проблемы. Во-первых,
существуют промежуточные формы гамет, в строении которых присутству-
ют элементы, как модифицированных, так и аберрантных сперматозоидов.
Во-вторых, авторы иногда, по-видимому, не видят большой разницы между
понятиями модифицированность и аберрантность. Так, например, спермин
нематод сначала могут быть названы аберрантными, а затем с тем же под-
текстом модифицированными [см. Coomans, 1981]. В ряде случаев становит-
ся понятным, что авторы предпочитают использование термина “аберрант-
ный” вместо термина “модифицированный” и в этом случае речь идет толь-
ко о примитивных и аберрантных сперматозоидах [см. Sawada, 1984; Liicht,
Pfannenstiel, 1989]. Согласно некоторым литературным источникам, в при-
роде существуют только примитивные и модифицированные сперматозои-
ды; при этом подразумевается, что термины “модифицированность” и
“аберрантность” являются синонимами [см. Rouse, Pitt, 2000]. Таким обра-
зом, суть кризиса терминов Г. Ретциуса и А. Франзена заключается в том,
что понятия “примитивный сперматозоид”, “модифицированный спермато-
зоид” и “аберрантный сперматозоид” уже не достаточны для того, чтобы
охарактеризовать все разнообразие гамет промежуточных форм, а термины
“модифицированный” и “аберрантный”, по мнению многих авторов, явля-
ются взаимозаменяемыми.
Антагонистическим по отношению к традиционным терминам является
терминологический подход, введенный Д. Рузом и Б. Джемисоном [Rouse,
Jamieson, 1987]. Предложенная ими реклассификация основана на выделении
промежуточного типа гамет. Для примитивных сперматозоидов (истинно
наружное осеменение), предложен термин “эктакваспермии”. Модифици-
рованные сперматозоиды (внутреннее осеменение), охарактеризованы как
“интроспермии”. Промежуточные формы, которые изначально выбрасы-
ваются самцом в воду, а затем проникают в самку, названы “энтаквасперми-
ями”. Эта классификация получила поддержку среди многих исследователей.
Совсем недавно Д. Руз и К. Питт [Rouse, Pitt, 2000] вынесли терминологии
Г. Ретциуса и А. Франзена суровый приговор и призвали исследователей к
полному переходу к терминам Д. Руза и Б. Джемисона. Тем не менее, боль-
шинство авторов продолжает сохранять приверженность традиционной тер-
минологии, что приводит к существованию двух терминологических лагерей.
При рассмотрении этих конкурентных концепций, следует отметить,
что термины Г. Ретциуса и А. Франзена являются структурными, а тер-
мины Д. Руза и Б. Джемисона - функциональными. Первые характеризу-
ют строение сперматозоидов, а вторые дают представление о способе
осеменения. Отдавая предпочтение системе Д. Руза и Б. Джемисона, мы
должны признать невозможность существования упорядоченных струк-
турных характеристик мужских гамет многоклеточных животных. Не
звучит ли это обескураживающе для цитологов и зоологов, использую-
щих морфологические параметры сперматозоидов в филогении? По мне-
нию автора книги, признание беспомощности традиционных терминов
Г. Ретциуса и А. Франзена является совершенно необоснованным. Их со-
хранение представляется желательным, если признать желательным со-
хранение сравнительно-морфологического подхода в характеристике
12
мужских гамет Metazoa. К тому же, успешное использование категорий
“примитивный сперматозоид”, “модифицированный сперматозоид” и
“аберрантный сперматозоид” является легко осуществимым путем их
комбинированного использования [см. Реунов, 1993].
О МОДИФИЦИРОВАННОСТИ И АБЕРРАНТНОСТИ
СПЕРМАТОЗОИДОВ
Прежде чем предложить принцип комбинированного использования
традиционных терминов Г. Ретциуса и А. Франзена, следует конкретизи-
ровать значение понятий модифицированность и аберрантность. Харак-
теризуя термины “модифицированный сперматозоид” и “аберрантный
сперматозоид”, нужно вспомнить о том, что между ними существует
большая разница, в свое время подчеркиваемая классиками сравнитель-
ной сперматологии [см. Afzelius 1982]. Термин “модифицированный спер-
матозоид” имеет определенные морфологические критерии, описанные в
ряде работ [Franzen, 1956; Fawcett, 1970; Anderson, Persone, 1975; Afzelius,
Ferragutti, 1978 a, b; Afzelius, Dallai, 1988; Curtis et al., 1989; Jamieson et al.,
1996; Scheltinga et aL, 2001]. Модифицированные сперматозоиды, приспо-
собленные к движению в плотных средах в условиях копуляции и псевдо-
копуляции имеют довольно характерный устойчивый комплекс призна-
ков, конвергентно и независимо возникший в различных группах, что де-
лает такие репродуктивные клетки весьма похожими у различных жи-
вотных (см. гл. 1). Сперматозоиды этого типа имеют акросому, длинное
веретеновидное ядро, центриолярный аппарат из структурно единых цен-
триолей и хвостовую часть, в которой кроме жгутика могут присутство-
вать дополнительные структуры. Митохондрии объединены в единый уд-
линенный муфтообразный конгломерат, который в свое время характе-
ризовался как “Nebenkem” [Depdolla, 1928 - по: Franzen, 1956], окружаю-
щий начальную часть жгутика. Данные структурные основы, иногда до-
полненные варьирующими в разных группах специфическими признака-
ми, обуславливают обобщенную схему модифицированного сперматозо-
ида (см. рис. 1 Б).
Сперматозоиды аберрантного типа, встречающиеся у многих беспозво-
ночных, не имеют единого плана строения. Разнообразие признаков являет-
ся, пожалуй, единственной общей чертой, характерной для аберрантных
мужских гамет. Само понятие тип сперматозоидов в данном случае условно
ибо под типом здесь может пониматься лишь условное объединение струк-
турно вариабельных репродуктивных клеток, приспособленных к различ-
ным формам наружно-внутреннего и внутреннего осеменения.
Таким образом, очевидно значительное различие между понятиями мо-
дифицированность и аберрантность. Модифицированность - это соответст-
вие конкретному типу сперматозоида. Аберрантность - это любое откло-
нение от стереотипов примитивного и модифицированного сперматозоида.
Возвращение в научную литературу данного, изначально подразумеваемого
[см. Afzelius, 1982], но постепенно утраченного разграничения, необходимо
не только для восстановления утерянного смысла, но и для решения терми-
нологических недоразумений.
13
ХАРАКТЕРИСТИКА ПРИМИТИВНЫХ СПЕРМАТОЗОИДОВ
Каким образом в рамках схемы Ретциуса-Франзена могут быть охарак-
теризованы разновидности примитивных сперматозоидов, имеющие выра-
женные отличия от этой схемы? По мнению автора книги, данная задача
должна быть решена путем использования комбинированных терминов, ко-
торые позволят выделить несколько категорий мужских гамет примитивно-
го типа.
Необходимо отметить, что примитивные сперматозоиды, соответствую-
щие описанию Г. Ретциуса и А. Франзена, скорее всего, не являются самы-
ми архаичными, а представляют собой продукт эволюции анцестральных га-
мет [Реунов, Малахов, 1993; Дроздов, Иванков, 2000]. Взгляды многих авто-
ров о прототипе сперматозоида многоклеточных животных были приведе-
ны в подробном обзоре А.Л. Дроздова [1984], по мнению которого, прото-
типом следует считать мужские гаметы (флагеллоспоры) колониальных
жгутиконосцев, обычно имеющие два жгутика. Согласно гипотезе А.А. Ре-
унова и В.В. Малахова [1993], прототипом строения мужских гамет могли
являться клетки, сравнимые с жгутиковыми клетками бластулообразных
личинок. Это мнение основано на том факте, что в различных группах про-
стейших гаметами являются вегетативные клетки, испытавшие ту или иную
модификацию в связи с условиями осеменения. Преобразования, которые
испытывают гаметы простейших в сравнении с вегетативными клетками,
позволяют предположить, что и гаметы многоклеточных формировались на
основе плана строения эмбриональных недифференцированных жгутико-
вых клеток. Как известно, наиболее примитивными среди Metazoa считают-
ся именно жгутиковые клетки [см. Малахов, 1990; Юшин и др., 1993; Frick,
Ruppert, 1997] имеющие ядро, большее или меньшее число митохондрий,
комплекс Гольджи, две центриоли, одна из которых является базальным
тельцем жгута. Им свойственно достаточно большое количество цитоплаз-
мы. Спермин, близкие по строению к такой жгутиковой клетке, встречают-
ся в наиболее примитивных группах многоклеточных. Так, у губок описаны
сперматозоиды с относительно большим объемом цитоплазмы, ядром, со-
держащим неконденсированный хроматин, несколькими обычного, размера
митохондриями, пузырьками, происходящими из аппарата Гольджи [Tuzet et
al., 1970; Ефремова, Папковская, 1980; Dias, Connes, 1980; Baccetti et al., 1986;
Paulus, 1989]. У ортонектид - примитивных многоклеточных из группы
Mesozoa сперматозоиды также имеют ядро с неконденсированным хромати-
ном, большой объем цитоплазмы, малоизмененные органеллы и тоже мо-
гут обсуждаться, как сравнимые с прототипом [см. Малахов, 1990; Реунов,
Малахов, 1993]. Однако, вероятно и то, что данные примеры не являются га-
рантированными носителями анцестральных признаков, а представляют
случаи специализации. Останки метазойных животных с безоговорочно ан-
цестральным паттерном мужских гамет сегодня покоятся в палеозойских от-
ложениях земной коры и недоступны для исследования. Применительно к
современной репродуктивной биологии, анцестральные гаметы могут обсу-
ждаться только гипотетически. Тем не менее, фундаментальная позиция в
категории “примитивный сперматозоид”, по мнению автора, принадлежит
гипотетическому “анцестрально-примитивному сперматозоиду”, по морфо-
14
типу близкому к недиференцированной жгутиковой клетке Metazoa. После-
дующие ярусы этой категории должны быть заполнены примитивными
мужскими гаметами во всех разновидностях.
Одной из разновидностей являются примитивные сперматозоиды, при-
способленные к наружному осеменению, строение которых согласуется со
схемой (см. рис. 1 А), изначально сформулированой Г. Ретциусом [Retzius,
1904 - по: Franzen, 1956], пользовавшимся возможностями светового микро-
скопа, а затем переутвержденной А. Франзеном [Franzen, 1955; 1956; 1970;
1983], в распоряжении которого была уже и электронная микроскопия. Ис-
пользуя метод ультраструктурного анализа, А. Франзен подтвердил значи-
тельную степень ультраструктурного сходства, конвергентно сформировав-
шегося в процессе эволюции в примитивных сперматозоидах различных бес-
позвоночных. На примере сперматозоида сипункулиды Phascolion cryptus
[по: Reunov, Rice, 1993] мы можем продемонстрировать, что характерными
особенностями примитивных мужских гамет являются компактная обтекае-
мая головка и отходящий от нее жгутик, которые не содержат избыточной
цитоплазмы и так плотно “обтянуты” клеточной мембраной, что даже при
наружном рассмотрении в головке сперматозоида хорошо различимы соста-
вляющие ее компоненты: акросома, ядро и средняя часть (см. вклейку,
табл. 1 А). Акросома состоит из электроноплотного акросомального ша-
почковидного конуса (акросомальной везикулы), под которым локализован
более светлый периакросомный материал (табл. 1 Б). Ядро содержит кон-
денсированный электроноплотный хроматин (табл. 1 Б). Средняя часть
включает центриолярный аппарат, состоящий из двух центриолей, одна из
которых (дистальная) является базальным тельцем жгутика. Центриоли ок-
ружены митохондриями (табл. 1 Б), организованными в кольцо, состоящее
из пяти органелл (табл. 1 Г). Неотъемлемым структурным признаком при-
митивных сперматозоидов является перицентриолярный комплекс дисталь-
ной центриоли (базального тельца жгутика), состоящий из девяти радиаль-
ных перицентриолярных элементов, которые можно увидеть на поперечных
срезах (табл. 1 Д). Проксимальная центриоль, прилегающая к базальному
тельцу, обычно оснащена одиночным перицентриолярным элементом, име-
ющим вид фибриллярного отростка, локализованного в зоне ядерного уг-
лубления - центриолярной ямке (табл. 1 Е). Абсолютным свойством прими-
тивных сперматозоидов является жгутик, строение которого соответствует
формуле 9 + 2 (табл. 1 Ж).
При относительно полном соответствии схеме Ретциуса-Франзена, при-
митивные сперматозоиды разных видов многоклеточных животных имеют
индивидуальные особенности строения. Конкретизируя данную вариабель-
ность, А. Франзен и С. Райс [Franzen, Rice, 1988] подчеркивали, что митохон-
дриальное кольцо, у некоторых видов состоит не из пяти, а из четырех ми-
тохондрий (см. вклейку, табл. 2 А), а среди ядер обычны округлая, овальная
и трапециевидная формы. Ультраструктурные исследования показали, что
даже перицентриолярные элементы могут быть устроены по-разному. Так,
например, перицентриолярный элемент проксимальной центриоли сперма-
тозоида альционарии Gersemia fruticosa имеет грибовидную форму
(табл. 2 Б), чем отличается от пальцевидного элемента сипункулиды Р. cryp-
tus (табл. 1 Е). У гидромедузы Gonionemus vertens каждый из девяти радиаль-
15
ных выступов дистальной центриоли имеет три дополнительных разветвле-
ния (табл. 2 В), а у актинии Anthopleura orientalis данные выступы окаймле-
ны сплошным кольцом (табл. 2 Г). Для примитивных сперматозоидов хара-
ктерна морфологическая вариабельность акросом, которую можно оце-
нить, рассмотрев, например, конусовидную акросому сипункулиды Р. cryptus
(табл. 1 А) и шпилевидную акросому двустворчатого моллюска Perna viridis
(табл. 2 Д). Помимо различий в общей морфологии для акросом характерны
специфические ультраструктурные особенности. Например, акросомальная
везикула сперматозоида сипункулиды Р. cryptus имеет темную перфориро-
ванную кайму (табл. 1 В). Типичной особенностью периакросомного мате-
риала сперматозоида Р. viridis является наличие поперечно-исчерченного
осевого стержня (табл. 2 Е). Приведенные примеры демонстрируют лишь
два возможных варианта строения акросом, организация которых в прими-
тивных сперматозоидах может быть представлена самыми различными “ар-
хитектурными” паттернами [см. Jamieson, Rouse, 1989].
Несмотря на некоторое структурное разнообразие примитивных спер-
матозоидов, которые могут быть описаны в рамках схемы Г. Ретциуса и
А. Франзена, их принадлежность к одной категории является возможной в
силу ограниченности критериев, заданных этими исследователями. К числу
критериев можно отнести минимальное количество цитоплазмы, незначи-
тельную вариабельность морфологии ядра в пределах округлой, овальной и
трапецивидной форм, характер расположения и количество митохондрий,
наличие двух центриолей, снабженных перицентриолярными элементами,
строение жгутика, а также симметричное расположение всех органоидов от-
носительно передне-задней оси клетки. Акросома любой формы, каким бы
своеобразным не был паттерн ее внутренней организации, легко вписывает-
ся в схему Г. Ретциуса и А. Франзена, если является структурой, симметрич-
но расположенной в апикальной части сперматозоида.
Для того, чтобы отделить сперматозоиды, соответствующие схеме
Г. Ретциуса и А. Франзена, от мужских гамет других типов автор книги уже
предлагал [Реунов, 1993] обратиться к категории “классический сперматозо-
ид”, введенной Б. Баччетти [Baccetti, 1984]. Данный термин был использован
итальянским исследователем как аналог термина примитивный сперматозо-
ид. Существуя раздельно друг от друга, эти определения, относящиеся к од-
ному понятию, лишь усугубляют терминологическую проблему. Но, по-ви-
димому, является вполне уместным применение термина “классический
сперматозоид” в комбинации с термином “примитивный сперматозоид”.
В этом случае, разновидности мужских гамет, соответствующих схеме Рет-
циуса-Франзена, некоторые варианты строения которых представлены
здесь на электронограммах (табл. 1 A-Ж; табл. 2 А-Е) можно охарактеризо-
вать в рамках категории “примитивно-классический сперматозоид”.
Распространенной категорией мужских гамет являются сперматозоиды,
используемые при наружном или наружно-внутреннем осеменении, но при
этом имеющие вытянутые ядра, что является причиной удлиненности кле-
ток. Удлиненность в этом случае может быть как незначительной (см.
вклейку, табл. 3 А), так и выраженной настолько, что гаметы уже трудно
считать примитивными и хочется назвать модифицированными (табл. 3 Б).
Тем не менее, в большинстве подобных случаев продолговатость ядра явля-
16
ется единственным признаком, отличающим сперматозоид от примитивно-
классического морфотипа. Так, например, сперматозоиды двустворчатого
моллюска Musculus laevigatus имеют значительно удлиненное ядро
(табл. 3 Д) и, если бы средняя часть этих гамет содержала удлиненный ми-
тохондриальный конгломерат, их безоговорочно можно было бы считать
модифицированными. Но, средняя часть сперматозоида М. laevigatus устро-
ена по типу примитивно-классических сперматозоидов, что делает невоз-
можным его отнесение к категории “модифицированный сперматозоид”.
Сперматозоиды морских ежей обычно имеют слегка удлиненное ядро
(табл. 3 А, В) и единое митохондриальное кольцо (табл. 3 Г). Казалось бы
налицо два признака модифицированных сперматозоидов, но следует отме-
тить, что морфологически данные признаки выражены не очень явно. Мо-
дифицированность ядра и митохондриального воротничка имеет, как бы, за-
чаточный вид, вследствие чего сперматозоид морского ежа все-таки трудно
назвать модифицированным. По мнению автора, в случаях, когда набор при-
знаков модифицированного сперматозоида выражен недостаточно полно
или недостаточно явно, данные признаки следует присоединять к характери-
стике примитивного сперматозоида, считая их элементами модифицирован-
ное™ [Реунов, 1993]. Так, сперматозоид морского ежа Anthocidaris cras-
sispina (табл. 3 А, В, Г) можно охарактеризовать как “примитивный с эле-
ментами модифицированное™”, такими как удлиненность ядра и кольцевое
строение митохондрии. Сперматозоид двустворчатого моллюска М. laeviga-
tus (табл. 3 Б, Д) является “примитивным с элементом модифицированно-
сти” в виде удлиненного ядра.
Когда в структуре примитивного сперматозоида содержатся оригиналь-
ные (аберрантные) элементы, “искажающие” внешний и/или внутренний
морфотипы схемы Ретциуса-Франзена, сперматозоид можно характеризо-
вать с упоминанием этих элементов. Например, аберрантными элементами
сперматозоида актинии A. orientalis [по: Реунов, Костина, 1991] являются:
отсутствие акросомы, наличие проакросомальных везикул, асимметричное
расположение проакросомальных везикул не над апикальной поверхностью
ядра, а у его боковой поверхности, выраженная асимметричность кольцевой
митохондрии, большое количество цитоплазмы в средней части (см. вклей-
ку, табл. 4 А). Сперматозоид полихеты Neanthes japonica [по: Sato, Osanai,
1986] в целом является примитивным. Однако примитивный паттерн в дан-
ном случае искажен наличием таких элементов аберрантности как: дисталь-
но направленная конусовидность ядра, большое количество цитоплазмы в
средней части, беспорядоченное расположение митохондрий (табл. 4 Б). До-
статочно даже внешнего взгляда на головки сперматозоидов полихеты
Phragmatopoma lapidosa [по: Eckelbarger, 1984], чтобы увидеть насколько яв-
но примитивный паттерн в данном случае изменен наличием такого элемен-
та аберрантности как боковая направленность акросомы (табл. 4 В). У осно-
вания ядра сперматозоида двустворчатого моллюска Modiolus difficilis
[по: Дроздов, Реунов, 1986а; 1997] обнаружено не четыре или пять, как это
характерно для примитивно-классического морфотипа, а тринадцать мито-
хондрий, что является уникальной особенностью гамет модиолуса и может
считаться элементом аберрантности (табл. 4 Г). Сперматозоид двустворча-
того моллюска Septifer кеепае [по: Реунов, Дроздов, 1986] был бы образцом
2 PevHOB А.. А.
17
примитивно-классического типа, если бы его жгутик не был оснащен так на-
зываемыми [см. Afzelius, 1982] “боковыми плавниками” (табл. 4 Д). Данное
структурное дополнение, обнаруженное у примитивных спермиев некото-
рых двустворчатых моллюсков [Дроздов, Машанский, 1979], полихет
[Bertout, 1976], иглокожих [Hylander, Summers, 1975] и костистых рыб
[Afzelius, 1979], не учтено в схеме Ретциуса-Франзена, относится к разряду
оригинальных и, по-видимому, может трактоваться, как элемент аберрант-
ности. В примитивных сперматозоидах костистых рыб элементом аберрант-
ности является отсутствие акросомы (табл. 4 Е).
Рассмотрение данных примеров позволяет увидеть насколько разно-
образными могут быть элементы аберрантности. Очевидно, что в про-
цессе дальнейших исследований будут описываться все новые и новые ва-
рианты аберрантных особенностей, дополняющих структуру примитив-
ных сперматозоидов, характеристика которых может осуществляться в
рамках категории “примитивный сперматозоид с элементом (элемента-
ми) аберрантности”.
Довольно часто структура примитивных сперматозоидов может быть
дополнена как элементами модифицированности, так и элементами абер-
рантности. Например, в сперматозоиде альционарии G.fruticosa [по: Реунов,
Даутов, 1991] кроме таких элементов аберрантности как утолщенность
средней части (см. вклейку, табл. 5 А) и отсутствия акросомы (табл. 5 Б),
имеется элемент модифицированности в виде слегка удлиненного ядра
(табл. 5 Б). В сперматозоиде немертины Procephalothris sp. [по: Reunov,
Klepal, 1997] модифицированность проявляется в удлиненности ядра
(табл. 5 В, Г) и кольцевой организации митохондрии (табл. 5 Д), а аберрант-
ность сопряжена с асимметричным расположением акросомы, примыкаю-
щей к апикальной поверхности ядра боковой частью (табл. 5 Г). В сперма-
тозоиде двустворчатого моллюска Divariscintilla troglodytes [по: Eckelbarger
et al., 1990] присутствуют аналогичный элемент аберрантности в виде асим-
метричного расположения акросомы и элемент модифицированности, про-
являющийся в удлиненности ядра (табл. 5 Е), но митохондриальное кольцо
состоит из пяти митохондрий (табл. 5 Ж), что является атрибутом примитив-
но-классического паттерна мужских гамет. Таким образом, примитивные
сперматозоиды немертины и двустворчатого моллюска имеют по одному
элементу аберрантности (асимметричное расположение акросомы), но раз-
личны по количеству элементов модифицированности; в первом случае их
два (удлиненность ядра, кольцевая митохондрия), а во втором - один (удли-
ненность ядра). Дополняя структуру примитивного сперматозоида в разных
количественных вариациях, элементы модифицированности и аберрантно-
сти обусловливают самостоятельную категорию мужских гамет, которая
может быть охарактеризована комбинированным термином “примитивный
сперматозоид с элементами модифицированности и аберрантности”.
Таким образом, по мнению автора, можно выделить пять разновидно-
стей примитивных сперматозоидов, таких как “анцестрально-примитивный”
(гипотетический), “примитивно-классический”, “примитивный с элементом
(элементами) модифицированности”, “примитивный с элементом (элемен-
тами) аберрантности”, “примитивный с элементами модифицированности и
аберрантности”. При общей характеристике мужских гамет, относящихся к
18
одному из перечисленных подразделений, представляется вполне уместным
употребление односложного термина “примитивный сперматозоид”, введен-
ного еще Г. Ретциусом в 1904 г. [Retzius, 1904- по: Franzen, 1956].
ХАРАКТЕРИСТИКА МОДИФИЦИРОВАННЫХ СПЕРМАТОЗОИДОВ
Термин “модифицированный сперматозоид” должен употребляться при
относительно полном соответствии общей схеме, сформулированной еще на
светооптическом уровне Г. Ретциусом [Retzius, 1904 - по: Franzen, 1956] и
А. Франзеном [Franzen, 1956], а затем конкретизированной в электронно-
микроскопических исследованиях многих биологов [см. Данилова, 1978]. На
примере модифицированных сперматозоидов насекомых Megaselia scalaris
[по: Curtis et al., 1989] и Sialis lutaria [no: Afzelius, Dallai, 1988] можно проде-
монстрировать, что с точки зрения общего морфотипа модифицированный
сперматозоид является удлиненной клеткой (см. вклейку, табл. 6 А), в кото-
рой, как и в примитивном сперматозоиде имеются акросома, ядро, средняя
часть и хвостовой аппарат (табл. 6 А, Б). Разнообразные структурные вари-
ации акросом, встречающихся в модифицированных сперматозоидах раз-
личных беспозвоночных и позвоночных, по-видимому, могут быть рассмот-
рены как вписывающиеся в модифицированный паттерн, если они являют-
ся симметричным продолжением ядра, а ультраструктурная организация их
вариаций по сути мало чем отличается от вариаций акросом примитивных
сперматозоидов. Длина ядра у модифицированных сперматозоидов может
быть различной; от длины ядра, сопоставимой с таковой у примитивных
сперматозоидов (см. вклейку, табл. 7 А) до длины, равной нескольким десят-
кам микрометров. Митохондрии всегда организованы в удлиненную “муф-
ту”, окружающую начальную часть жгутика. Муфта либо представляет со-
бой единую удлиненную митохондрию, либо состоит из двух или нескольких
удлиненных митохондрий. В некоторых случаях митохондрии закручены во-
круг жгутика (рис. 2 А). Кроме того, как это показано здесь на примере мо-
дифицированного сперматозоида рептилии Pogona barbata [по: Oliver et al.,
1996], митохондриальный комплекс может состоять из группы небольших
митохондрий, соединенных друг с другом электроноплотной субстанцией
(табл. 6 В). В отличие от примитивных гамет, жгутик в модифицированных
сперматозоидах всегда оснащен скелетными структурами (табл. 6 В, Г).
Центриолярный аппарат в норме состоит из двух центриолей. Если прокси-
мальная центриоль может иметь перицентриолярный элемент, то, как это
постулировано М. Феррагути [Ferraguti, 1984], отсутствие каких-либо пери-
центриолярных элементов у базального тельца жгутика является типичным
свойством модифицированных сперматозоидов. Как и в примитивных спер-
матозоидах, строение жгутика модифицированных мужских гамет во мно-
гих случаях соответствует формуле 9 + 2.
Комбинированная характеристика модифицированных сперматозоидов
должна применяться при наличии в их структуре элементов, не входящих в
общую схему модифицированного сперматозоида. Например, характерной
особенностью сперматозоидов многих млекопитающих является ядро, дли-
на которого скорее соответствует таковой у примитивных сперматозоидов,
чем у модифицированных [см. Дроздов, Иванков, 2000]. В этом случае,
19
Рис. 2. Схема сперматозоида человека, представленная в двух проекциях [по: Fawcett, 1975]
а - акросома, я - ядро, м - митохондрия, ж - жгутик
внешнее сходство модифицированных сперматозоидов с примитивными
очень велико (табл. 7 А). Не исключено, что миниатюризация размеров го-
ловок модифицированных сперматозоидов вторично произошла в эволюции
некоторых ветвей позвоночных животных, у которых вследствие большого
размера половых протоков самок условия осеменения приблизились к типу
наружного [Braden, Austin, 1954 - по: Baccetti, Afzelius, 1976]. Как бы там ни
было, но примитивно-подобная морфология головок модифицированных
сперматозоидов не позволяет считать такие гаметы полностью соответству-
ющими эталону модифицированного морфотипа. Их структурная характе-
ристика возможна при использовании комбинированного термина “модифи-
цированный сперматозоид с элементом примитивности”, если считать таким
элементом укороченное ядро. Часто в строении модифицированных сперма-
20
тозоидов описывают оригинальные элементы, не сравнимые ни с примитив-
ным ни с модифицированным морфотипами. В сперматозоиде человека, на-
пример, таким элементом является уплощенность головки (табл. 7 Б), из-за
чего схема человеческого сперматозоида обычно изображается в двух про-
екциях (рис. 2 А, Б). Таким образом, наш сперматозоид, являясь модифици-
рованным, кроме элемента примитивности имеет еще и элемент аберрант-
ности. К аберрантным элементам можно отнести асимметрично располо-
женную акросому (см. вклейку, табл. 8 А) в сперматозоиде сумчатого мле-
копитающего Sminthopsis crassicaudata [по: Breed et aL, 1989]. К ним принад-
лежит закрученность головок, которая, может быть как частичной
(табл. 8 Б), например, у представителя гастротрих Mesodasys adenotubulatus
[по: Fregni et al., 1999], так и полной (табл. 8 В), что характерно для пиявок
[по: Garavaglia et aL, 1974]. Примером аберрантного несоответствия канону
модифицированного сперматозоида являются замещенность акросомы ак-
росомо-подобной структурой и локализация базального тельца жгута у ос-
нования данной структуры (табл. 8 Д), что типично для сперматозоида фо-
рониды Phoronopsis harmeri [по: Reunov, Klepal, 2004]. Одной из аберрантных
особенностей является измененность формулы жгутика 9 + 2 в сторону са-
мых различных комбинаций, что связано с регрессией двигательной актив-
ности, произошедшей в эволюции модифицированных сперматозоидов мно-
гих беспозвоночных [Baccetti, 1984; 1985]. Если мы захотим увидеть полный
перечень оригинальных структурных особенностей, дополняющих строение
модифицированных сперматозоидов различных животных, то перед нами
предстанет огромный список, который никогда не будет закончен в силу не-
исчерпаемости возможных вариаций. Тем не менее, все вариации легко впи-
сываются в понятие “элементы аберрантности” и любой даже самый услож-
ненный модифицированный сперматозоид, может быть охарактеризован
комбинированным термином “модифицированный сперматозоид с элемен-
том (элементами) аберрантности” [Реунов, 1993]. В случае необходимости
описание сперматозоида может сопровождаться детальным описанием та-
ких элементов.
При общей характеристике модифицированных мужских гамет как не
имеющих элементов примитивности и/или аберрантности, так и имеющих
их, представляется вполне уместным употребление односложного традици-
онного термина Г. Ретциуса [Retzius, 1904 - по: Franzen, 1956] и А. Франзена
[Franzen, 1955; 1956] - “модифицированный сперматозоид”.
ХАРАКТЕРИСТИКА АБЕРРАНТНЫХ СПЕРМАТОЗОИДОВ
Употребление термина “аберрантный сперматозоид” оправдано при глу-
боком своеобразии мужских гамет. В различных таксонах многоклеточных
животных такие гаметы очень разнообразны с точки зрения внешней мор-
фологии. Здесь приведены примеры форм аберрантных сперматозоидов -
“булавовидной” (см. вклейку, табл. 9 А) - у двукрылого насекомого
Oligotrophus juniperinus [по: Dallai, Mazzini, 1989], “конусовидной”
(табл. 9 Б) - у нематоды Enoplus anisospiculus [по: Yushin, Malakhov, 1994],
“двуветвистой” (табл. 9 В) - у ракообразного Armadillidium vulgare [по:
Cotelli et al., 1976], и “медузоидной” (табл. 9 Г) - у ракообразного
21
Phynchocinetes typus [no: Barros et al., 1986]. Данные формы представляют
лишь незначительную часть бесчисленных морфологических вариаций, воз-
можных в категории “аберрантный сперматозоид”. Ультраструктурная ор-
ганизация аберрантных мужских гамет, как правило, представлена набором
специфических органоидов. Например, цитоплазма сперматозоида немато-
ды Halichoanolaimus possjetiensis [по: Yushin, 2003а], содержит “фиброзные
тела” (табл. 9 Д), характерные для нематод, но, не имеющие аналогов в по-
ловых клетках других многоклеточных животных.
Существуют аберрантные сперматозоиды, в дифференциации и строе-
нии которых рекапитулируют анцестральные морфотипы примитивного
и/или модифицированного сперматозоидов. Распространенным вариантом
является спермиогенез, при котором ранняя сперматида похожа на прими-
тивный сперматозоид, который вскоре превращается в модифицированный
сперматозоид, постепенно утрачивающий признаки модифицированного
спермия и приобретающий аберрантные особенности. Примером такой
дифференциации являются, например, сперматогенные клетки псевдоскор-
пиона Mastigoproctus giganteus [Phillips, 1976]. В этом случае округлый не-
подвижный сперматозоид, содержит в цитоплазме закрученные ядро и жгу-
тик (см. вклейку, табл. 10 А). Аберрантные сперматозоиды полихеты
Ophryotrocha puerilis [по: Berruti et al., 1978] не имеют жгутиков, но содержат
апикально расположенную акросому и митохондрии, сосредоточенные под
ядром, чем очень напоминают головки примитивных мужских гамет
(табл. 10 Б). Подобные примеры свидетельствуют о существовании абер-
рантных паттернов мужских гамет, характеристика которых возможна
только при использовании комбинированных терминов. Так, сперматозоид
псевдоскорпиона М. giganteus может быть охарактеризован как “аберрант-
ный с элементами модифицированное™” в виде закрученных ядра и жгути-
ка. Соответственно, сперматозоид полихеты О. puerilis является “аберрант-
ным с элементом примитивности”, заключающимся в отдаленном сходстве
организации головки спермия с примитивным морфотипом.
Можно резюмировать, что наряду с полной аберрантностью существуют
варианты неполной аберрантности, которые могут быть описаны комбини-
рованными терминами. В случаях, когда общая характеристика является до-
статочной, различные “оттенки” аберрантных гамет могут характеризо-
ваться единым традиционным термином Г. Ретциуса [Retzius, 1904; 1909 -
по: Franzen, 1956] и А. Франзена [Franzen, 1955; 1956] - “аберрантный спер-
матозоид”.
УЛЬТРАСТРУКТУРНЫЙ АНАЛИЗ КАК МЕТОД
ОПРЕДЕЛЕНИЯ ТИПА СПЕРМАТОЗОИДА
Комбинированное использование традиционных терминов, утвержден-
ных Г. Ретциусом [1904; 1909 - по: Franzen, 1956] и А. Франзеном [Franzen,
1955; 1956], может являться средством структурной характеристики гамет, в
строении которых пересекаются признаки различных морфотипов. Заклю-
чение о типе строения сперматозоида должно вырабатываться после деталь-
ного ультраструктурного анализа, так как в некоторых случаях только на
основе электронно-микроскопического исследования можно разобраться в
22
преобладании того или иного морфотипа. Так, например, головки мужских
гамет двустворчатого моллюска М. laevigatus на светооптическом уровне
выглядят удлиненными, как у модифицированных сперматозоидов
(см. табл. 3 Б). Но после рассмотрения под электронным микроскопом ста-
новится понятным, что данные сперматозоиды соответствуют примитивно-
му типу, хотя и имеют элемент модифицированности в виде удлиненного
ядра (см. табл. 3 Д). Как у форониды Р. harmeri [по: Reunov, Klepal, 2004], так
и у ракообразного A. vulgare [по: Cotelli et al., 1976] обнаружены близкие
морфологически сперматозоиды двуветвистой формы (см. табл. 8 Г; 9 В).
Однако внутреннее строение гамет этих видов различно. В сперматозоиде
A. vulgare жгутик отсутствует; одна из ветвей заполнена поперечно-исчер-
ченным материалом, а вторая включает акросомальный и ядерный отделы,
устроенные своеобразно и не имеющие сходства как с примитивным, так и
модифицированным морфотипами [Cotelli et al., 1976], что свидетельствует
о глубокой аберрантности спермия данного представителя ракообразных. У
форониды одна из ветвей сперматозоида является жгутиком, базальное
тельце которого аберрантно смещено к основанию акросомоподобной стру-
ктуры (см. табл. 8 Г, Д), а другая представляет собой “тело” модифицирован-
ного сперматозоида, состоящее из удлиненного ядра, к базальной части ко-
торого прилегают митохондрии (см. табл. 8 Е). В силу того, что модифици-
рованный морфотип в данном случае явно доминирует, сперматозоид форо-
ниды следует характеризовать как “модифицированный с элементами абер-
рантности”, такими как замещенность акросомы акросомо-подобной струк-
турой и апикальная локализация жгутика. Таким образом, несмотря на мор-
фологическую близость, сперматозоид рака - аберрантный, а сперматозоид
форониды - модифицированный.
По мнению автора, при комбинированном использовании традиционных
категорий (примитивный сперматозоид, модифицированный сперматозоид
и аберрантный сперматозоид), степень преобладания которых в строении
сперматозоида должна устанавливаться на основе электронно-микроскопи-
ческого анализа, терминологическая система Г. Ретциуса и А. Франзена [по:
Franzen, 1955; 1956; Afzelius, 1982] готова к структурной характеристике лю-
бых типов мужских гамет, каким бы широким не было их разнообразие.
ЧТО ТАКОЕ ПОПУЛЯЦИЯ СПЕРМАТОЗОИДОВ?
При ознакомлении с содержанием предыдущих глав, читатель узнал то,
что, в принципе, и ожидал узнать - самец каждого вида Metazoa имеет спер-
матозоиды, строение которых соответствует определенному ультраструк-
турному плану, характерному для данного вида. Однако все не так просто,
потому что у многих живых существ обнаружены дополнительные струк-
турно отличные сперматозоиды, присутствие которых сформировало пред-
ставление о популяциях сперматозоидов. Собственно, первая информация о
разнообразии сперматозоидов в семени человека и некоторых животных со-
держалась уже в рисунках А. ван Левенгука (рис. 3). После появления сведе-
ний о существовании сперматозоидов, сопряженных с мужским или женским
полом, возник миф об их различной морфологии и возможности регуляции
человеческого пола путем отбора спермиев, содержащих либо X, либо Y
23
Рис. 3. Разновидности мужских гамет, обнаруженные А. ван Левенгуком в популяции сперма-
тозоидов человека [по: Chemes, Rawe, 2003]
хромосому [см. Baccetti, Afzelius, 1976]. Несмотря на то что этот миф был
убедительно развенчан Ван Дюйном [van Duijn, 1958] в мире возникла сеть
шарлатанских клиник, эксплуатирующих идею использования гиносперма-
тозоидов и андросперматозоидов с целью торговли полом. В настоящее
время наиболее авторитетные сперматологи мира считают, что “разнопо-
лые” сперматозоиды человека не имеют морфологических различий и
существуют в едином варианте (см. рис. 2А, Б), предложенном Д. Фаусеттом
[Fawcett, 1975]. Тем не менее, очевидно и то, что по сравнению с другими
млекопитающими Homo sapiens обладает наибольшим популяционным раз-
нообразием мужских гамет [Baccetti, Afzelius, 1976; Рузен-Ранге, 1980;
Chemes, Rawe, 2003].
Конечно же, в популяции мужских гамет как человека, так и других
Metazoa всегда присутствует некоторое количество аномальных клеток, воз-
никновение которых является следствием внешних воздействий и сбоев в ге-
нетической программе, обеспечивающей дифференциацию [Escalier, 2002;
Chemes, Rawe, 2003]. Поэтому, например, в популяции сперматозоидов
морского ежа A. crassispina встречаются сперматозоиды-гиганты (см.
вклейку, табл. 11 А) и клетки, содержащие аномальный набор органоидов
(табл. 11 Б, В), а даже у здорового представителя Н. sapiens, кроме типичных
спермиев, встречаются самые различные морфологические варианты гамет
(см. табл. 7 В-Д), максимальное количество которых достигает тринад-
цати [Perezsanchez et al., 1994]. Как правило, аномальные гаметы не имеют
24
стабильного плана строения и могут иметь различные формы. По-видимо-
му, аномальные сперматозоиды есть у каждого самца Metazoa и соотноше-
ние фертильности и стерильности зависит не столько от факта их наличия,
сколько от их процентного содержания [Рузен-Ранге, 1980; Chemes, Rawe,
2003J.
Кроме аномальных линий, в популяциях сперматозоидов многих Metazoa
обнаружены и дополнительные варианты детерминированных, но морфоло-
гически отличных гамет. Это явление, называемое диморфизмом в случае
наличия единственного дополнительного морфотипа, было описано, в спер-
матогенезе некоторых таксонов, например, у аннелид [Boi et al., 2001;
Ferraguti et al., 2002], ракообразных [Blades-Eckelbarger, Youngbluth, 1982],
моллюсков [Healy, 1982; Jespersen et al., 2002], иглокожих [Eckelbarger et al.,
1989; Au et al., 1998; Юрченко, Реунов, 2004], насекомых [Phillips, 1970; Dallai,
Afzelius, 1985; Friedlander, 1997]. В свое время С. Кушакевич [Kuschakewitch,
1913, 1921 - по: Hodgson, 1997] предложил для характеристики диморфич-
ных сперматозоидов термины “типичный” и “атипичный”. Но, впоследствии
Д. Хили и Б. Джемисон [Healy, Jamieson, 1981] подвергли критике термин
“атипичный” в силу несомого им подтекста ненормальности, и предложили
термины “эусперматозоид” и “парасперматозоид” для осеменяющего и до-
полнительного типов мужских гамет.
Помимо диморфизма известно явление триморфизма мужских гамет,
которое распространено, например, у брюхоногих моллюсков. Классифика-
ция триморфных сперматозоидов Gastropoda, основанная на количестве хро-
матина в ядре, была предложена Ф. Мевесом [Meves, 1903 - по: Hodgson,
1997]. Для сперматозоидов с обычным содержанием хроматина автор пред-
ложил термин “эупиренный сперматозоид”. Для гамет с количеством хрома-
тина, уменьшенным благодаря диминуции, он ввел термин “олигопиренный
сперматозоид”, а для сперматозоидов, полностью лишенных хроматина,
был предложен термин “апиренный сперматозоид”. В литературе нередко
употребляется термин “полиморфизм” [см. Hodgson, 1997], который может
наводить на мысль о возможности существования и большего количества
детерминированных мужских гамет. Однако такие варианты популяций
сперматозоидов пока не обнаружены.
Феномен существования дополнительных типов мужских гамет, откры-
ваемый у все новых и новых представителей многоклеточных животных, в
некоторых случаях получил объяснение, подразумевающее выполнение
данными гаметами определенных функций, таких, например, как транспорт-
ная и питающая [Рузен-Ранге, 1980; Hodgson, 1997; Buckland-Nicks, 1998].
Тем не менее, в некоторых публикациях присутствие парасперматозоидов
характеризуется авторами, как интригующее [Lutzen et al., 2001; Jespersen et
al., 2001]. Особенно загадочным является существование так называемых
[по: Рузен-Ранге, 1980; Chemes, Rawe, 2003] гетерогенных форм - спермато-
зоидов, различающихся лишь в некоторых деталях и предположительно
имеющих равнозначные шансы к осеменению. Например, совершенно непо-
нятно почему у морского ежа A. crassispina [по: Au et al., 1998], наряду с наи-
более распространенным типом сперматозоида, имеющим симметричную
кольцевую митохондрию (табл. 11 Г), есть и другой вариант мужской гаме-
ты с асимметричной митохондрией (табл. 11 Д), встречающийся реже, но
25
также составляющий значительную часть клеточной популяции. Может
быть в условиях меняющихся токов морской воды для успешного наружно-
го осеменения нужны сперматозоиды с различными баллистическими свой-
ствами? А может быть возникновение данных гамет не является причинно
закрепленным, а сопряжено с эволюционным процессом, происходящим
в данной популяции мужских гамет? Пока объяснение полиморфизма и
гетерогенности не может выйти за рамки спекулятивных рассуждений,
а выяснение истинных причин этих явлений является задачей будущих
исследований.
Таким образом, давая характеристику сперматозоиду какого-либо вида
Metazoa, мы должны отдавать себе отчет в том, что речь идет не о единст-
венном, а лишь о главном или даже об одном из главных типов мужских га-
мет в данной популяции.
Глава 3
ТРАДИЦИОННЫЕ ПРЕДСТАВЛЕНИЯ О СПЕРМАТОГЕНЕЗЕ
У МНОГОКЛЕТОЧНЫХ ЖИВОТНЫХ
Исследования сперматогенеза были начаты в конце XIX в. Основные
термины, такие как “сперматоциста”, “сперматогоний”, “сперматоцит” и
“сперматида”, предложил В. Сен-Жорж [Valette St. George, 1876 - по: Рузен-
Ранге, 1980] при исследовании мужских половых клеток амфибий. На сего-
дняшний день все еще остается неизменным мнение о том, что особенно-
стью сперматогенеза у многоклеточных животных является постоянство со-
ставляющих его процессов, достигнутое и закрепленное отбором уже на
ранних этапах филогенеза, а эволюция сперматогенеза осуществлялась
главным образом путем эволюции вспомогательных элементов [Габаева,
1982]. Различают “диффузный” сперматогенез, характерный для беспозво-
ночных, не имеющих гонад, “локализованный солитарный” (при котором
развитие спермиев протекает в гонадах, но без участия вспомогательных
элементов) и “локализованный алиментарный” (при котором сперматоген-
ные клетки развиваются в гонадах при участии вспомогательных элемен-
тов) [Коршельт, Гайдер, 1902 - по: Габаева, 1985]. Под вспомогательными
элементами понимаются клетки фолликулярного эпителия или клетки, ко-
торые у позвоночных называются клетками Сертоли, а у беспозвоночных
характеризуются самыми различными терминами такими как “фолликуляр-
ные клетки”, “вспомогательные клетки”, “питающие клетки”, “интерстици-
альные клетки”, “питающие фагоциты” [Рузен-Ранге, 1980; Габаева, 1982;
Buckland-Nicks, Chia, 1986; Cavey, Markel, 1994; Reunov et al., 2001]. Исходным
свойством клеток, “берущих на себя” вспомогательную функцию, по-види-
мому, была способность к формированию фолликул или сперматоцист при
диффузном сперматогенезе, так как это наблюдается, например, у губок и
некоторых кишечнополостных [Рузен-Ранге, 1980; Габаева, 1982; Дроздов,
Иванков, 2000]. В семенниках более высокоразвитых беспозвоночных и по-
звоночных клетки фолликулярного эпителия выполняют питающую, под-
держивающую, защитную, выстилающую, фагоцитарную и гормонально-
регуляторную функции [Габаева, 1982; Айзенштадт, 1984; Райцина, 1985;
Stefanini et al., 1985; Sakai, Yamashina, 1989; Хотимченко и др., 1993; Cavey,
Markel, 1994; Jprgensen, Lutzen, 1997; Reunov et al., 2004a, b; Реунов и др.,
2004 б).
Электронно-микроскопически дифференциация сперматозоидов изуча-
ется с начала 1960-х гг. Результаты исследований обобщены в ряде моногра-
фий и обзоров [см. Phillips, 1974; Welsch, Storch, 1976; Данилова, 1978, 1982;
Рузен-Ранге, 1980; Райцина, 1982, 1985; Stefanini et al., 1985; Pudney, 1995;
27
Johnson, 1995; Krioutchkova, Onishchenko, 1999]. Благодаря данным публика-
циям создано представление о строении и последовательности развития
сперматогенных клеток, согласно которому схема сперматогенеза у много-
клеточных животных включает три этапа:
1. Сперматоцитогенез - стадия размножения сперматогониев. Де-
тальная классификация сперматогониев, основанная на морфологии
ядер, существует только для млекопитающих [Leblond, Clermont, 1952 -
по: Данилова, 1982]. Установлено, что сперматогонии - это клетки, име-
ющие эндоплазматический ретикулум, аппарат Гольджи, митохондрии,
большое количество свободных рибосом и полисом. Неотъемлемой ча-
стью сперматогониев являются половые детерминанты (или зародыше-
вая плазма), происхождению и локализации которых посвящено большое
количество ультраструктурных и молекулярно-биологических исследо-
ваний. Несмотря на усилия многих цитологов и молекулярных биологов,
роль зародышевой плазмы в процессе детерминирования клеток полово-
го пути еще не выяснена, но благодаря исследованиям последних лет ус-
тановлено, что значительное участие в формировании данной субстанции
принимает матрикс митохондрий [см. Reunov et al., 2000; Исаева, Реунов,
2001; Реунов и др., 2004а).
2. Мейоз (созревание) - процесс, включающий спаривание хромосом,
кроссинговер и два деления созревания сперматоцитов. Как правило, спер-
матоциты имеют тот же набор органоидов, что и сперматогонии. Визуально
материал половых детерминантов присутствует в цитоплазме сперматоци-
тов в остаточных количествах. Основным признаком, по которому происхо-
дит идентификация первичных сперматоцитов, являются синаптонемальные
комплексы, формирующиеся на стадии зигонемы - пахинемы [см. Данило-
ва, 1978; 1982]
3. Спермиогенез - стадия превращения сперматиды в сперматозоид.
В спермиогенезе происходит формирование жгутика. Акросомальная
везикула возникает из пузырьков, продуцируемых комплексом Гольджи,
который локализован над апикальной частью ядра. В конце спермиоге-
неза излишки цитоплазмы, комплекс Гольджи, рибосомы и эндоплазма-
тический ретикулум аккумулируются в резидуальном тельце, которое
выводится из клетки.
Неотъемлимой особенностью сперматогенеза у многоклеточных жи-
вотных является наличие между развивающимися сперматогенными
клетками межклеточных мостиков, существование которых впервые бы-
ло обнаружено в электронно-микроскопическом исследовании М. Бурго-
са и Д. Фоусетта [Burgos, Fawcett, 1955 - по: Данилова, 1978]. Считается,
что несинцитиальное, неклональное развитие мужских половых клеток
является редким исключением, встречающимся только среди низших бес-
позвоночных.
Нужно отметить, что в работах, на основании которых сформировалась
схема сперматогенеза, как правило, использовались данные, полученные
для многоклеточных, имеющих модифицированные сперматозоиды. Одна-
ко, как об этом уже говорилось в двух предыдущих главах, в природе суще-
ствуют три основных типа сперматозоидов (см. рис. 1 A-В), структура кото-
рых, по-видимому, определена эволюцией способов осеменения. Спермато-
28
генез таксонов с примитивными и аберрантными сперматозоидами, истори-
чески не был в центре внимания и изучался фрагментарно. А между тем ис-
следования развития этих сперматозоидов в различных таксонах беспозво-
ночных подчас демонстрируют весьма оригинальные особенности, не попа-
дающие под традиционное представление об ультраструктурной картине
сперматогенеза у многоклеточных животных. Примеры таких несоответст-
вий будут рассмотрены в последующих главах. По-видимому, традиционная
схема сперматогенеза отражает специфику этого процесса в узком круге
таксонов, обладающих модифицированными сперматозоидами, которые
по сути являются репродуктивными клетками “второго” яруса эволюции
(см. рис. 1 A-В). Необходимо сравнительное рассмотрение цитологической
картины формирования примитивных, модифицированных и аберрантных
сперматозоидов, соответственно относящихся к “первому”, “второму” и
“третьему” эволюционным ярусам с целью создания более целостного пред-
ставления об ультраструктурных особенностях сперматогенеза у многокле-
точных животных.
Глава 4
СПЕРМАТОГЕНЕЗ У МНОГОКЛЕТОЧНЫХ ЖИВОТНЫХ
С ПРИМИТИВНЫМИ СПЕРМАТОЗОИДАМИ
Примитивные мужские гаметы, а также наружный и наружно-внут-
ренний типы осеменения распространены в таких таксонах как губки [см.
Малахов, 1990; Boury-Esnault, Jamieson, 1999; Дроздов, Иванков, 2000], ор-
тонектиды [Kozloff, 1969 - по: Малахов, 1990; Slyusarev, Ferraguti, 2002],
кишечнополостные [Hinsch, Clark, 1973; Hinsch, 1974; Carre, 1984; Реунов,
Костина, 1991; Реунов, Даутов, 1991; Corbelli et al., 2003], гребневики
[Franc, 1973], немертины [Turbeville, Ruppert, 1985], приапулиды [Адриа-
нов и др., 1992; Реунов и др., 1992], эхиуриды [см. Дроздов, Иванков,
2000], сипункулиды [Rice, 1974; Sawada, 1980; Klepal, 1993; Reunov, Rice,
1993], аннелиды [Jamieson, Rouse, 1989], моллюски [Дроздов, Реунов,
1997; Reunov et al., 1999; Suwanjarat, 1999], членистоногие [Tilney, Inoue,
1985], иглокожие [Дроздов, Касьянов, 1985a; Реунов, Дроздов, 1991], бра-
хиоподы [Sawada, 1973; Afzelius, Ferraguti, 1978а; Reunov, 1993], полухор-
довые [Colwin et al., 1957; Franzen, Sensenbaugh, 1985], оболочники [Flood,
Afzelius, 1978], головохордовые [Holland, Holland, 1989], костистые рыбы
[см. Jamieson, 1991b; Medina et al., 2003]. Судя по данным световой микро-
скопии [Westblad, 1949 - no: Franzen, Afzelius, 1987], примитивными спер-
матозоидами обладает и турбелляриообразный организм Xenoturbella
bocki, принадлежность которого к плоским червям является предметом
дискуссий [см. Franzen, 1956; Afzelius, 1982; Реунов, Малахов, 1993; Дроз-
дов, Иванков, 2000].
В данной главе будет проведен сравнительный анализ ультраструктур-
ных особенностей дифференциации примитивных сперматозоидов у пред-
ставителей губок, кишечнополостных, приапулид, немертин, полихет, дву-
створчатых моллюсков, брахиопод, иглокожих, асцидий и костистых рыб,
сперматогенез у которых описан достаточно детально.
SPONGIA
Сперматозоиды губок в целом можно считать примитивными, но,
безусловно, нуждающимися в комбинированной характеристике. Осо-
бенностями данных гамет являются: большое количество цитоплазмы,
наличие вакуолей, разрозненное расположение митохондрий, недокон-
денсированный хроматин ядра. Как было сказано выше (см. гл. 2), трак-
товка таких признаков спермиев Spongia может быть двоякой. Если счи-
30
Рис. 4. Сперматозоид губки Oscarella lobularis (А) [по: Baccetti et al., 1986]. Схема спермиоге-
неза губки Spongilla lacustris [по: Paulus, 1989] (Б-Д)
а - акросома, ж - жгутик; ц - центриоли, я - ядро, м - митохондрия, ц - центриоли, ав - акросомо-
подобная везикула, кг - комплекс Гольджи, мм - межклеточный мостик, р - резидуальное тело
т>
31
тать, что выше названные особенности унаследованы от анцестральных
жгутиковых клеток, то уместным мог бы быть комбинированный тер-
мин “примитивный сперматозоид с элементами анцестральности”. Если
принять версию об апоморфном происхождении этих признаков,
то сперматозоиды можно было бы характеризовать как “примитивные
с элементами аберрантности”. По-видимому, однозначного ответа о
том, каковым является статус указанных элементов сперматозоидов
губок нет.
В свое время существовало мнение, что отсутствие акросомы является
абсолютным свойством сперматозоидов Spongia [см. Baccetti, Afzelius, 1976].
Считалось, что наряду со сперматозоидами кишечнополостных, спермин гу-
бок в эволюционном смысле предшествуют акросомальным спермиям. Од-
нако Б. Баччетти с соавт. [Baccetti et al., 1986] удалось обнаружить вид
Oscarella lobularis, спермин которого (рис. 4 А) имеют типичную акросому,
подобную акросомам в сперматозоидах многих морских беспозвоночных.
Кроме того, формирование временной структуры, напоминающей акросо-
мальную везикулу (рис. 4 Б), постепенно элиминирующейся с резидуальным
телом (рис. 4 В-Д), было обнаружено в спермиогенезе губки Spongilla lacus-
tris [Paulus, 1989]. Эти открытия позволяют предполагать, что сперматозои-
ды губок произошли от акросомальных мужских гамет, но для проверки
данной гипотезы нужны исследования спермиогенеза у гораздо большего
количества видов губок. Не исключено, что в этом типе беспозвоночных
мужские гаметы могут иметь как признаки анцестральности в виде большо-
го количества цитоплазмы и недоконденсированного хроматина, так и эле-
менты аберрантности в виде вторичного отсутствия акросомы и других при-
знаков.
Интересно, что жгутики сперматозоидов губок не являются необхо-
димыми на протяжении всего процесса сближения мужских и женских
гамет. Осеменение у губок не является абсолютно наружным. Спермато-
зоиды Spongia способны перемещаться в морской воде, но перед инкор-
порацией в яйцеклетку они теряют жгутики и принимают амебоидную
форму, после этого они либо самостоятельно перемещаются между со-
матическими клетками оплодотворяемой особи [Ефремова, Пап'ковская,
1980], либо внедряются в хоаноциты - носители, которые доставляют их
к яйцеклетке [Gatenby, 1920; Tuzet, 1930 - по: Franzen, 1956; Hoshi, 1985;
Иванова, 1988; Малахов, 1990; Дроздов, Иванков, 2000]. Таким образом,
осеменение у губок может быть охарактеризовано как наружно-внут-
реннее.
Губки, являясь представителями наиболее эволюционно примитивных
многоклеточных животных, обладают весьма упрощенными гаметоформи-
рующими тканями. По словам Э. Рузен-Ранге [1980], именно у губок являет-
ся возможным выявление того минимального комплекса условий, при кото-
ром возможен гаметогенез. Губки не имеют эмбриологически детерминиро-
ванных герминативных клеток и репродуктивных органов; в формировании
половых клеток у них самое непосредственное участие принимают сомати-
ческие клетки. Если оогонии развиваются из археоцитов [Sailer,
Weissenfelds, 1985; Sailer, 1988], то мужские половые клетки формируются
из хоаноцитов жгутиковых камер [Tuzet et al., 1970; Diaz, Connes, 1980; Еф-
32
ремова, Папковская, 1980; Gaino et al., 1984, 1986; Суходольская, Папков-
ская, 1985; Paulus, Weissenfels, 1986].
На ультраструктурном уровне детальное исследование сперматоге-
неза у Spongia выполнено В. Паулюсом [Paulus, 1989] у единственного
представителя. Этот исследователь показал, что у губки S. lacustris фор-
мирование сперматогония начинается путем увеличения размера одного
из хоаноцитов, составляющих стенку жгутиковой камеры. Как и другие
хоаноциты, данная клетка имеет жгутик. Хоаноцит, претерпевающий
изменения, выделяется из состава стенки жгутиковой камеры и некото-
рое время локализован на ее периферии в мезенхиме. На этом этапе в
цитоплазме хоаноцита возникает вакуоль, которая заключает жгутик
внутри клетки и, вероятно, резорбирует его, так как он исчезает. Приня-
то считать, что с этого момента клетка перестает быть хоаноцитом и
становится сперматогонием. Как правило, сперматогонии претерпевают
ряд митотических делений.
Дальнейшее развитие сперматогенных клеток происходит в сперма-
тоцистах. В формировании сперматоцист принимают участие археоциты,
которые также находятся в мезенхиме. Контактируя друг с другом, ар-
хеоциты формируют стенку сперматоцисты, внутри которой заключены
группы сперматогониев. Изначально сформированные сперматоцисты
имеют небольшой диаметр, однако постепенно происходит увеличение
их размеров путем слияния соседних цист. В процессе формирования цист
сперматогонии трансформируются в сперматоциты I без изменения раз-
меров. Для первичных сперматоцитов, которые идентифицируются по
наличию синаптонемальных комплексов в ядре, характерно присутствие
аксонем, процесс формирования которых детально рассмотрен в работе
В. Паулюса [Paulus, 1989]. В цитоплазме каждого первичного спермато-
цита, готовящегося к первому мейотическому делению, возникают две
аксонемы (рис. 5 А-Б; см. вклейку, табл. 12 А), генерируемые центриоля-
ми. Перед делением аксонемы становятся наружными жгутиками
(рис. 5 В-Е; табл. 12 Б). По данным В. Паулюса [Paulus, 1989] первичный
сперматоцит в анафазе имеет два жгутика, каждый из которых становит-
ся жгутиком вторичного сперматоцита. Изначально сперматоцит II име-
ет один жгутик, оставшийся от первичного сперматоцита. Однако перед
вторым делением созревания на его противоположном полюсе возника-
ет второй жгутик. Таким образом, сперматоцит II перед вторым делени-
ем созревания также имеет два жгутика, расположенных на противопо-
ложных концах клетки.
При делении вторичного сперматоцита возникают две сперматиды, каж-
дая из которых имеет жгутик. В публикации В. Паулюса [Paulus, 1989] ниче-
го не сказано о локализации комплекса Гольджи в сперматогониях и спер-
матоцитах. Тем не менее, в сперматидах очевидна прицентриолярная лока-
лизация диктиосом (см. рис. 4 Б). Везикулы, которые, продуцируются комп-
лексом Гольджи со стадии первичных сперматоцитов по мнению автора
[Paulus, 1989] являются проакросомальными. В позднем спермиогенезе про-
исходит отторжение части цитоплазмы, содержащей как комплекс Голь-
джи, так и его производные (см. рис. 4 Д).
3 Реунов А. А.
33
Б
ж
Рис. 5. Схема формирования жгутиков в сперматоците первого порядка у губки Spongilla
lacustris [по: Paulus, 1989]
А - сперматоцит I с двумя аксонемами, возникшими в цитоплазме; Б - две аксонемы формируют
клеточный выступ; В - сперматоцит с двумя торчащими жгутиками; Г - сперматоцит с погруженными
жгутиками; Д - сперматоцит с расходящимися жгутиками; Е - сперматоцит с полярно расположенными
жгутиками, базальные тельца которых формируют веретено деления
ц - центриоли, ак - аксонема, я - ядро, м - митохондрия, ж - жгутик, стрелки указывают направле-
ние движения флагеллярных комплексов
34
CNIDARIA
Половое размножение у книдарий происходит за счет наружного и на-
ружно-внутреннего осеменения. В каждой группе можно найти примеры
того и другого. Среди Hydrozoa наружно-внутреннее осеменение свойст-
венно гидридам, многим метагенетическим гидроидным, всем гипогене-
тическим гидроидным. Наружное осеменение широко распространено у
метагенетических гидроидных с выраженным медузоидным поколением.
У многих сцифоидных медуз осеменение наружное, однако Crysoara,
Cyanea, Aurelia и некоторым другим свойственно наружно-внутреннее
осеменение [Miller, 1985; Реунов, Малахов, 1993]. У некоторых коралло-
вых полипов (актинии Metridium, Actinia, Sagartia), которые либо раздель-
нополы, либо гермафродитны, осеменение и последующее развитие яиц
протекают в гастральной полости [Chia, 1976; Реунов, Костина, 1991].
Среди альционарий известны формы с наружным осеменением [Yamazato
et al. 1981; Benayahu, Loya, 1986]. Для всех кишечнополостных характер-
но отсутствие каких-либо половых протоков. У медуз спермин выбрасы-
ваются в морскую воду через разрывы в стенке гонады. У кораллов по-
ловые клетки через разрывы гонад попадают сначала в гастроваскуляр-
ную полость, а затем через ротовое отверстие выводятся наружу [Chia,
1976; Рузен-Ранге, 1980].
Электронно-микроскопические исследования показывают, что за ис-
ключением сифонофоры вида Muggiaea kochii, сперматозоид которого
имеет акросому [Carre, 1984]. для кишечнополостных, рассмотренных в
Hydrozoa, Scyphozoa и Anthozoa, характерны сперматозоиды, не имею-
щие акросом, сравнимых с таковыми у примитивных сперматозоидов
[Hinsch, Clark, 1973; Hinsch, 1974; Реунов, Костина, 1991; Реунов, Даутов,
1991]. Акросомоподобный аппарат представлен в мужских гаметах ки-
шечнополостных набором разрозненных цельных или кольцеобразных
везикул, окруженных мембраной. В спермиях гидромедуз и сцифомедуз
проакросомальные везикулы локализованы у боковой поверхности апи-
кальной части ядра (см. вклейку, табл. 13 А), а в гаметах коралловых по-
липов - в базальной части (см. табл. 4 А). Отсутствие настоящих акро-
сом является признаком, который, по мнению многих исследователей,
позволяет подчеркнуть эволюционную анцестральность спермиев ки-
шечнополостных. В соответствии с традиционным представлением
[Baccetti, Afzelius, 1976; Baccetti, 1984; 1985], проакросомальные везику-
лы в сперматозоидах Cnidaria являются эволюционными предшественни-
ками акросом, характерных для примитивных сперматозоидов большин-
ства морских беспозвоночных. Однако, как это продемонстрировано для
одного из представителей Hydrozoa, проакросомальные везикулы не
принимают никакого участия в процессе проникновения спермиев в яй-
цеклетку [Yamashita, 1988]. Инкорпорация спермиев у Cnidaria происхо-
дит только на анимальном полюсе яйца, покрытом утонченной в этом
месте фибриллярной оболочкой. Тонкая (около 7—10 мкм) студенистая
оболочка, покрывающая яйцеклетки кишечнополостных, активно пре-
одолевается спермиями без какой-либо акросомной реакции [Miller,
1985; Yamashita, 1988]. Спермин, привлеченные к анимальному полюсу
35
яйцеклетки благодаря хемотаксису, имеющему большое значение у
Cnidaria [Miller, 1985], практически не имеют серьезных препятствий на
пути к слиянию клеточных мембран мужской и женской половых кле-
ток. Можно, по-видимому, считать, что отсутствие акросомы в таких ус-
ловиях биологически целесообразно. Остается только открытым вопрос
почему в спермиях кишечнополостных все же существует акросомаль-
ный материал в виде проакросомальных везикул? Японский исследова-
тель М. Ямашита [Yamashita, 1988], обсуждая эту проблему, предполо-
жил, что проакросомальные везикулы являются скорее не предшествен-
никами, а рудиментами акросомы, вероятно существовавшей в анцест-
ральных спермиях кишечнополостных. А.А. Реунов [1998 б] показал,
что в сперматидах гидромедузы G. vertens помимо мелких проакросо-
мальных везикул происходит формирование структуры, напоминающей
акросомальную везикулу. В течение спермиогенеза данная структура,
возникающая из диктиосом аппарата Гольджи подобно акросоме распо-
ложена над апикальной поверхностью ядра (табл. 13 Б), а затем смеща-
ется в базальную часть клетки, где выводится наружу (табл. 13 В). Дан-
ный феномен, напоминающий явление формирования временной акро-
сомы, известный у двустворчатого моллюска Laternula limicola [Kubo,
1977] и некоторых костистых рыб [Mattei, Mattei, 1978; Billard, 1983], без-
условно требует дальнейшего исследования среди других видов кишеч-
нополостных. Если механизм эвакуации акросомо-подобной структуры
окажется распространенным, то предположение об отсутствии акросо-
мы в сперматозоидах кишечнополостных, как вторично приобретенном
признаке, будет представляться вполне правомочным.
Как и у губок, у кишечнополостных наглядно прослеживается процесс
формирования гамет из клеток, которые по своим морфологическим при-
знакам практически не отличаются от соматических жгутиковых эпители-
альных клеток. У гидроидных источником возникновения половых клеток
являются жгутиковые интерстициальные клетки эктодермы [Burnet et al.,
1966; Schincariol et al., 1967; Davis, 1973; Tardent, 1974]. По мнению П. Брие-
на [Brien, 1966 - по: Рузен-Ранге, 1980], нет оснований полагать, что среди
интерстициальных клеток имеется определенная группа клеток, которые
можно было бы считать первичными половыми. Однако, в эктодермальной
гастродерме гидромедузы Phialidium gregarinum обнаружены интерстици-
альные клетки, содержащие половые детерминанты (“nuage”) в цитоплазме
[Рузен-Ранге, 1980]. Таким образом, представляется вероятным, что у гидро-
идных наличие цитоплазматических половых детерминантов является един-
ственным фактором, отличающим первичные половые клетки от сома-
тических.
Ультраструктурные исследования показали, что характерной особен-
ностью сперматогенеза гидроидных является жгутиковость ранних спер-
матогенных клеток [Stagni, Lucchi, 1970; Zihler, 1972; Moore, Dixon, 1972].
Как это наиболее наглядно продемонстрировано у гидр [Moore, Dixon,
1972], при накоплении интерстициальных клеток в спермариях происхо-
дят их митотические деления, в результате чего возникают клетки мень-
ших размеров, по-видимому, сперматогонии. В зрелых семенниках число
таких клеток увеличивается и в них происходят характерные изменения
36
хроматина. Клетки этого типа имеют небольшой жгутик и, по мнению
авторов, являются сперматоцитами I. Показано, что у вторичного спер-
матоцита имеются два жгутика. В результате второго деления созрева-
ния каждая сперматида получает один жгутик. Формирование аксонем
было обнаружено и нами в ранних сперматогенных клетках гидромедузы
G. vertens (см. табл. 12 В).
У коралловых полипов [Dewel, Clark, 1972, Lyke, Robson, 1975; Schmidt,
Holtken, 1980; West, 1980; Larkman, Carter, 1980; Larkman, 1984; Van-Praet,
1990] общим признаком ранних сперматогенных клеток безусловно являет-
ся возникновение жгутиков, что подтверждают и наши данные (см.
табл. 12 Г, Д).
X. Шмидт и Б. Хольткен [Schmidt, Holtken, 1980] предположили, что
существование аксонем и жгутиков доказывает происхождение сперма-
тогенных клеток Cnidaria из жгутиковых эктодермальных эпителиаль-
ных клеток. В мужских гаметоцитах кишечнополостных не существует
фиксированной локализации аппарата Гольджи около базальных телец
жгутиков. В сперматидах гидромедуз проакросомальные везикулы фор-
мируются диктиосомами, расположенными над апикальной поверхно-
стью ядра [Yamashita, 1988]. Отстраненность комплекса Гольджи от ба-
зального тельца жгутика характерна и для сперматогенных клеток ко-
ралловых полипов (см. табл. 12 Д).
PRIAPULIDA
Сперматогенез и строение сперматозоидов приапулид на ультраструк-
турном уровне были исследованы в ряде работ [Afzelius, Ferraguti, 1978b;
Storch et aL, 1989; Alberti, Storch, 1988; Storch, Higgins, 1989; Адрианов и др.,
1992; Реунов и др., 1992; Адрианов, Реунов, 1992; Адрианов, Малахов, 1996].
Установлено, что для крупных приапулид, обладающих наружным осемене-
нием, таких как Priapulus caudatus и Halicryptus spinulosus, типичными явля-
ются наружное осеменение и примитивно-классические сперматозоиды
(рис. 6 3, И). Для карликовых приапулид Tubiluchus corallicola и Т. philip-
pinensis характерны модифицированные сперматозоиды, приспособленные
к внутреннему способу осеменения, типичному для данных видов [см. Alberti,
Storch, 1988; Storch, Higgins, 1989; Адрианов, Малахов, 1996]. Ультраструк-
турные особенности дифференциации сперматогенных клеток всех стадий у
приапулид были рассмотрены только у двух макробентосных видов Р. cau-
datus и Н. spinulosus [Адрианов и др., 1992; Реунов и др., 1992; Адрианов, Ре-
унов, 1992].
Показано, что характерной особенностью сперматогенеза Р. caudatus
(рис. 6 А-Д; 3) и Н. spinulosus (рис. 6 A-В; Е, Ж, И) является наличие жгути-
ка уже на стадиях первичного (рис. 6 Б; см. вклейку табл., 14 А) и вторично-
го (рис. 6 В) сперматоцитов. Типично, что около базального тельца жгутика
всегда локализован комплекс Гольджи, который уже в сперматоцитах про-
дуцирует проакросомальные везикулы (табл. 14 А).
Формирование акросом в сперматидах приапулид Р. caudatus и Н. spinu-
losus своеобразно для каждого из данных видов [Адрианов и др., 1992; Ре-
унов и др., 1992; Адрианов, Реунов, 1992; Адрианов, Малахов, 1996]. У при-
37
Рис. 6. Сперматогенные клетки макробентосных приапулид [по: Адрианов, Реунов, 1992]
A-В - ранние стадии, сходные для Priapulus caudatus и Halicryptus spinulosus; сперматогоний (А), пер-
вичный сперматоцит (Б), вторичный сперматоцит (В); Г, Д - спермиогенез Р, caudatus', Е, Ж - спермиоге-
нез Н spinulosus; 3 - сперматозоид Р. caudatus; И - сперматозоид Н. spinulosus; стрелки указывают на ак-
росомальные везикулы, формирующиеся в сперматоцитах и сперматидах
я - ядро, ск - синаптонемальный комплекс, кг - комплекс Гольджи, ж - жгутик, м - митохондрия
апулюса в результате объединения разрозненных проакросомальных вези-
кул в прицентриолярном регионе клетки формируется крупная акросомаль-
ная везикула (рис. 6 Г). В течение спермиогенеза происходит постепенная
миграция этой структуры на апикальный полюс клетки (рис. 6 Д). У халик-
риптуса, напротив, везикулы-предшественники не объединяются вблизи ба-
зального тельца жгутика, но мигрируют к месту их слияния над апикальной
поверхностью ядра (рис. 6 Е, Ж). В обоих случаях комплекс Гольджи элими-
нируется в течение спермиогенеза.
38
NEMERTIN!
Для немертин типичны наружное осеменение и наружно-внутреннее
осеменение в слизи. У некоторых видов известно наружно-внутреннее осе-
менение, при котором сперматозоиды проникают в оводукты женских го-
над. Сперматозоиды у немертин бывают, как примитивными, так модифи-
цированными и аберрантными [Franzen, 1956; Gerner, 1969; Afzelius, 1971;
Turbeville, Ruppert, 1985; Stricker, Cavey, 1986; Реунов, Чернышев, 1992;
Jespersen, 1994; Reunov, Klepal, 1997].
Среди немертин с наружным осеменением и примитивными сперматозо-
идами ультраструктурные особенности дифференциации сперматогенных
клеток изучены только у Procephalothrix sp. Показано [Reunov, Klepal, 1997],
что сперматогонии и первичные сперматоциты этого вида немертин явля-
ются жгутиковыми клетками. Как в сперматогониях, так и в сперматоцитах
около центриоли, являющейся базальным тельцем жгутика, локализован
комплекс Гольджи, который уже в сперматогониях и сперматоцитах проду-
цирует электроноплотные проакросомальные везикулы (рис. 7 А, Б).
Морфологически обособленная стадия вторичного сперматоцита у
Procephalothrix sp. отсутствует, так как оба мейотических деления ядра про-
исходят в пределах первичного сперматоцита (рис. 7 В, Г). В гонаде можно
наблюдать только первичные сперматоциты, сперматиды и мейотически де-
лящиеся клетки. Согласно нашим наблюдениям жгутик, обнаруживаемый
еще у сперматогонии (рис. 7 А), сохраняется неизменным на протяжении
обоих делений мейоза и постепенно становится “собственностью” одной из
четырех ранних сперматид (рис. 7 Д). Характерно, что в течение спермиоге-
неза жгутики возникают и у трех других сперматид (рис. 7 Е). Таким обра-
зом, все четыре сперматиды являются жгутиковыми клетками, в которых
около базального тельца жгутика располагается комплекс Гольджи, проду-
цирующий проакросомальные везикулы. В более поздних сперматидах про-
акросомальные везикулы сливаются в единую акросомальную везикулу,
причем формирование этой структуры неизменно осуществляется в прицен-
триолярном регионе (рис. 7 Ж). Впоследствии происходит миграция акросо-
мальной везикулы на апикальный полюс клетки (рис. 7 3, И), где она пре-
вращается в акросому, расположенную асимметрично по отношению к про-
дольной оси клетки (рис. 7 К; см. табл. 5 Г). В течение спермиогенеза мито-
хондрии концентрируются вокруг основания ядра и в конечном итоге фор-
мируют единую кольцевую митохондрию (см. табл. 5 Д). Ядро меняет фор-
му из округлого в удлиненное. Наблюдается постепенная конденсация хро-
матина (рис. 7 Ж-К). Развивающиеся сперматиды соединены межклеточны-
ми мостиками, которые утрачиваются в позднем спермиогенезе.
Таким образом, у представителя наиболее примитивных немертин
(Procephalothrix) сперматогенные клетки всех стадий обладают жгутиком,
около базального тельца которого локализован комплекс Гольджи, уже со
стадии сперматогониев продуцирующий проакросомальные везикулы. Соп-
ряженность базального тельца и комплекса Гольджи сохраняется в сперма-
тогенных клетках всех стадий, включая сперматиды в период формирования
акросомы (рис. 7 А-3). В позднем спермиогенезе диктиосомы элиминиру-
ются из клетки.
39
Рис. 7. Сперматогенные клетки немертины Procephalothrix sp. [схематизировано А.А.
Реуновым по собственным данным]
А — сперматогоний; Б—Г — сперматоциты; Д-И — спермиогенез; К — сперматозоид
ж - жгутик, кг - комплекс Гольджи, ц - центриоли, пв - проакросомальные везикулы, я - ядро, м -
митохондрия, ав - акросомальная везикула, а - акросома
40
POLYCHAETA
Среди полихет широко распространено наружное осеменение [Schroeder,
Hermans, 1975]. Кроме того, встречаются разновидности наружно-внутренне-
го и внутреннего осеменения, которые характеризуются такими терминами
как гиподермальная импрегнация, перенос сперматофоров и сперматоцейгм
[Hsieh, Simon, 1990], копуляция [Westheide, 1984] и псевдокопуляция [Daly,
1973]. Известно также наружно-внутреннее осеменение внутри трубки
[Eckelbarger, 1984]. Данное разнообразие способов осеменения определяет и
разнообразие спермиев полихет, описанное в ряде публикаций [Schamofske,
1986; Rouse, Jamieson, 1987; Eckelbarger, Grassle, 1987; Rouse, 1988; Jamieson,
Rouse, 1989; von Nordheim, 1989; Franzen, Rice, 1988; Bentley, Serries, 1992;
Rouse, Gambi, 1998; Marotta et aL, 2003]. Считается доказанным, что исходным
у полихет является наружное осеменение, а в качестве исходного типа спер-
матозоида может рассматриваться примитивный сперматозоид, приспособ-
ленный к наружному осеменению. Производными этого типа являются широ-
ко встречающиеся у полихет примитивные сперматозоиды с элементами мо-
дифицированное™ и аберрантности. Известны также модифицированные
сперматозоиды, модифицированные сперматозоиды с различными проявле-
ниями аберрантности, а также аберрантные сперматозоиды.
Сперматогенез Poly chaeta довольно хорошо изучен на ультраструктур-
ном уровне с рассмотрением всех стадий сперматогенных клеток [Bertout,
1976; Sawada, 1984; Eckelbarger, 1984; Rice, Eckelbarger, 1989; Bentley, Pacey,
1989; Liicht, Pfannenstiel, 1989; Pacey, Bentley, 1992]. По общему мнению, ран-
ние сперматогенные клетки прикреплены к стенке целома. Кластеры более
поздних сперматогониев отделяются и их дальнейшее развитие происходит
в процессе “свободного плавания” в среде целомической жидкости.
Ни в одной из публикаций, посвященных сперматогенезу полихет не го-
ворится о формировании жгутиков в сперматогониях, но, вероятно, при бо-
лее детальном ультраструктурном исследовании в сперматогониях могут
быть обнаружены признаки аксонем, формирующихся в цитоплазме. Харак-
терной особенностью сперматогониев (рис. 8 А) некоторых полихет являет-
ся продуцирование проакросомальных везикул комплексом Гольджи
[Bertout, 1976; Kubo, Sawada, 1977]. Для сперматоцитов (рис. 8 Б; В; см.
табл. 14 Б) обычен жгутик, вблизи базального тельца которого расположе-
на проксимальная центриоль и комплекс Гольджи. По данным К. Экельбар-
гера [Eckelbarger, 1984], у полихеты Phragmatopoma lapidosa каждый первич-
ный сперматоцит имеет один короткий неподвижный жгутик. У каждого
вторичного сперматоцита присутствует один длинный жгутик, который
слегка движется из стороны в сторону. Жгутик ранней сперматиды хорошо
развит и активен. Так же как в сперматогенных клетках более ранних ста-
дий, комплекс Гольджи в сперматидах изначально локализован около цент-
риолей и продуцирует проакросомальные везикулы. Здесь же в прицентри-
олярном регионе благодаря объединению мелких проакросомальных вези-
кул происходит формирование крупной акросомальной везикулы (рис. 8 Г).
После того, как укрупняющаяся акросомальная везикула смещается
(рис. 8 Д) и локализуется над ядром (рис. 8 Е), происходит постепенное фор-
мирование видоспецифичной акросомы (рис. 8 Ж-И).
41
А Б
p ав
Рис. 8. Сперматогенные клетки полихеты Phragmatopoma lapidosa [А-Е схематизировано
А.А. Реуновым по: Eckelbarger, 1984; Ж И по: Eckelbarger, 1984]
А - сперматогоний; Б - сперматоцит I; В - сперматоцит II; Г-3 - сперматиды, И - сперматозоид
ц - центриоли, пц - проксимальная центриоль, дц - дистальная центриоль, кг - комплекс Гольджи,
пв - проакросомальные везикулы, ав - акросомальная везикула, я - ядро, ск - синаптонемальный комп-
лекс, ж - жгутик, м - митохондрия, а - акросома
42
MOLLUSCA
Наиболее часто примитивные сперматозоиды встречаются у двуствор-
чатых моллюсков, сперматогенез у которых в течение долгого времени яв-
лялся предметом многочисленных ультраструктурных исследований [Longo,
Dornfeld, 1967; Longo, Anderson, 1970; Popham, 1974; Popham et al., 1974;
Franzen, 1983; Дроздов, Касьянов, 1985a; Hodgson, Bernard, 1986; Дроздов, Ре-
унов, 1986a, б; Реунов, Дроздов, 1986, 1987; Dorange, Le Pennec, 1989;
Eckelbarger et al.. 1990; Hodgson et al., 1990; Реунов, Дроздов, 1992; Reunov,
Hodgson, 1994a; Дроздов, Реунов, 1997; Reunov et al., 1999]. Многие виды
Bivalvia имеют мужские гаметы с удлиненными головками, что обычно свя-
зано, либо с некоторыми модификациями в способе осеменения в виде осе-
менения в мантийной полости, либо сопряжено с крупным размером яйце-
клеток [Popham, 1974; Franzen, 1983; Дроздов, Касьянов, 1985а; Eckelbarger
et al., 1990]. Такие сперматозоиды двустворчатых моллюсков принято назы-
вать модифицированными, но во многих случаях речь идет не столько
о модифицированных мужских гаметах, сколько о примитивных спермато-
зоидах с элементом модифицированности в виде удлиненного ядра (см.
табл. 3 Б, Д).
В ряде ультраструктурных исследований показано, что в сперматогене-
зе у двустворчатых моллюсков формирование жгутиков происходит на за-
ключительном этапе этого процесса - в спермиогенезе. Однако некоторы-
ми авторами [Kubo, 1977; Реунов, Дроздов, 1987; Rocha, Azevedo, 1990;
Eckelbarger et al., 1990; Hodgson et al., 1990; Reunov et al., 1999] было проде-
монстрировано возникновение жгутиков в ранних сперматогенных клет-
ках - сперматогониях и сперматоцитах. Не исключено, что ранняя жгутико-
вость, была просто не замечена в исследованиях сперматогенеза многих ви-
дов Bivalvia. Так, А.А. Реунов и Э.Н. Ходсон [Reunov, Hodgson, 1994 а) пере-
исследовали сперматогенез у шести видов двустворчатых моллюсков, для
которых жгутиковость ранних половых клеток не была описана в предыду-
щих публикациях [см. Hodgson, Bernard, 1986; Hodgson et al., 1990]. Как это
было обнаружено благодаря переисследованию, характерной особенностью
ранних сперматогенных клеток данных видов является жгутик, наблюдае-
мый уже у сперматогониев и сперматоцитов. Базальные тельца жгутиков,
наблюдаемых в клетках данных стадий оснащены прилегающими диктиосо-
мами комплекса Гольджи (см. табл. 14 В).
У некоторых видов двустворчатых моллюсков проакросомальные вези-
кулы продуцируются комплексом Гольджи уже в сперматогониях [Реунов,
Дроздов, 1987], но в более распространенном случае их формирование начи-
нается в первичных сперматоцитах. Если в цитоплазме сперматогенных кле-
ток ранних стадий проакросомальные везикулы распределены хаотично, то
в спермиогенезе происходит их локализация вблизи комплекса Гольджи,
прилегающего к базальному тельцу жгутика. Для вида Barbatia obliquata по-
казано [Reunov, Hodgson, 1994а), что в ранних сперматидах комплекс Голь-
джи продуцирует довольно крупную первичную везикулу (рис. 9 А), после
чего наблюдается встраивание накопленных электроноплотных мелких
проакросомальных везикул в эту структуру (рис. 9 Б). Для сперматид раз-
личных двустворчатых моллюсков типично, что крупная акросомальная ве-
43
Рис. 9. Спермиогенез (А-Д) двустворчатого моллюска Barbatia obliquata [схематизировано
А.А. Реуновым по собственным данным]
я - ядро, м - митохондрия, кг - комплекс Гольджи, пав - первичная акросомальная везикула, пв -
проакросомальная везикула, ав - акросомальная везикула, пм - периакросомный материал, а - акросома,
пц - проксимальная центриоль, дц - дистальная центриоль, ж - жгутик
зикула, сформировавшаяся вблизи комплекса Гольджи, затем мигрирует к
апикальной поверхности ядра, где происходит дальнейшее формирование
акросомы (рис. 9 В-Д).
BRACHIOPODA
Среди брахиопод известно только наружное осеменение и описаны толь-
ко примитивные сперматозоиды (рис. 10 Д), которые могут быть отнесены
к двум разновидностям, типичным для классов Articulata и Inarticulata. Спер-
матозоиды, характерные для представителей Articulata, имеющие элемент
44
Рис. 10. Сперматогенные клетки брахиопод [схематизировано А.А. Реуновым по собствен-
ным данным]
А - сперматогонии; Б - первичный сперматоцит; В - вторичный сперматоцит;
Г - сперматида; Д - сперматозоид
я - ядро, м - митохондрия, пд - субстанция полового детерминанта, пв - проакросомальная везику-
ла, ц - центриоли, кг - комплекс Гольджи, ж - жгутик, ск.- синаптонемальный комплекс, а'в - акросо-
мальная везикула, а - акросома
модифицированное™ в виде кольцевой митохондрии [Afzelius, Ferraguti,
1978а; Reunov, 1993; Hodgson, Reunov, 1994], согласно предположению
Б.Афцелиуса и М. Феррагути [Afzelius, Ferraguti, 1978а] более близки по
строению к спермиям низших вторичноротых, тогда как спермин Inarticulata
[Sawada, 1973; Afzelius, Ferraguti, 1978a; Chuang, 1983] подобны таковым у низ-
ших первичноротых. С.Х. Чуанг [Chuang, 1983] полагал, что более усложнен-
ная организация спермиев Articulata отражает возможно существующую у них
разновидность внутреннего осеменения, хотя факт такового не был установ-
лен. Э.Н. Ходсон и А.А. Реунов [Hodgson, Reunov, 1994] предположили, что обе
версии не могут считаться абсолютно доказанными, так как исследования про-
ведены на незначительном количестве видов брахиопод. Скорее всего разли-
чия в морфологии мужских гамет в данном случае свидетельствуют об отсут-
ствии близкого родства между классами Articulata и Inarticulata. Сперматозои-
ды представителей Inarticulata могут быть отнесены к примитивно-классиче-
скому типу, тогда как спермин Articulata являются примитивными с элементом
модифицированности в виде кольцевой митохондрии.
Сперматогенез с рассмотрением всех стадий был исследован только у
видов Discinisca tenius и Kraussina rubra, относящихся соответственно к
Articulata и Inarticulata [Hodgson, Reunov, 1994]. Несмотря на принадлежность
к различным классам, ультраструктурные особенности дифференциации
мужских гамет очень близки у обоих видов. Выраженной особенностью
формирующихся сперматогониев и сперматоцитов, является присутствие
крупных липидных включений, исчезающих в сперматидах. Сперматоген-
ные клетки имеют жгутики (рис. 10 А-Д). Как в сперматогониях (рис. 10 А),
так и в сперматоцитах (рис. 10 Б, В) и сперматидах (рис. 10 Г) около базаль-
ного тельца жгутика локализован комплекс Гольджи. В сперматидах акро-
45
сомальная везикула формируется в прицентриолярном регионе (рис. 10 Г), а
затем смещается к апикальному полюсу клетки, где становится акросомой
сперматозоида (рис. 10 Д). Митохондрии концентрируются в зоне базально-
го тельца жгутика, окружая центриоли и комплекс Гольджи (рис. 10 Г), ко-
торый вскоре элиминируется и отсутствует в сперматозоиде (рис. 10 Д).
ECHINODERMATA
Среди иглокожих известны примеры наружно-внутреннего осеменения
[Buckland-Nicks et al., 1984], но для подавляющего большинства
Echinodermata характерно наружное осеменение, при котором сперматозои-
ды преодолевают толстые студенистые оболочки яйцеклеток. По способу
преодоления студенистой оболочки сперматозоиды иглокожих могут быть
разделены на две разновидности. К одной из них принадлежат мужские га-
меты морских ежей, преодолевающие данную оболочку способом активно-
го проникновения и совершающие акросомную реакцию при соприкоснове-
нии с желточной оболочкой яйцеклетки [Jessen et al., 1973; Marshall, Luykx,
1973]. У других иглокожих известны сперматозоиды, которые совершают
акросомную реакцию уже при соприкосновении со студенистой оболочкой,
после чего акросома формирует растущий актиновый выступ, за который
яйцеклетка как бы втягивает сперматозоид в свою цитоплазму [Colwin et al.,
1975; Hylander, Summers, 1975; Sousa, Azevedo, 1985; Tilney, Inoue, 1985; Дроз-
дов, Касьянов, 1985a; Дроздов, Иванков, 2000].
Сперматозоиды иглокожих относят к примитивному типу, хотя для муж-
ских гамет морских звезд, морских лилий, голотурий и офиур обычен такой
элемент модифицированности как кольцевая митохондрия. Для спермиев
морских ежей характерны два элемента модифицированности, одним из ко-
торых является единый митохондриальный конгломерат, имеющий кольце-
вую форму, а другим - удлиненность ядра (см. табл. 3 А, В, Г). Помимо эле-
ментов модифицированности сперматозоиды иглокожих могут быть допол-
нены элементами аберрантности, заключающимися в неравной толщине
кольцевой митохондрии и асимметричном положении акросомы.
На ультраструктурном уровне особенности сперматогенных клеток иг-
локожих были изучены у представителей морских ежей [Longo, Anderson,
1969; Kato, Ishikawa, 1982; Eckelbarger et al., 1989; Reunov, Hodgson, 1994 b; Au
et aL, 1998; 1999], голотурий [Atwood, 1974a, b; Реунов, Дроздов, 1991], офи-
ур [Yamashita, 1983; Yamashita, Iwata, 1983; Buckland-Nicks et al., 1984], мор-
ских звезд [Sousa, Azevedo, 1988; Yamagata, 1988] и морских лилий [Bickell et
al., 1980].
Наиболее детально ультраструктурные механизмы сперматогенеза ис-
следованы у морских ежей. Дифференциация мужских половых клеток от
стадии сперматогониев до стадии зрелых сперматозоидов рассмотрена не-
сколькими исследователями [Longo, Anderson, 1969; Kato, Ishikawa, 1982;
Reunov, Hodgson, 1994b; Au et al., 1998; 1999], которые независимо друг от
друга констатировали факт формирования жгутиков ранними сперматоген-
ными клетками у различных видов Echinoidea. Так, например, в сперматого-
нии морского ежа Anthocidaris crassispina жгутиковый комплекс состоит
из двух центриолей, соединенных исчерченным корешком. Неотъемлемой
46
Рис. И. Сперматогенные клетки морского ежа Anthocidaris crassispina [схематизировано
А.А. Реуновым по собственным данным]
А - сперматогоний; Б - первичный сперматоцит; В - делящийся первичный сперматоцит; Г-Е - вто-
ричные сперматоциты
ж - жгутик, ц - центриоли, кг - комплекс Гольджи, ик - исчерченный корешок, я - ядро, фс - фиб-
риллярная структура, ск - синаптонемальный комплекс, ак - аксонема
47
частью жгутикового аппарата являются диктиосомы комплекса Гольджи
(рис. 11 А; табл. 15). У первичных сперматоцитов исчерченный корешок
уже не наблюдается, но у проксимальной центриоли появляется фибрилляр-
ная структура (см. вклейку, табл. 16 А). У более поздних первичных сперма-
тоцитов происходит возникновение дочерних центриолей (табл. 16 Б) после
чего пара центриолей, сопряженных с фибриллярной структурой, мигриру-
ет на противоположный полюс клетки, вероятно, благодаря активности фи-
бриллярной структуры (рис. 11 Б, В). Наблюдая вторичные сперматоциты,
отличающиеся от сперматоцитов первого порядка меньшим размером, мы
закономерно обнаруживали сперматоциты II как с торчащим жгутиком, так
и с внутренней аксонемой, сформированной одной из центриолей и закру-
ченной вокруг ядра (рис. И Г, Д; табл. 16 В). Это позволяет полагать, что
первое мейотическое деление происходит при наличии у клетки только од-
ного жгутика (рис. 11 В). Судя по всему, часть сперматоцитов II обретает
жгутик позже, когда аксонема выходит наружу (рис. 11 Д-Е) и становится
жгутиком, который некоторое время выглядит как бы прижатым к клетке
(табл. 16 Г). Подобная последовательность событий наблюдается и при вто-
ром мейотическом делении. Поэтому у A. crassispina присутствуют как спер-
матиды с изначально наружным жгутиком, унаследованным от вторичного
сперматоцита (см. вклейку, табл. 17 А), так и сперматиды, в которых аксо-
нема развивается в цитоплазме (табл. 17 Б; В). В свете данных наблюдений
вполне естественным представляется тот факт, что только у половины
сперматозодов A. crassispina жгутик формируется дистальным способом
(табл. 17 А). Другая половина гамет претерпевает процесс выхода жгутика
наружу, после чего он сначала ориентирован апикально (табл. 17 Г), а затем,
постепенно открепляясь от головки сперматозоида (табл. 17 Д), обретает
дистальную направленность (табл. 17 Е).
Необходимо отметить, что наши представления о процессе формирова-
ния жгутиков в мейозе A. crassispina противоречат данным К. Като и
М. Ишикава [Kato, Ishikawa, 1982], согласно которым у морского ежа
Hemicentrotus pulcherrimus перед каждым делением созревания жгутик втя-
гивается в цитоплазму и резорбируется. Так как собственно механизм дест-
рукции жгутиков не был описан японскими исследователями, можно пред-
полагать, что они считали резорбируемыми жгутиками аксонемы, формиру-
ющиеся внутри сперматогенных клеток. Хотя не исключено и то, что у мор-
ских ежей могут встречаться различные паттерны мейотического цилиоге-
неза.
Электронно-микроскопические исследования сперматогенеза у голоту-
рий Cucumaria lubrica, Leptosynapta clarki [Atwood, 1974a, b; Atwood, Chia,
1974], а также у дальневосточного трепанга Apostichopus japonicus [Дроздов
и др., 1986; Реунов, Дроздов, 1991] показали, что сперматогонии данных ви-
дов имеют базальное тельце с проросшим из него жгутиком. Вблизи базаль-
ного тельца обычно расположен комплекс Гольджи. Для сперматоцитов
также характерно наличие жгутика. Комплекс Гольджи, который по-преж-
нему локализован около центриолей, продуцирует в сперматоцитах проак-
росомальные везикулы.
У морских звезд [Sousa, Azevedo, 1988; Yamagata, 1988] первичные поло-
вые клетки имеют жгутик, базальное тельце которого снабжено поперечно-
48
исчерченным корешком. Неподалеку от центриолей расположен комплекс
Гольджи. У гермафродитной морской звезды Asterina minor первичные по-
ловые клетки такого типа дифференцируются как в сперматогонии, так и в
оогонии [Yamagata, 1982]. Таким образом, и сперматогонии и первичные
оогонии у данного вида морской звезды являются жгутиковыми клетками.
Исследования сперматогенеза офиур представлены рассмотрением это-
го процесса у видов Amphipholis kochii и Ophiura sarsii [Yamashita, Iwata, 1983;
Yamashita, 1983]. В этих работах авторы уделили особое внимание формиро-
ванию акросом и жгутиков. Было показано, что формирование проакросо-
мальных везикул происходит в сперматогониях благодаря активности комп-
лекса Гольджи, расположенного около центриолей. Так же как у A. kochii,
так и у О. sarsii жгутики наблюдаются у ранних сперматогенных клеток со
стадии профазы первого мейотического деления.
Среди морских лилий наиболее детально на ультраструктурном уровне
был исследован сперматогенез у Florometra serratissima. Авторы [Bickell et
al., 1980] показали, что в цитоплазме сперматогониев содержатся две цент-
риоли (дистальная и проксимальная). От дистальной центриоли в цитоплаз-
му простирается поперечно-исчерченный корешок. В течение первой мейо-
тической профазы дистальная центриоль теряет поперечно-исчерченный
корешок и формирует аксонему. Комплекс Гольджи, расположенный около
центриолей, начинает продуцировать проакросомальные везикулы.
У иглокожих формирование сперматид протекает по единому механиз-
му. Акросомальная везикула возникает в базальной части сперматиды бла-
годаря слиянию мелких проакросомальных везикул, продуцируемых комп-
лексом Гольджи. В дальнейшем происходит миграция акросомальной вези-
кулы на апикальный полюс клетки и нужно отметить, что комплекс Голь-
джи не следует за этой структурой, а сохраняет прицентриолярную локали-
зацию [Реунов, Дроздов, 1991]. Митохондрии, группирующиеся вокруг цен-
триолей, объединяются в единую кольцевую митохондрию. Аппарат Голь-
джи, выполнивший функцию формирования акросомы, удаляется из клетки
с резидуальной цитоплазмой [Sousa, Azevedo, 1988; Yamagata, 1988; Au et al.,
1998].
Таким образом, несомненно общей особенностью дифференциации
сперматогенных клеток иглокожих является раннее формирование жгути-
ков, наиболее детально описанное у морских ежей, но известное также у го-
лотурий, морских звезд, офиур и морских лилий. Для всех изученных игло-
кожих характерна локализация комплекса Гольджи около базального тель-
ца жгутика на всех стадиях сперматогенных клеток.
Необходимо отметить, что при исследованиях герминативного эпителия
иглокожих некоторые исследователи [Longo, Anderson, 1969] подчеркивали
существование единого жгутикового паттерна, характерного для клеток це-
ломического эпителия, интерстициальных клеток и ранних сперматогенных
клеток. По мнению биологов, изучавших эмбриогенез иглокожих [Юшин и
др., 1993] моноцилиарность клеток, наблюдаемая в различных тканях взрос-
лых особей объясняется повторением данными клетками структуры прими-
тивной жгутиковой клетки. Таким образом, жгутиковость сперматогенных
клеток Echinodermata скорее всего сопряжена с рекапитуляцией архаичного
морфотипа, присущего эмбриональным клеткам.
4 Реунов А. А.
49
ASCIDIACEA
Среди оболочников процесс осеменения рассмотрен только для асцидий,
у которых он в большинстве случаев является наружным. При наступлении
нереста асцидии, являющиеся гермафродитами, одновременно выбрасыва-
ют в морскую воду как сперматозоиды, так и яйцеклетки. Тем не менее, са-
моосеменения в данном случае не происходит и к контакту способны толь-
ко гаметы разных особей [Berrill, 1975; Rosati, 1985]. Спермин асцидий
(рис. 12 Ж), как правило, имеют очень маленькие акросомы. По словам
Ф. Росати [Rosati, 1985], акросомы так малы, что у некоторых видов их су-
ществование сомнительно. Тем не менее, в большинстве случаев акросома
существует и представлена уплощенной везикулой, расположенной в апи-
кальной части ядра и совершающей акросомную реакцию при контакте с
желточной оболочкой яйцеклетки. Характерной особенностью данных га-
мет является единственная удлиненная митохондрия, расположенная лате-
рально по отношению к ядру [Cloney, Abbott, 1980; Cotelli et aL, 1980; Villa,
Tripepi, 1983]. Примитивный сперматозоид в данном случае имеет элемент
модифицированности (удлиненное ядро) и три элемента аберрантности, та-
ких как отсутствие проксимальной центриоли, одна митохондрия и ее асим-
метричное положение.
Яйцеклетки асцидий покрыты сложной системой оболочек, благодаря ко-
торой они считаются одним из наиболее элегантных вариантов архитектуры
ооцитов, встречаемых у Metazoa [Woollacott, 1977]. Система покровов состоит
из слоя наружных фолликулярных клеток, желточной оболочки, за которой
следует перивителлиновое пространство, содержащее особые клетки, форми-
рующие палисад вокруг яйцеклетки. Показано, что на преодоление этих трех
слоев сперматозоид тратит около двух минут [Lambert, 1982]. Напомним, что
у большинства морских беспозвоночных для преодоления яйцевых оболочек
(студенистой и желточной) сперматозоидам необходимо всего несколько се-
кунд. У асцидий, в наиболее типичном случае, при контакте сперматозоида с
первой оболочкой яйцеклетки его митохондрия увеличивается в пять-семь
раз, а затем смещается вдоль жгутика, по мере того, как спермий проникает
через оболочки. Когда жгутик исчезает внутри яйцевых покровов, митохонд-
рия остается за его пределами. Интересной особенностью яйцеклеток асци-
дий является отсутствие кортикальных гранул, которые при осеменении у
большинства многоклеточных животных формируют оболочку оплодотворе-
ния, предотвращающую полиспермию. Блокировка проникновения лишних
сперматозоидов у асцидий происходит за счет молекулярной перестройки соб-
ственно клеточной мембраны [Rosati et al., 1977].
Вопросы дифференциации сперматогенных клеток асцидий рассмотре-
ны в ряде работ [Kubo et al., 1978; Villa, Tripepi, 1982, 1983; Cotelli et al., 1980;
Cloney, Abbott, 1980]. Женский и мужской компартменты гермафродитных
асцидий часто соседствуют в гонаде. По данным авторов, наблюдавших
сперматогонии [Cotelli et al., 1980], хроматин в ядрах этих клеток мелкогра-
нулирован. Одно или два ядрышка локализованы около ядерной мембраны.
В цитоплазме присутствуют удлиненные митохондрии (рис. 12 А).
Для первичных сперматоцитов (рис. 12 Б) типично появление синаптоне-
мальных комплексов на стадии зиготены-пахитены. В сперматоцитах асци-
50
Рис. 12. Сперматогенные клетки асцидий [схематизировано А.А. Реуновым по: Kubo et al.,
1978; Villa, Tripepi, 1983]
A - сперматогонии; Б - первичный сперматоцит; B-E - сперматиды; Ж - сперматозоид
м - митохондрия, мм - межклеточный мостик, ск - синаптонемальный комплекс, ц - центриоли, кг -
комплекс Гольджи, пв - проакросомальная везикула, ав - акросомальная везикула, а -акросома, я - ядро,
ж - жгутик
51
дии Halocynthia roretzi авторы [Kubo et al., 1978] обнаружили парные центри-
оли с локализованным около них аппаратом Гольджи. У асцидий Ascidia
malaca, Ascidiella aspersa и Phallusia mamillata также найдены центриоли с
прилежащим комплексом Гольджи [Villa, Tripepi, 1983]. Кроме того, для
этих видов было показано, что дистальная центриоль является базальным
тельцем жгутика, отрастающего от сперматоцита (рис. 12 Б). У асцидии А.
aspersa комплекс Гольджи продуцирует везикулы, которые вполне сравни-
мы с проакросомальными везикулами других беспозвоночных [Villa, Tripepi,
1983]. Так же как в сперматогониях, в цитоплазме сперматоцитов асцидий
присутствуют удлиненные разрозненные митохондрии. Авторы, как прави-
ло, не описывают вторичные сперматоциты, подразумевая, что их ультра-
структура аналогична структуре сперматоцитов I.
Ранние сперматиды (рис. 12 В) и средние сперматиды (рис. 12 Г, Д) со-
храняют центриолярный аппарат со жгутиком и прилегающим комплексом
Гольджи. В поздних сперматидах и спермиях комплекс Гольджи отсутствует
(рис. 12 Е, Ж). Так же как и в сперматоцитах, удлиненные митохондрии ран-
них сперматид расположены в цитоплазме беспорядочно. На апикальной по-
верхности ядра появляется электроноплотная структура, характеризуемая
как “темное плато” (рис. 12 В). По мнению ряда авторов, это скопление
электроноплотного материала в сперматидах асцидий является субстанцией,
организующей конденсацию хроматина и выступающей как субстрат для
локализации акросомальной везикулы. Конденсация хроматина начинается
от зоны темного плато и носит спиральный характер. В процессе спермио-
генеза происходит объединение митохондрий и формирование одной круп-
ной удлиненной митохондрии, которая в средних сперматидах (рис. 12 Г, Д),
поздних сперматидах (рис. 12 Е), а также в спермиях (рис. 12 Ж) расположе-
на латерально по отношению к ядру. Из имеющихся описаний не совсем по-
нятно где именно происходит объединение проакросомальных везикул, но,
судя по всему, акросомальная везикула формируется неподалеку от центри-
олей, либо у боковой поверхности ядра (рис. 12 Г, Д), после чего смещается
к темному плато (рис. 12 Е). Становясь акросомой, акросомальная везикула
сильно уплощается (рис. 12 Ж).
TELEOSTEI
Для всех позвоночных, за исключением рыб, характерны исключитель-
но модифицированные сперматозоиды или модифицированные сперматозо-
иды с элементами примитивности и/или аберрантности. Рыбы являются
единственной группой Vertebrata, в которой обнаружены все три категории
сперматозоидов (рис. 1 A-В), характерных для многоклеточных животных
[Boisson et al., 1967; Billard, 1970; 1986; Jespersen, 1971; Гинзбург, 1977;
Afzelius, 1978; Grier, 1981; Jaana, Yamamoto, 1981; Stanley, 1983; Cherr, Clark,
1984; Thiaw et al., 1986; 1990; Mattei, 1970; 1988; Mattei et al., 1989; Кауфман,
1990; Jamieson, 1991a; Дроздов, Иванков, 2000]. Согласно предположениям
Б. Джемисона [Jamieson, 1991а], рыбы возникли от предка, имевшего наруж-
ное осеменение и примитивные сперматозоиды, а впоследствии среди них
появились формы, использующие внутреннее осеменение и гаметы модифи-
цированного типа. Тот же исследователь считает, что во многих таксонах
52
Pisces был возможен вторичный возврат к наружному осеменению и спер-
миям примитивного типа. По теории Б. Баччетти и Б. Афцелиуса [Baccetti,
Afzelius, 1976] костистые рыбы могли возникнуть в пресноводных водоемах,
вследствие чего их примитивные сперматозоиды не имеют акросом, для ко-
торых пресная вода является неблагоприятным осмотическим фактором.
Отсутствие акросом у морских костистых рыб эти исследователи связывали
с возможностью становления последних, как ветви пресноводных форм.
Обобщения К. Маттеи [Mattei, 1988], позволяют предполагать, что, вторич-
но возникнув, наружное осеменение и примитивные сперматозоиды в неко-
торых таксонах вновь подвергались эволюционным преобразованиям, опять
приближаясь к внутреннему осеменению и становясь базисом для модифи-
цированных и аберрантных сперматозоидов. Трудно что-либо возразить
данным представлениям, соответствующим сложности и гипотетичности
филогенетических отношений, существующих между различными таксона-
ми суперкласса Pisces [см. Дроздов, Иванков, 2000; Иванков, 2001].
Ультраструктурные исследования дифференциации примитивных спер-
матозоидов, на основании которых можно сделать вывод об особенностях
этого процесса у рыб, наиболее детально выполнены для некоторых видов
Teleostei [Grier, 1981; Дроздов и др., 1981; Billard, 1983; Lopes et al., 1987;
Thiaw, Mattei, 1989; Lou, Takahashi, 1989; Silveira et al., 1990; Yamashita et al.,
1990; Lahnsteiner, Patzner, 1990; Van Vuren, Fishelson, 1990; Fishelson et al.,
1990; Munoz et aL, 2002]. На основании этих работ и результатов наших соб-
ственных исследований можно заключить, что для формирования прими-
тивных сперматозоидов костистых рыб не характерны явления рекапитуля-
ции структуры жгутиковой клетки и раннего формирования проакросо-
мальных элементов. В ранних сперматогенных клетках костистых рыб (см.
вклейку, табл. 18 А) центриоли (табл. 18 Б) не формируют аксонем. Форми-
рование жгутиков впервые происходит в сперматидах (табл. 18 В, Г), как это
характерно для традиционной схемы сперматогенеза многоклеточных жи-
вотных (см. гл. 3). В спермиогенезе некоторых костистых рыб не найдено
никаких признаков формирования акросомы. Мы, например, не обнаружи-
ли каких-либо структур, напоминающих акросомальные элементы, в спер-
матидах представителя лососевых рыб Oncorhynchus kisutch (табл. 18 В). Од-
нако среди костистых рыб известны примеры рекапитуляции акросомы.
Так, в ранних сперматидах Salmo gairdneri наблюдаются начальные стадии
формирования акросомальной вакуоли, которая постепенно регрессирует
[Billard, 1983]. В спермиогенезе Lepadogaster lepadogaster авторы [Mattei,
Mattei, 1978] характеризуют подобную структуру, как “остаточная акросо-
ма”. Нам удалось обнаружить формирование вакуоли, напоминающей акро-
сомальную везикулу, возникающую путем расширения одной из диктиосом
комплекса Гольджи, в сперматидах камбалы Cleisthenes herzensteini
(табл. 18 Д). Однако, даже в случае рекапитуляции начальных этапов фор-
мирования акросомы в сперматидах, зрелые примитивные сперматозоиды
костистых рыб не имеют акросом (см. табл. 4 Е).
У рыб сперматозоиды проникают в яйцеклетку через специальные отвер-
стия яйцевых оболочек - микропиле. Наличие данных отверстий показано,
как у хрящевых рыб, имеющих модифицированные сперматозоиды с акросо-
мами, так и у костистых, примитивные спермин которых не имеют акросом.
53
Для яйцеклеток более примитивных рыб характерно наличие нескольких ми-
кропиле, а у представителей более эволюционно продвинутых таксонов, как
правило, имеется только одно микропиле [Koch, Lambert, 1990].
УЛЬТРАСТРУКТУРНЫЕ ОСОБЕННОСТИ ДИФФЕРЕНЦИАЦИИ
ПРИМИТИВНЫХ СПЕРМАТОЗОИДОВ
Как уже обсуждалось в гл. 4, сперматозоиды губок и кишечнополостных
в эволюционном смысле принято считать наиболее примитивными, еще не
имеющими настоящих акросом [Baccetti, Afzelius, 1976; Baccetti, 1984]. Нуж-
но отметить, что данное представление возникло на основе исследований
конечного продукта сперматогенеза - сперматозоидов. Тем не менее, как
это было показано выше, у губки Spongilla lacustris происходит формирова-
ние проакросомальных везикул в сперматоцитах [Paulus, 1989]. В ранних
сперматидах 5. lacustris формируется акросомоподобная структура, которая
вакуолизируется и устраняется из клетки в течение спермиогенеза. Поздние
сперматиды и спермин губок в большинстве случаев не имеют ни акросом,
ни акросомоподобных везикул. Исключение составляет губка О. lobularis, у
спермиев которой есть акросома, аналогичная акросомам примитивных
спермиев других морских беспозвоночных [Baccetti et al., 1986]. Пока это
единственный случай, описанный среди губок.
Крупная акросомоподобная везикула была обнаружена и в сперматидах
гидромедузы G. vertens. Показано [Реунов, 19986], что для “поведения” этой
структуры характерна тенденция к апикальной локализации, после чего
происходит ее миграция в базальную часть сперматиды, где она выводится
за пределы клетки.
Главное отличие, которое наблюдается в спермиогенезе кишечнополо-
стных по сравнению с формированием спермиев губок заключается в том,
что у Spongia из сперматид элиминируются все структуры, предположитель-
но являющиеся проакросомальными, а у Cnidaria происходит лишь их час-
тичная эвакуация. На примере гидромедузы G. vertens продемонстрировано
[Реунов, 19986], что, несмотря на устранение крупной акросомоподобной ве-
зикулы, мелкие проакросомальные везикулы сохраняются в сперматозои-
дах. Детальное исследование М. Ямашита позволяет считать, что эти вези-
кулы остаются интактными при проникновении сперматозоида в яйцеклет-
ку и, таким образом, не выполняют акросомальную функцию [Yamashita,
1988].
Анализ спермиогенеза G. vertens индуцирует весьма интересный вопрос
о взаимосвязи крупной акросомоподобной везикулы и мелких проакросо-
мальных везикул, для ответа на который целесообразно рассмотреть про-
цесс возникновения акросом у других беспозвоночных. Известно, что меха-
низм формирования акросомальной везикулы может быть различным у раз-
ных видов [Адрианов, Реунов, 1992]. Как показало наше исследование фор-
мирования акросомальной везикулы у некоторых видов двустворчатых мол-
люсков [Reunov, Hodgson, 1994а] и брахиопод [Hodgson, Reunov, 1994], этот
процесс может начинаться с возникновения крупного пузырька, в который
встраиваются более мелкие проакросомальные везикулы. Появление по-
добной структуры было показано также в спермиогенезе олигохет. Автор
54
[Jaana, 1983] назвал ее “первичной акросомальной везикулой”. Вероятно, у
гидромедуз крупная акросомоподобная структура в прошлом могла функци-
онировать как первичная акросомальная везикула, служащая для накопле-
ния в ней более мелких проакросомальных пузырьков. Процесс эвакуации
данной структуры, вероятно возникший в эволюции Cnidaria, по-видимому,
разрушил механизм формирования полноценной акросомы. Не исключено,
что проакросомальные везикулы, наблюдаемые сегодня в спермиях кишеч-
нополостных, не вступают в финальную фазу формирования акросомы
вследствие редукции первичной акросомальной везикулы. Нужно заметить,
что среди кишечнополостных возникновение временных акросомоподоб-
ных везикул обнаружено только у представителя гидромедуз, тогда как у
сцифомедуз и коралловых полипов такие структуры пока не найдены. Мож-
но предположить, что механизм их рекапитуляции был утрачен спермато-
генными клетками более эволюционно продвинутых таксонов кишечнопо-
лостных. Однако, для того, чтобы предположения об эволюционных тен-
денциях дифференциации сперматогенных клеток Cnidaria превратились в
твердые убеждения необходимо наличие большего количества ультраструк-
турных данных об особенностях формирования акросомальных структур у
представителей всех таксонов.
Таким образом, одной из главных особенностей, составляющих сходство
сперматогенеза губки S', lacustris и гидромедузы G. vertens, является форми-
рование временных акросомоподобных структур. Благодаря данному факту
можно предполагать, что мужские гаметы предковых форм Spongia и
Cnidaria обладали акросомами и, если редукция акросомальных элементов
будет обнаружена в сперматогенезе большего количества видов, традицион-
ное представление [см. Baccetti, Afzelius, 1976; Baccetti, 1984] о ходе эволю-
ции гамет в данном ярусе филогенетического древа может быть существен-
но скорректировано.
Сравнительный анализ показывает, что в развитии примитивных спер-
миев рассмотренных представителей морских беспозвоночных присутству-
ют такие общие особенности, как раннее возникновение проакросомальных
везикул и жгутиков, что не характерно для традиционной схемы спермато-
генеза (см. гл. 3).
Причины столь нестандартного развития акросом дискутировались ря-
дом авторов. Так, например, М. Ямашита [Yamashita, 1983] предположил,
что раннее развитие проакросомальных везикул у офиур скоррелировано с
большим размером акросомы зрелого спермия и короткой продолжитель-
ностью сперматогенного цикла. Но проакросомальные везикулы в ранних
сперматогенных клетках обнаружены и у многих морских беспозвоночных,
обладающих обычной скоростью протекания сперматогенеза [см. Reunov,
Klepal, 1997], что едва ли позволяет считать гипотезу японского исследова-
теля единственно возможной. У некоторых беспозвоночных таких, напри-
мер, как брахиоподы прослеживается закономерность, которая выражается
в зависимости времени начала продуцирования проакросомальных везикул
от размера акросомы. Так, у брахиоподы Descinisca tenuis сперматозоид име-
ет большую акросому и проакросомальные везикулы начинают формиро-
ваться в сперматогониях, в то время как у брахиоподы Kraussina rubra спер-
мин имеют маленькие акросомы и формирование везикул акросомальной
55
природы начинается в спермиогенезе [Hodgson, Reunov, 1994]. Пока не сов-
сем понятно является ли подобная зависимость распространенной среди дру-
гих представителей многоклеточных животных и прояснение этого вопроса
потребует направленного ультраструктурного исследования. Существует
также гипотеза, согласно которой раннее возникновение проакросомаль-
ных везикул является плезиоморфной особенностью, характерной для фор-
мирования примитивных спермиев многоклеточных животных [Реунов,
1998а].
Жгутиковость - распространенная особенность сперматогониев и спер-
матоцитов, дифференцирующихся в примитивные сперматозоиды. Выпол-
няют ли жгутики в данном случае какую-либо функцию? Может быть у бес-
позвоночных, у которых кластеры сперматогенных клеток плавают в цело-
мической жидкости, например, у полихет и сипункулид, наличие жгутиков
необходим, как средство локомоции? Едва ли, так как жгутики сперматоци-
тов полихет почти неподвижны [Eckelbarger, 1984], а у сипункулид спермато-
гонии и сперматоциты вообще не имеют жгутиков [Reunov, Rice, 1993]. Кол-
лекционируя аргументы против функциональности'жгутиков, можно спеку-
лятивно принять к сведению и то, что явление их раннего формирования не
возникло в сперматогенезе костистых рыб, у некоторых из которых прими-
тивные сперматозоиды, вероятно, возникли вторично [Jamieson, 1991а]. В
рассуждениях о возможных причинах ранней жгутиковости является воз-
можным и предположение о рекапитулятивном характере формирования
аксонем и жгутиков, что, вероятно, может быть сопряжено с активным со-
стоянием генетически детерминированного анцестрального механизма, де-
лающего ранние гаметогенные клетки похожими на прототипичные жгути-
ковые формы. Как это обсуждалось выше (см. гл. 2), с такими формами мо-
гут сравниваться как жгутиковые одноклеточные [Дроздов, 1984; Дроздов,
Иванков, 2000], так и недифференцированные жгутиковые клетки много-
клеточных животных [Реунов, Малахов, 1993]. Аргументом, подкрепляю-
щим версию формирования рудиментарных жгутиков, по-видимому, может
являться то, что в течение эмбриогенеза их “сомнительное” формирование
происходит также в некоторых типах соматических клеток беспозвоночных
[Gardiner, Rieger, 1980; Юшин и др., 1993] и позвоночных [Sorokin, 1962;
Michelinee, George, 1974; Amemiya, 1975; Wilsman, Fletcher, 1978; Ohno, Park,
1983; Gonzalez et al., 1985; Park et al., 1988]. Впервые предположение о руди-
ментарности жгутиков у клеток некоторых типов было высказано С. Соро-
киным [Sorokin, 1962].
Раннее возникновение жгутиков и проакросомальных везикул в данной
книге рассматриваются параллельно, так как и та и другая особенность од-
новременно проявляется при формировании примитивных сперматозоидов.
Будучи независимыми друг от друга, эти явления встречаются в спермато-
генных клетках беспозвоночных в различных комбинациях. Так, у губок,
кишечнополостных, приапулид, немертин, полихет, двустворчатых моллю-
сков, иглокожих, брахиопод в сперматогониях и сперматоцитах обнаружены
как проакросомальные везикулы, так и жгутики. У турбеллярий, сипунку-
лид в ранних сперматогенных клетках (сперматоциты) присутствуют только
проакросомальные везикулы, а жгутики возникают традиционным путем в
сперматидах. В ряде случаев (моллюски, брахиоподы) в досперматидных
56
клетках были обнаружены жгутики, но формирование акросом начинается
в сперматидах. Таким образом, в сперматогенезе у многоклеточных живот-
ных можно выделить три типа комбинированного проявления раннего фор-
мирования проакросомальных везикул и жгутиков.
Общей особенностью дифференциации примитивных сперматозоидов
является прицентриолярный способ формирования акросомы в спермати-
дах. У исследованных представителей приапулид [Адрианов и др., 1992; Ре-
унов и др., 1992], немертин [Reunov, Klepal, 1997], полихет [Eckelbarger, 1984],
двустворчатых моллюсков [Реунов, Дроздов, 1987; Reunov, Hodgson, 1994],
археогастропод [Hodgson et al., 1990], брахиопод [Hodgson, Reunov, 1994] и
иглокожих [Longo, Anderson, 1969; Atwood, 1974b; Реунов, Дроздов, 1991]
формирование акросомальной везикулы происходит в базальной части
сперматиды, после чего возникшая структура перемещается к апикальной
поверхности ядра. У беспозвоночных подобный механизм встречается и в
формировании модифицированных сперматозоидов, например, у олигохет
[Lanzavecchia, Donin, 1972] и бабочек [Lai-Fook, 1982]. Хотя, как это обсуж-
дается далее (см. гл. 7), для дифференциации модифицированных мужских
гамет прицентриолярный способ формирования акросомальной везикулы
не является типичным.
Возникновение и первичная локализация акросомальной везикулы в
прицентриолярном регионе “примитивных” сперматид обеспечивается еще
не совсем понятным механизмом. Как показывают наблюдения различных
исследователей, формирование акросомальной везикулы происходит вбли-
зи центриолей в том случае, когда комплекс Гольджи также расположен не-
подалеку от этих структур. Таким образом, явление возникновения акросо-
мальной везикулы в базальной части сперматиды скорее всего связано с ло-
кализацией комплекса Гольджи около базального тельца жгутика, которая
у многих видов не нарушается в течение всех стадий сперматогенеза. Учиты-
вая широкую встречаемость явления локализации комплекса Гольджи око-
ло базального тельца жгутика среди жгутиковых одноклеточных организ-
мов [см. Кусакин, Дроздов, 1998] и недифференцированных жгутиковых
клеток, типичных для представителей многих групп низших многоклеточ-
ных [см. Малахов, 1990; Юшин и др., 1993; Frick, Ruppert, 1997], вероятно,
можно рассматривать проявление той же особенности в сперматогенных
клетках, как признак, унаследованный от анцестральных клеточных форм.
В сперматогенезе у некоторых беспозвоночных с примитивными спер-
матозоидами, приуроченность комплекса Гольджи к базальному тельцу
жгутика не является столь детерминированной. Например, у некоторых ки-
шечнополостных диктиосомы обнаружены в отдалении от основания жгу-
тика как в ранних сперматогенных клетках, так и в сперматидах [Yamashita,
1988]. О перемещении диктиосом к переднему полюсу сперматиды говори-
лось еще в описании спермиогенеза турбелляриообразного организма
X. bocki, выполненном на светооптическом уровне [Franzen, 1956]. Вероятно,
свободное состояние комплекса Гольджи в сперматогенных клетках являет-
ся эволюционным приобретением, лишь иногда встречаемым в сперматоге-
незе у представителей с примитивными сперматозоидами, но, как это под-
черкивается далее (см. гл. 5, 7), являющимся типичным свойством диффе-
ренциации модифицированных мужских гамет.
Глава 5
СПЕРМАТОГЕНЕЗ У МНОГОКЛЕТОЧНЫХ ЖИВОТНЫХ
С МОДИФИЦИРОВАННЫМИ СПЕРМАТОЗОИДАМИ
Согласно классическим представлениям модифицированные спермато-
зоиды (рис. 1 Б) представляют собой второй ярус эволюции мужских гамет,
возникший в процессе становления псевдокопуляторных и копуляторных
способов осеменения в море и на суше [Baccetti, Afzelius, 1976; Baccetti, 1984].
Гаметы такого типа описаны у турбеллярий [Cifrian et al., 1988], коловраток
[Ferraguti, Melone, 1999], тихоходок [Kristensen, 1979], гастротрих [Teuchert,
1976; Ferraguti, Balsamo, 1995; Guidi et al., 2003], погонофор [Franzen, 1973],
вестиментифер [Southword, Coates, 1989], немертин [Franzen, Sensenbaugh,
1988; Реунов, Чернышев, 1992], приапулид [Alberti, Storch, 1988; Storch,
Higgins, 1989], пентастомид [Wingstrand, 1972], аннелид [Ferraguti, 1984;
Jamieson, Rouse, 1989; Cardini et al., 2000; Marotta et al., 2003], онихофор
[Storch, Ruhberg, 1990], мшанок [Franzen, 1984], форонид [Franzen, Ahlfors,
1980; Reunov, Klepal, 2004], членистоногих [Baccetti, 1979], щетинкочелюст-
ных [Alvarino, 1983], моллюсков [Amor, Durfort, 1990], оболочников [Holland,
1989], некоторых рыб [Jamieson, 1991a; Meisner et al., 2000], круглоротых
[Morisawa, 1995] и других позвоночных [Scheltinga et al., 2000; 2001], включая
человека [Fawcett, 1975]. В спермиогенезе дифференциация модифициро-
ванных сперматозоидов закономерно происходит путем морфологического
видоизменения сперматид, имеющих сходство с примитивными сперматозо-
идами и это позволяет считать примитивные сперматозоиды эволюционным
базисом для возникновения модифицированных мужских гамет. Переход от
примитивности к модифицированности параллельно и независимо происхо-
дил в мире мужских гамет различных таксонов. Благодаря этому во многих
современных группах, таких, например, как немертины, аннелиды, члени-
стоногие и моллюски, существуют архаичные представители с примитивны-
ми спермиями и эволюционно продвинутые представители, для которых ха-
рактерны модифицированные мужские гаметы. Не исключено, что в неко-
торых группах модифицированные сперматозоиды могли возникнуть, минуя
наружный способ осеменения и классический паттерн примитивных сперми-
ев, непосредственно от гамет анцестральных многоклеточных организмов
[Реунов, Малахов, 1993]. Для ряда таксонов предполагается исходность мо-
дифицированного паттерна мужских гамет с последующим возникновением
примитивных сперматозоидов [Buckland-Nicks, Sheltema, 1995; Jamieson,
1991b]. Тем не менее, данные предположения, даже в случае реальности об-
суждаемых явлений, относятся к репродуктивной эволюции лишь некото-
рых таксонов, не отрицая существования генерального характера преемст-
58
венности примитивного и модифицированного типов мужских гамет
(см. рис. 1 А, Б), свойственного многим группам многоклеточных животных.
Исторически общие представления о сперматогенезе сложились при ис-
следовании этого процесса у эволюционно продвинутых многоклеточных
животных с модифицированными сперматозоидами. Поэтому описание
дифференциации модифицированных мужских гамет земноводных [Mizuhira
et aL, 1986; Rastogi et al., 1988; Sprando, Russel, 1988; Bernardini et aL, 1990],
рептилий, птиц и млекопитающих [Рузен-Ранге, 1980; Бурнашева, 1982;
Stefanini et aL, 1985; Asa et aL, 1986; Segretain, Roussel, 1988; Sakai, Yamashina,
1989; Russel et aL, 1989; Phillips, Asa, 1989; Jamieson et aL, 1996; Scheltingaet aL,
2001], охарактеризованное выше как традиционная схема сперматогенеза
(см. гл. 3), считается чем-то вроде энциклопедии формирования сперматозо-
идов у Metazoa. Не возвращаясь к описанию традиционной схемы, мы оста-
новимся лишь на некоторых “необычных” вариантах ультраструктурного
морфогенеза модифицированных сперматозоидов.
PLATHELMINTHES
Все плоские черви размножаются копулятивным внутренним осемене-
нием, но самая примитивная разновидность копуляции при отсутствии поло-
вых протоков (подкожная импрегнация) характерна для бескишечных тур-
беллярий Acoela [см. Дроздов, Иванков, 2000]. Спермин турбеллярий
(рис. 13 Е) представляют собой вытянутые веретеновидные или нитевидные
клетки, имеющие, как правило, два жгутика, отходящих от переднего или
заднего конца гаметы, организация которых соответствует формуле 9+1
[Cifrian et aL, 1988; Ishida, Teshirogi, 1988]. В базальной части спермиев тур-
беллярий описаны электроноплотные везикулы, которые вполне сравнимы
с проакросомальными везикулами в сперматозоидах кишечнополостных
[см. Hendelberg, 1983]. Как и в случае с кишечнополостными, вполне право-
мочно предположение о рудиментарности данных структур в мужских гаме-
тах плоских червей. Сперматозоиды турбеллярий способны двигаться не
только благодаря биению жгутиков, но и за счет сгибания длинного тела
клетки. Общий план строения данных гамет позволяет отнести их к модифи-
цированному типу, дополненному такими элементами аберрантности как
“наличие проакросомальных везикул вместо истинной акросомы”, “базаль-
ная локализация проакросомальных везикул”, “наличие двух жгутиков вме-
сто одного”. У некоторых представителей Turbellaria известны безжгутико-
вые аберрантные сперматозоиды [Дроздов, Иванков, 2000].
Ультраструктурные данные по сперматогенезу Turbellaria собраны в ря-
де обзоров [Иванов, Мамкаев, 1973; Рузен-Ранге, 1980; Hendelberg, 1983;
Gremigni, 1983; Sopott-Ehlers, Ehlers, 1986; Cifrian et aL, 1988; Дроздов, Иван-
ков, 2000]. Показано, что ультраструктура сперматогониев турбеллярий,
идентична таковой необластов - мультипотентных клеток паренхимы, из
которых, по-видимому, формируются половые клетки [Рузен-Ранге, 1980;
Teshirogi, 1986].
Рассмотрим особенности дифференциации сперматогенных клеток тур-
беллярий на примере Bothromesostoma personatum - представителя отряда
Rhabdocoela, сперматогенез которого описан [Cifrian et aL, 1988] достаточно
59
Рис. 13. Сперматогенные клетки турбеллярии Bothromesostoma personatum [схематизировано
А.А. Реуновым по: Cifrian et al., 1988]
А - сперматогоний; Б - сперматоцит; В—Д - сперматиды; Е — сперматозоид
я - ядро, мм - межклеточный мостик, кг - комплекс Гольджи, пв - проакросомальные везикулы, ск -
синаптонемальный комплекс, м - митохондрия, мт - межцентриолярное тело, ж - жгутик
60
детально и является типичным для ресничных червей. Два дорсально ориен-
тированных семенника В. personatum содержат все стадии сперматогенных
клеток. Сперматогонии (рис. 13 А) имеют ядра с волнистым контуром и вы-
раженным ядрышком. Первичные сперматоциты (рис. 13 Б) являются наи-
более крупными клетками. На стадии зиготены-пахитены в их ядрах присут-
ствуют синаптонемальные комплексы. На стадии первичных и вторичных
сперматоцитов аппараты Гольджи, содержащиеся в цитоплазме, начинают
продуцировать электроноплотные проакросомальные везикулы (рис. 13 Б),
накапливающиеся в последующих клеточных стадиях. В цитоплазме спер-
матоцитов имеются шероховатый ретикулум, митохондрии, рибосомы и
гранулы гликогена. В спермиогенезе ядро принимает продолговатую форму
(рис. 13 В), а затем возникают два жгутика (рис. 13 Г). Вытягивающееся яд-
ро формирует заостренную апикальную часть сперматозоида, удлиняется
базальная часть (рис. 13 Д). У турбеллярий базальная часть сперматиды, на-
зываемая зоной дифференциации [Cifrian et al., 1988], выглядит также как и
у сперматид других плоских червей (выступ цитоплазмы и две аксонемы, ме-
жду которыми присутствует характерное для спермиогенеза многих
Plathelminthes межцентриолярное тело (рис. 13 Г, Д). Факт возникновения
двух жгутиков в спермиогенезе турбеллярий и других плоских червей явля-
ется одним из аргументов гипотезы, предполагающей, что двужгутиковые
флагеллоспоры (мужские гаметы жгутиконосцев) могут рассматриваться
как прототип гамет многоклеточных животных [Дроздов, 1984; Дроздов,
Иванков, 2000].
OLIGOCHAETA
При довольно сложном процессе псевдокопуляции у олигохет гермафро-
дитные партнеры обмениваются порциями сперматической жидкости, кото-
рая до момента осеменения содержится в семяприемниках [см. Иванов и др.,
1958]. При наступлении времени откладки, в зоне пояска каждой особи фор-
мируется кокон, который сбрасывается особью через передний конец тела.
При прохождении кокона мимо женских половых отверстий, в него попада-
ет несколько собственных яйцеклеток особи. Последующее движение поз-
воляет кокону достичь мужских половых отверстий, из которых в него по-
ступает сперма партнера, “запасенная” при копуляции. Осемененный кокон
откладывается в почву. Мужские гаметы олигохет, относятся к категории
модифицированных сперматозоидов [Ferraguti, Erseus, 1999].
Развитие мужских гамет происходит обычно в X-XI сегментах. Процесс
развития сперматозоидов у олигохет хорошо исследован во всех четырех
подклассах [Ferraguti, 1983; 1984 Ferraguti, Jamieson, 1984; Jamieson, 1988], хо-
тя эти исследования касаются главным образом спермиогенеза. Полный
процесс сперматогенеза, описанный у .видов Branchiura sowerbyi и
Microchaetus pentheri [Casellato et al., 1987; Hodgson, Jamieson, 1992], обобщен-
но представлен на рис. 14 А-Е. Среди сперматогониев выделяют одиночные
протогонии [Casellato et al., 1987], которые, по-видимому, являются первич-
ными сперматогониями. Более поздние сперматогонии скомпанованы в мо-
рулы, состоящие из 2, 4, 8 клеток. Сперматогонии и последующие стадии
этих клеток присоединены цитоплазматическими мостиками к общей безъ-
61
Рис. 14. Сперматогенные клетки олигохет [схематизировано А.А. Реуновым по: Casellato
et al., 1987; Ferraguti, 1984]
A - сперматогоний, Б - сперматоцит, В-Д - сперматиды, Е - сперматозоид
я - ядро, ц - цитофор, ск - синаптонемальный комплекс, м - митохондрия, пц - проксимальная цен-
триоль, дц - дистальная центриоль, кг - комплекс Гольджи, ав - акросомальная везикула, ж - жгутик,
мт - микротрубоки, а - акросома
62
ядерной, окруженной мембраной цитоплазматической структуре - цитофо-
ру. Как правило, цитоплазма цитофора лишена рибосом и выглядит на элек-
тронограммах более светлой по сравнению со сперматогенными клетками.
В цитоплазме сперматогенных клеток ранних стадий (рис. 14 А, Б) присут-
ствуют удлиненные продолговатые митохондрии, эндоплазматический ре-
тикулум. В ядрах зиготенных сперматоцитов обычны синаптонемальные
комплексы. Формирование жгутиков и акросом происходит в сперматидах.
Различные описания свидетельствуют, что спермиогенез олигохет весьма
однотипен. Как правило, акросомальная везикула возникает неподалеку от
комплекса Гольджи, который локализован в прицентриолярном регионе
(рис. 14 В). Формирование и практически полная комплектация акросомы
осуществляются в средней части сперматиды в базальном цитоплазматиче-
ском выступе (рис. 14 Г, Д). При удлинении сперматиды, в процессе которо-
го в цитоплазме появляются микротрубочки (рис. 14 Г-Е), происходит сме-
щение сформированной акросомы на апикальный полюс клетки (рис. 14 Е).
Ультраструктурный паттерн сперматогенеза у олигохет имеет некото-
рые особенности, являющиеся типичными и для дифференциации мужских
гамет полихет (см. гл. 4). У тех и других наблюдается пример цитофорного
типа соединения развивающихся сперматогенных клеток с тем лишь отли-
чием, что у полихет данный тип встречается только у некоторых представи-
телей [Sawada, 1984], а не является общим, как у олигохет. К общему отно-
сится также то, что формирование акросомальной везикулы происходит
неподалеку от центриолярного аппарата жгутика. Выраженное отличие, на
которое можно обратить внимание при сравнении схем сперматогенеза поли-
хет (см. рис. 8 A-И) и олигохет (рис. 14 А-Е) касается процессов формиро-
вания акросом и жгутиков. Если, для полихет обычно раннее развитие жгу-
тиков и элементов акросомы в сперматогониях и сперматоцитах, то для оли-
гохет характерен традиционный способ формирования данных структур в
спермиогенезе. Таким образом, сперматогенез аннелид является примером,
позволяющим предполагать, что раннее возникновение проакросомальных
везикул и жгутиков характерно для дифференциации примитивных сперма-
тозоидов и не свойственно развитию модифицированных мужских гамет.
ARTHROPODA
Членистоногие - богатейший по количеству видов тип, представители
которого (скорпионы) в силуре стали первыми сухопутными обитателями
земли [Хадорн, Венер, 1989]. Представитель хелицеровых - мечехвост
(Limulus), имеет наружное осеменение и сперматозоиды, строение которых
соответствует примитивному типу [Tilney, 1985]. Среди ракообразных был
открыт вид Speleonectes benjamini, выделенный в самостоятельный класс
Remipedia, имеющий сперматозоиды, близкие к примитивной модели [Yager,
1989]. Мужские гаметы в данном случае транспортируются в половые пути
самки путем переноса сперматофоров, состоящих всего из нескольких спер-
матозоидов. Последние обладают акросомой с осевым стержнем, бочонко-
63
видным ядром с конденсированным хроматином и жгутиком (9 + 2), отходя-
щим от базальной части ядра. Соответствие спермия S. benjamini примитив-
ной модели послужило подкрепляющим обстоятельством в пользу помеще-
ния Remipidia в основание филогенетического древа Crustacea, хотя вопрос
остается спорным, так как по составу последовательности рибосомальных
РНК обсуждаемый таксон ближе к ветвям Copepoda и Cirripedia [Jamieson,
1991b]. Во всяком случае существование примитивного сперматозоида у
Remipedia является аргументом в пользу происхождения ракообразных от
предка, имевшего наружное осеменение и примитивные сперматозоиды. К
сожалению, процессы формирования примитивных спермиев Limulus и
Speleonectes пока не изучены и мы не можем сравнить их с особенностями
дифференциации примитивных сперматозоидов других представителей мно-
гоклеточных животных.
Для членистоногих характерно копулятивное осеменение, осуществляе-
мое либо посредством пениса, либо с помощью передачи сперматофоров,
транспортируемых приспособленными для этого конечностями [Хадорн,
Венер, 1989]. У представителей Tardigrada, Onychophora, Pycnogonida,
Arachnida, Crustacea, Symphyla, Pauropoda, Chilopoda и Insecta обнаружены мо-
дифицированные сперматозоиды, которые, по мнению Б. Баччетти
[Baccetti, 1979], эволюционировали от репродуктивных клеток примитивно-
го типа. Среди членистоногих формирование модифицированных спермато-
зоидов электронно-микроскопически наиболее детально изучено у ракооб-
разных. Напомнив, что среди Crustacea модифицированные сперматозоиды
обнаружены в подклассе Maxillopoda (Ascothoracica, Cirripedia, Branchiura,
Mystacocarida) [Munn, Barnes, 1970; Barnes et al., 1971; Kubo et al., 1979;
Grygier, 1982; Jamieson, 1991b; Дроздов, Иванков, 2000], мы остановимся на
примере дифференциации мужских гамет у представителя усоногих раков
рода Balanus.
Сперматогенные клетки балянусов изображены на рисунке
(рис. 15 А-Е) в соответствии с микрофотографиями, приведенными в наибо-
лее исчерпывающих публикациях [см. Kubo et al., 1979; Azevedo, Corral,
1982]. Сперматогонии Pollicipes cornucopia (рис. 15 А) не демонстрируют
признаков формирования аксонем и проакросомальных везикул. В сперма-
тоцитах комплекс Гольджи локализован около центриолей и продуцирует
электроносветлые везикулы (рис. 15 Б). В ранних сперматидах (рис. 15 В)
комплекс Гольджи расположен около базального тельца жгутика. В процес-
се спермиогенеза клетка становится вытянутой, прогрессирует конденсация
хроматина и начинается удлинение ядра. Происходит аберрантное смещение
формирующегося жгутика, который углубляется в цитоплазму так, что его
базальное тельце оказывается в апикальном регионе сперматиды (рис. 15 Г).
Нужно отметить, что даже при этом смещении комплекс Гольджи остается
локализованным около базального тельца (рис. 15 В, Г). На этом этапе к
светлым везикулам, продуцируемым со стадии сперматоцитов, добавляются
электроноплотные проакросомальные пузырьки, которые также возника-
ют из диктиосом комплекса Гольджи (рис. 15 Г). Светлые везикулы, объе-
диняясь, формируют аберрантную структуру (рис. 15 Г-Д), которую при
описании сперматозоида (рис. 15 Е) называют “вспомогательной капелькой”
(“accessory droplet”, [Munn, Barnes, 1970]). Электроноплотные проакросомаль-
64
Рис. 15. Сперматогенные клетки усоногого ракообразного Pollicipes cornucopia [схематизиро-
вано А.А. Реуновым по: Azevedo, Corral, 1982]
А - сперматогоний; Б - первичный сперматоцит; В-Д - сперматиды; Е - сперматозоид
я - ядро, м - митохондрия, мм - межклеточный мостик, ск - синаптонемальный комплекс, ц - цент-
риоли, кг - комплекс Гольджи, св - светлые везикулы, пв - проакросомальные везикулы, ав - акросо-
мальная везикула, вк - вспомогательная капелька, бт - базальное тельце, ж - жгутик
ные везикулы объединяются вблизи центриолей и аппарата Гольджи, обра-
зовывая крупную акросомальную везикулу (рис. 15 Г), которая вскоре видо-
изменяется (рис. 15 Д) и превращается в акросому (рис. 15 Е). Митохондрии
смещаются в базальную часть сперматиды (рис. 15 Г, Д), где формируют
единую митохондрию. В сперматозоиде (рис. 15 Е) единственная удлиненная
митохондрия располагается под ядром. Сперматозоид при его внешней мо-
дифицированности имеет выраженные элементы аберрантности во внут-
реннем строении. К этим элементам относятся смещенность базального
тельца жгутика к акросоме и наличие вспомогательной капельки, окружаю-
5 Реунов А. А. 65
щей ядро и жгутик. Физиологический смысл данных аберрантных особенно-
стей не совсем понятен, хотя известно, что благодаря вспомогательной ка-
пельке подвижность сперматозоидов ограничена. В процессе копуляции, ко-
гда сперматозоиды посредством длинного пениса гермафродитной особи,
функционирующей как самец, через оперкулярное отверстие вводятся в
мантийную полость особи, функционирующей как самка [см. Корн, 1988],
вспомогательная капелька утрачивается сперматозоидами, после чего они
становятся более подвижными и вступают в процесс осеменения, активно
преодолевая оболочку яйцеклетки. Судя по тому, что исчезновение капель-
ки происходит путем стремительного сжатия, можно предполагать что ее
содержимое является эндогенным источником энергии, активизирующим
движение сперматозоидов [Munn, Barnes, 1970; Barnes et al., 1971].
Приведенный пример демонстрирует несколько усложненный вариант
традиционной схемы сперматогенеза. Ее традиционность подтверждается
тем, что формирование акросомы и жгутика происходит в спермиогенезе.
Однако приуроченность комплекса Гольджи к базальному тельцу жгутика
свидетельствует о сохранении архаичного типа организации флагеллярного
комплекса, типичного для сперматогенных клеток, дифференциирующихся
в примитивные сперматозоиды (см. гл. 4). Между тем погруженность жгути-
ка в цитоплазму и возникновение вспомогательной капельки являются абер-
рантными “нетрадиционными” процессами, известными только в спермато-
генезе усоногих раков. Можно предполагать, что ультраструктурные иссле-
дования формирования модифицированных сперматозоидов в широком ря-
ду представителей членистоногих позволили бы расширить наше представ-
ление о процессах, дополняющих традиционную схему сперматогенеза в ти-
пе Arthropoda.
MOLLUSCA
Большая часть ультраструктурных данных, касающихся сперматогенеза
моллюсков с модифицированными сперматозоидами, получена для передне-
жаберных брюхоногих моллюсков (Prosobranchia). В отличие от представите-
лей других отрядов Prosobranchia (Neritimorpha, Mesogastropoda, Neogastropoda)
в наиболее архаичном таксоне - Archaeogastropoda типичными являются на-
ружное осеменение и примитивные сперматозоиды, особенностям формиро-
вания которых посвящено несколько публикаций [Buckland-Nicks, Shia, 1986;
Hodgson, Bernard, 1988; Healy, 1989; Hodgson et al., 1990; Hodgson, Foster, 1992].
Показано, что у всех исследованных видов археогастропод процесс развития
спермиев протекает однотипно и практически идентичен таковому у дву-
створчатых моллюсков. Для сперматогенеза археогастропод, как и для диф-
ференциации мужских гамет Bivalvia, характерно возникновение проакросо-
мальных везикул и жгутиков на ранних стадиях сперматогенных клеток. Фор-
мирование акросомальной везикулы в сперматидах происходит путем объеди-
нения отдельных проакросомальных везикул, причем этот процесс законо-
мерно происходит в базальной части клетки неподалеку от центриолей. Впос-
ледствии наблюдается миграция акросомальной везикулы на апикальный по-
люс клетки и ее локализация в ядерном впячивании, где осуществляется даль-
нейшее видоспецифичное развитие акросомы.
66
Сперматогенез у Prosobranchia с копулятивным размножением и моди-
фицированными сперматозоидами также исследован в ряде работ [Рузен-
Ранге, 1980; Healy, 1983; Afzelius et al., 1989; Amor, Durfort, 1990]. Половой
эпителий обычно синцитиален. У многих видов хорошо прослеживаются ли-
нии типичного сперматогенеза и парасперматогенеза [Melone et al., 1980;
Healy, 1986]. На примере Murex brandaris показано [Amor, Durfort, 1990], что
сперматогонии, дающие начало клеточным клонам эупиренной (типичной)
линии, имеют ядра округлой, овальной или лобулярной формы. Хроматин
представлен в виде довольно крупных электроноплотных конгломератов,
присоединенных к ядерной мембране более тонкими перемычками. В спер-
матоцитах ядра увеличиваются в размерах. Пространство нуклеоплазмы
значительно сокращается за счет увеличения объема хроматина. В хромати-
не первичных сперматоцитов присутствуют синаптонемальные комплексы.
В цитоплазме как сперматогониев, так и сперматоцитов можно наблюдать
центриоли, комплекс Гольджи и митохондрии (рис. 16 А). В ранних сперма-
тидах ядро имеет округлую форму, центриолярный аппарат расположен под
центриолярной ямкой, вокруг центриолей ориентированы митохондрии и
комплекс Гольджи (рис. 16 Б). В сперматидах более поздней стадии ядро
принимает форму чаши (рис. 16 Б-Д). В ядерное углубление, достигающее
акросомального участка, погружается базальное тельце жгута, который
формируется в спермиогенезе. В поздних сперматидах и сперматозоидах ба-
зальное тельце жгутика отделено от апикальной цитоплазмы лишь тонкой
перемычкой ядерного материала (рис. 16 Д, Е), что не типично для канони-
ческого модифицированного сперматозоида, базальное тельце жгутика ко-
торого не погружено в ядро, а расположено под ним [Curtis et al., 1989;
Scheltinga et al., 2001]. Углубленное положение жгутика в сперматозоиде
М. brandaris несомненно может считаться элементом аберрантности. Харак-
терной особенностью спермиогенеза является то, что комплекс Гольджи
теряет прицентриолярную локализацию и смещается в апикальный регион
клетки (рис. 16 Б-Д). Акросомальная везикула формируется, когда комп-
лекс Гольджи локализован над апикальной поверхностью удлиняющегося
ядра. Это происходит благодаря расширению одной из цистерн, которая и
превращается в акросомальную везикулу (рис. 16 Е). После формирования
акросомы комплекс Гольджи смещается в среднюю часть клетки (рис. 16 Ж)
и выводится из цитоплазмы. В течение спермиогенеза митохондрии объеди-
няются (рис. 16 Г-Е) и формируют закрученный конгломерат вокруг аксо-
немы (рис. 16 Ж).
ф ф ф
Характерной особенностью процесса дифференциации модифициро-
ванных мужских гамет брюхоногих моллюсков, продемонстрированного
на примере М. brandaris, является его соответствие традиционной схеме
сперматогенеза (см. гл. 3). В этом случае возникновение элементов акро-
сомы и хвостового аппарата происходит на заключительном этапе - в
спермиогенезе. Нужно отметить, что подобный способ дифференциации
описан и у головоногих моллюсков, для которых типичны модифициро-
ванные спермин. Даже у головоногих, мужские гаметы которых близки
67
A E
Рис, 16. Сперматогенные клетки брюхоногого моллюска Murex brandaris [по: Amor, Durfort,
1990]
А - сперматоцит; Б-Е - сперматиды; Ж - сперматозоид
ц - центриоли, кг - комплекс Гольджи, я - ядро, м - митохондрия, ав - акросомальная везикула, а -
акросома, ж - жгутик
68
к примитивному типу, например, у кальмаров [Healy, 1990], жгутики и акросо-
мальные везикулы возникают в спермиогенезе, а цистерны комплекса
Гольджи способны перемещаться к апикальному полюсу сперматиды.
Таким образом, у кальмаров имеет место случай, когда примитивные
спермин формируются способом, типичным для модифицированных
сперматозоидов. Тем не менее, формирование примитивных сперматозо-
идов архаичных моллюсков, таких как хитоны [Hodgson et al., 1988; Па-
щенко, 1993], двустворчатые моллюски [Реунов, Дроздов, 1987; Reunov,
Hodgson, 1994а] и археогастроподы [Hodgson, Foster, 1992] закономерно
отличается от традиционной схемы сперматогенеза возникновением жгу-
тиков и проакросомальных везикул в ранних стадиях сперматогенных
клеток (сперматогонии, сперматоциты). Для сперматогенных клеток дву-
створчатых моллюсков, археогастропод и хитонов, превращающихся в
примитивные спермин, характерна прицентриолярная локализация ком-
плекса Гольджи во всех клеточных стадиях. Даже в сперматидах аппарат
Гольджи расположен в прицентриолярном регионе, в результате чего
формирование акросомальной везикулы происходит в базальной части
клетки.
Пожалуй, можно считать, что в типе Mollusca существуют два типа диф-
ференциации сперматогенных клеток. Один из них, протекающий с ранним
возникновением жгутиков и проакросомальных везикул, характерен для
формирования примитивных сперматозоидов. Другой вариант, сопряжен-
ный с возникновением жгутиков и проакросомальных везикул в спермати-
дах и соответствующий описанию традиционной схемы сперматогенеза,
свойственен развитию модифицированных мужских гамет.
УЛЬТРАСТРУКТУРНЫЕ ОСОБЕННОСТИ ДИФФЕРЕНЦИАЦИИ
МОДИФИЦИРОВАННЫХ СПЕРМАТОЗОИДОВ
Как упоминалось выше (см. гл. 3), паттерн формирования мужских
гамет, часто трактуемый как универсальный для многоклеточных жи-
вотных, по сути является схемой формирования модифицированных
сперматозоидов. Существование так называемой традиционной схемы
сперматогенеза, отражающей способ формирования модифицирован-
ных мужских гамет, не подлежит сомнению. Примеры, приведенные в
гл. 5, подчеркивают тот факт, что у некоторых беспозвоночных схема не
всегда полностью совпадает с эталоном. Дифференциация мужских га-
мет у рассмотренных представителей турбеллярий, олигохет, усоногих
раков и гастропод соответствует данной схеме, но дополнена примитив-
ными и аберрантными механизмами. Так, например, в развитии модифи-
цированных спермиев турбеллярии В. personatum примитивным является
процесс возникновения проакросомальных везикул на ранней стадии
дифференциации - в сперматоцитах, а аберрантным может считаться
формирование двух жгутиков. У олигохет В. sowerbyi и М. pentheri фор-
мирование акросомы происходит в прицентриолярном участке цито-
плазмы, что является плезиоморфным способом, типичным для диффе-
ренциации примитивных мужских гамет. В спермиогенезе балянуса
69
P. cornucopia налицо плезиоморфная сопряженность комплекса Гольджи
и центриолей, но при этом формируется аберрантная структура (вспомо-
гательная капелька) и происходит аберрантное смещение базального
тельца жгутика к акросоме. Аберрантной особенностью является и ло-
кализация апикальной части жгутика в глубоком ядерном впячивании,
что характерно для сперматозоида брюхоного моллюска М. brandaris.
Случаи рекапитуляции плезиоморфных черт в дифференциации моди-
фицированных сперматозоидов, по-видимому, указывают на происхож-
дение модифицированного паттерна формирования мужских гамет от
способа, характерного для развития примитивных мужских репродук-
тивных клеток. Проявление аберрантных особенностей, по всей видимо-
сти, определяет тенденцию к аберрантизации данного паттерна, которая
во многих таксонах привела к формированию аберрантных схем диффе-
ренциации сперматозоидов.
Глава 6
СПЕРМАТОГЕНЕЗ У МНОГОКЛЕТОЧНЫХ ЖИВОТНЫХ
С АБЕРРАНТНЫМИ СПЕРМАТОЗОИДАМИ
Аберрантными считаются мужские репродуктивные клетки, структурно
отличающиеся от стереотипов примитивного и модифицированного сперма-
тозоида и частично или полностью отошедшие от двух основных принципов
этих клеток - движения с помощью жгутика и преодоления яйцевых оболо-
чек с помощью акросомы. К этой категории не относятся примитивные и
модифицированные сперматозоиды, имеющие элементы аберрантности
(см. гл. 2).
Аберрантные спермин описаны у губок [см. Малахов, 1990; Дроздов,
Иванков, 2000], трихоплакса [Grell, Benwitz, 1981], скребней [Marchand,
Mattei, 1976], коловраток [Melone, Ferraguti, 1999], плоских червей [Castilho,
Barandela, 1990; Watson, Rohde, 1991], немертин [Gemer, 1969], волосатиков
[Donin, Cotelli, 1977; Schmidt-Rhaesa, 1997], нематод [Baccetti et al., 1983], ки-
норинх [Адрианов, Малахов, 1994], дициемид [см. Дроздов, Иванков, 2000],
полихет [Westheide, 1984; Jamieson, Rouse, 1989], членистоногих [Baccetti,
1979], костистых рыб [Jamieson, 1991b], Дифференциация аберрантных муж-
ских гамет наиболее детально изучена у некоторых плоских червей, кино-
ринх, нематод и членистоногих. Целью данного раздела является рассмотре-
ние примеров, формирующих представление о характере ультраструктур-
ных преобразований, происходящих в формировании аберрантных сперма-
тозоидов.
PLATHELMINTHES
В отличие от турбеллярий, для самых архаичных из которых (Acoela) ха-
рактерна копуляция посредством подкожной импрегнации, а сперматозоиды
являются модифицированными (см. гл. 5), у других Plathelminthes известны
спермин аберрантного типа и способ копуляции, задействующий половые
пути [Парамонов, 1962]. Строение спермиев плоских червей специфично в
каждом классе, но ультраструктурный анализ [см. Justine, Mattei, 1983;
Justine et al., 1985; Xylander, 1989; Mahendrasingam et al., 1989; Watson, Rohde,
1991; Justine, 1993] показал, что аберрантные мужские гаметы сосальщиков,
моногеней и ленточных червей являются апоморфными вариациями модели
модифицированного сперматозоида, характерного для турбеллярий (см.
гл. 5). Основным критерием, позволяющим говорить о данном сходстве, яв-
ляется двужгутиковость. Жгутики, строение которых обычно соответствует
формуле 9 + 1 [Mahendrasingam et al., 1989], локализованы в цитоплазме
71
А Б В
Рис. 17. Сперматозоиды трематоды Multicotyle purvisi (А), моногенеи Heterocotyle sp. (Б) и це-
стоды Trilocularia acanthiaevulgaris (В) [схематизировано А.А. Реуновым по: Watson, Rohde,
1991; Justine, Mattei, 1983; Mahendrasingam et al., 1989]
ж - жгутик, ц - центриоль, м -митохондрия, я - ядро
72
клетки (рис. 17 A-В). Сперматозоиды Trematoda, Monogenea и Cestoda име-
ют элемент модифицированности в виде удлиненной формы, благодаря ко-
торой внешне они напоминают модифицированные мужские гаметы. В них
никогда не обнаруживаются проакросомальные везикулы, характерные для
гамет турбеллярий, и отсутствуют какие-либо иные акросомальные элемен-
ты. Локализация органоидов в спермиях различных представителей
Plathelminthes может быть различной. Так, в сперматозоиде трематоды
Multicotyle purvisi [по: Watson, Rohde, 1991] ядро занимает базальную часть
клетки, а два длинных жгутика являются единственными компонентами ци-
топлазмы (рис. 17 А). У моногенеи Heterocotyle sp. [по: Justine, Mattei, 1983]
один из жгутиков редуцирован, но остаточное базальное тельце расположе-
но в апикальном регионе неподалеку от базального тельца жгутика, прости-
рающегося по всей длине клетки; вдоль жгутика тянется длинная митохонд-
рия, контактирующая с базально расположенным ядром (рис. 17 Б). Единст-
венным компонентом сперматозоида цестоды Trilocularia acanthiaevulgaris
[по: Mahendrasingam et al., 1989] являются два жгутика и ядро, закрученное в
апикальном регионе так пространно, что верхняя оконечность клетки име-
ет булавовидное утолщение (рис. 17 В). Если внешняя морфология сперми-
ев трематод, моногеней и цестод вполне сравнима с модифицированным
морфотипом, то рассмотрение внутреннего строения доказывает их абер-
рантность, заключающуюся в несовпадении с планом внутренней организа-
ции модифицированных сперматозоидов. Так, в первом и во втором случаях
аберрантным является базальное расположение ядра (рис. 17 А, Б), а в тре-
тьем (рис. 17 В) аберрантной можно считать его апикальную закрученность.
Проявлениями аберрантности являются отсутствие акросомы, наличие двух
жгутиков, редукция одного из жгутиков, единственная длинная митохонд-
рия. В дальнейших исследованиях спермиев плоских червей безусловно бу-
дут обнаружены разнообразные и самые неожиданные варианты аберрант-
ности, которую, тем не менее, можно считать частичной вследствие сохра-
нения в составе гамет жгутиков, указывающих на происхождение спермиев
Plathelminthes от жгутиковых клеток.
Одной из общих особенностей сперматогенеза у плоских червей являет-
ся кластерное развитие, при котором гаметоциты соединены с общей безъ-
ядерной, окруженной мембраной массой цитоплазмы - цитофором. Цито-
форы (рис. 18 A-В) описаны в каждом классе Plathelminthes. Причем, если у
трематод [Hendelberg, 1963; Daddow, Jamieson, 1983; Castilho, Barandela, 1990;
Watson, Rohde, 1991], моногеней [Justine, Mattei, 1983; Justine et al., 1985;
Justine, 1993] и цестод [Justine, 1986; Mahendrasingam et al., 1989; Xylander,
1989] формирование цитофоров является абсолютной закономерностью, то
у турбеллярий встречается как цитофорный, так и хаотический тип форми-
рования половых клеток [Рузен-Ранге, 1980]. Учитывая, что из всех четырех
классов турбеллярий наиболее эволюционно примитивны, по-видимому,
можно предположить, что цитофорный тип формирования является апо-
морфным признаком, который у трематод, моногеней и цестод приобрел аб-
солютный характер.
Общей особенностью сперматогенеза представителей всех четырех
классов плоских червей является характер функционирования цитофоров на
завершающем этапе дифференциации сперматозоидов - в спермиогенезе
73
A
Б
Рис. 18. Сперматогенные клетки цестоды Trilocularia acanthiaevulgaris [схематизировано
А.А. Реуновым по: Mahendrasingam et al., 1989]
Сперматогонии (А) и сперматоциты (Б), объединенные цитофором; В - сперматиды, объединенные
цитофором (звездочка), в котором локализованы резорбируемые митохондрии; Г - сперматида; Д - спер-
матозоид
я - ядро, ц - центриоли, ск - сипнаптонемальные комплексы, м - митохондрии, сп - сперматида, кг -
комплекс Гольджи, ж - жгутик
74
цитофор поглощает резидуальную цитоплазму, отторгаемую поздними
сперматидами. Вероятно, апоморфным признаком сперматогенеза
Plathelminthes, можно считать резорбцию митохондрий в цитофоре. Если в
сперматогенезе у турбеллярий митохондрии принимают активное участие в
формировании гамет и сохраняются в зрелых спермиях, то у некоторых тре-
матод, моногеней и цестод эти органеллы исчезают в конце спермиогенеза.
В сперматогенных клетках турбеллярий диктиосомы комплекса Голь-
джи продуцируют электроноплотные пузырьки (см. рис. 13 Б-Е), которые
по аналогии с подобными структурами в гаметах кишечнополостных приня-
то считать проакросомальными везикулами [Hendelberg, 1983], хотя, как и у
кишечнополостных, участие таких везикул в осеменении Plathelminthes явля-
ется довольно спорным [Sopott-Ehlers, 1986]. В сперматогенных клетках тре-
матод, моногеней и цестод комплекс Гольджи либо формирует электроносвет-
лые везикулы (рис. 18 Г), не имеющие отношения к акросомальной субстан-
ции, либо его функция отчетливо не выражена [Mahendrasingam et al., 1989].
Можно предположить, что в сперматогенезе данных таксонов акросомо-
формирующая функция комплекса Гольджи утрачена.
Таким образом, анализ особенностей дифференциации сперматогенных
клеток плоских червей позволяет заметить отчетливое проявление тенден-
ций регрессии акросомальных элементов, еще наблюдаемых у турбеллярий,
но уже отсутствующих в других классах, и нейтрализации жгутиков, кото-
рые у моногеней, трематод и цестод погружены в цитоплазму, а у некото-
рых видов представлены неполным набором вследствие исчезновения одно-
го из жгутиков (рис. 17 Б). Выраженной является тенденция к уменьшению
значимости митохондрий, которые в мужских гаметах некоторых плоских
червей отсутствуют. По-видимому, находки глубоко аберрантных мужских
гамет, полностью утративших признаки акросом, жгутиков и, вероятно, ли-
шенных митохондрий, принципиально возможны среди представителей
Plathelminthes.
NEMATODA
Для всех нематод характерно внутреннее копулятивное осеменение. Спер-
мин всегда аберрантны, что проявляется в отсутствии у них акросом, жгутиков
и ядерных оболочек. Кроме того, их аберантность определяется наличием спе-
цифических структур, таких как мембранные органеллы и фиброзные тела,
характерных только для нематод [Burghardt, Foor, 1975; Yushin, 2003а, Ь]. Сре-
ди нематод распространены поляризованные спермин, передняя часть кото-
рых оснащена псевдоподиями, а задняя содержит главное тело клетки (см.
табл. 9 Б), но встречаются и гаметы без определенной полярности [Baccetti
et al., 1983]. При характеристике сперматозоидов нематод описывают их незре-
лую стадию, имея ввиду спермин, находящиеся в гонаде самца, и их зрелое со-
стояние, наступающее при попадании спермия в половые пути самки, где муж-
ские гаметы обретают способность к движению с помощью псевдоподий [Foor,
1970; Burghardt, Foor, 1975; Yushin, 2003a, Ь]. Таким образом, если в задачу вхо-
дит исследование зрелых сперматозоидов, их нужно искать не в самцах, а в осе-
мененных самках, половая система которых содержит мужские гаметы, полу-
ченные при копуляции [см. Юшин, Малахов, 1999].
75
Благодаря ряду исследований [Favard, 1961; Lee, 1971; Beams, Sekhon,
1972; Neill, Wright, 1973; Yushin, Coomans, 2000; Yushin, Spiridonov, 2001;
Юшин, Зограф, 2002; Yushin, Malakhov, 1994; 1998; 2003; Yushin, 2003a, b;
Yushin, Zograf, 2004] представление об ультраструктурных особенностях
сперматогенеза нематод является достаточно полным. Сперматогонии, как
правило, имеют сферическую форму, но в некоторых случаях могут быть
удлиненными. Характерной особенностью ядра является выраженное яд-
рышко. В цитоплазме сперматогониев присутствуют митохондрии, свобод-
ные рибосомы, гладкий эндоплазматический ретикулум, липидные гранулы,
комплексы Гольджи, микротрубочки. Клетки данной стадии претерпевают
регулярные митотические деления, после которых между ними сохраняют-
ся временные межклеточные мостики. В некоторых случаях уже на этой
стадии сперматогонии соединены с рахисом (или цитофором) - структурой,
которая у некоторых видов выполняет роль резидуального тела [Lee, 1971;
McLaren, 1973; Wright et al., 1973].
По сравнению со сперматогониями ранние сперматоциты являются клет-
ками более крупного размера, имеют большее ядро и более плотное ядрыш-
ко. У первичных сперматоцитов перинуклеарные цистерны расширены и
ядерная мембрана часто является одним целым с цистернами эндоплазмати-
ческого ретикулума [Neill, Wright, 1973]. На этом этапе исчезает ядрышко,
увеличивается количество полирибосом, митохондрии мигрируют к перифе-
рии ядра [Lee, 1971; Beams, Sekhon, 1972; McLaren, 1973]. При передвижении
сперматоцитов по семеннику в телогонических семенниках и смещении этих
клеток к центральной полости гонады в хологонических семенниках в цито-
плазме первичных сперматоцитов у некоторых представителей нематод про-
исходит увеличение количества цистерн комплекса Гольджи, формирующих
так называемые “мембранные органеллы” (МО), являющиеся уникальными
структурами мужских гаметогенных клеток нематод [Foor, 1970; Yushin,
2003а]. Мембранные органеллы формируют комплексы с “фиброзными тела-
ми” (ФТ), материал которых, продуцируется эндоплазматическим ретикулу-
мом [Lee, 1971; McLaren, 1973; Юшин, Зограф, 2002; Yushin, Malakhov, 2003].
В сперматидах МО-ФТ комплексы распадаются на отдельные МО и ФТ. Как
правило, МО из распавшихся комплексов располагаются по периферии спер-
матид, а в сперматозоидах, находящихся в половых путях самки, они способ-
ны экскретировать свое содержимое. На определенном этапе данный меха-
низм даже рассматривался как акросомная реакция спермиев нематод [Clark
et al., 1967], но эта точка зрения не получила поддержки у большинства авто-
ров, так как выброс происходит слишком далеко от осеменяемых яйцеклеток
[см. Foor, 1983]. Фиброзные тела (см. табл. 9 Д), содержащиеся в сперматозо-
идах после распада МО-ФТ комплексов, при окончательном созревании спер-
матозоида в половых путях самки, трансформируются в цитоскелет его псев-
доподий [Yushin, Spiridonov, 2001; Юшин, Зограф, 2002; Yushin, 2003а]. У не-
которых нематод ФТ возникают без участия МО, которые отсутствуют
[Yushin, Coomans, 2000; Юшин, Зограф, 2002]. Известны случаи, когда несмо-
тря на наличие МО не формируются ФТ [Yushin, 2003b]. У некоторых видов
сперматогенез происходит без формирования как МО, так и ФТ [Yushin,
Zograf, 2004]. Тем не менее, даже без возникновения фиброзных тел, как про-
межуточной инстанции формирования цитоскелета, в зрелых спермиях синте-
76
зируются цитоскелетные белки и происходит формирование псевдоподий. Та-
ким образом, у нематод известно два типа дифференциации сперматогенных
клеток, один из которых сопряжен с формированием мембранных органоидов
и фиброзных тел, а второй протекает без возникновения этих специфических
структур, отсутствие которых интерпретируется [Yushin, 2003а], как вторич-
ная редукция произошедшая в эволюции сперматогенеза Nematoda.
Уникальной особенностью дифференциации сперматогенных клеток
нематод является исчезновение в сперматогенезе ядерной мембраны, кото-
рая не восстанавливается после второго деления созревания. Ядерная мемб-
рана сохраняется только в сперматозоидах свободноживущих морских нема-
тод из отряда Enoplida, что, по-видимому, свидетельствует о примитивном
положении данного таксона в системе класса Nematoda [Baccetti et al., 1983;
Yushin, Malakhov, 1994; Юшин, Малахов, 1999].
Среди нематод не известны представители, в сперматогенезе которых
рекапитулировали бы признаки формирования акросомы. Не найдены ви-
ды, особенности дифференциации мужских гамет которых свидетельствова-
ли бы об эволюции безжгутиковых спермиев из жгутиковых прототипов.
Центриоли, обнаруженные в сперматозоидах некоторых нематод, имеют
редуцированную структуру и не проявляют признаков формирования аксо-
нем [Baccetti et al., 1983].
Резюмируя особенности сперматогенеза у нематод, нужно отметить, что у
них, как и у некоторых других беспозвоночных, например, плоских червей и
аннелид, развивающиеся сперматогенные клетки соединены с цитофором, а
также, как это характерно для Metazoa, связаны цитоплазматическими мости-
ками и подчиняются универсальной последовательности мейотических деле-
ний созревания. Между тем, преобразования, происходящие собственно в
сперматогенных клетках, носят уникальный характер. Цитологические про-
цессы направлены не на формирование акросомного и жгутикового аппара-
тов, а на возникновение структур, таких как мембранные органеллы и фиб-
розные тела, не имеющих аналогов в гаметоцитах представителей других
таксонов многоклеточных животных. Кроме наличия ядерной оболочки в
спермиях червей из отряда Enoplida, в сперматогенезе нематод отсутствуют
какие-либо признаки, указывающие на происхождение аберрантности спер-
миев Nematoda из примитивных или модифицированных гамет. Аберрантные
цитологические процессы, происходящие в сперматогенезе нематод, харак-
терны только для “нематологической” модели сперматогенеза.
KINORHYNCHA
Вопросы репродуктивной биологии киноринх рассмотрены в несколь-
ких публикациях [см. Higgins, 1974; Nyholm, 1976; 1977; Nyholm, Nyholm,
1982; Brown, 1983; Адрианов, Малахов, 1991; 1994; Adrianov, Malakhov, 1999].
Киноринхи раздельнополы. Самец прикрепляет сперматофор в районе го-
нопора самки, что, по мнению А.В. Адрианова и В.В. Малахова [1994], сле-
дует считать не копуляцией, а разновидностью наружно-внутреннего осеме-
нения, являющегося переходным к настоящему внутреннему.
Благодаря вытянутой форме, а также наличию удлиненного ядра и жгу-
тика, сперматозоиды киноринх (рис. 19 A-В) на первый взгляд кажутся мо-
77
Рис. 19. Сперматогенные клетки кинрринх [по: Адрианов, Малахов, 1994]
А - сперматозоид Echinoderes dujardini; Б - сперматозоид Е. capitatus; В - сперматозоид Pycnophyes
communis-, Г - движения сперматозоида Р. communis; Д-И - схемы строения стадий сперматогенеза и спер-
матозоида Р. kielensis (Д- сперматогоний, Е - сперматоцит, Ж - поперечный срез сперматиды, 3 - попе-
речный срез сперматозоида, И - участок продольного среза сперматозоида
ж - жгутик, ф - сократимые фибриллы, gl, g2, g3 - гранулы 1,2,3-го типов; м - митохондрии, я - ядро
78
дифицированными. Тем не менее, внутренняя структура этих клеток столь
своеобразна, что отнесение их к категории модифицированных сперматозо-
идов не представляется возможным. Большое количество цитоплазмы, ее
наполненность гранулами различных типов, отсутствие митохондрий в муж-
ских гаметах некоторых видов, отсутствие акросомы, характер расположе-
ния ядра, дополнительных фибрилл и жгутика параллельно друг другу
(рис. 19 И) являются оригинальными особенностями сперматозоидов кино-
ринх, определяющими их аберрантность. Лишь оконечность жгутика явля-
ется наружной (рис. 19 A-В), тогда как большая его часть аберрантно при-
легает к головке спермия [Nyholm, Nyholm, 1982; Адрианов, Малахов, 1994].
Удлиненность ядра в данном случае является элементом модифицированно-
сти, дополняющим структуру аберрантного спермия. Сперматозоиды кино-
ринх подвижны и способны к червеобразным изгибам (рис. 19 Г). Данный
тип движения обеспечивается пучком электроноплотных филаментов [см.
Адрианов, Малахов, 1994], тянущихся в цитоплазме параллельно жгутику и
ядру (рис. 19 3, И).
Особенности сперматогенных клеток киноринх на рисунке показаны
(рис. 19 Д-И) на примере вида Pycnophyes kielensis [по: Адрианов, Малахов,
1994]. Сперматогонии (рис. 19 Д) контактируют с центральной структурой -
рахисом (цитофором). Для сперматогониев характерно обилие митохонд-
рий, шероховатого эндоплазматического ретикулума и свободных рибосом.
В цитоплазме сперматоцитов (рис. 19 Е) начинается синтез включений, пос-
ледовательно возникающих в течение дифференциации сперматогенных
клеток. Выделяют три типа включений [см. Nyholm, Nyholm, 1982; Адриа-
нов, Малахов, 1994]. В сперматоцитах благодаря активизации многочислен-
ных диктиосом комлексов Гольджи происходит первый этап формирования
так называемых гранул l-ro типа (рис. 19 Е). В течение спермиогенеза гра-
нулы Его типа становятся осмиофильными глобулами. Кроме того, в спер-
матидах появляются гранулы 2-го и 3-го типов (рис. 19 Ж). Гранулы 2-го ти-
па тоже возникают из цистерн комплексов Гольджи, но заполнены рыхлой
субстанцией. Гранулы 3-го типа формируются из митохондрий, за счет чего
в мужских репродуктивных клетках киноринх происходит значительная ре-
дукция количества этих органелл, которые, например, в зрелых спермиях
Р. kielensis отсутствуют вообще [Адрианов, Малахов, 1994]. Кроме форми-
рования гранул, в сперматидах появляется жгутик, происходит вытягивание
конденсирующегося ядра, которое теряет ядерную оболочку, закладывает-
ся пучек из двадцати электроноплотных фибрилл (рис. 19 3), которые тя-
нутся в цитоплазме параллельно жгутику и ядру (рис. 19 И). Акросома в
сперматогенных клетках не формируется и ее отсутствие является харак-
терной особенностью сперматозоидов всех исследованных видов киноринх.
Возникновение в сперматидах жгутика, организация которого соответ-
ствует формуле 9 + 2, по-видимому, является следствием того, что предко-
вые формы спермиев киноринх были жгутиковыми клетками. Учитывая,
что киноринхи, вероятно, произошли от анцестральных головохоботных, по
организации сравнимых с современными приапулидами [Малахов, Адриа-
нов, 1995; Адрианов, Малахов, 1999] весьма логичным представляется рас-
смотрение примитивного сперматозоида, типичного для макробентосных
приапулид [Afzelius, Ferraguti, 1978b; Адрианов и др., 1992; Реунов и др., 1992;
79
Адрианов, Малахов, 1996], как клеточной формы, исходной для мужских га-
мет киноринх. В этом случае представляется вероятным, что в эволюции ре-
продуктивных клеток киноринх доминировала тенденция к исчезновению
акросомы, признаки формирования которой полностью отсутствуют в спер-
матогенезе у современных Kinorhyncha.
ARTHROPODA
Как уже говорилось выше (см. гл. 5), среди членистоногих существуют
современные представители, имеющие как примитивные, так и модифици-
рованные сперматозоиды. Исследования сперматозоидов, проведенные сре-
ди Pycnogonida, Arachnida, Crustacea и Insecta, позволили также выявить су-
ществование многих видов, обладающих различными вариантами аберрант-
ных репродуктивных клеток [Baccetti, 1979]. В данном разделе будут рассмо-
трены примеры формирования аберрантных мужских гамет у некоторых
представителей хелицеровых, ракообразных и трахейных.
Для хелицеровых типично внутреннее осеменение, осуществляемое ли-
бо с помощью копуляции, в которой участвует пенис, либо путем переноса
спермиальных сгустков, спермиальных капсул или сперматофоров с помо-
щью педипальп [Lopez, 1977; Legendre, Lopez, 1978; Juberthie et al., 1981; Xa-
дорн, Венер, 1989]. В некоторых таксонах пауков спермиальные капсулы со-
держат синцитиальные сперматозоиды, названные “synspermia” [Alberti,
1985], что является уникальным способом упаковки, не обнаруженным у
других арахнид и даже всех других представителей животного царства.
Во многих случаях аберрантные сперматозоиды хелицеровых представ-
ляют собой продукт эволюции типичных модифицированных гамет, кото-
рыми обладают некоторые представители скорпионов и псевдоскорпионов
[Baccetti, 1979]. Доказательством этому служит рекапитуляция структуры
модифицированных спермиев, происходящая в спермиогенезе паукообраз-
ных. В таких случаях аберрантные спермин являются инцистированными
формами модифицированных сперматид, удлиненные ядра и жгутики кото-
рых закручиваются в цитоплазме становящихся округлыми сперматозоидов
(см. табл. 10 А).
На примере детального исследования сперматогенеза псевдоскорпиона
Diplotemnus sp. [по: Bawa, Werner, 1988] можно продемонстрировать, что из-
начально выраженные перестройки, происходящие в сперматогенезе арах-
нид, сопряжены с митохондриями, которые в сперматогониях рассредоточе-
ны в цитоплазме (рис. 20 А), а в сперматоцитах начинают объединяться и
сливаться (рис. 20 Б, В). Сперматоциты II содержат незначительное количе-
ство укрупненных митохондрий (рис. 20 В). В ранних сперматидах митохон-
дрии приобретают удлиненную форму (рис. 20 Г) и к стадии средних сперма-
тид формируют митохондриальный конгломерат (рис. 20 Д). В поздних
сперматидах и спермиях эта митохондриальная структура занимает в клетке
центральное положение (рис. 20 Е). Хотя у Diplotemnus sp. поздние сперма-
тиды не трансформируются в клетки, напоминающие модифицированные
сперматозоиды, как это характерно для М. giganteus [по: Phillips, 1976], ядро
в спермиогенезе Diplotemnus sp., тем не менее, постепенно вытягивается
и закручивается в цитоплазме (рис. 20 Д, Е). Апикальная оконечность ядра
80
a
Рис. 20. Сперматогенные клетки псевдоскорпиона Diplonemus sp. [схематизировано А.А. Реуно-
вым по: Bawa, Werner, 1988]
А - сперматогонии; Б - сперматоцит I; В - сперматоцит II; Г, Д - сперматиды; Е - сперматозоид
м - митохондрия, ц - центриоли; мм - межклеточный мостик; я - ядро, ск - синаптонемальный ком-
плекс, ак - аксонема, а - акросома
6 Реунов А. А.
81
обтянута акросомой, возникающей в спермиогенезе (рис. 20 Д, Е). Аксонема,
впервые появляющаяся в сперматидах, также подвергается закручиванию
(рис. 20 Г-Е). Особенностью гамет псевдоскорпиона Diplotemmis sp., на ко-
торую обращают внимание исследователи [Bawa, Werner, 1988], является ра-
зобщенность митохондрий и аксонемы, что, по их мнению, сопряжено с от-
сутствием у аксонемы двигательной роли, хотя строение аксонем спермиев
псевдоскорпионов соответствует оптимальной формуле 9 + 2.
Таким образом, характерной особенностью дифференциации аберрант-
ных спермиев псевдоскорпионов является совмещенность паттерна развития
модифицированного сперматозоида и аберрантных процессов, которые как
бы искажают финальный этап формирования половых клеток, нейтрализуя
жгутик и акросому путем локализации данных структур в цитоплазме. У пред-
ставителей некоторых арахнид таких, например, как Palpatoria и Acarina, абер-
рантизация развития мужских репродуктивных клеток зашла так далеко, что
вообще не сопровождается возникновением акросом и аксонем, а спермин, по
словам Б. Баччетти [Baccetti, 1979], напоминают спермин нематод.
Для ракообразных, кроме представителей подкласса Maxillopoda (см.
гл. 5), характерны аберрантные сперматозоиды с отсутствующей или огра-
ниченной подвижностью, демонстрирующие широчайший спектр возмож-
ных проявлений аберрантности [Schon, Martens, 1998]. Примеры, приведен-
ные на фотографиях (см. табл. 9 В, Г), дают представление о том, насколь-
ко различными могут быть аберрантные морфотипы мужских гамет
Crustacea. Перенос спермиев осуществляется либо путем прикрепления
сперматофора неподалеку от полового отверстия самки (Иванова-Казас,
1979], либо посредством копуляции с использованием пениса [McGregor,
Kesling, 1969].
Особенностью развития аберрантных сперматозоидов ракообразных яв-
ляется оригинальность способов их формирования. В качестве одного из
примеров необычных внутриклеточных механизмов дифференциации мож-
но привести сперматогенез представителя десятиногих раков - омара
Enoplometopus occidentalis [Haley, 1986]. Считается, что акросома в спермато-
зоидах многоклеточных животных формируется из везикул, продуцируемых
комплексом Гольджи (см. гл. 3). Однако у омара формирование акросомы
происходит при участии своеобразных вакуолярных элементов, которые
охарактеризованы автором [Haley, 1986], как “митохондриоподобные тела-1”.
Эти структуры наблюдаются со стадии сперматогониев (рис. 21 А).
В сперматоцитах они сливаются в более крупные конгломераты, внутри ко-
торых начинают формироваться специфические “ламеллярные структуры”
(рис. 21 Б). В сперматидах этот процесс завершается формированием так на-
зываемого “ламеллярного региона” (рис. 21 В), который занимает значи-
тельную часть цитоплазмы сперматид. В более поздних сперматидах в зоне
ламеллярного региона формируются везикулы, характеризуемые [по: Haley,
1986] как “митохондриоподобные тела-П” (рис. 21 Г). Благодаря слиянию
митохондриоподобных тел-П происходит формирование акросомы
(рис. 21 Г, Д). Зрелый спермий омара (рис. 21 Д), имеет акросому, состоя-
щую из акросомальной везикулы и периакросомного материала, под кото-
рым сохраняется остаток ламеллярного региона. Две центриоли расположе-
ны под акросомой и являются организаторами микротрубочек, служащих
82
Рис. 21. Сперматогенные клетки омара Enoplometous occidentalis [схематизировано А.А. Реуно-
вым по: Haley, 1986]
А - сперматогонии; Б - сперматоцит; В, Г - сперматиды; Д - сперматозоид
я - ядро, м1 - митохондриоподобные тела I, м 2 - митохондриоподобные тела II, лс - ламеллярные
структуры, лр - ламеллярный регион, ск - синаптонемальный комплекс, а - акросома, мт - микротрубоч-
ки, ц - центриоли, х - хроматин; мм - межклеточный мостик
скелетом радиальных клеточных выступов. Базальная часть головки запол-
нена неконденсированным хроматином. Неконденсированность ядерного
материала свойственна сперматозоидам десятиногих раков, в молекулярной
структуре хроматина которых отсутствуют гистоновые белки [см. Baccetti,
Afzelius, 1976].
Другим весьма интересным примером формирования мужских гамет,
встречающихся среди высших раков, является спермиогенезу креветки
83
Palaemonetes paludosus, описанный Л. Кехлером [Koehler, 1979]. Уникаль-
ность спермиогенеза данного вида ракообразного заключается в характере
формирования акросомальной субстанции, которая проникает в спермати-
ды в виде проакросомальных везикул, поступающих из вспомогательных
клеток. Выраженными особенностями спермиогенеза в данном случае так-
же являются элиминация центриолей, исчезновение ядерной оболочки и от-
сутствие конденсации хроматина.
Среди представителей ракообразных обычны не только аберрантные
способы ультраструктурного формирования гамет, но и своеобразные пат-
терны взаимодействия сперматогенных клеток с соматическими вспомога-
тельными клетками семенников. Например, у веслоногого рака Labidocera
aestiva [Blades-Eckelbarger, Youngbluth, 1982] развитие сперматид происходит
не в условиях контактирования с вспомогательными клетками, как это счи-
тается обычным в сперматогенезе многоклеточных животных [Рузен-Ранге,
1980], а внутри этих клеток. Если для сперматогониев и сперматоцитов еще
характерно наличие межклеточных мостиков, то на стадии сперматид дан-
ные структуры утрачиваются. Сперматиды проникают во вспомогательную
клетку в базальной области и внутри сформированной гетерофагосомы
мигрируют к ее апикальной части. Из вспомогательных клеток путем экзо-
цитоза сперматиды выходят в просвет семенника, где происходит их упаков-
ка в сперматофоры. Остаточное количество гамет вновь поглощается вспо-
могательными клетками и резорбируется в их цитоплазме. Данный меха-
низм взаимодействия развивающихся мужских гамет и вспомогательных
клеток пока не имеет аналогов, известных в литературе.
Приведенные примеры не претендуют на освещение всего разнообразия
цитодифференцировок аберрантных мужских гамет ракообразных, но пока-
зывают насколько неожиданными могут быть их варианты.
Различные паттерны копуляции и осеменения с помощью разнообраз-
ных способов переноса сперматофора характерны для мириапод и насеко-
мых. Некоторые представители Myriapoda [Rosati et al., 1970] и Insecta
[Baccetti, Dallai, 1973] имеют модифицированные сперматозоиды, соответст-
вующие типичному образцу данной модели спермия (см. табл. 6 А, Б) или
слегка усложненные некоторыми аберрантными особенностями. Во многих
случаях модифицированные спермин насекомых имеют строение жгутика
9 + 2 и трактуются как предковые для данной группы членистоногих
[Baccetti, 1985]. Для ряда насекомых характерны модифицированные спер-
матозоиды с измененными формулами жгутика, такими как 9 + 0, 9 + 9 + 2,
9 + 9 + 0 и т.д. Как это уже отмечалось в гл. 1, видоизменения формулы жгу-
тика, как правило, ослабляют его двигательную способность, что связано с
необходимостью снижения кинетического потенциала сперматозоида
[Baccetti, 1984].
Как и у хелицеровых, у трахейных широко распространены аберрант-
ные спермин, формирующиеся из сперматид, напоминающих модифициро-
ванные сперматозоиды [Baccetti, 1979], а также аберрантные гаметы, не
имеющие признаков модифицированности в строении. Примером последних
может являться сперматозоид Oligotrophus juniperinus [по: Dallai, Mazzini,
1989], имеющий булавовидную форму, не содержащий ничего кроме двух-
дольчатого ядра и цитоплазмы (см. табл. 9 А). Считается, что тенденции
84
Рис. 22. Сперматогенные клетки мухи Monarthropalpus huxi [по: Jazdowska Zagrodzinsca, Dallai,
1988]
A - вторичный сперматоцит (СП II) и резидуальная клетка (РК); Б-Г - морфологические стадии
спермиогенеза, Д-З - ультраструктурные стадии спермиогенеза, И - сперматозоид
мм - межклеточный мостик, кг - комплексы Гольджи, м - митохондрии, мт - микротрубочки, ак -
аксонемы, я - ядро, ят - ядерные плотные тела
эволюции спермиев трахейных заключаются в аберрантизации гамет моди-
фицированного типа [Baccetti, 1984]. Данная эволюционная тенденция за-
метна при рассмотрении трахейнодышащих в целом и, кроме того, она про-
является в каждом отдельно взятом таксоне. Так, например, для термитов,
является вполне очевидным то, что более примитивные Isoptera имеют абер-
рантные спермин, сохраняющие признаки модифицированных гамет. Абер-
рантные спермин эволюционно продвинутых Isoptera, как правило, уже не
имеют признаков модифицированности [Baccetti et al., 1981].
В качестве примера аберрантного сперматогенеза у трахейных, можно
привести исследование этого процесса у представителя Diptera - мухи
85
Monarthropalpus buxi [no: Jazdowska Zagrodzinska, Dallai, 1988]. В сперматогене-
зе у данного вида аберрантная направленность наблюдается с момента перво-
го деления созревания. При делении первичного сперматоцита получаются две
клетки, только одна из которых превращается во вторичный сперматоцит.
Вторая клетка становится резидуальной (рис. 22 А). При делении вторичного
сперматоцита формируются две сперматиды, которые в течение всего сперми-
огенеза сохраняют контакт с резидуальной клеткой (рис. 22 Б-Г), в конце
спермиогенеза резидуальная клетка дегенерирует. В процессе спермиогенеза
система комплексов Гольджи резорбируется, так и не приступив к продуциро-
ванию проакросомальных везикул. Митохондрии перемещаются в переднюю
часть клетки. Хроматин ядра не достигает полной конденсации, формируется
околоядерная зона, включающая специфические электроноплотные ядерные
тела. Хвостовая часть спермия содержит большое количество аберрантных
аксонем, каждая из которых состоит из 150—180 дублетов (рис. 22 Д-И). Дан-
ный пример показывает крайне аберрантный способ сперматогенеза, при ко-
тором своеобразными являются как характер происходящих внутриклеточных
превращений, так и способ второго мейотического деления.
Анализ имеющихся данных позволяет считать, что среди членистоногих
эволюционные преобразования касались не только ультраструктуры муж-
ских гамет, но и цитологических механизмов их формирования. Результатом
этой эволюции явился переход от паттерна дифференциации сперматоген-
ных клеток, соответствующего традиционной схеме сперматогенеза (см.
гл. 3), к различным апоморфно-аберрантным вариантам этого процесса.
УЛЬТРАСТРУКТУРНЫЕ ОСОБЕННОСТИ ДИФФЕРЕНЦИАЦИИ
АБЕРРАНТНЫХ СПЕРМАТОЗОИДОВ
На основе вышерассмотренных примеров становится очевидным, что
аберрантность сперматогенных клеток и спермиев может быть как частич-
ной, так и полной. Критериями “глубины” аберрантности являются с одной
стороны - степень присутствия акросомы и/или жгутика, а с другой - нали-
чие специфичных структур и механизмов, не свойственных процессам диф-
ференциации примитивных и модифицированных сперматозоидов.
Так, описанные в гл. 6 варианты сперматогенеза плоских червей, киноринх
и хелицеровых, являются примерами частично аберрантной дифференциации,
при которой акросома и жгутик либо переводятся в нейтральное состояние пу-
тем погруженности этих структур в цитоплазму, либо наблюдается полное от-
сутствие одного из этих компонентов. Обычным способом ослабления или
полной нейтрализации двигательной активности жгутика является изменение
его оптимальной структуры (9 + 2) в сторону различных аберрантных вариан-
тов строения, что неоднократно было показано в мужских гаметах многих бес-
позвоночных, таких, например, как плоские черви и трахейнодышащие. При-
способлением, регрессирующим кинетические свойства жгутика, является на-
личие скелетных структур, контролирующих жгутиковую активность (см.
гл. 1). У киноринх ограничителем биений жгутика может считаться сама го-
ловка сперматозоида, к которой он примыкает по всей длине.
Среди примеров, рассмотренных в гл. 6, в качестве аберрантной мужской
гаметы, имеющей нейтрализованную акросому, был рассмотрен спермато-
86
зоид псевдоскорпиона Diplotemnus sp. Дополняя тему об акросомах абер-
рантных спермиев, нужно вспомнить о том, что существуют и безжгутико-
вые аберрантные сперматозоиды с полноценно функционирующими акро-
сомами, что, например, известно среди полихет и ракообразных [Bemiti et
al., 1978; Cotelli, Donin, 1983; Dougherty, Dougherty, 1989]. Гаметы такого ти-
па являются разновидностью частично аберрантных сперматозоидов.
У некоторых видов Crustacea акросомы безжгутиковых аберрантных
спермиев формируются необычными способами. Так, у омара Е. occidentals
механизм формирования акросомы связан не с диктиосомами комплекса
Гольджи, как это характерно для дифференциации акросом примитивных и
модифицированных сперматозоидов, а определяется активностью ориги-
нальных (аберрантных) органоидов, таких как митохондриоподобные тела
и ламеллярные структуры. У креветки Р. paludosus акросомальные компо-
ненты поступают в сперматиды из вспомогательных клеток, что является
паттерном крайне специализированного процесса формирования акросомы,
не имеющего ничего общего с традиционным способом. Вероятно, данные
примеры могут трактоваться как варианты замаскированной аберрантности
акросом, которые лишь морфологически напоминают обычные акросомы,
но по источнику возникновения являются глубоко специфичными структу-
рами, которые Б. Баччетти и Б. Афцелиус [Baccetti, Afzelius, 1976] характе-
ризовали как “псевдоакросомы”. Видимо, такие акросомы нужно считать
аберрантными, а аберрантность спермиев, не имеющих жгутика и обладаю-
щих псевдоакросомами, может считаться полной.
Полная аберрантность подразумевает абсолютное отсутствие традици-
онных признаков, таких как формирование акросомы и жгутика как в стро-
ении зрелых сперматозоидов, так и в ранних сперматогенных клетках.
Аберрантность спермиев в этих случаях обеспечивается путем функциони-
рования оригинальных (аберрантных) процессов и возникновением струк-
тур, характерных только для некоторых таксонов. Ярким примером такого
способа формирования мужских гамет является сперматогенез нематод.
Как это было показано в гл. 6, аберрантность может затрагивать и дос-
таточно общие категории формирования гамет. Так, у мухи М. buxi объек-
том аберрантизации явился даже характер мейотических делений, а у кре-
ветки Р. paludosus аберрантен способ взаимодействия сперматогенных и
вспомогательных клеток.
В силу того, что аберрантный сперматогенез вряд ли когда-нибудь будет
изучен у всех его носителей, все разнообразие возможных форм аберрантных
дифференцировок скорее всего не будет познано никогда. Как это установле-
но в многочисленных исследованиях Б. Баччетти [см. Baccetti, 1979; 1985],
аберрантные механизмы формирования сперматозоидов, как правило, явля-
ются продолжением эволюции схем сперматогенеза, типичных для многокле-
точных животных с примитивными и модифицированными сперматозоидами.
Факт, что, являясь эволюционно продвинутыми по отношению к примитив-
ным и модифицированным мужским гаметам, аберрантные сперматозоиды в
большинстве случаев принадлежат представителям таксонов беспозвоночных,
дает человечеству возможность смиренно улыбнуться при мысли о непродви-
нутости собственных мужских гамет, относящихся к категории “модифициро-
ванный сперматозоид”, соответствующей лишь второму эволюционному ярусу.
Глава 7
УЛЬТРАСТРУКТУРНЫЕ АСПЕКТЫ ЭВОЛЮЦИИ
СПЕРМАТОГЕННЫХ КЛЕТОК
МНОГОКЛЕТОЧНЫХ ЖИВОТНЫХ
Очевидно, что для процесса формирования примитивных сперматозои-
дов представителей многих таксонов, таких как Spongia [Paulus, 1989],
Cnidaria [Larkman, 1984], Priapulida [Адрианов и др., 1992; Реунов и др., 1992],
Nemertini [Reunov, Klepal, 1997], Polychaeta [Eckelbarger, 1984], Aplacophora
[Hodgson et al., 1988], Bivalvia [Реунов, Дроздов, 1987; Reunov, Hodgson, 1994a;
Reunov et al., 1999], Archaeogastropoda [Hodgson, Foster, 1992], Echinodermata
[Реунов, Дроздов, 1991; Au et al., 1998], Brachiopoda [Hodgson, Reunov, 1994],
Tunicata [Holland, 1989; Villa, Tripepi, 1983] и Cephalochordata [Welsch, Fang,
1996] характерна конвергентно проявляющаяся особенность, которая за-
ключается в том, что ранние сперматогенные клетки (сперматогонии и
сперматоциты) являются жгутиковыми. Как правило, жгутиковым сперма-
тогенным клеткам свойственна строгая приуроченность комплекса Голь-
джи, активно продуцирующего проакросомальные везикулы, к центриолям.
Согласно имеющимся данным, прицентриолярная локализация комплекса
Гольджи у изученных представителей приапулид [Адрианов и др., 1992; Ре-
унов и др., 1992], двустворчатых моллюсков [Реунов, Дроздов, 1987; Reunov,
Hodgson, 1994а), археогастропод [Hodgson, Foster, 1992], иглокожих [Реунов,
Дроздов, 1991; Au et al., 1998], брахиопод [Reunov, 1993; Hodgson, Reunov,
1994] и оболочников [Villa, Tripepi, 1983] не нарушается не только в сперма-
тогониях и сперматоцитах, но и в сперматидах при формировании акросо-
мы, в результате чего акросомальная везикула формируется в прицентрио-
лярном регионе вблизи комплекса Гольджи (рис. 23 А), а затем мигрирует к
апикальному региону (рис. 23 Б, В). В поздних сперматидах комплекс Голь-
джи, выполнивший свою функцию по созданию акросомы, выводится из
клетки внутри отпочковывающейся резидуальной цитоплазмы (рис. 23 Г).
По мнению автора [Реунов, 1998а) флагеллярный комплекс, особенностью
которого является приуроченность диктиосом к базальному тельцу жгута,
детерминируется в сперматогенных клетках по аналогии с анцестральными
жгутиковыми клетками Metazoa. Констатация устойчивой рекапитуляции
жгутиковости в сперматогенных клетках многих беспозвоночных с прими-
тивными сперматозоидами [Реунов, Дроздов, 1987; Реунов, Малахов, 1993;
Reunov, Hodgson, 1994; Reunov, Klepal, 1997; Реунов, 1998a] явилась предпо-
сылкой к формированию гипотезы о существовании плезиоморфного яруса,
являющегося исходным в эволюции сперматогенеза многих таксонов мор-
ских беспозвоночных и, образно характеризуемого как “жгутиковый спер-
матогенез” [Reunov, 2001].
88
Рис. 23. Представление о дифференциации примитивных (А-Г) и модифицированных (Д-З)
сперматозоидов в спермиогенезе [схема А.А. Реунова]
я - ядро, м - митохондрия, ав - акросомальная везикула, а - акросома, кг - комплекс Гольджи, пц —
проксимальная центриоль, дц - дистальная центриоль, ц - центриоли, ж - жгутик, р - резидуальная цито-
плазма
89
Формирование жгутика и жгутикового комплекса у представителей не-
которых таксонов таких как Cnidaria [Larkman, 1984], Echinodermata
[Yamagata, 1982] и Cephalochordata [Frick, Ruppert, 1997] было обнаружено не
только в гениальных клетках самцов, но и в ранних оогониях. В этих случа-
ях наблюдается регрессия жгутика в процессе дифференциации ооцитов
[Frick, Ruppert, 1997]. Представляется правдоподобным, что ранний оогенез
у таксонов - носителей жгутикового сперматогенеза также может оказать-
ся закономерно жгутиковым, что позволило бы признать правомочным су-
ществования категории “жгутиковый гаметогенез” [Reunov, 2001]. Однако
подтверждению или опровержению данного предположения должна пред-
шествовать серия направленных исследований оогенеза.
Рассмотрение ультраструктурных особенностей сперматогенеза у пред-
ставителей таксонов с внутренним осеменением, осуществляемом при уча-
стии модифицированных и аберрантных сперматозоидов, позволило сделать
вывод о подавляющем отсутствии рекапитуляции жгутикового комплекса
ранними сперматогенными клетками. При дифференциации аберрантных
сперматозоидов возникновения аксонемальных структур либо не происхо-
дит вообще, как, например, у нематод [Yushin, Malakhov, 1998], либо жгутик
впервые формируется в сперматидах, как, например, у киноринх [Адрианов,
Малахов, 1994] и хелицеровых [Baccetti, 1979]. Формирование жгутика как
двигательной структуры модифицированных сперматозоидов в сперматоге-
незе изученных представителей Plathelmintes [Watson, Rohde, 1991], Nemertini
[Реунов, Чернышев, 1992], Polychaeta [Liicht, Pfannenstiel, 1989], Oligochaeta
[Hodgson, Jamieson, 1992], Gastropoda и Cephalopoda [Amor, Durfort, 1990;
Healy, 1990], Crustacea [Azevedo, Corral, 1982; Haley, 1986], Insecta [Jazdowska
Zagrodzinska, Dallai, 1988] и Vertebrata [Sprando, Russel, 1988; Phillips, Asa,
1989] происходит на завершающем этапе формирования сперматид, в соот-
ветствии с традиционной схемой сперматогенеза (см. гл. 3), в течение мно-
гих лет трактуемой как способ дифференциации сперматогенных клеток
многоклеточных животных. Интересно, что характерной особенностью
апоморфных сперматид является отсутствие приуроченности комплекса
Гольджи к базальному тельцу жгутика. Как это наглядно продемонстриро-
вано для многих представителей беспозвоночных и позвоночных [Azevedo,
Corral, 1982; Healy, 1990; Sprando, Russel, 1988; Stefanini et al., 1985; Asa et al.,
1986; Russel et al., 1989; Amor, Durfort, 1990; Bernardini et al., 1990], комплекс
Гольджи в этих случаях свободно мигрирует в цитоплазме и, как правило,
достигает апикальной части клетки, где происходит формирование акросо-
мы (рис. 23 Д-Ж), после чего диктиосомы элиминируются (рис. 23 3). Мож-
но предполагать, что обретение комплексом Гольджи способности к пере-
мещению также говорит об отрыве от стереотипа организации архаичной
жгутиковой клетки, который, вероятно, произошел в эволюции сперматоге-
неза репродуктивно продвинутых таксонов. Констатация существования
способа дифференциации сперматогенных клеток, свободного от структур-
ной аналогии с анцестральными жгутиковыми клетками, явилась базисом
для возникновения гипотезы об апоморфности сперматогенеза этого типа,
который был охарактеризован как “специализированный сперматогенез”
[Reunov, 2001]. По мнению автора, жгутиковый и специализированный типы
сперматогенеза являются категориями, определяющими эволюционный
90
Рис. 24. Схематизированное представление о жгутиковом (А) и специализированном (Б) ти-
пах сперматогенеза [по: Reunov, 2001]
СГ - сперматогоний; СП I - первичный сперматоцит; СП II - вторичный сперматоцит; СТ - сперма-
тида; ПСП - примитивный сперматозоид; МСП - модифицированный сперматозоид; кг - комплекс Голь-
джи; ж - жгутик; пав - проакросомальные везикулы; стрелки указывают направления эволюции сперма-
тогенных клеток и сперматозоидов
91
переход, произошедший в филогенезе многих таксонов (рис. 24 А, Б). Разно-
образные аберрантные процессы, накладывающиеся на схему формирова-
ния модифицированных сперматозоидов, являются апоморфными преобра-
зованиями, в совокупности представляющими третий ярус эволюции спер-
матогеннных клеток Metazoa.
В свете данной концепции мужские гаметы примитивного типа, свойст-
венные беспозвоночным с жгутиковым сперматогенезом, представляются
наиболее плезиоморфными по сравнению с модифицированным и аберрант-
ным морфотипами, дифференциация которых в большинстве случаев про-
исходит по типу специализированного сперматогенеза, утратившего анцест-
ральную жгутиковость. По-видимому, спор о приоритете примитивного и
модифицированного морфотипов мужских гамет (см. гл. 1) должен быть
разрешен в пользу традиционной теории [Franzen, 1955; 1956; Baccetti,
Afzelius, 1976; Baccetti, 1984; 1985], согласно которой ультраструктурный
паттерн примитивного сперматозоида, по предложению автора [Реунов,
1998а], включающий такие разновидности сперматозоидов как “анцестраль-
но-примитивный” (гипотетический), “примитивно-классический”, “прими-
тивный с элементом (элементами) модифицированное™”, “примитивный с
элементом (элементами) аберрантности”, “примитивный с элементами мо-
дифицированное™ и аберрантности” (см. гл. 2), является исходным морфо-
типом, давшим начало модифицированным и аберрантным разновидностям
мужских гамет.
Глава 8
С ЧЕМ СОПРЯЖЕН ЖГУТИКОВЫЙ
ПАТТЕРН СПЕРМАТОГЕНЕЗА?
В силу изначальной привязанности к эволюционно преемственным пат-
тернам мужских гамет, концепция жгутикового и специализированного
сперматогенеза подразумевает приуроченность данных типов дифференци-
ации половых клеток к типам сперматозоидов, предполагая доминирующую
“прикрепленность” жгутикового сперматогенеза - к примитивному сперма-
тозоиду, а специализированного сперматогенеза к модифицированному и
аберрантному паттернам гамет. Тем не менее, благодаря некоторым иссле-
дованиям существуют очевидные примеры несоответствия данной законо-
мерности. Так, например, формирование сперматозоидов у сипункулиды ви-
да Phascolion criptus, обладающего, как и другие сипункулиды [Rice, 1974;
Baccetti, 1977; Sawada, 1980; Rice, 1989; Klepal, 1993; Reunov, Rice, 1993] при-
митивно-классическим паттерном сперматозоида (см. табл. 1 А, Б), сперма-
тогенез происходит без рекапитуляции структуры жгутиковой клетки спер-
матогониями и сперматоцитами [Reunov, Rice, 1993]. Светооптическое ис-
следование показывает, что кластеры сперматоцитов, которые при отсутст-
вии гонад, характерном для сипункулид, содержатся в их целомической жид-
кости, не оснащены жгутиками (см. вклейку, табл. 19 А). Жгутики появля-
ются только на стадии сперматид (табл. 19 Б), кластеры которых также в
изобилии обнаруживаются в содержимом целома. В то же время, примеры
формирования жгутиков в ранних сперматогенных клетках достаточно дав-
но известны у некоторых представителей Insecta [Friedlander, Wahrman, 1971;
LaFountain, 1976; Данилова, 1982; Wolf, Kyburg, 1989], у которых базальные
тельца полярных жгутиков являются организаторами прикрепительной суб-
станции микротрубочек веретена мейотического деления. Возникновение
жгутиков со стадии первичных сперматоцитов обнаружено у представителя
оболочников - пиросомы Pyrosoma atlanticum [Holland, 1989] - вида, сперма-
тозоиды которого относятся к категории модифицированных с элементами
аберрантности.
Вследствие того, что примеры несоответствий являются крайне редки-
ми, данные случаи изначально были расценены [Реунов, 1998а] как исклю-
чения, недостаточные для опровержения общей тенденции, оговоренной
выше (см. гл. 7). Однако дальнейшие исследования показывают, что как от-
сутствие рекапитуляции жгутиков в дифференциации примитивных сперма-
тозоидов, так и их возникновение у сперматогенных клеток, превращаю-
щихся в модифицированные сперматозоиды, может встречаться более час-
то, чем это казалось ранее. Так, например, жгутиковость абсолютно не
93
ж
Рис. 25. Сперматогенные клетки брахиопод (А-Д) и форониды (Е-Н) [схематизировано
А. А. Реуновым по собственным данным]
Брахиоподы (Discinisca tenuis, Kraussina rubra)'. A - сперматогоний; Б — первичный сперматоцит;
В - вторичный сперматоцит; Г - сперматида; Д - сперматозоид. Форонида (Phoronopsis harmeri): Е - спер-
матогоний; Ж - первичный сперматоцит; 3, вторичный сперматоцит; И-М - спермиогенез; Н - сперма-
тозоид; м - митохондрия, пд - субстанция полового детерминанта, ц - центриоли, бт - базальное тело,
кг - комплекс Гольджи, ж - жгутик, пав - проакросомальная везикула, ав - акросомальная везикула,
рц - резидуальная цитоплазма, а - акросома, я - ядро, ас - акросомоподобная структура
94
свойственна сперматогенным клеткам костистых рыб (см. табл. 18 А, Б),
для которых типичны примитивные сперматозоиды (см. табл. 4 Е). Иссле-
дования, проведенные нами на лососевых и камбаловых рыбах, показали,
что центриоли сперматогониев и сперматоцитов этих представителей по-
звоночных (табл. 18 Б), не проявляют способности к формированию аксо-
нем и возникновение жгутиков происходит в ранних сперматидах
(табл. 18 В, Г), как это характерно для традиционной схемы сперматогене-
за многоклеточных животных (см. гл. 3). Жгутиковый тип сперматогенеза
был недавно обнаружен у форониды вида Phoronopsis harmeri, сперматозо-
ид которого охарактеризован авторами [Reunov, Klepal, 2004] как модифи-
цированный с элементами аберрантности. Таким образом, у Lophophorata
жгутиковость сперматогенных клеток свойственна не только брахиопо-
дам (рис. 25 А-Д), для которых характерны примитивные сперматозои-
ды [Franzen, 1956; Reunov, 1993; Hodgson, Reunov, 1994], но и форонидам
(рис. 25 Е-Н), для которых обычны модифицированные мужские гаме-
ты [Herrmann, 1997; Reunov, Klepal, 2004]. Складывается впечатление,
что модифицированный паттерн сперматозоида не является препятстви-
ем для проявления феномена, характеризуемого как “жгутиковый спер-
матогенез”, хотя нужно отметить полное отсутствие данных о его встре-
чаемости в формировании аберрантных сперматозоидов. Но, уже то, что
примеры жгутикового сперматогенеза могут быть обнаружены у пред-
ставителей с модифицированными мужскими гаметами, является доста-
точным, чтобы начать поиск дополнительных причин, объясняющих яв-
ление формирования жгутиков у ранних сперматогенных клеток
Metazoa.
По мнению автора, основанному на дальнейшем анализе вышерас-
смотренных явлений, жгутиковость сперматогониев и сперматоцитов за-
висит скорее не от типа сперматозоида, свойственного данному живот-
ному, а от типа его первичных половых клеток (ППК). Так, например, у
сипункулид, у которых жгутиковый сперматогенез не обнаружен
[Reunov, Rice, 1993], гениальные клетки формируются из безжгутико-
вых ППК, локализованных среди безжгутиковых клеток, составляющих
эпителий основания мускула-ретрактора [Rice, 1993]. У форонид, кото-
рым жгутиковый сперматогенез свойственен [Reunov, Klepal, 2004], ге-
нии формируются из жгутиковых ППК, расположенных среди жгутико-
вых клеток вазоперитонеальной ткани [Темерева, 2001]. Возможно, что
безжгутиковость или жгутиковость сперматогенных, а также, по-види-
мому, и оогенных клеток в данных случаях сопряжена с безжгутиково-
стью и жгутиковостью ППК, формирующих гонии. Учитывая, что
ППК, судя по некоторым данным [Yamagata, 1982], морфотипически
сходны с недифференцированными эмбриональными клетками, причи-
ны их безжгутиковости и жгутиковости, вероятно, следует искать, в про-
яснении факта безжгутиковости или жгутиковости недифференциро-
ванных эмбриональных клеток. У некоторых беспозвоночных ранние
эмбриональные (стволовые) клетки при формировании бластулы, по су-
ти являющейся первым эпителием, рекапитулируют строение эпители-
альных жгутиковых клеток, в результате чего можно наблюдать явле-
ние жгутиковых бластул [Yamashita, 1986; Малахов, 1990; Юшин и др.,
95
1993; Herrmann, 1997]. Весьма логичным кажется предположение, что,
если эмбриональные стволовые клетки являются носителями жгутико-
вости, то и весь набор клеток, участвующих в морфогенезе, представлен
жгутиковым морфотипом. Иллюстрацией к этой гипотезе может слу-
жить, например, эмбриональное развитие и взрослое состояние иглоко-
жих, у которых строение моноцилиарной жгутиковой клетки рекапиту-
лирует большая часть эмбриональных и дифференцированных сомати-
ческих клеток в различных тканях [Norrevang, Wingstrand, 1970; Wood,
Cavey, 1981; Юшин и др., 1993], что находит естественное выражение в
жгутиковости клеток герминативного эпителия - оогониев [Yamagata,
1982], сперматогониев [Реунов, Дроздов, 1991] и соматических вспомо-
гательных клеток гонад [Cavey, Markel, 1994; Reunov et al., 2004b).
Созвучен данному предположению и ранний эмбриогенез форонид, у
которых жгутиковость бластул [Herrmann, 1997] сопряжена с последую-
щим проявлением жгутиковости клеток вазоперитонеальной ткани,
в которой дифференцируются жгутиковые репродуктивные клетки
[Темерева, 2001]. В то же время у сипункулид жгутиковые бластулы не
обнаружены, ППК не являются жгутиковыми и жгутики, возникающие
в течение эмбриогенеза, детерминированы как специализированные
структуры, постепенно появляющиеся в определенных участках тела
личинок [Rice, 1975; Lundin, Schander, 2003]. Как видно из примеров,
безжгутиковость и жгутиковость ППК и формирующихся из них спер-
матогенных клеток коррелируют с изначальной безжгутиковостью и
жгутиковостью стволовых клеток. Для выяснения того, насколько зако-
номерным является проявление данной корреляции необходимо прове-
дение широкого исследования раннего эмбриогенеза методами световой
и сканирующей электронной микроскопии у представителей различных
таксонов.
Таким образом, по мнению автора книги, феномен жгутикового
сперматогенеза, по-видимому, сопряжен с жгутиковостью ППК, кото-
рая в некоторых таксонах “просматривается” как следствие жгутиково-
сти стволовых клеток. Вопрос о том, является ли жгутиковость стволо-
вых клеток рудиментарной или же она определена функциональной не-
обходимостью, вероятно, не может быть однозначно решенным для всех
животных. Скорее всего жгутиковость бластул у некоторых представи-
телей Metazoa необходима как локомоторный фактор расселения личи-
нок [см. Касьянов, 1989; Kasyanov et al., 1998], а у других является функ-
ционально неподкрепленной и может быть расценена как плезиоморф-
ный признак, унаследованный от анцестральных жгутиковых клеток. Не
исключено, что в некоторых случаях отсутствие жгутиков в раннем эм-
бриогенезе свидетельствует об утрате плезиоморфной жгутиковости
стволовыми клетками данных организмов.
Весьма интересным является вопрос о рудиментарности и функциональ-
ности жгутиков клеток млекопитающих. Жгутики, обнаруженные у многих
типов эмбриональных и дифференцированных клеток Mammalia, в более
ранних публикациях обсуждались авторами как рудиментарные органеллы
[см. Michelinee, George, 1974; Amemiya, 1975; Ohno, Park, 1983; Gonzalez et al.,
1985; Park et al., 1988]. Описания примеров нефункциональное™ жгутиков и
96
ФОТОТАБЛИЦЫ
Таблица 1
Таблица 2
Таблица 3
Таблица 5
Таблица 6
В
В
Таблица 7
Таблица 8
Таблица 9
Таблица 10
Таблица 1 1
Э8И
Таблица 12
Таблица 13
Таблица 14
Таблица 15
Таблица 16
Таблица 17
Таблица 18
Таблица 19
ресничек клеток млекопитающих можно найти и в современной перио-
дике [см. Fuchs, Schwark, 2004; Bird, 2004]. Тем не менее, все большее ко-
личество данных свидетельствует о наличии специфических функций,
выполняемых этими структурами. Например, в раннем эмбриогенезе
вращение жгутиков меняет положение эмбриона [Brueckner, 2001] и соз-
дает ток жидкости, играющий роль в становлении асимметрии левой и
правой половин тела [Stem, 2002; Yokoyama, 2004]. У одонтобластов -
клеток, вырабатывающих дентин в течение жизни зуба, через жгутик
осуществляется связь между внешним раздражителем и синтетической
активностью одонтобласта [Magloire et al., 2004]. Жгутики в клетках по-
чек являются детекторами тока жидкости, при наличии дефектов кото-
рых, нарушается функция почек [Yoder et al., 2002; Yokoyama, 2004]. A
жгутики хондроцитов служат механорецепторами, играющими важную
роль в процессе формирования скелета [Jensen et al., 2004]. Существуют
и другие варианты функций жгутиков. Нужно отметить, что в большин-
стве публикаций речь идет о так называемых первичных жгутиках раз-
личных клеток млекопитающих, имеющих организацию 9 + 0 [Magloire
et al., 2004; Eley et al., 2004]. Но встречаются и жгутики, строение кото-
рых соответствует обычной формуле. Например, давно известно, что
жгутики остеоцитов черепа плода крысы, имеют организацию 9 + 2,
снабжены базальным тельцем и проксимальной центриолью, причем
около центриолей локализован комплекс Гольджи [Michelinee, George,
1974]. Вероятно, именно структурное сходство с архаичным типом жгу-
тиковой клетки Metazoa, отчетливо проявляющееся в подобных случаях,
не раз заставляло авторов балансировать между рудиментарностью и
функциональностью жгутиков клеток млекопитающих. Учитывая, что
стволовые клетки, составляющие морулы и бластоцисты Mammalia, по-
видимому, не имеют “склонности” к рекапитуляции структуры жгутико-
вых клеток [см. Белоусов, 1980; Maro, Pickering, 1984], предположение об
утрате архаичной жгутиковости и приобретении клетками млекопитаю-
щих функциональной жгутиковости кажется более предпочтительным,
хотя данный вопрос остается открытым для предположений и дальней-
ших исследований.
Таким образом, не исключено, что, говоря об эволюционной преемст-
венности “жгутиковых” и “специализированных” гениальных клеток, мы
гипотетически можем подразумевать факт существования жгутикового
(архаичного) и безжгутикового (эволюционно продвинутого) типов недиф-
ференцированных эмбриональных (стволовых) клеток (рис. 26). Вполне
возможно, что в зависимости от типа стволовых клеток, явление жгутико-
вого гаметогенеза может присутствовать или отсутствовать у многоклеточ-
ных животных с любым типом мужских гамет. Вероятно, что анцестральная
жгутиковость стволовых клеток наиболее часто встречается у беспозвоноч-
ных с примитивными мужскими гаметами. По-видимому, именно с этим со-
пряжена выраженная приуроченность жгутикового сперматогенеза к кате-
гории “примитивный сперматозоид”.
7 Реунов А. А.
97
Рис. 26. Становление безжгутикового типа недифференцированных эмбриональных клеток
[аллегорический рисунок автора]
ОБЪЯСНЕНИЯ К ФОТОТАБЛИЦАМ
Таблица 1. Примитивно-классический сперматозоид сипункулиды Phascolion cryptus [по:
Reunov, Rice, 1993]
А - внешний вид сперматозоида (сканирующая электронная микроскопия - СЭМ); Б - продольный
срез головки сперматозоида (трансмиссионная электронная микроскопия - ТЭМ); В - продольный срез
акросомы сперматозоида (ТЭМ); Г - митохондриальное кольцо, состоящее из пяти митохондрий, на по-
перечном срезе средней части головки (ТЭМ); Д - комплекс дистальной центриоли, состоящий из девя-
ти радиальных перицентриолярных элементов на поперечном срезе средней части сперматозоида (ТЭМ);
Е - продольный срез через центриолярный аппарат сперматозоида (ТЭМ); Ж - поперечный срез жгути-
ка сперматозоида (ТЭМ)
ж - жгутик, а - акросома, я - ядро, сч - средняя часть, ав - акросомальная везикула, пм - периакро-
сомный материал, м - митохондрия, пц - проксимальная центриоль, дц - дистальная центриоль, ц - цен-
триоль, ця - центриолярная ямка, пэ - перицентриолярные элементы дистальной центриоли, п - пери-
центриолярный элемент проксимальной центриоли
Шкала А - 1 мкм; Б - 1 мкм; В - 1 мкм; Г - 0,5 мкм; Д - 0,5 мкм; Е - 0,5 мкм; Ж - 0,1 мкм
Таблица 2. Особенности строения примитивно-классических сперматозоидов
А - поперечный срез митохондриального кольца в средней части сперматозоида гидромедузы
Gonionemus vertens (ТЕМ) (фото А.А. Реунова); Б - продольный срез центриолярного аппарата альционарии
Gersemia fruticosa (ТЕМ) [по: Реунов, Даутов, 1991]; В - продольный срез перицентриолярного комплекса
дистальной центриоли гидромедузы G. vertens (ТЕМ) (фото А.А. Реунова); Г - продольный срез перицент-
риолярного комплекса дистальной центриоли актинии Anthopleura orientalis (ТЕМ) [по: Реунов, Костина,
1991]; Д - общий вид сперматозоида двустворчатого моллюска Perna viridis (СЭМ) [по: Reunov et al., 1999];
Е - продольный срез сперматозоида двустворчатого моллюска Р. viridis (ТЭМ) [по: Reunov et al., 1999]
м - митохондрия, дц - дистальная центриоль, пц - проксимальная центриоль, п - одиночный пери-
центриолярный элемент проксимальной центриоли, р - разветвления перицентриолярного элемента ди-
стальной центриоли, к - периферическое кольцо перицентриолярного комплекса дистальной центриоли,
а - акросома, пм - периакросомный материал, ос - осевой стержень, ж - жгутик, я - ядро
Шкала: А - 0,5 мкм; Б - 0,5 мкм; В - 0,5 мкм, Г - 0,5 мкм, Д - 1 мкм, Е - 0,5 мкм
Таблица 3. Примитивные сперматозоиды с элементами модифицированности
А, В, Г - сперматозоиды морского ежа Anthocidaris crassispina (А - СЭМ; В, Г - ТЭМ) [по: Au et al.,
1998]; Б, Д - сперматозоиды двустворчатого моллюска Musculus laevigatus (Б - СМ; Д - ТЭМ) (фото
А.А. Реунова); СМ - световая микроскопия
а - акросома, я - ядро, м - митохондрия, ж - жгутик
Шкала: А - 1 мкм; Б - 10 мкм; В - 1 мкм , Г - 0,5 мкм; Д - 1 мкм
Таблица 4. Примитивные сперматозоиды с элементами аберрантности
А - сперматозоид актинии Anthopleura orientalis (ТЭМ) [по: Реунов, Костина, 1991]; Б - сперматозо-
ид полихеты Neanthes japonica (ТЭМ) [по: Sato, Osanai, 1986];
В - сперматозоид полихеты Phragmatopoma lapidosa (СЭМ) [по: Eckelbarger, 1984]; Г - поперечный срез
средней части сперматозоида двустворчатого моллюска Modiolus difficilis (ТЭМ) [по: Дроздов, Реунов,
19866]; Д - поперечный срез жгутиков сперматозоидов двустворчатого моллюска Septifer кеепае (ТЭМ)
(фото А.А. Реунова); Е - продольный срез сперматозоида малоротой камбалы Glyptocephalus stelleri
(ТЭМ) (фото С.Ю. Незвановой)
я - ядро, м - митохондрия, пав - проакросомальные везикулы, ц - цитоплазматический вырост, ж -
жгутик, а - акросома, п - плавники
Шкала: А - 1 мкм; Б - 1 мкм; В - 1 мкм, Г - 1 мкм, Д - 0,5 мкм, Е - 0,5 мкм
99
Таблица 5. Примитивные сперматозоиды с элементами модифицированности и абер-
рантности
А, Б - сперматозоиды альционарии Gersemia fruticosa (А - СМ; Б - ТЭМ) (фото А.А. Реунова);
В-Д - сперматозоиды немертины Procephalothrix sp. (В - СЭМ, Г, Д - ТЭМ) [по: Reunov, Klepal, 1997];
Е, Ж - сперматозоид двустворчатого моллюска Divariscintilla troglodytes (ТЭМ) [по: Eckelbarger et al.,
1990]
ж - жгутик, ц - цитоплазматический вырост, я - ядро, м - митохондрия, а - акросома, с - средняя
асть, ма - место, в котором в примитивных спермиях локализована акросома, которая в данном случае
отсутствует
Шкала: А - 1 мкм; Б - 1 мкм; В - 1 мкм , Г - 1 мкм, Д - 0,5 мкм, Е - 0,5 мкм, Ж - 0,5 мкм
Таблица 6. Модифицированные сперматозоиды
А - модифицированный сперматозоид насекомого Megaselia scalaris (СМ) [по: Curtis et al., 1989]; Б -
модифицированный сперматозоид насекомого Sialis lutaria (ТЭМ) [no: Afzelius, Dallai, 1988]; В, Г - хво-
стовой аппарат модифированного сперматозоида рептилии Pogona barbata (ТЭМ) [по: Oliver et al., 1996]
а - акросома, я - ядро, сч - средняя часть, х - хвостовой аппарат, м - митохондрия, ж - жгутик,
эс - межмитохондриальная электронно-плотная субстанция, сс - скелетные структуры
Шкала: А - 5 мкм; Б - 1 мкм; В - 0,5 мкм, Г - 0,5 мкм
Таблица 7. Сперматозоиды человека
А - общий вид сперматозоида (СЭМ) (фото А.А. Реунова); Б - для человеческих сперматозоидов
характерна уплощенность головок [по: Bronson et al., 1989]; В-Д - морфологические разновидности спер-
матозоидов человека (СЭМ) (фото А.А. Реунова)
я - ядро, уг - уплощенные головки
Шкала: А - 1 мкм; Б - 0,5 мкм; В - 1 мкм; Г - 1 мкм; Д - 1 мкм
Таблица 8. Модифицированные сперматозоиды с элементами аберрантности
А - сперматозоид сумчатого млекопитающего Sminthopsis crassicaudata (СЭМ) [по: Breed et al., 1989];
Б - сперматозоид представителя гастротрих Mesodasys adenotubulatus (СЭМ) [по: Fregni et al., 1999];
В - сперматозоид пиявки Erpobdella octoculata (ТЭМ) [Garavaglia et al., 1974]; Г-Е - сперматозоид форо-
ниды Phoronopsis harmeri (Г - СЭМ; Д, Е - ТЭМ) [по: Reunov, Klepal, 2004]
а - акросома, я - ядро, ас - акросомоподобная структура, ж - жгутик, бт - базальное тело, я - ядро,
м - митохондрия
Шкала: А - 0,5 мкм; Б - 1 мкм; В - 1 мкм, Г - 1 мкм; Д - 0,5 мкм, Е - 0,5 мкм
Таблица 9. Аберрантные сперматозоиды
А - сперматозоид насекомого Oligotrophus juniperinus (ТЭМ) [по: Dallai, Mazzini, 1989], Б - сперматозо-
ид нематоды Enoplus anisospiculus (СМ) [по: Yushin, Malakhov, 1994]; В - сперматозоид ракообразного
Armadillidium vulgare (CM) [no: Cotelli et al., 1976]; Г - сперматозоид ракообразного Rhynchocinetes typus (СЭМ)
[no: Barros et al., 1986]; Д - сперматозоид нематоды Halichoanolaimus possjetiensis (ТЭМ) [no: Yushin, 2003a]
я - ядро, п - псевдоподии, а - акросомальный регион, х - хвостовой аппарат, ф - фиброзные тела
Шкала: А - 1 мкм; Б - 10 мкм, В - 1 мкм, Г - 1 мкм, Д - 1 мкм
Таблица 10. Аберрантные сперматозоиды с элементами примитивности и модифицированности
А - сперматозоид псевдоскорпиона Mastigoproctus giganteus (ТЭМ) [по: Phillips, 1976]; Б - спер-
матозоид полихеты Ophryotrocha puerilis (ТЭМ) [по: Berruti et al., 1978]
я - ядро, ж - жгутик, а - акросома, м - митохондрии
Шкала: А - 0,5 мкм; Б - 0,5 мкм
Таблица 11. Популяция сперматозоидов морского ежа Anthocidaris crassispina
А - гигантский сперматозоид (ТЕМ) (фото А.А. Реунова); Б - сперматозоид с двумя ядрами (ТЕМ)
[фото А.А. Реунова]; В - сперматозоид, содержащий аномальное количество центриолей (ТЕМ) (фото
А.А. Реунова); Г, Д - разновидности нормальных сперматозоидов (СЭМ) [по: Au et al., 1998]
я - ядро, ц - центриоли, м - митохондрия
Шкала: А - 1 мкм; Б - 0,5 мкм; В - 0,5 мкм, Г - 0,5 мкм; Д - 1 мкм
Таблица 12. Сперматогенные клетки Spongia и Cnidaria
А, Б - сперматоциты губки Spongilla lacustris (ТЭМ) [по: Paulus, 1989]; В - сперматогоний гидроме-
дузы Gonionemus vertens (ТЭМ) (фото А.А. Реунова); Г - сперматогоний актинии Anthopleura orientalis
(ТЭМ) (фото А.А. Реунова); Д - сперматоцит альционарии Gersemia fruticosa (ТЭМ) (фото А.А. Реунова)
я - ядро, а - аксонема, ц - центриоли, ж - жгутик, г - комплекс Гольджи
Шкала: А - 1 мкм; Б - 1 мкм; В - 1 мкм, Г - 0,5 мкм; Д - 0,5 мкм
100
Таблица 13. Сперматогенные клетки кишечнополостных
А - сперматозоид гидромедузы Cladonema uchidai (ТЭМ) [по: Yamashita, 1988]; Б-В - сперматиды
гидромедузы Gonionemus vertens (ТЭМ) (фото А.А. Реунова)
я - ядро; м - митохондрия; ж - жгутик; ав - акросомоподобная везикула; наконечники указывают
на проакросомальные везикулы.
Шкала: А - 0,2 мкм; Б - 0,5 мкм; В - 0,5 мкм
Таблица 14. Сперматогенные клетки морских беспозвоночных
А - сперматоцит приапулиды Halicryptus spinulosus (ТЭМ) [по: Адрианов и др. 1992]; Б - спермато-
цит полихеты Phragmatopoma lapidosa (ТЭМ) [по: Eckelbarger, 1984]; В - сперматогоний двустворчатого
моллюска Barbatia foliata (ТЭМ) [по: Reunov, Hodgson, 1994а]
ж - жгутик, дц - дистальная центриоль, пц- проксимальная центриоль, ц- дочерние центриоли, кг -
комплекс Гольджи, пв - проакросомальные везикулы, я - ядро
Шкала: А - 0,5 мкм; Б - 0,5 мкм; В - 1 мкм.
Таблица 15. Сперматогоний морского ежа Anthocidaris crassispina (ТЭМ) [по: Au et al., 1998]
ж - жгутик, дц - дистальная центриоль, пц - проксимальная центриоль, ик - исчерченный корешок,
кг - комплекс Гольджи, я - ядро
Шкала: 0,5 мкм.
Таблица 16. Сперматоциты (А-Г) морского ежа Anthocidaris crassispina (ТЭМ) [по: Au et al.,
1998]
ж - жгутик, дц - дистальная центриоль, пц - проксимальная центриоль, кг - комплекс Гольджи, фс -
фибриллярная структура, ск - синаптонемальный комплекс, я - ядро, доц - дочерние центриоли, ц - цен-
триоли, ак - аксонема
Шкала: А - 0,5 мкм; Б - 0,5 мкм; В - 0,5 мкм, Г - 0,5 мкм
Таблица 17. Сперматиды (А-Е) морского ежа Anthocidaris crassispina (ТЭМ) [по: Au et al.,
1998]
я - ядро, ж - жгутик, дц - дистальная центриоль, пц - проксимальная центриоль, ц - центриоли, кг -
комплекс Гольджи, м - митохондрия, фс - фибриллярная структура, а - акросома
Шкала: А - 0,5 мкм; Б - 0,5 мкм; В - 0,5 мкм, Г - 0,5 мкм, Д - 0,5 мкм; Е -0,5 мкм
Таблица 18. Сперматогенные клетки костистых рыб
А - сперматогоний кижуча Oncorhynchus kisutch (ТЭМ) (фото А.А. Реунова); Б - сперматоцит
О. kisutch (ТЭМ) (фото А.А. Реунова); В - сперматида О. kisutch (ТЭМ) (фото А.А. Реунова); Г, Д - спер-
матиды остроголовой камбалы Cleisthenes herzensteini (ТЭМ) (фото С.Ю. Незнановой)
я - ядро, ц - центриоли, ж - жгутик, кг - комплекс Гольджи, ав - акросомоподобная везикула
Шкала: А - 10 мкм; Б - 0,5 мкм; В - 0,5 мкм; Г - 1 мкм; Д - 0,5 мкм
Таблица 19. Сперматоциты (А) и сперматиды (Б) сипункулиды Phascolion cryptus (СМ) [по:
Reunov, Rice, 1993]
Шкала: A - 5 мкм; Б - 5 мкм
ЛИТЕРАТУРА
Адрианов А.В., Малахов В.В. Тонкое строение сперматозоидов и особенности спермато-
генеза беломорских киноринх Pycnophyes kielensis (Homalorhagida) Pycnophyidae // Зоол. журн.
1991. Т. 70, №4. С. 28-36.
Адрианов А.В., Малахов В.В. Киноринхи: Строение, развитие, филогения и система. М.:
Наука, 1994. 262 с.
Адрианов А.В., Малахов В.В. Приапулиды (Priapulida): Строение, развитие, филогения и
система. М.: КМК scientific press, 1996. 266 с.
Адрианов А.В., Малахов В.В. Головохоботные черви (Cephalorhyncha) Мирового океана:
(Определитель морской фауны). М.: КМК scientific press, 1999. 328 с.
Адрианов А.В., Реунов А.А. Особенности сперматогенеза и сперматозоидов беломор-
ской приапулиды Halicryptus spinulosus // Докл. АН СССР. 1992. Т. 321, № 3. С. 506-508.
Адрианов А.В., Реунов А.А., Малахов В.В. Тонкое строение семенников и особенности
сперматогенеза у беломорской приапулиды Halicryptus spinulosus (Cephalorhyncha,
Priapulida) // Зоол. журн. 1992. Т. 71, № 1. С. 31-39.
Айзенштадт Т.Б. Цитология оогенеза. М.: Наука, 1984. 247 с.
Белоусов Л.В. Введение в общую эмбриологию. М.: Изд-во МГУ, 1980. 216 с.
Бурнашева С.А. Биохимия движения сперматозоидов // Современные проблемы сперма-
тогенеза. М.: Наука. 1982. С. 225-249.
Бабаева Н.С. О строении и функциях фолликулярного эпителия семенников позвоноч-
ных//Там же. 1982. С. 108-159.
Бабаева Н.С. О тенденциях эволюционных изменений гаметогенеза и его вспомогатель-
ных структур в филогенезе Metazoa // Вопросы эволюции онтогенеза. М.: Наука, 1985.
С. 90-100.
Бинзбург А.С. Ультраструктура сперматозоида и акросомная реакция Acipenser stellatus //
Проблемы экспериментальной биологии. М.: Наука, 1977. С. 246-256.
Данилова Л.В. Успехи в изучении развития и ультраструктуры сперматозоидов
(К 300-летию открытия сперматозоида) // Онтогенез. 1977. Т. 8, N 6. С. 17-23.
Данилова Л.В. Ультраструктурное исследование сперматогенеза. М.: Наука, 1978. 206 с.
Данилова Л.В. Сперматогонии, сперматоциты, сперматиды // Современные проблемы
сперматогенеза. М.: Наука, 1982. С. 25-62.
Дроздов АЛ. О прототипе спермиев многоклеточных животных // Цитология. 1984.
Т. 26, № 7. С. 759-766.
Дроздов АЛ., Иванков В.Н. Морфология гамет животных: значение для систематики и
филогении. М.: Круглый год, 2000. 458 с.
Дроздов АЛ., Касьянов ВЛ. Размеры и форма гамет у иглокожих // Онтогенез. 1985а.
Т. 16, № 1. С. 49-59.
Дроздов АЛ., Касьянов ВЛ. Размеры и форма гамет у морских двустворчатых моллю-
сков // Биология моря. 19856. № 4. С. 33-40.
Дроздов АЛ., Касьянов ВЛ., Реунов А.А. Ультраструктура гонад голотурии Stichopus
japonicus Ц Цитология. 1986. Т. 28, № 11. С. 1256-1258.
Дроздов АЛ., Колотухина Н.К., Максимович А.А. Особенности гистологического стро-
ения семенников и ультраструктура сперматозоидов горбуши // Биология моря. 1981. № 1.
С. 49-53.
102
Дроздов АЛ., Машанский В.Ф. Акросомная реакция сперматозоида мидии Crenomytilus
gray anus Ц Цитология. 1979. Т. 21. С. 657-661.
Дроздов АЛ., Реунов А.А. Сперматогенез и ультраструктура сперматозоидов у модиолу-
са // Там же. 1986а. Т. 28, № 10. С. 1069-1074.
Дроздов АЛ., Реунов А.А. Морфология гамет съедобной мидии из Белого, Японского
морей и Авачинской губы // Биология моря. 19866. № 4. С. 52-55.
Дроздов АЛ., Реунов А.А. Морфология спермиев двустворчатых моллюсков-митилид //
Там же. 1997. Т. 23, № 3. С. 156-163.
Ефремова С.М., Папковская М.В. Сперматогенез байкальской губки Lubomirskia
baicalensis (Pallas). Ультраструктурное исследование // Арх. анатомии и гистологии эмбрио-
логии. 1980. Т. 79. С. 88-95.
Иванков В.Н. Репродуктивная биология рыб. Владивосток: Изд-во ДВГУ, 2001. 223 с.
Иванов А.В., Мамкаев Ю.В. Ресничные черви (Turballaria): Их происхождение и эволю-
ция. Л.: Наука, 1973. 221 с.
Иванов А.В., Полянский Ю.И., Стрелков А.А. Большой практикум по зоологии беспо-
звоночных. Ч. 1. М.: Сов. наука, 1958. 340 с.
Иванова Л.В. Особенности строения сперматозоидов и оплодотворения у известковых
губок // Симпозиум по онтогенезу морских беспозвоночных. Владивосток: ДВНЦ АН СССР,
1988. С. 37-38.
Иванова-Казас О.М. Сравнительная эмбриология беспозвоночных животных. Членисто-
ногие. М.: Наука, 1979. 224 с.
Исаева В.В., Реунов А.А. Половая плазма и детерминация клеток половой линии: роль
митохондрий // Биология моря. 2001. Т. 27, № 4. С. 231-237.
Касьянов ВЛ. Репродуктивная стратегия морских двустворчатых моллюсков и иглоко-
жих. Л.: Наука, 1989. 183 с.
Кауфман З.С. Эмбриология рыб. М.: Агропромиздат, 1990. 272 с.
Корн О.М. Биология размножения усоногих раков отряда Thoracica // Биология моря.
1988. Т. 25, № 2. С. 3-15.
Кусакин О.Г., Дроздов АЛ. Филема органического мира. Ч. 2. Прокариоты и низшие эв-
кариоты. СПб.: Наука, 1998. 358 с.
Малахов В.В. Загадочные группы морских беспозвоночных. М.: Изд-во МГУ, 1990. 144 с.
Малахов В.В., Адрианов А.В. Головохоботные (Cephalorhyncha) - новый тип животного
царства. М.: КМК scientific press, 1995. 1999 с.
Парамонов А.А. Основы фитогельминтологии. М.: Изд-во АН СССР, 1962. 480 с.
Пащенко С.В. Сперматогенез и ультраструкутра спермиев у четырех видов хитонов
Японского моря Ц Цитология. 1993. Т. 35, № 6-7. С. 15-22.
Райцина С.С. Цикл сперматогенного эпителия и кинетика сперматогенеза у млекопита-
ющих // Современные проблемы сперматогенеза. М.: Наука, 1982. С. 73-82.
Райцина С.С. Сперматогенез и структурные основы его регуляции. М.: Наука, 1985.
206 с.
Реунов А.А. О классификации сперматозоидов Metazoa // Биология моря. 1993, № 2.
С. 45-54.
Реунов А.А. Ультраструктурные аспекты сперматогенеза многоклеточных животных.
Автореф. дис. ... докт. биол. наук. Владивосток, 1998а. 42 с.
Реунов А.А. Акросомоподобная везикула в спермиогенезе гидромедузы Gonionemus
vertens // Докл. РАН. 19986. Т. 359, № 1. С. 128-129.
Реунов А.А., Адрианов А.В., Малахов В.В. Ультраструктурное исследование спермато-
генеза приапулиды Priapulus caudatus L. // Цитология. 1992. Т. 34, № 5. С. 76-82.
Реунов А.А., Даутов С.Ш. Ультраструктура сперматозоида альционарии Gersemia fruti-
cosa Ц Докл. АН СССР. 1991. Т. 321, № 3. С. 604-605.
Реунов А.А., Дроздов АЛ. Ультраструктура сперматогониев, сперматоцитов и сперма-
тид дальневосточного трепанга // Цитология. 1991. Т. 33, № 6. С. 27-32.
Реунов А.А., Дроздов АЛ. Ультраструктура сперматозоидов у двустворчатых моллю-
сков Adula falcatoides и Septifer keenae // Биология моря. 1986, № 5. С. 74—76.
Реунов А.А., Дроздов АЛ. Сперматогенез и ультраструктура сперматозоидов у мидии
Mytilus coruscus // Цитология. 1987. Т. 29, № 3. С. 260-266.
Реунов А.А., Дроздов АЛ. Акросомная реакция спермиев у четырех видов двустворча-
тых моллюсков митилид // Там же. 1992. Т. 34, № 1. С. 89-93.
103
Реунов А.А., Костина Е.Е. Исследование ультраструктуры сперматозоида актинии
Anthopleura orientalis // Там же, 1991. Т. 33, № 10. С. 73-78.
Реунов А.А, Малахов В.В. Эволюция строения сперматозоидов у беспозвоночных // Ус-
пехи соврем, биологии. 1993. Т. 1. С. 3-16.
Реунов А.А., Незнанова С.Ю., Александрова Я.Н., Исаева В.В. Ультраструктурное иссле-
дование взаимодействия герминативных гранул и митохондрий у Apostichopus japonicus
(Echinodermata, Holothuroidea) и Pleuronectes asper (Teleostei, Pleuronectidae) // Биология моря.
2004a. T. 30, N 3. C. 244-246.
Реунов А.А., Незнанова С.Ю., Иванков В.И. Сравнительное исследование постнересто-
вой деструкции сперматозоидов у камбаловых рыб Hippoglossoides (Cleisthenes) herzensteini и
Hippoglossoides duhius (Teleostei, Pleuronectidae) // Цитология. 20046. T. 46, № 8. C. 704-709.
Реунов А.А., Чернышев А.В. Строение семенника и сперматогенез немертины
Tetrastemma nigrifrons // Там же. 1992. Т. 34, № 6. С. 13-20.
Рузен-Ранге Э. Сперматогенез у животных. М.: Мир, 1980. 255 с.
Суходольская А.Н., Папковская М.В. Электронно-микроскопическое исследование
сперматогенеза у пресноводных губок Ephydatia fluviatilis и Spongilla lacustris // Цитология.
1985. Т. 27. С. 297-302.
Темерева Е.Н. Микроскопическая анатомия и ультраструктура форониды Phoronopsis
harmeri Pixell (1912). Автореф. дис. ... канд. биол. наук. М., 2001. 24 с.
Хадорн Э., Венер Р. Общая зоология. М.: Мир, 1989. 523 с.
Хотимченко Ю.С.,Деридович И.И., Мотавкин П.А. Биология размножения и регуляция
гаметогенеза и нереста у иглокожих. М.: Наука, 1993. 168 с.
Юрченко О.В., Реунов А.А. Диморфизм сперматозоидов у морского ежа
Strongylocentrotus nudus // Биология моря. 2004. Т. 30, № 5. С. 403^405.
Юшин В.В., Бухарцева Н.В., Малахов В.В. Электронно-микроскопическое исследование
развития дальневосточного трепанга Stichopus japonicus от бластулы до диплеврулы // Цито-
логия. 1993. Т. 35, № 1. С. 22-29.
Юшин В.В., Зограф Ю.К. Электронно-микроскопическое исследование сперматогенеза
у свободноживущей морской нематоды Neochromadora poecilosoma (Chromadorida,
Chromadoridae) // Биология моря. 2002. Т. 28, № 1. С. 47-52.
Юшин В.В., Малахов В.В. Спермин нематод отряда Enoplida имеют ядерную оболочку Ц
Докл. РАН. 1999. Т. 367, № 5. С. 718-720.
Adrianov A.V., Malakhov V. V. Kinorhyncha // Reproductive biology of invertebrates. Oxford; New
Delhi: IBH Publ. 1999. Vol. 9, pt a/Ed. K.G. Adiyodi, R.G. Adiyodi. P. 193-211.
Afzelius B.A. The spermatozoon of the nemertine Malacobdella grossa Ц J. Submicrosc. Cytol.
1971. Vol. 3. P. 181-192.
Afzelius B.A. Fine structure of the garfish spermatozoon // J. Ultrastruct. Res. 1978. Vol. 64.
P. 309-314.
Afzelius B.A. The flagellar apparatus of marine spermatozoa // Proc, of Symp. of the Soc. for Exp.
Biol. “Prokaryotic and eukaryotic flagella”. Bath: Pitman press, 1982. P. 495-519.
Afzelius B.A. Spermiogenesis in Myzostomum cirriferum // Vid. medd. Dan. maturhist. foren.
Ser. V. 1984. Vol. 145, N 1. P. 11-21.
Afzelius B.A., Dallai R. Spermatozoa of Megaloptera and Raphidioptera (Insecta,
Neuropteroidea) //J. Ultrastruct. and Mol. Struct. Res. 1988. Vol. 101. P. 185-191.
Afzelius B.A., Ferraguti M. Fine structure of brachiopod spermatozoa // J. Ultrastruct. Res. 1978a.
Vol. 63. P. 308-315.
Afzelius B.A., Ferraguti M. The spermatozoon of Priapulus caudatus Lamark // J. Submicrosc.
Cytol. 1978b. Vol. 10. P. 71-79.
Alberti G. Spermientypen bei Webspinnen (Araneae, Arachnida) // Verh. Disch. Zool. Ges. Wien.
1985. Bd. 151. S. 252-257.
Alberti G., Storch V. Internal fertilization in a Meiobenthic priapulid worm: Tubiluchus philip-
pinensis (Tubiluchidae, Priapulidae) // Protoplasma. 1988. Vol. 143. P. 193-196.
Alvarino A. Chaetognatha // Reproductive biology of invertebrates. Chichester etc.: Wiley, 1983.
Vol. 2: Spermatogenesis and sperm function / Ed. K.G. Adiyodi, R.G. Adiyodi. P. 531-544.
Amemiya T. Cilia in the retinal pigment epithelium of the adult rat // J. Opthalmol. Res. 1975.
Vol. 7, N 4. P. 292-295.
Amor M.J., Durfort M. Changes in nuclear structure during eupyrene spermatogenesis in Murex
brandaris // Mol. Reprod. Develop. 1990. Vol. 25. P. 348-356.
104
Anderson И'., Persone P. The form and function of spermatozoa: A comparative view // The
functional anatomy of the spermatozoon / Ed. B. Afzelius. Oxford: Pergamon press, 1975. P. 3-14.
Asa C., Phillips DM., Stover J. Ultrastructure of spermatozoa of the crested tinamou //
J. Ultrastruct. and Mol. Struct. Res. 1986. Vol. 94, N 2. P. 170-175.
Atwood D.G. Fine structure of the spermatozoon of the sea cucumber Leptosynapta clarki
(Echinodermata: Holothuroidea) // Cell and Tissae. Res. 1974a. Vol. 149, N 2. P. 223-233.
Atwood D.G. Fine structure of spermatogonia, spermatocytes and spermatids of the sea cucumbers
Cucumaria lubrica and Leptocynapta clarki (Echinodermata: Holothuroidea) // Canad. J. Zool. 1974b.
Vol. 52, N 11. P. 1389-1396.
Atwood D.G.. Chia F.S. Fine structure of an unusual spermatozoon of a brooding sea cucumber
Cucumaria lubrica // Ibid. 1974. Vol. 52, N 4. P. 519-523.
Au D.W.T., Reunov A.A., Wu R.S.S. Four lines of spermatid development and dimorphic sperma-
tozoa in the sea urchin Anthocidaris crassispina (Echinodermata, Echinoidea) //Zoomorphology. 1998.
Vol. 118. P. 159-168.
Au D.W.T., Reunov A.A., Wu R.S.S. Two patterns of flagellum development during spermiogene-
sis of Diadema setosum and Salmacis bicolor (Echinodermata: Echinoidea) // Invertebr. Reprod.
Develop. 1999. Vol. 35, N 2. P. 147-150.
Azevedo C., Corral L. Ultrastructural study of spermatozoon and spermiogenesis of Pollicipes cor-
nucopia (Crustacea; Cirripedia) with special reference to nucleus maturation // J. Submicrosc. Cytol.
1982. Vol. 14, N 4. P. 641-654.
Baccetti B. Lo spermatozoo dei Sipunculidi // Rend. Sci. fis. mat. natur. 1977. Vol. 51. P. 25-33.
Baccetti B. Ultrastructure of sperm and its bearing on arthropod phylogeny // Arthropod phyloge-
ny / Ed. A.P. Gupta. Princeton (N.J.), 1979. P. 609-644.
Baccetti B. Evolution of the spermatozoon // Bol. zool. 1984. Vol. 51, N 1. P. 25-33.
Baccetti B. Evolution of the sperm cell // Biology of fertilization. N.Y.: Acad, press, 1985. Vol. 2.
Biology of the sperm I Ed. C.B. Metz and A. Monroy. P. 3-58.
Baccetti B., Afzelius B.A. The biology of the sperm cell. Basel; N.Y.: Karger, 1976. 181 p.
Baccetti B.. Dallai R. The spermatozoon of Arthropoda. XXV. New accessory tubule patterns of
the sperm tail of Diplura // J. Microsc. 1973. Vol. 16. P. 341-344.
Baccetti B., Dallai R., Callaini G. The spermatozoon of Arthropoda: Zootermopsis nevadensis and
Isopteran sperm phylogeny // Intern. J. Invertebr. Reprod. 1981. Vol. 3, N 2. P. 87-99.
Baccetti B., Dallai R., Giusti F. The spermatozoon of Arthropoda. VI. Ephemeroptera //
J. Ultrastruct. Res. 1969. Vol. 29, N 3. P. 343-349.
Baccetti B., Dallai R., Grimaldi D.Z.S., Marinari A. The evolution of the nematode spermato-
zoon // Gamete Res. 1983. Vol. 8. P. 309-323.
Baccetti B., Gaino E., Sara M. A sponge with acrosome: Oscarella lobularis // J. Ultrastruct. and
Mol. Struct. Res. 1986. Vol. 94. P. 195-198.
Baccetti B., Pallini V., Burrini A.G. The accessory fibres of the sperm tail. III. High-sulfur and low-
sulfur components in mammals and cephalopods // J. Ultrastruct. Res. 1976. Vol. 57, N 3. P. 289—308.
Barnes H., Klepal W., Munn E.A. Observations on the form and changes in the accessory droplet
and motility of the spermatozoa of some cirripedes // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1971. Vol. 7. P. 173-196.
Barros C., Dupre E., Viveros L. Sperm-egg interactions in the shrimp Rhynchocinetes typus //
Gamete Res. 1986. Vol. 14. P. 171-180.
Bawa S.R.. Werner G. Mitochondrial changes in spermatogenesis of the pseudoscorpion
Diplotemnus sp. // 5. Ultrastruct. and Mol. Struct. Res. 1988. Vol. 98, N 3. P. 281-293.
Beams H.W., Sekhon S.S. Cytodifferentiation during spermiogenesis in Rhabditis pellio //
J. Ultrastruct. Res. 1972. Vol. 38. P. 511-527.
Bedford I.M. Sperm capacitation and fertilization in mammals // Biol. Reprod. 1970. Vol. 2, N 2.
P. 128-158.
Benayahu Y., Loya Y. Sexual reproduction of a soft coral: Synchronous and brief annual spawning
of Sarcophyton glaucum (Quoy a. Gaimard, 1833) // Biol. Bull. 1986. Vol. 170, N 1. P. 32^42.
Bentley M.G., Pacey A.A. A scanning electron microscopical study of sperm development and acti-
vation in Arenicola marina L. (Annelida: Polychaeta) // Invertebr. Reprod. Develop. 1989. Vol. 15, N 3.
P. 211-219.
Bentley M.G., Serries K. Sperm ultrastructure in two species of the polychaete genus Harmothoe
(Polynoidae) // Helgoland... wiss. Meeresuntersuch. 1992. Bd. 46. S. 171-184.
Bernardini G., Podini P., Maci R., Camatini M. Spermiogenesis in Xenopus laevis'. from late sper-
matids to spermatozoa // Mol. Reprod. Develop. 1990. Vol. 26. P. 347-355.
105
Berrill N.J. Chordate: Tunicate // Reproduction of marine invertebrates / Ed. A.C. Giese and
J.S. Pearse. N.Y.: Acad, press, 1975. Vol. 2. P. 241-282.
Berruti G., Ferraguti M., Danin C.L.L. The aflagellate spermatozoon of Ophryotrocha: A line of
evolution of fertilization among polychaetes // Gamete Res. 1978. Vol. 1. P. 287-292.
Bertaut M. Spermatogenese de Nereis diversicolor O.F. Muller (Annelide Polychete). 1. Evolu-
tion du cytoplasme et elaboration de 1’acrosome // J. Microsc. Biol. Cell. 1976. Vol. 25, N 1.
P. 87-94.
Bickell L.R., Chia F.S., Crawford B.J. A fine structural study of the testicular wall and spermato-
genesis in the crinoid Florometra serratissima (Echinodermata) // J. Morphol. 1980. Vol. 166.
P. 109-126.
Billard R. La spermatogenese de Poecilia reticulata. IV. La spermiogenese: etude ultrastruc-
turale // Ann. Biol. Anim. Biochim. Biophys. 1970. Vol. 10. P. 493-510.
Billard R. Spermiogenesis in the rainbow trout (Salmo gairdneri): An ultrastructural study // Cell
and Tissue Res. 1983. Vol. 233, N 2. P. 265-284.
Billard R. Spermatogenesis and spermatology of some teleost fish species // Reprod. Nutrit.
Develop. 1986. Vol. 26. P. 877-920.
Bird S.D. Mesothelial primary cilia of peritoneal and other serosal surfaces // Cell Biol. Intern.
2004. Vol. 28, N2. P. 151-159.
Blades-Eckelbarger P.I., Youngbluth M.J. The ultrastructure of spermatogenesis in Labidocera
aestiva (Copepoda: Calanoida) //J. Morphol. 1982. Vol. 174, N 1. P. 1-15.
Bai S., Fascia U., Ferraguti M. Nuclear fragmentation characterises paraspermiogenesis in Tubifex
tubifex (Annelida, Oligochaeta) // Mol. Reprod. Develop. 2001. Vol. 59. P. 442^450.
Boisson C., Mattei C., Mattei X. Troisieme note sur la spermiogenese de Protopterus annectens
(dipneuste) du Senegal // Bull. Inst. Fondam. Afr. Noire Ser. A., Sci. Natur. 1967. Vol. 29.
P. 1097-1107.
Boury-Esnault N., Jamieson B.G.M. Porifera // Reproductive biology of invertebrates. N.Y.:
Wiley, 1999. P. 1-20. Vol. 9, pt A: Progress in male gamete ultrastructure and phylogeny / Ed.
Adiyodi R.G. Adiyodi.
Breed W.G., Leigh C.M., Bennett J.H. Sperm morphology and storage in the female reproductive
tract of the fat-tailed dunnart Sminthopsis crassicaudata (Marsupialia: Dasyuridae) // Gamete Res.
1989. Vol. 23. P. 61-75.
Bronson R.A., Cooper G.W., Phillips D.M. Effects of anti-sperm antibodies of human sperm ultra-
structure and function // Human Reprod. 1989. Vol. 4, N 6. P. 653-657.
Brown R. Spermatophore transfer and subsequent sperm development in a Homalorhagid
kinorhynch // Zool. scr. 1983. Vol. 12. P. 257-266.
Brueckner M. Cilia propel the embryo in the right direction // Amer. J. Med. Genet. 2001. Vol. 101.
P. 339-344.
Buckland-Nicks J. Prosobranch parasperm: Sterile germ cells that promote paternity? // Micron.
1998. Vol. 29. P. 267-280.
Buckland-Nicks J., Chia F.S. Formation of the acrosome and basal body during spermiogenesis in
a marine snail Nerita picea (Mollusca: Archaeogastropoda) // Gamete Res. 1986. Vol. 15, N 1.
P. 13-23.
Buckland-Nicks J., Scheltema, A. Was internal fertilization an innovation of early Bilate-
ria? Evidence from sperm structure of a mollusc // Proc. Roy. Soc. London. B. 1995. Vol. 261.
P. 11-18.
Buckland-Nicks J., Walker C.W., Chia F.S. Ultrastructure of the male reproductive system and of
spermatogeneis in the viviparous brittle-star Amphipholis squamata // J. Morphol. 1984. Vol. 179.
P. 243-262.
Burghardt R.C., Foor W.E. Rapid morphological transformations of spermatozoa in the uterus of
Brugia pahangi (Nematoda: Filaroidea) //J. Parasitol. 1975. Vol. 61. P. 343-350.
Burnet A.L., Davis L.E., Ruffing F.E. A histological and ultrastructural study of germinal differen-
tiation of interstitial cells arising from gland cells in Hydra viridis // J. Morphol. 1966. Vol. 120. P. 1-8.
Cardini A., Ferraguti M., Gelder R.S. A phylogenetic assessment of the branchiobdellidan family
Branchiobdellidae (Annelida, Clitellata) using spermatological and somatic characters // Zool. scr.
2000. Vol. 29, N 4. P. 347-366.
Carre D. Existence d’un complexe acrosomal chez les spermatozoids du cnidaire Muggiacea
kochii (Siphonophore, Calycophore): Differenciation et reaction acrosomale // Invertebr. Reprod.
Develop. 1984. Vol. 7. P. 95-103.
106
Casellato S., Martinucci G., Zoja E. Ultrastructural features of gametogenesis during the life cycle
in Branchiura sowerhyi Beddard (Oligochaeta, Tubificidae) // Hydrobiologia. 1987. Vol. 155.
P. 145-154.
Castilho F., Barandela T. Ultrastructural study on the spermiogenesis and spermatozoon of the
Metacercariae of Microphallus primas (Digenea), a parasite of Carcinus maenas // Mol. Reprod.
Develop. 1990, Vol. 25. P. 140-146.
Cavey MJ., Markel K. Echinoidea // Microscopic anatomy of invertebrates. Wiley-Liss, N.Y.,
1994. Vol. 14. Echinodermata. P. 345—400.
Chemes H.E., Rawe V.Y. Sperm pathology: A step beyond descriptive morphology: Origin, char-
acterization and fertility potential of abnormal sperm phenotypes in infertile men // Human Reprod.
Update. 2003. Vol. 9, N 5. P. 405-428.
Cherr G.N., Clark W.H. An acrosome reaction in sperm from the white sturgeon Acipenser trans-
montanus // J. Exp. Zool. 1984. Vol. 232, N 1. P. 129-139.
Chia F.S. Sea anemone reproduction: Patterns and adaptive radiation // Coelenterata Ecol. and
Behav. 1976. Vol. 14. P. 261-270.
Chuang S.H. Brachiopoda // Reproductive biology of invertebrates. Chichester: Wiley, 1983.
Vol. 2: Spermatogenesis and sperm function / Ed. K.G. Adiyodi and R.G. Adiyodi. 1983. P. 517-530.
Cifrian B., Martinez-Alos S., Garcia-Corrales P. Ultrastructural study of spermatogenesis and
mature spermatozoon of Bothromesostoma personatum (Rhabdocoela, Typhloplanoida) // Progr. Zool.
Vol. 36. 1988. P. 310-314.
Clark W.H., Moretti R.L., Thompson W.W. Electron microscopic evidence for the presence of an
acrosomal reaction in Ascaris lumbricoides I/ Exp. Cell. Res. 1967. Vol. 47. P. 643-647.
Cloney R.A., Abbott L.C. The spermatozoa of ascidians: acrosome and nuclear envelope // Cell, and
Tissue Res. 1980. Vol. 206. P. 261-270.
Colwin A.L., Colwin L.H., Philpott D.E. Electron microscope studies of early stages of sperm
penetration in Hydroides hexagonus (Annelida) and Saccoglossus kowalevskii (Enteropneusta) //
J. Biophys. and Biochem. Cytol. 1957. Vol. 3, N 3. P. 489-502.
Colwin L.H., Colwin A.L., Summers R.G. The acrosomal region and the beginning of fertilization
in the holothurian Thyone briareus // The functional anatomy of the spermatozoon. Oxford: Pergamon
press, 1975. P. 27-38.
Coomans A. Aspects of the phylogeny of nematodes // Atti Accad. naz. Lincei. 1981. Vol. 49.
P. 161-174.
Corbelli A., Avian M., Marotta R., Ferraguti M. The spermatozoon of Carybdea marsupialis
(Cubozoa, Cnidaria) //Invertebr. Reprod. Develop. 2003. Vol. 43, N 2. P. 95-104.
Cotelli F., Donin C.L.L. Ultratructure of the spermatozoon of Squilla mantis // Acta zool. 1983.
Vol. 64, N 2/3. P. 131-137.
Cotelli F., Ferraguti M., Lanzavecchia G., Donin C.L.L. The spermatozoon of Peracarida. I. The
spermatozoon of terrestrial isopods // J. Ultrastruct. Res. 1976. Vol. 55. P. 378-390.
Cotelli F., Santis R., Rosati F., Monroy A. Acrosome differentiation in the spermatogenesis of
Ciona intestinalis // Develop. Growth and Differ. 1980. Vol. 22, N 3. P. 561-569.
Curtis S.K., Benner D .B., Musil G. Ultrastructure of the spermatozoon of Megaselia scalaris Loew
(Diptera: Brachycera: Cyclorrhapha: Phoridea; Phoridae) //J. Morphol. 1989. Vol. 200. P. 47-61.
Daddow L.Y.M., Jamieson B.G.M. An ultrastructural study of spermiogenesis in Neochasmus sp.
(Cryptogonimidae: Digenea: Trematoda) // Austral. J. Zool. 1983. Vol. 31, N 1. P. 1-14.
Dallai R., Afzelius B.A. Membrane specializations in the paired spermatozoa of dytiscid water bee-
tles // Tissue. Cell. 1985. Vol. 17, N 4. P. 561-572.
Dallai R., Baccetti B., Mazzini M., Sabatinelli G. The spermatozoon of three species of
Phlebotomus (Phlebotominae) and the acrosomal evolution in nematoceran dipterans // Intern. J. Insect
Morphol. Embriol. 1984. Vol. 13, N 1. P. 1-10.
Dallai R., Mazzini M. The spermatozoon of the gall-midge Oligotrophidi (Diptera, Cecidomyiidae)
// Boll. zool. 1989. Vol. 56. P. 13-27.
Daly J.M. Some relationships between the process of pair formation and gamete maturation in
Harmothoe imbricata (L.) (Annelida: Polychaeta) // Mar. Behav. Physiol. 1973. Vol. 1. P. 277-284.
Davis L.E. Ultrastructural changes during dedifferentiation and redifferentiation in the regenera-
ting isolated gastrodermis // Biology of hydra. N.Y.: Acad, press, 1973. P. 171-219.
Dewel W.C., Clark W.H. An ultrastructural investigation of spermatogenesis and the mature
sperm in the anthozoan Bunodosoma cavvernata (Cnidaria) // J. Ultrastruct. Res. 1972. Vol. 40.
P. 417^131.
107
Diaz J.P., Cannes R. Etude ultrastructurale de la spermatogenese d’une demosponge // Biol, Cell.
1980. Vol. 38. P. 225-230.
Danin C.L.L., Cotelli F. The rod-shaped sperm of Gordioidea (Aschelminthes, Nematomorpha) //
J. Ultrastruct. Res. 1977. Vol. 61. P. 193-200.
Derange G., Le Pennec M. Ultrastructural characteristics of spermatogenesis in Pecten maximus
(Mollusca, Bivalvia) // Invertabr. Reprod. Develop. 1989. Vol. 15, N 2. P. 109-117.
Dougherty W.J., Dougherty M.M. Electron microscopical and histochemical observations on
melanized sperm and spermatophores of pond-cultured shrimp Penaeus vannamei // J. Invertebr. Pathol.
1989. Vol. 54. P. 331-343.
Eckelbarger KJ. Ultrastructure of spermatogenesis in the reef-building polychaete
Phragmatopoma lapidosa (Sabellariidae) with special reference to acrosome morphogenesis // J.
Ultrastruct. Res. 1984. Vol. 89, N 2. P. 146-164.
Eckelbarger KJ., Bieler R., Mikkelsen P.M. Ultrastructure of sperm development and mature
sperm morphology in three species of commensal bivalves (Mollusca: Galeommatoidea) // J. Morphol.
1990. Vol. 205. P. 63-75.
Eckelbarger K.J., Grassle J.P. Spermatogenesis, sperm storage and comparative sperm morpho-
logy in nine species Capitalla, Capitomastus and Capitellides (Polychaeta, Capitellidae) // Mar. Biol.
1987. Vol. 95. P. 415—429.
Eckelbarger KJ., Young C.M., Cameron J.L. Ultrastructure and development of dimorphic sperm
in the abyssal echinoid Phrissocystis multispina (Echinodermata: Echinoidea): Implications for deep sea
reproductive biology //Biol. Bull. 1989. Vol. 176. P. 257-271.
Eley L., Turnpenny L., Yates L.M. et al. A perspective on inversin // Cell Biol. Intern. 2004.
Vol. 28, N 2. P. 119-124.
Escalier D. Genetic approach to male meiotic division deficiency: The human macronuclear sper-
matozoa // Mol. Human Reprod. 2002. Vol. 8, N 1. P. 1-7.
Favard P. Evolution des ultrastructures cellulaires aucours de la spermatogenese de 1’Ascaris //
Ann. Sci. natur. (zool.). 1961. Vol. 12. P. 53-152.
Fawcett D.W. A comparative view of sperm ultrastructure // Biol. Reprod. 1970. Vol. 2, N 1.
P. 90-127.
Fawcett D.W. The mammalian spermatozoa // Develop. Biol. 1975. Vol. 44. P. 394-436.
Fawcett D.W., Ito S. The fine structure of bat spermatozoa // Amer. J. Anat. 1965. Vol. 116, N 3.
P. 567-610.
Ferraguti M. Annelida-Clitellata // Reproductive biology of invertebrates. Chichester: Wiley, 1983.
Vol. 2: Spermatogenesis and sperm function. P. 343-376.
Ferraguti M. Slanted centriole and transient anchoring apparatus during spermiogenesis of an
oligochaete (Annelida) //Biol. Cell. 1984. Vol. 52, N 2. P. 175-180.
Ferraguti M., Balsamo M. Comparative spermatology of Gastrotricha: Advances in spermatozoal
phylogeny and taxonomy // Mem. Mus. Nat. Hist. Natur. 1995. Vol. 166. P. 105-117.
Ferraguti M., Erseus C. Sperm types and their use for a phylogenetic analysis of aquatic clitellates
// Hydrobiologia. 1999. Vol. 402. P. 225-237.
Ferraguti M., Fascia U., Boi S. Mass production of basal bodies in paraspermiogenesis of
Tubificinae (Annelida, Oligochaeta) //Biol. Cell. 2002. Vol. 94. P. 109-115.
Ferraguti M., Jamieson B.G.M. Spermiogenesis and spermatozoal ultrastructure in Hormogaster
(Hormogastridae, Oligochaeta, Annelida) // J. Submicrosc. Cytol. 1984. Vol. 16. P. 307-316.
Ferraguti M., Melone G. Spermiogenesis in Seison nebaliae (Rotifera, Seisonidea): Further evi-
dence of a rotifer-acanthocephalan relationship // Tissue and Cell. 1999. Vol. 31, N 4. P. 428^140.
Fishelson L., Gibson R.N., Delarea Y. Unusual cell organelles during spermiogenesis in two
species of gobies (Gobiidae, Teleostei) // Cell and Tissue Res. 1990. Vol. 262. P. 397^400.
FloodP.R., Afzelius 11.A. The spermatozoon of Oikopleura dioica Fol (Larvacea, Tunicata) // Ibid.
1978. Vol. 191. P. 27-37.
Foor W.E. Spermatozoon morphology and zygote formation in nematodes // Biol. Reprod. 1970.
Vol. 2. P. 177-202.
Foor W.E. Nematoda // Reproductive biology of invertebrates. Chichester: Wiley, 1983. Vol. 2:
Spermatogenesis and sperm function. P. 221-256.
Franc J.M. Etude ultrastructurale de la spermatogenese de Ctenaire Beroe ovata // J. Ultrastruct.
Res. 1973. Vol. 42. P. 255-267.
Franklin L.E. Fertilization and the role of the acrosomal region in non-mammals // Biol. Reprod.
1970. Vol. 2, N 2. P. 159-176.
108
Franzen A. Comparative morphological investigations into the spermatogenesis among Mollusca
//Zool. bidr. Uppsala. 1955. Vol. 30. P. 399-456.
Franzen A. On spermatogenesis, morphology of the spermatozoon and biology of fertilization
among invertebrates // Ibid. 1956. Vol. 31. P. 355 482.
Franzen A. Phylogenetic aspects of the morphology of spermatozoa and spermiogenesis //
Comparative spermatology. N.Y.: Acad press, 1970. P. 29—46.
Franzen A. The spermatozoon of Siboglinum (Pogonophora) // Acta Zool. 1973. Vol. 54.
P. 179-192.
Franzen A. Ultrastructure of the biflagellate spermatozoon of Tomopteris helgolandica Greef,
1879 (Annelida, Polychaeta) // Gamete Res. 1982. Vol. 6. P. 29-37.
Franzen A. Ultrastructural studies of spermatozoon in three bivalve species with notes on evolu-
tion of elongated sperm nucleus in primitive spermatozoa // Ibid. 1983. Vol. 7, N 3. P. 199-214.
Franzen A. Ultrastructure of spermatids and spermatozoa in the cyclostomatous bryozoan
Tubulipora (Bryozoa, Cyclostomata) // Zoomorphology. 1984. Vol. 104. P. 140-146.
Franzen A., Afzelius B.A. The ciliated epidermis of Xenotorbella bocki (Platyhelminthes,
Xenoturbellida) with some phylogenetic considerations // Zool. scr. 1987. Vol. 16, N 1. P. 9-17.
Franzen A., Ahlfors K. Ultrastructure of spermatids and spermatozoa in Phoronis, phylum
Phoronida//J. Submicrosc. Cytol. 1980. Vol. 12. P. 585-597.
Franzen A., Rice S.A. Spermatogenesis, male gametes and gamete interactions: The ultrastructure
of Polychaeta // Microfauna marina / Ed. W. Westheide, C.O. Hermans. Stuttgart; N.Y.: Fischer, 1988.
Vol. 4. P. 309-333.
Franzen A., Sensenbaugh T. Spermiogenesis and ultrastructure of spermatozoa in Saxipendium
coronatum (Hemichordata, Enteropneusta) with consideration on their relation to reproduction and dis-
persal //Zoomorphology. 1995. Vol. 105. P. 303-307.
Franze'n A., Sensenbaugh T. The spermatozoon of Gononemertes parasita (Nemertea,
Hoplonemertea) with a note of sperm evolution in the nemerteans // Invertebr. Reprod. Develop. 1988.
Vol. 14. P. 25-36.
Fregni E., Balsamo M., Ferraguti M. Morphology of the reproductive system and spermatozoa of
Mesodasys adenotubulatus (Gastrotricha: Macrodasyida) // Mar. Biol. 1999. Vol. 135. P. 515-520.
Frick J.E., Ruppert E.E. Primordial germ cells and oocytes of Branchiostoma virginiae
(Cephalochordata, Acrania) are flagellated epithelial cells: Relationship between epithelial and primary
egg polarity //Zygote. 1997. Vol. 5. P. 139-151.
Friedlander M. Control of the eupyrene-apyrene sperm dimorphism in Lepidoptera // J. Insect
Physiol. 1997. Vol. 43. P. 1085-1092.
Friedlander M., Morse J.C. The aberrant spermatozoa of Hydropsychidae Caddisflies
(Trichoptera): An electron microscope analysis on spermiogenesis // J. Ultrastruct. Res. 1982. Vol. 78,
N 1. P. 84-94.
Friedlander M., Wahrman J. The number of centrioles in insect sperm: A study in two kinds of
differentiating silkworm spermatids // J. Morphol. 1971. Vol. 134. P. 384—398.
Fuchs J.L., Schwark H.D. Neuronal primary cilia: A review // Cell Biol. Intern. 2004. Vol. 28, N 2.
P. 111-118.
Gaino E., Burlando B., Buffa P., Sara M. Ultrastructural study of spermatogenesis in Oscarella
lobularis (Porifera, Demospongiae)//Intern. J. Invertebr. Reprod. Develop. 1986. Vol. 10. P. 297—305.
Gaino E., Burlando B., Zunino L. et al. Origin of male gametes from choanocytes in Spongia
officinalis (Porifera, Demospongiae) // Ibid. 1984. Vol. 7, N 1. P. 83-93.
Garavaglia C., Donin L.L., Lanzavecchia G. Ultrastructural morphology of spermatozoa of
Hirudinea // J. Submicrosc. Cytol. 1974. Vol. 6. P. 229-244.
Gardiner S.L., Rieger R. Rudimentary cilia in muscle cells of annelids and echinoderms // Cell and
Tissue Res. 1980. Vol. 213. P. 247-252.
Gerner L. Nemertinen der Gattungen Cephalothrix und Ototyphlonemertes aus dem marinen
Mesopsammal // Helgoland, wiss. Meeresuntersuch. 1969. Bd. 19. S. 68-110.
Gonzalez S., Von Bassewitz D.B., Grundmann E. et al. Rudimentary cilia in hyperplastic,
metaplastic and neoplastic cells of the lung and pleura // Pathol. Res. Pract. 1985. Vol. 180.
P. 511-515.
Grell K.G., Benwitz G. Erganzende Untersuchungen zur Ultrastruktur von Trichoplax adhaerens
F.E. Schulze (Placozoa) //Zoomorphology. 1981. Vol. 98. P. 47-67.
Gremigni V. Platyhelminthes - Turbellaria // Reproductive biology of invertebrates. Chichester:
Wiley, 1983. Vol. 1: Ovogenesis, oviposition and oosorption. P. 67—102.
109
Grier H.J. Cellular organization of the testis and spermatogenesis in fishes // Amer. Zool. 1981.
Vol. 21. P. 345-357.
Grygier MJ. Sperm morphology in Ascothoracida (Crustacea: Maxillopoda): Confirmation of
generalized nature and phylogenetic importance // Intern. J. Invertabr. Reprod. 1982. Vol. 4.
P. 323-332.
Guidi L., Ferraguti M., Pierboni L., Balsamo M. Spermiogenesis and spermatozoa in
Acanthodasys aculeatus (Gastrotricha, Macrodasyida): An ultrastructural study // Acta zool. 2003.
Vol. 84. P. 77-85.
Haley S.R. Ultrastructure of spermatogenesis in the Hawaiian red lobster Enoplometopus occiden-
talis (Randall) //J. Morphol. 1986. Vol. 190, N 1. P. 81-92.
Healy J.M. Ultrastructure of paraspermatozoa, euspermatozoa and eusperm-like spermatozoa of
Obtortio ef fulva (Prosobranchia: Cerithiacea) // Helgoland, wiss. Meeresuntersuch. 1982. Bd. 35, N 4.
P. 489-500.
Healy J.M. Ultrastructure of euspermiogenesis in the mesogastropod Stenothyra sp.
(Prosobranchia, Rissoacea, Stenothyridae) //Zool. scr. 1983. Vol. 12, N 3. P. 203-214.
Healy J.M. Euspermatozoa and paraspermatozoa of the relict cerithiacean gastropod Campanile
symbolicum (Prosobranchia, Mesogastropoda) // Helgoland, wiss. Meeresuntersuch. 1986. Bd. 40,
N 1/2. P. 201-218.
Healy J.M. Ultrastructure of spermiogenesis in the Gastropod Calliotropis glyptus Watson
(Prosobranchia: Trochidae) with special reference to the embedded acrosome // Gamete Res. 1989.
Vol. 24. P. 9-19.
Healy J.M. Ultrastructure of spermatozoa and spermiogenesis in Spirula spirula (L.): systematic
importance and comparison with other cephalopods // Helgoland, wiss. Meeresuntersuch. 1990. Bd. 44.
S. 109-123.
Healy J.M., Jamieson B.J.M. An ultrastructural examination of development and mature parasper-
matozoa in Pyrazus ebenius (Mollusca, Gastropoda, Potamididae) // Zoomorphology. 1991. Vol. 98.
P. 101-109.
Hendelberg J. Paired flagella and nucleus migration in the spermiogenesis of Dicrocoelium and
Fasciola (Digenea, Trematoda) //Zool. bidr. Uppsala. 1963. Vol. 35. P. 569-589.
Hendelberg J. Platyhelminthes-Turbellaria // Reproductive biology of invertebrates. Chichester:
Wiley, 1983. Vol. 2: Spermatogenesis and sperm function. P. 75-104.
Herrmann K. Lophophorates, Entoprocta and Cycliophora. Phoronida // Microscopic anatomy of
invertebrates. N.Y.: Wiley, 1997. Vol. 13. P. 207-235.
Higgins R.P. Kinorhyncha // Reproduction of Marine Invertebrates. N.Y.: Acad, press, 1974.
Vol. 1. P. 507-518.
Hinsch G.W. Comparative ultrastructure of cnidarian sperm // Amer. Zool. 1974. Vol. 14.
P. 457^165.
Hinsch G.W., Clark W.H. Comparative fine structure of Cnidaria spermatozoa // Biol. Reprod.
1973. Vol. 8. P. 62-73.
Hodgson A.N. Paraspermatogenesis in gastropod molluscs // Invertebr. Reprod. Develop. 1997.
Vol. 31. P. 31-38.
Hodgson A.N., Baxter J.M., Sturrock M.G., Bernard R.T.F. Comparative spermatology of 11
species of Polyplacophora (Mollusca) from the suborders Lepidopleurina, Chitonina and
Acanthochitonina // Proc. Roy. Soc. London B. 1988. Vol. 235. P. 161-177.
Hodgson A.N., Bernard R.T.F. Observation on the ultrastructure of the spermatozoon of two
mytilids from the south-west coast of England // J. Mar. Biol. Assoc. UK. 1986. Vol. 66. P. 385-
390.
Hodgson A.N., Bernard R.T.F. A comparison of the structure of the spermatozoa and spermatoge-
nesis of 16 species of patellid limpet (Mollusca: Gastropoda: Archaeogastropoda) //J. Morphol. 1988.
Vol. 195, N 2. P. 205-223.
Hodgson A.N., Bernard R.T.F., Van der Horst G. Comparative spermatology of three species of
Donax (Bivalvia) from South Africa // J. Moll. Stud. 1990. Vol. 56. P. 257-265.
Hodgson A.N., Foster G.G. Structure of the sperm of some South African archaeogastropods
(Mollusca) from the superfamilies Haliotoidea, Fissurelloidea and Trochoidea 11 Mar. Biol. 1992.
Vol. ИЗ. P. 89-97.
Hodgson A.N., Heller J., Bernard R.T.F. Ultrastructure of the sperm and spermatogenesis in five
south african species of the trochid genus Oxystele (Mollusca, Prosobranchia) // Mol. Reprod. Develop.
1990. Vol. 25. P. 263-271.
110
Hodgson A.N., Jamieson B.G.M. Spermatogenesis in the earthworm Microchaetus pentheri
(Oligochaeta, Microchaetidae) //Zoomorphology. 1992. Vol. 112. P. 57-66.
Hodgson A.N., Reunov A.A. Ultrastructure of the spermatozoon and spermatogenesis of the bra-
chiopods Discinisca tenuis (Inarticulata) and Kraussina rubra (Articulata) // Invertebr. Reprod.
Develop. 1994. Vol. 25, N 1. P. 23-31.
Holland L.Z. Fine structure of spermatids and sperm of Dollioletta gegenbauri and Doliolum
nationalis (Tunicata: Thaliacea): Implications for tunicate phylogeny // Mar. Biol. 1989. Vol. 101.
P. 83-95.
Holland N.D., Holland L.Z. The fine structure of the testis of a lancelet (=amphioxus),
Branchiostoma floridae (phylum Chordata: subphylum Cephalochordata = Acraniata) // Acta zool.
1989. Vol. 70. P. 211-219.
Hsieh H.L.. Simon J.L. The sperm transfer system in Kinbergonuphis simoni (Polychaeta:
Onuphidae) // Biol. Bull. 1990. Vol. 178. P. 85-93.
Hylander B.L., Summers R.G. An ultrastructural investigation of the spermatozoa of two ophi-
uroids Ophiocoma echinata and Ophiocoma wendti: Acrosomal morphology and reaction // Cell and
Tissue. Res. 1975. Vol. 158. P. 151-168.
Ishida S., Teshirogi W. Comparison of spermatozoa among freshwatter planarian species // Progr.
in Zool. 1988. Vol. 36. P. 297-302.
Jaana H. The fine structural study of spermiogenesis in the freshwater oligochaete Tubifex hattai
with a note on the histone transition in the spermatid nucleus // J. Fac. Sci., Hokkaido Univ. Ser. VI.
1983. Vol. 23. P. 163-178.
Jaana H., Yamamoto T.S. The ultrastructure of spermatozoa with a note on the formation of the
acrosomal filament in the lamprey Lampetra japonica // Jap. J. Ichthyol. 1981. Vol. 28, N 2. P. 135-147.
Jamieson B.G.M. On the phylogeny and higher classification of the Oligochaeta // Cladistics. 1988.
Vol. 4. P. 367-410.
Jamieson B.G.M. Fish evolution and systematics: Evidence from spermatozoa. Cambridge:
Cambridge Univ, press, 1991a. 319 p.
Jamieson B.G.M. Ultrastructure and phylogeny of crustacean spermatozoa // Mem. Queensland
Mus. 1991b. Vol. 31. P. 109-142.
Jamieson B.G.M., Oliver S.C., Scheltinga D.M. The ultrastructure of the spermatozoa of Squamata.
I. Scincidae, Gekkonidae and Pygopodidae (Reptilia) // Acta zool. 1996. Vol. 1. P. 85-100.
Jamieson B.G.M., Rouse G.W. The spermatozoa of the polychaeta (Annelida): An ultrastructural
review // Biol. Rev. 1989. Vol. 64. P. 93-157.
Jazdowska-Zagrodzinska B., Dallai R. Spermiogenesis in the gall-midge Monarthropalpus buxi
(Cecidomyiidae, Diptera)// J. Ultrastruct. and Mol. Struct. Res. 1988. Vol. 100. P. 156-165.
Jensen C.G., Poole C.A., McGlashan S.R. et al. Ultrastructural, tomographic and confocal imaging
of the chondrocyte primary cilium in situ // Cell Biol. Intern. 2004. Vol. 28. P. 101-110.
Jespersen A. Fine structure of the spermatozoon of the australian lungfish Neoceratodus forsteri //
J. Ultrastruct. Res. 1971. Vol. 37. P. 178-185.
Jespersen A. Spermiogenesis, sperm structure and fertilization in the palaeonemertean
Cephalothrix rufifrons (Nemertini, Anopla) // Zoomorphology. 1994. Vol. 114. P. 119-124.
Jespersen A., Kosuge T., Lutzen J. Sperm dimorphism and spermatozeugmata in the commensal
bivalve Pseudopythina macrophthalmensis (Galeommatoidea, Kelliidae) // Ibid. 2001. Vol. 120.
P. 177-189.
Jespersen Л., Lutzen J., Morton B. Ultrastructure of dimorphic sperm and seminal receptacle in the
hermaphrodites Barrimysia siphonosomae and Pseudopythina ochetostomae (Bivalvia, Galeom-
matoidea) Ц Ibid. 2002. Vol. 121. P. 159-172.
Jessen H., Behnke O., Wingstrand K.G., Rostgaard J. Actin-like filaments in the acrosomal appa-
ratus of spermatozoa of a sea urchin // Exp. Cell Res. 1973. Vol. 80, N 1. P. 47-54.
Johnson L. Efficiency of spermatogenesis // Microsc. Res. Technol. 1995. Vol. 32. P. 385-422.
Jorgensen C., Lutsen J. Ultrastructure of the nongerminal cells in the testes of ascidians
(Urochordata) and their role in the phagocytosis of sperm // Zoomorphology. 1997. Vol. 117.
P. 103-113.
Juberthie C., Lopez A., Kovoor J. Spermiogenesis and spermatophore in Telema tenella
Simon (Araneae: Telemidae): An ultrastructural study // Intern. J. Invertabr. Reprod. 1981. Vol. 3.
P. 181-191.
Justine J.L. Ultrastructure of spermatozoon of the cestode Duthiersia fimbriata Diesing, 1854
(Pseudophyllidea, Diphyllobothriidae) // Canad. J. Zool. 1986. Vol. 64. P. 1545-1548.
Ill
Justine J.L. Ultrastructure des monogenes: Listes des especes et des organes etudies // Bull. Fr.
peche piscic. 1993. Vol. 328. P. 156-188.
Justine J.L., Lambert A., Mattei X. Spermatozoon ultrastructure and phylogenetic relationships in
the monogeneans (Platyhelminthes) // Intern. J. Parasitol. 1985. Vol. 15, N 6. P. 601-608.
Justine J.L., Mattei X. Comparative ultrastructural study of spermiogenesis in Monogeneans
(Flatworms). 2. Heterocotyle (Monopisthocotylea, Monocotylidae) //J. Ultrastruct. Res. 1983. Vol. 84.
P. 213-223.
Kasyanov V.L. Kryuchkova G.A., Kulikova V.A., Medvedeva L.A. Larvae of marine bivalves and
echinoderms I Ed. by D.L. Pawson, New Delhi: Amerind, 1998. 288 p.
Kato K.H., Ishikawa M. Flagellum formation and centriolar behavior during spermatogenesis of
the sea urchin Hemicentrotus pulcherrimus // Acta embriol. morphol. exp. 1982. Vol. 3, N 1. P. 49-66.
Klepal W. Spermatogenesis and spermatozoa of Aspidosiphon muelleri (Sipuncula): An ultrastruc-
tural study //J. Submicrosc. Cytol. Pathol. 1993. Vol. 25, N 2. P. 203-212.
Koch R.A., Lambert C.C. Ultrastructure of sperm, spermiogenesis and sperm-egg interactions in
selected invertebrates and lower vertebrates which use external fertilization // J. Electron. Microsc.
Technol. 1990. Vol. 16. P. 115-154.
Koehler L.D. A unique case of cytodifferentiation: Spermiogenesis of the prawn Palaemonetes
paludosus // J. Ultrastruct. Res. 1979. Vol. 69. P. 109-120.
Krioutchkova M.M., Onishchenko G.E. Structural and functional characteristics of the centrosome
in gametogenesis and early embryogenesis of animals//Intern. Rev. Cytol. 1999. Vol. 185. P. 107-156.
Kristensen R.M. On the fine structure of Batillipes noerrevangi Kristensen, 1978
(Heterotardigrada). 3. Spermatogenesis // Pr. zool. 1979. Vol. 25. P. 97-105.
Kubo M. The formation of a temporary acrosome in the spermatozoon of Laternula limicola
(Bivalvia, Mollusca) //J. Ultrastruct. Res. 1977. Vol. 61, N 1. P. 140-148.
Kuho M., Ishikawa M., Numakunai T. Differentiation of apical structures during spermiogenesis
and fine structures of the spermatozoon in the Ascidian Halocynthia roretzi 11 Acta embriol. exp. 1978.
Vol. 3. P. 283-295.
Kubo M., Nakashima S., Tsukahara J., Ishikawa M. Spermiogenesis in barnacles with special
reference to organization of the accessory body // Develop. Growth and Differ. 1979. Vol. 21, N 5.
P. 445 456.
Kubo M., Sawada N. Electron microscope study on sperm differentiation in Perinereis brevicirris
(Polychaeta) // Cell Struct, and Funct. 1977. Vol. 2. P. 135-144.
Lai-Fook I. Structural comparison between eupyrene and apyrene spermiogenesis in Calpodes
ethlius (Hesperiidae, Lepidoptera) // Canad. J. Zool. 1982. Vol. 60. P. 1216-1230.
La Fountain J.R. Analysis of bifefringence and ultrastructure of spindles in primary spermato-
cytes of Nephrotoma suturalis during anaphase // J. Ultrastruct. Res. 1976. Vol. 54, N 3.
P. 333-346.
Lahnsteiner F., Patzner R.A. Spermiogenesis and structure of mature spermatozoa in blenniid
fishes (Pisces, Blenniidae) // J. Submicrosc. Cytol. Pathol. 1990. Vol. 22, N 4. P. 565-576.
Lambert C.C. The ascidian sperm reaction // Amer. Zool. 1982. Vol. 22, N 4. P. 841-849.
Lanzavecchia G., Donin L.L. Morphogenic effects of microtubules. II. Spermiogenesis in
Lumbricus terrestris // J. Submicrosc. Cytol. 1972. Vol. 4. P. 247-260.
Larkman A.U. An ultrastructural study of the establishment of the testicular cysts during sper-
matogenesis in the sea anemone Actinia fragacea (Cnidaria: Ajithozoa) // Gamete Res. 1984. Vol. 9,
N 3. P. 303-327.
Larkman A.U., Carter M.A. The spermatozoon of Actinia equina L. var. mesembryanthemum // J.
Mar. Biol. Assoc. U. K. 1980. Vol. 60. P. 193-204.
Lee D.L. The structure and development of the spermatozoon of Heterakis gallinarum
(Nematoda)//J. Zool. 1971. Vol. 164. P. 181-187.
Legendre R., Lopez A. Presence de’un spermatophore dans le genre Apneumonella (Araneae,
Telemidae): Valeur systematique et problemes de biologie sexuelle // Bull. Soc. zool. France. 1978.
Vol. 103. P. 35—42.
Longo F.J., Anderson E. Sperm differentiation in the sea urchins Arbacia punctulata and
Strongylocentrotus purpuratus // J. Ultrastruct. Res. 1969. Vol. 27. P. 486-509.
Longo F.J., Anderson E. An ultrastructural analysis of fertilization in the surf clam Spisula solidis-
sima // Ibid. 1970. Vol. 33, N 5. P. 495-514.
Longo F.J., Dornfeld E.J. The fine structure of spermatid differentiation in the mussel Mytilus
edulis // Ibid. 1967. Vol. 20, N 5/6. P. 462-480.
112
Lopes R.A., Lopes O.V.P., Paula C.V. et al. On the reproduction of brazilian fishes. IX.
Spermatogenesis of the surubim Pseudoplatystoma corruscans Agassiz 1829 (Pisces, Pimelodidae) //
Ars vet. 1987. Vol. 3, N 1. P. 17-22.
Lopez A. Sur un nouveau mode de reproduction chez les araignees: Existence de spermatophores
chez Telema tenella Simon, 1882 (Telemidae) //Bull. Soc. zool. France. 1977. Vol. 102. P. 261-266.
Lou Y.H., Takahashi H. Spermiogenesis in the nile tilapia Oreochromis niloticus with notes on a
unique pattern of nuclear chromatin condensation // J. Morphol. 1989. Vol. 200. P. 321-330.
Lilcht J., Pfannenstiel H.D. Spermatogenesis in Platynereis massiliensis (Polychaeta: Nereidae) //
Helgoland, wiss. Meeresuntersuch. 1989. Bd. 43. P. 19-28.
Lundin K., Schander C. Epidermal ciliary ultrastructure of adult and larval sipunculids
(Sipunculida) // Acta zool. 2003. Vol. 84. P. 113-119.
Lutzen J., Sakamoto H., Taguchi A., Takahashi T. Reproduction, dwaft males, sperm dimorphism
and life cycle in the commensal bivalve Peregrinamor ohshimai Shoji (Heterodonta: Galeommatoidea:
Montacutidae) // Malacologia. 2001. Vol. 43. P. 313-325.
Lyke E.B., Robson E.A. Spermatogenesis in Anthozoa: differentiation of the spermatid // Cell and
Tissue Res. 1975. Vol. 157. P. 185-205.
Magloire H., Couble M.L., Romeas A., Bleicher F. Odontoblast primary cilia: facts and hypothe-
ses // Cell Biol. Intern. 2004. Vol. 28, N 2. P. 93-99.
Mahendrasingam S., Fairweather I., Halton D.W. Spermatogenesis and the fine structure of the
mature spermatozoon in the free proglottis of Trilocularia acanthiaevulgaris (Cestoda, Tetraphyllidea)
// Parasitol. Res. 1989. Vol. 75. P. 287-298.
Marchand B., Mattei X. La spermiogenese des Acanthocephales. I. L’appareil centriolaire et fla-
gellaire au cours de la spermiogenese d’Illiosentis furcatus var. africana Golvan, 1956
(Paleacanthocephala, Phadinorhynchidae) // J. Ultrastruct. Res. 1976. Vol. 54. P. 347-358.
Maro B., Pickering SJ. Microtubules influence compaction in preimplantation mouse embryo //
Ibid. 1984. Vol. 84. P. 217-232.
Marotta R., Ferraguti M., Martin P. Spermiogenesis and seminal receptacles in Aeolosoma singu-
lar (Annelida, Polychaeta, Aeolosomatidae) // Ital. J. Zool. 2003. Vol. 70. P. 123-132.
Marshall R.D., Luykx P. Observations on the centrioles of the sea urchin spermatozoon // Develop.
Growth and Differ. 1973. Vol. 14, N 4. P. 311-323.
Mattei C., Mattei X. La spermiogenese d’un poisson teleosteen (Lepadogaster lepadogaster). I. La
spermatide // Biol. Cell. 1978. Vol. 32. P. 257-266.
Mattei X. Spermiogenese comparee des poisson // Comparative spermatology / Ed. B. Baccetti.
N.Y.; L.: Acad, press, 1970. P. 57-69.
Mattei X. The flagellar apparatus of spermatozoa in fish: Ultrastructure and evolution // Biol. Cell.
1988. Vol. 63. P. 151-158.
Mattei X., Thiam D., Thiaw O.T. Le spermatozoide de Ophidian sp. (Poisson, Teleosteen):
Particularities ultrastructurales du flagelle // J. Ultrastruct. and Mol. Struct. Res. 1989. Vol. 102. P. 162-169.
McGregor D.L., Kesling R.V. Copulatory adaptations in ostracods. Pt I. Hemipenes of Candona //
Contrib. Mus. Paleontol. Univ. Mich. 1969, Vol. 22, N 13. P. 169-191.
McLaren D.J. The structure and development of the spermatozoon of Dipetalonema viteae
(Nematoda: Filarioidea)// Parasitology. 1973. Vol. 66. P. 447^163.
Medina A., Megina C., Abascal F.J., Calzada A. The sperm ultrastructure of Merluccius merluc-
cius (Teleostei, Gadiformes): Phylogenetic considerations // Acta zool. 2003. Vol. 84. P. 131-137.
Meisel S. The importance of hydrolytic enzymes to an exocytotic event the mammalian sperm
acrosome reaction // Biol. Rev. 1984. Vol. 59. P. 125-157.
Melone G., Donin C.L.L., Cotelli F. The paraspermatic cell (atypical spermatozoon) of
Prosobranchia: A comparative ultrastructural study // Acta zool. 1980. Vol. 61. P. 191-201.
Melone G., Ferraguti M. Rotifera // Reproductive biology of invertebrates. Vol. 9, pt A. New
Delhi: Oxford; IBH publ. co, 1999. P. 157-169.
Michelinee F., George NJ. Bone cell cilia: Vestigial or functional organelles? // Calcified Tissue
Res. 1974. Vol. 17, N 1. P. 81-87.
Miller R.L. Sperm chemo-orientation in animal sperm // Biology of fertilization. N.Y.; L.: Acad
press, 1985. Vol. 2: Biology of fertilization / Ed. C.B. Metz and A. Monroy. P. 276-337.
Mizuhira V., Futaesaku Y., Ono M. et al. The fine structure of the spermatozoa of two species of
Rhacophorus (arboreus, schlegelii). I. Phase-contrast microscope, scanning electron microscope and
cytochemical observations of the head piece // J. Ultrastruct. and Mol. Struct. Res. 1986. Vol. 96, N 1/3.
P. 41-53.
8 Реунов A. A.
113
Moore G.P.M., Dixon K.E. A light and electron microscopical study of spermatogenesis in Hydra
couliculata // J. Morphol. 1972. Vol. 137. P. 483-502.
Morisawa S. Fine structure of spermatozoa of the hagfish Eptatretus burgeri (Agnatha) // Biol.
Bull. 1995. Vol. 189. P. 6-12.
Munn E.A., Barnes H. The structure of the axial filament complex of the spermatozoa of Balanus
balanus // Exp. Cell Res. 1970. Vol. 60. P. 277-284.
Munoz M., Sabat M., Mallol S., Casadevall M. Gonadal structure and gametogenesis of Trigla lyra
(Piesces: Triglidae) // Zool. Stud. 2002. Vol. 41, N 4. P. 412-420.
Neill B.W., Wright K.A. Spermatogenesis in the hologonic testis of the trichuroid nematode
Cappilaria hepatica (Bancroft, 1893)// J. Utrastruct. Res. 1973. Vol. 44. P. 210-234.
Nordheim H.V. Vergleichende Ultrastruktur-Untersuchungen der Eu- und Paraspermien von 13
Protodrilus-Arten (Polychaeta, Annelida) und ihre taxonomische und phylogenetische Bedeutung //
Helgoland, wiss. Meeresuntersuch. 1989. Bd. 43. S. 113-156.
Norrevang A., Wingstrand K.G. On the occurrence and structure of choanocyte-like cells in some
echinoderms // Acta zool. 1970. Vol. 51. P. 249-270.
Nyholm K.G. Ultrastructure of the spermatozoa in Homalorhagida Kinorhyncha // Zoon. 1976.
Vol. 4. P. 11-18.
Nyholm K.G. Receptaculum seminis and morphological hermaphroditism in Homalorhaga
Kinorhyncha // Ibid. 1977. Vol. 5. P. 7-10.
Nyholm K.G. , Nyholm P.G. Spermatozoa and spermatogenesis in Homalorhaga Kinorhyncha //
J. Ultrastruct. Res. 1982. Vol. 78. P. 1-12.
Ohno T., Park P. An ultrastructural study of rudimentary cilia in the malignant and benign tumours
of peripheral nerves // J. Clin. Electron Microsc. 1983. Vol. 12. P. 81-92.
Oliver S.C., Jamieson G.M., Scheltinga D.M. The ultrastructure of spermatozoa of Squamata. II.
Agamidae, Varanidae, Colubridae, Elapidae and Boidae (Reptilia) // Herpetologica. 1996. Vol. 52, N 2.
P. 216-241.
Pacey A.A., Bentley M.G. An ultrastructural study of spermatogenesis and sperm morula break-
down in Arenicila marina (L.) (Annelida: Polychaeta) // Helgoland, wiss. Meeresuntersuch. 1992.
Bd. 46. S. 185-199.
Park P., Manabe S., Ohno T. Incidence and ultrastructure of rudimentary cilia in benign and malig-
nant peripheral nerve tumors // Ultrastruct. Pathol. 1988. Vol. 12. P. 407—418.
Pashchenko S.V., Drozdov A.L. Morphology of gametes in five species of Far-Eastern chitons //
Invertebr. Reprod. Develop. 1998. Vol. 33, N 1. P. 47-56.
Paulus IV. Ultrastructural investigation of spermatogenesis in Spongilla lacustris and Ephydatia
fluviatilis (Porifera, Spongillidae) // Zoomorphology. 1989. Vol. 109. P. 123-130.
Paulus W., Weissenfels N. The spermatogenesis of Ephydatia fluviatilis (Porifera) // Ibid. 1986.
Vol. 106, N 3. P. 155-162.
Perezsanchez F., Demonserrat J J., Soler C. Morphometric analysis of human sperm morphology
// Intern. J. Androl. 1994. Vol. 17, N 5. P. 248-255.
Phillips D.M. Insect sperm: Their structure and morphogenesis // J. Cell Biol. 1970. Vol. 44, N 2.
P. 243-277.
Phillips D.M. Nuclear shaping during spermiogenesis in the whip scorpion // J. Ultrastruct. Res.
1976. Vol. 54, N 3. P. 397^105.
Phillips D.M., Asa C.S. Development of spermatozoa in the Rhea // Anat. Rec. 1989. Vol. 223.
P. 276-282.
Popham J.D. Comparative morphometric of the acrosomes of the sperms of “externally” and
“internally” fertilizing sperms of the shipworms (Teredinidae, Bivalve, Mollusca) // Cell and Tissue.
Res. 1974. Vol. 150. P. 291-297.
Popham J.D., Dickson M.R., Goddard C.K. Ultrastructural study of the mature gametes of two
species of Bankia (Mollusca: Teredinidae) // Austral. J. Zool. 1974. Vol. 22, N 1. P. 1-12.
Pudney J. Spermatogenesis in nonmammalian vertebrates // Microsc. Res. Technol. 1995. Vol. 32.
P. 459-497.
Rastogi K.R., Bagnara J.T., lela L., Krasovich M.A. Reproduction in the mexican leaf frog
Pachymedusa dacnicolor. IV. Spermatogenesis: A light and ultrasonic study // J. Morphol. 1988.
Vol. 197. P. 277-302.
Reunov A.A. Ultrastructural investigation of spermiogenesis in Rhynchonella psitta-
cea (Tentaculata, Brachiopoda) // Invertebr. Reprod. Develop. 1993. Vol. 24. N 3.
P. 213-216.
114
Reunov A A. Is the “flagellate” pattern of spermatogenesis plesiomorphic in Metazoa? //Ibid. 2001.
Vol. 40, N 2/3. P. 239-242.
Reunov AA.,Au D.W.T., Wu R.S.S. Spermatogenesis of the green-lipped mussel Perna viridis with
dual patterns of acrosome and tail development in spermatids // Helgoland, wiss. Meeresuntersuch.
1999. Bd. 53. S. 62-69.
Reunov A A., Hodgson A.N. Ultrastructure of the spermatozoa of five species of south african
bivalves (Mollusca), and an examination of early spermatogenesis // J. Morphol. 1994a. Vol. 219.
P. 275-283.
Reunov A.A., Hodgson A.N. An ultrastructural investigation of spermatogenesis and sperm struc-
ture in six species of South African sea urchin // Echinoderms through time. D. Rotterdam: Balkema,
1994b. P. 849-855.
Reunov A.A., Isaeva V.V., Au D.W.T., Wu R.S.S. Nuage constituents arising from mitochondria: Is
It possible? I I Develop. Growth and Differ. 2000. Vol. 42, N 2. P. 139-143.
Reunov А.А., Kalachev A.V., Yurchenko O.V., Au D.W.T. Selective resorption in nutritive phago-
cytes of the sea urchin Anthocidaris crassispina // Zygote. 2004a. Vol. 12. P. 71-73.
Reunov A.A., Klepal W. Ultrastructural investigation of spermatogenesis in nemertine worm
Procephalothrix sp. (Palaeonemertini, Anopla) // Helgoland, wiss. Meeresuntersucn. 1997. Bd. 51, N 2.
S. 125-135.
Reunov A.A., Klepal W. Ultrastructural study of spermatogenesis in Phoronopsis harmeri
(Lophophorata, Phoronida) // Ibid. 2004. Vol. 58. P. 1-10.
Reunov A.A., Rice M. Ultrastructural observations on spermatogenesis in Phascolion cryptum
(Sipuncula) // Trans. Amer. Microsc. Soc. 1993. Vol. 112, N 3. P. 195-207.
Reunov A.A., Yurchenko O.V., Kalachev A.V. Presence, character and number of accessory cells in
holothurian male germinative epithelium: An ultrastructural study // Invertebr. Reprod. Develop. 2001.
Vol. 40, N 1. P. 49-52.
Reunov A. A., Yurchenko O.V., Kalachev A.V., Au D.W.T. An ultrastructural study of phagocytosis
and shrinkage in nutritive phagocytes of the sea urchin Anthocidaris crassispina // Cell and Tissue Res.
2004b. Vol. 318, N 2. P. 419-428.
Rice M.E. Gametogenesis in three species of Sipuncula: Phascolosoma agassizii, Golfingia puget-
tensis and Themiste pyroides // Cellule. 1974. Vol. 70. P. 295-313.
Rice M.E. Sipuncula. // Reproduction of marine invertebrates. N.Y.: Acad, press, 1975. P. 67-127.
Rice M.E. Comparative observations of gametes, fertilization and maturation in sipunculans //
Reproduction, genetics and distribution of marine organisms. Fredensborg: Olsen and Olsen, 1989.
P. 167-182.
Rice M.E. Sipuncula // Microscopic anatomy of invertebrates. N.Y.: Wiley, 1993. Vol. 12.
P. 237-325.
Rice SA., Eckelbarger K.J. An ultrastructural investigation of spermatogenesis in the holopelagic
polychaetes Vanadis formosa and Krohnia lepidota (Polychaeta: Alciopidae) // Biol. Bull. 1989.
Vol. 176. P. 123-134.
Rocha E., Azevedo C. Ultrastructural study of the spermatogenesis of Anodonta cygnea L.
(Bivalvia, Unionidae) // Invertebr. Reprod. Develop. 1990. Vol. 18, N 3. P. 169-176.
Rosati F. Sperm-egg interaction in Ascidians // Biology of fertilization. N.Y.: Acad, press, 1985.
Vol. 2. P. 361-388.
Rosati F., Baccetti B., Dallai R. The spermatozoa of Arthropoda. X. Araneids and the lowest myri-
opods // Comparative spermatology / Ed. B. Bacceti. N.Y.: Acad, press, 1970. P. 247-254.
Rosati F., Monroy A., Di Prisco P. Fine structural study of fertilization in the ascidian Ciona
intestinalis // J. Ultrastruct. Res. 1977. Vol. 58. P. 261-270.
Rouse G.W. An ultrastructural study of the spermatozoa of Eulalia sp. (Phyllodocidae),
Lepidonotus sp. (Polynoidea), Lumbrineris sp. (Lumbrineridae) and Owenia fusiformis (Oweniidae) //
Helgoland, wiss. Meeresuntersuch. 1988. Bd. 42, N 1. S. 67-78.
Rouse G.W., Fitzhugh K. Broadcasting fables: Is external fertilization really primitive? Sex, size,
and larvae in sabellid polychaetes // Zool. scr. 1994. Vol. 23. P. 271-312.
Rouse G.W., Gambi M.C. Sperm ultrastructure and spermathecal structure in Amphiglena sp.
(Polychaeta: Sabellidae) //Inverteb. Biol. 1998. Vol. 117, N 2. P. 114-122.
Rouse G.W., Jamieson B.G.M. An ultrastructural study of the spermatozoa of the polychaetes
Eurythoe complanata (Amphinomidae), Clymenella sp. and Micromaldane sp. (Maldanidae), with
definition of sperm types in relation to reproductive biology // J. Submicrosc. Cytol. 1987. Vol. 19, N 4.
P. 573-584.
115
Rouse G.W., Pitt К. Ultrastructure of the sperm of Catostylus mosaicus and Phyllorhiza punctata
(Scyphozoa, Cnidaria): Implications for sperm terminology and the inference of reproductive mecha-
nisms // Invertebr. Reprod. Develop. 2000. Vol. 38. P. 23-34.
Russel L., Peterson R., Freund M. Direct evidence for formation of Rybrid vesicles by fusion of
plasma and outer acrosomal membranes during the acrosome reaction in boar spermatozoa // J. Exp.
Zool. 1979. Vol. 208, N 1. P. 41-56.
Russel L.D., Saxena N.K., Turner T.T. Cytoskeletal involvement in spermiation and sperm trans-
port//Tissue and Cell. 1989. Vol. 21, N 3. P. 361-379.
Sakai Y., Yamashina S. Mechanism for the removal of residual cytoplasm from spermatids during
mouse spermiogenese // Anat. Rec. 1989. Vol. 223. P. 43^48.
Sailer U. Oogenesis and larval development of Ephydatia fluviatilis (Porifera, Spongillidae) //
Zoomorphology. 1988. Vol. 108. P. 23-28.
Sailer U., Weissenfels N. The development of Spongilla lacustris from the oocyte to free larva
(Porifera, Spongillidae)//Ibid. 1985. Vol. 105. P. 367-374.
Sato M., Оsanai K. Morphological identification of sperm receptors above egg microvilli in the
polychaete Neanthes japonica Ц Develop. Biol. 1986. Vol. 113. P. 263-270.
Sawada N. Electron microscope studies on gametogenesis in Lingula unguis // Zoology. 1973.
Vol. 82. P. 178-188.
Sawada N. An electron microscopic study of spermatogenesis in Golphingia ikedai // Acta zool.
1980. Vol. 61. P. 127-132.
Sawada N. Electron microscopical studies of spermatogenesis in polychaetes // Stuttgart; N.Y.:
Fischer, 1984. P. 100-114 (Fortschr. Zool.; Bd. 29).
Scheltinga D.M., Jamieson B.G.M., Espinoza R.E., Orrell K.S. Descriptions of the mature sperma-
tozoa of the lizards Crotaphytus bicinctores, Gambelia wislizenii (Crotaphytidae) and Anolis caroli-
nensis (Polychrotidae)(Reptilia, Squamata, Iguania) //J. Morphol. 2001. Vol. 247. P. 160-171.
Scheltinga D.M., Jamieson B.G.M., Trauth S.E., Mcallister C.T. Morphology of the spermatozoa
of the iguanian lizards Uta stansburiana and Urosaurus ornatus (Squamata, Phrynosomatidae) //
J. Submicrosc. Cytol. Pathol. 2000. Vol. 32, N 2. P. 261-271.
Schincariol A. L., Haborsky J., Winner G. Cytology and ultrastructure of differentiating interstitial
cells in spermatogenesis in Hydra fusca // Canad. J. Zool. 1967. Vol. 45. P. 590-593.
Schmidt H., Holtken B. Peculiarities of spermatogenesis and sperm in Anthozoa // Developmental
and cellular biology of coelenterates. Amsterdam: Elsevier: North-Holland, 1980. P. 41—46.
Schmidt-Rhaesa A. Ultrastructural observation of the male reproductive system and spermatozoa
of Gordius aquaticus L., 1758 // Inverteb. Reprod. Develop. 1997. Vol. 32, N 1. P. 31 -40.
Schon I., Martens K. Sex determination in non-marine ostracods // Sex and parthenogenesis:
Evolutionary ecology of reproductuve modes in non-marine ostracods. Leiden, 1998. Chap. 2: Sex
determination in non-marine ostracods. P. 25-36
Schroeder P. C., Hermans C.O. // Reproduction of marine biology. N.Y.: Acad, press, 1975.
Vol. 3: Annelids and Echiurans; Annelida: Polychaeta. P. 1-213.
Segretain D., Roussel C. Endocytic origin for periaxonemal vesicles along the flagellum during
mouse spermiogenesis // Gamete Res. 1988. Vol. 21. P. 451-463.
Silveira H., Rodrigues P., Azevedo C. Fine structure of the spermatogenesis of Blennius pholis
(Pisces, Blenniidae) Ц J. Submicrosc. Cytol. Pathol. 1990. Vol. 22, N 1. P. 103-108.
Slyusarev G.S., Ferraguti M. Sperm structure of Rhopalura littoralis (Orthonectida) // Invertebr.
Biol. 2002. Vol. 121, N 2. P. 91-94.
Sopott-Ehlers B., Ehlers U. Differentiation of male and female germ cells in neoophoran
Plathelminthes Ц Advances in invertebrate reproduction. N.Y.: Elsevier, 1986. Vol. 4. P. 187-194.
Sorokin S. Centrioles and the formation of rudimentary cilia by fibroblasts and smooth muscle cells
//J. Cell. Biol. 1962. Vol. 15. P. 363-377.
Sousa M., Azevedo C. Acrosomal reaction and early events at fertilization in Marthasterias
glacialis (Echinodermata: Asteroidea) // Gamete Res. 1985. Vol. 11. P. 157-167.
Sousa M., Azevedo C. Fine structural study of the acrosome formation in the starfish Marthasterias
glacialis (Echinodermata, Asteroidea) //Tissue and Cell. 1988. Vol. 20, N 4. P. 621-628.
Southword E.C., Coates K.A. Sperm masses and sperm transfer in a vestimentiferan Ridgeia pisce-
sae Jones, 1985 (Pogonophora, Obturata) // Canad. J. Zool. 1989. Vol. 67. P. 2776-2781.
Sprando R.L., Russel L.D. Spermiogenesis in the bullfrog {Rana catesbeiana): A study of cyto-
plasmic events including cell volume changes and cytoplasmic elimination // J. Morphol. 1988.
Vol. 198. P. 303-319.
116
Stagni A., Lucchi M.L. Ultrastructural observations on the spermatogenesis in Hydra attenuata //
Comparative spermatology / Ed. B. Baccetti. N.Y.: Acad, press, 1970. P. 357 - 362.
Stanley H.P. The fine structure of spermatozoa of Hydrolagus colliei (Chondrichthyes,
Holocephali) // J. Ultrastruct. Res. 1983. Vol. 83. P. 184—194.
Stefanini M., Conti M., Geremia R., Ziparo E. Regulatory mechanisms of mammalian spermato-
genesis //Biology of fertilization. N.Y.; L.: Acad, press, 1985. Vol. 2: Biology of the sperm. P. 59-92.
Stern C. Embryology: fluid flow and broken symmetry // Nature. 2002. Vol. 418. P. 29-30.
Storch V., Higgins R.P. Ultrastructure of developing and mature spermatozoa of Tubiluchus coral-
licola (Priapulida) //Trans. Amer. Micros. Soc. 1989. Vol. 108, N 1. P. 45-50.
Storch V., Ruhberg H. Electron microscopic observations on the male genital tract and sperm
development in Peripatus sedgwicki (Peripatidae, Onychophora) // Invertebr. Reprod. Develop. 1990.
Vol. 17, N 1. P. 47-56.
Stricker S. A., Cavey MJ. An ultrastructural study of spermatogenesis and the morphology of the
testis in the nemertean worm Tetrastemma phillospadicola (Nemertea, Hoplonemertea) // Canad. J.
Zool. 1986. Vol. 64. P. 2187-2202.
Suwanjarat J. Ultrastructure of the spermatogenesis of the cockle Anadara granosa L. (Bivalvia:
Arcidae) // Helgoland wiss. Meeresuntersuch. 1999. Bd. 53. S. 85-91.
Tardent P. Gametogenesis in the genus Hydra // Amer. Zool. 1974. Vol. 14. P. 447^456.
Teshirogi W. On the origin of neoblast in freshwater planarians (Turbellaria) Ц Hydrobiologia.
1986. Vol. 132. P. 207-216.
Teuchert G. Electronenmikroskopische Untersuchungen uber die Spermatogenese und
Spermatohistogenese von Turbanella cornuta Remane (Gastrotricha) // J. Ultrastruct. Res. 1976.
Vol. 56. P. 1-14.
Thiaw O.T., Mattei X. Different aspects of tubulin polymerization in spermatids of
Cyprinodontidae (Fish, Teleost) //J. Ultrastruct. and Mol. Struct. Res. 1989. Vol. 102. P. 122-131.
Thiaw O.T., Mattei X., Romand R., Marchand B. Reinvestigation of spermatic flagella structure:
The teleostean Cyprinodontidae Ц Ibid. 1986. Vol. 97, N 1/3. P. 109-118.
Thiaw O.T., Thiam D., Mattei X. Extension of proximal centriole in a teleost fish spermatozoon //
J. Submicrosc. Cytol. Pathol. 1990. Vol. 22, N 3. P. 357-360.
Tilney L.G. The acrosomal reaction // Biology of fertilization. N.Y.; L.: Acad, press. 1985. Vol. 2:
Biology of sperm. P. 157-209.
Tilney L.G., Inoue S. Acrosomal reaction of the Thyone sperm. III. The relationship between actin
assembly and water influx during the extension of the acrosomal process //J. Cell Biol. 1985. Vol. 100,
N 4. P. 1273-1283.
Turbeville J. M., Ruppert E.E. Comparative ultrastructure and the evolution of nemertines // Amer.
Zool. 1985. Vol. 21. P. 53-71.
Tuzet O., Garrone R., Pavans de Ceccatty M. Observations ultrastructurales sur la spermatogenese
chez la demosponge Aplysilla rosea Schulze (Dendroceratidae): Une metaplasie exemplaire // Ann. sci.
natur. Zool. France. 1970. Vol. 12. P. 27-50.
Van Duijn C. Biometry of human spermatozoa // J. Roy. Microsc. Soc. 1958. Vol. 77.
P. 12-18.
Van-Praet M. Gametogenesis and the reproductive cycle in the deep-sea anemone Paracalliactis
stephensoni (Cnidaria, Actiniaria) //J. Mar. Biol. Assoc U. K. 1990. Vol. 70. P. 163-172.
Van Vuren J.H.J., Fishelson L. Ultrastructural features of the gonad of the Capoeta damascinus I
Barbus canis hybrid //J. Electr. Microsc. Soc. S. Afr. 1990. Vol. 5.
P. 171-172.
Villa L., Tripepi S. An electron microscope study of spermatogenesis and spermatozoa of
Microcosmus sabatieri (Ascidiacea; Tunicata) // Acta embriol. morphol. exp. N.S. 1982. Vol. 3, N 3.
P. 201-215.
Villa L., Tripepi S. An electron miccroscope study of spermatogenesis and spermatozoa of Ascidia
malaca, Ascidiella aspersa and Phallusia mamillata (Ascidiacea, Tunicata) // Acta embriol. morphol.
Exp. 1983. Vol. 4. P. 157-168.
Ward S., Argon Y., Nelson A.G. Sperm morphogenesis in wild-type and fertilization-defective
mutants of Caenorhabditis elegants //J. Cell Biol. 1981. Vol. 91, N 1. P. 26-44.
Watson N.A., Rohde K. Ultrastructure of spermatogenesis and sperm of Multicotyle purvisi
(Plathelminthes, Aspidogastrea) //Zoomorphology. 1991. Vol. 110. P. 347-356.
Welsch UFang Y.Q. The reproductive organs of Branchiostoma // Isr. J. Zool. 1996. Vol. 42.
P. 183-212.
117
Welsch U., Storch V. Comparative animal cytology and histology. L.: Sidwic and Jackson, 1976.
321 p.
WestD.L. Spermiogenesis in the Anthozoan Aiptasiapallida //Tissue and Cell. 1980. Vol. 12, N 2.
P. 243-253.
Westheide W. The concept of reproduction in polychaetes with small body size: adaptations in
interstitial species // Polychaete reproduction. Stattgart; N.Y.: Fischer, 1984. P. 267-287.
Wilsman NJ., Fletcher T.F. Cilia of neonatal articular chondrocytes incidence and morphology //
Anat. Rec. 1978. Vol. 190, N 4. P. 871-889.
Wingstrand K.G. Comparative spermatology of a pentastomid Raillietiella hemidactyli and a
branchiuran crustacean Argulus foliaceus with a discussion of pentastomid relationship // Kgl. Dan.
vidensk. selsk. skr. 1972. Vol. 19. P. 5-72.
WolfK.W., Kyburg J. The restructuring of the flagellar base and the flagellar necklace during sper-
matogenesis of Ephestia kuehniella Z. (Pyralidae, Lepidoptera)// Cell and Tissue Res. 1989. Vol. 256.
P. 77-86.
Wood R.L., Cavey MJ. Ultrastructure of the coelomic lining in the podium of the starfish
Stylasteriasforreri //Ibid. 1981. Vol. 218. P. 449—473.
Woollacott R.M. Spermatozoa of ciona intestinalis and analysis of ascidian fertilization //
J. Morphol. 1977. Vol. 152. P. 77-78.
Wright K.A., Hope W.D., Jones N.О. The ultrastructure of the sperm of Deontostoma californicum,
a free-living marine nematode // Proc. Helminthol. Soc. Wash. 1973. Vol. 40. P. 30-36.
Xylander W.E.R. Ultrastructural studies on the reproductive system of Gyrocotylidea and
Amphilinidea (Cestoda): Spermatogenesis, spermatozoa, testes and vas deferens of Gyrocotyle // Intern.
J. Parasitol.1989. Vol. 19, N 8. P. 897-905.
Yager J. Pleomothra apletocheles and Godzillignomus frondosus, two new genera and species of
remipede crustaceans (Godzilliidae) from anchialine caves of the Bahamas // Bull. Mar. Sci. 1989.
Vol. 44, N3. P. 1195-1206.
Yamagata A. Studies on reproduction in the hermaphroditic sea star Asterina minor: the function-
al male gonads, “ovotestes” // Biol. Bull. 1982. Vol. 162. P. 449—456.
Yamagata A. Ultrastructure of spermatogenesis in the sea star Asterina minor I I Gamete Res. 1988.
Vol. 19, N 2. P. 215-225.
Yamashita M. A fine structural study of spermatogenesis in the brittle-star Ophiura sarsii
(Echinodermata: Ophiuroidea) with a demonstration of the precocious formation of the acrosome // J.
Fac. Sci. Hokkaido Univ. Ser. VI. 1983. Vol. 23, N 3. P. 254-265.
Yamashita M. In vitro maturation of the brittle-star Amphipholis kochii oocytes induced by cyclic
AMP//Zool. Sci. 1986. Vol. 3. P. 467-477.
Yamashita M. A fine structural study of the fertilization process of the jellyfish Cladonema uchidai //
Develop. Growth and Differ. 1988. Vol. 30, N 1. P. 81-89.
Yamashita M., Iwata F. Ultrastructural observations on the spermatogenesis of the brittle-star
Amphipholis kochii Lutken (Echinodermata: Ophiuroidea) //Publ. Seto Mar. Biol. Lab. 1983. Vol. 28,
N 5/6. P. 403—415.
Yamashita M., Onozato H., Nakanishi T., Nagahama Y. Breakdown of the sperm nuclear envelope
is a prerequisite for male pronucleus formation: Direct evidence from the gynogenetic crucian carp
Carassius auratus Langsdorfii // Develop. Biol. 1990. Vol. 137. P. 155-160.
Yamazato K., Sato M., Yamashiro H. Reproductive biology of an alcyonarian coral Lobophytum
crassum Marenzeller Ц Proc. 4th Intern, coral reef symp. Manila, 1981. Vol. 2. P. 671-678.
Yoder B.K., Hou X., Guay-Woodford L.M. The polycystic kidney desease proteins polycystin-1,
polycystin-2, polaris and cystin are co-localized in renal cilia // J. Amer. Soc. Nephrol. 2002. Vol. 13.
P. 2508-2516.
Yokoyama T. Motor or sensor: A new aspect of primary cilia function // Anat. Sci. Intern. 2004.
Vol. 79, N 2. P. 47-54.
Yushin V.V. Ultrastructure of spermatozoa in the free-living marine nematode of the
family Selachinematidae (Chromadorida: Cyatholaimina) Ц Russ. J. Nematol. 2003a. Vol. 11, N 2.
'P. 81-90.
Yushin V.V. Ultrastructure of spermatogenesis in the free-living marine nematode Anticoma poss-
jetica (Enoplida: Anticomidae // Nematology. 2003b. Vol. 5, N 5. P. 777-788.
Yushin V.V., Coomans A. Ultrastructure of sperm development in the free-living marine nematodes
of the family Chromadoridae (Chromadorida: Chromadorina) // Ibid. 2000. Vol. 2, N 3. P. 285-
296.
118
Yushin V.V., Malakhov V.V. Ultrastructure of sperm cells in the female gonoduct of free-living
marine nematodes from genus Enoplus (Nematoda: Enoplida) //Fundam. Appl. Nematol. 1994. Vol. 17,
N 6. P. 513-519.
Yushin V.V., Malakhov V.V. Ultrastructure of sperm development in the free-living marine nema-
tode Enoplus anisospiculus (Enoplida: Enoplidae) // Ibid. 1998. Vol. 21, N 3. P. 213-225.
Yushin V.V, Malakhov V.V. Spermatogenesis and nematode phylogeny // Nematol. Monogr. and
Perspectives. 2003. Vol. 2. P. 1-11.
Yushin V.V., Spiridonov S.E. Ultrastructure of sperm development in Heth mauriesi Adamson,
1982 (Rhigonematida: Hethidae) //Russ. J. Nematol. 2001. Vol. 9. N 2. P. 119-126.
Yushin V.V., Zograf Y.K. Ultrastructure of spermatozoa in the free-living marine nematode
Paracanthonchus macrodon (Nematoda, Chromadorida) // Invertebr. Reprod. Develop. 2004. Vol. 45,
N 1. P. 59-67.
Zihler J. Zur Spermatogeneze und Befruchtungsbiologie von Hydra // W. Roux, Arch.
Entwicklungsmech. Organism, 1972. Bd. 169. S. 239-267.
ОГЛАВЛЕНИЕ
От автора......................................................................... 3
Введение ......................................................................... 4
Глава 1
Представления об эволюции сперматозоидов многоклеточных животных.................. 7
Глава 2
Проблемы характеристики мужских гамет.......................................... 11
О модифицированности и аберрантности сперматозоидов ............................. 13
Характеристика примитивных сперматозоидов ....................................... 14
Характеристика модифицированных сперматозоидов .................................. 19
Характеристика аберрантных сперматозоидов ....................................... 21
Ультраструктурный анализ, как метод определения типа сперматозоида .............. 22
Что такое популяция сперматозоидов? ............................................. 23
Глава 3
Традиционные представления о сперматогенезе у многоклеточных животных ........... 27
Глава 4
Сперматогенез у многоклеточных животных с примитивными сперматозоидами.... 30
Spongia ......................................................................... 30
Cnidaria......................................................................... 35
Priapulida....................................................................... 37
Nemertini........................................................................ 39
Polychaeta....................................................................... 41
Mollusca ........................................................................ 43
Brachiopoda...................................................................... 44
Echinodermata.................................................................... 46
Ascidiacea....................................................................... 50
Teleostei ....................................................................... 52
Ультраструктурные особенности дифференциации примитивных сперматозоидов ...... 54
Глава 5
Сперматогенез у многоклеточных животных с модифицированными сперматозоидами 58
Plathelminthes .................................................................. 59
Oligochaeta...................................................................... 61
Arthropoda....................................................................... 63
120
Mollusca ...................................................................... 66
Ультраструктурные особенности дифференциации модифицированных сперматозоидов 69
Глава 6
Сперматогенез у многоклеточных животных с аберрантными сперматозоидами........ 71
Plathelminthes ................................................................ 71
Nematoda....................................................................... 75
Kinorhyncha ................................................................... 77
Arthropoda..................................................................... 80
Ультраструктурные особенности дифференциации аберрантных сперматозоидов ....... 86
Глава 7
Ультраструктурные аспекты эволюции сперматогенных клеток многоклеточных
животных....................................................................... 88
Глава 8
С чем сопряжен жгутиковый паттерн сперматогенеза? ............................. 93
Объяснения к фототаблицам...................................................... 99
Литература ..................................................................... 102
CONTENTS
Preface of the author..................................................................... 3
Introduction ............................................................................. 4
Chapter 1
The concepts of evolution of spermatozoa of multicellular animals ........................ 7
Chapter 2
The problems of characteristics of male gametes ......................................... 11
About modified and aberrant patterns of spermatozoa...................................... 13
Characteristics of primitive spermatozoa................................................. 14
Characteristics of modified spermatozoa ................................................. 19
Characteristics of aberrant spermatozoa ................................................. 21
The ultrastructural analysis as a method of identification of the sperm type............. 22
What is a sperm population? ............................................................. 23
Chapter 3
Traditional concept of spermatogenesis in multicellular animals.......................... 27
Chapter 4
Spermatogenesis in multicellular animals with primitive spermatozoa .................... 30
Spongia.................................................................................. 30
Cnidaria ................................................................................ 35
Priapulida............................................................................... 37
Nemertini................................................................................ 39
Polychaeta............................................................................... 41
Mollusca ................................................................................ 43
Brachiopoda.............................................................................. 44
Echinodermata............................................................................ 46
Ascidiacea............................................................................... 50
Teleostei ............................................................................... 52
The ultrastructural features of primitive spermatozoon differentiation................... 54
Chapter 5
Spermatogenesis in multicellular animals with modified spermatozoa.................... 58
Plathelminthes .......................................................................... 59
Oligochaeta.............................................................................. 61
Arthropoda............................................................................... 63
Mollusca ................................................................................ 66
The ultrastructural features of modified spermatozoon differentiation ................... 69
Chapter 6
Spermatogenesis in multicellular animals with aberrant spermatozoa....................... 71
Plathelminthes ........................................................................... 71
Nematoda................................................................................. 73
Kinorhyncha ............................................................................. 77
Arthropoda............................................................................... 80
The ultrastructural features of aberrant spermatozoon differentiation ................... 86
Chapter 7
The ultrastructural aspects of metazoan spermatogenic cell evolution..................... 88
Chapter 8
What is a reason of flagellate spermatogenesis? ......................................... 93
The explanations to photoplates.......................................................... 99
Literature ............................................................................... 102
122
Научное издание
Реунов Аркадий Анатольевич
СПЕРМАТОГЕНЕЗ
МНОГОКЛЕТОЧНЫХ
ЖИВОТНЫХ
Утверждено к печати
Ученым советом
Института биологии моря
Дальневосточного отделения
Российской академии наук
Зав. редакцией Н.А. Степанова
Редактор Н.М. Александрова
Художник Ю.И. Духовская
Художественный редактор В.Ю. Яковлев
Технический редактор В.В. Лебедева
Корректор З.Д. Алексеева
Подписано к печати 25.04.2005
Формат 70 х lOO'/ie- Гарнитура Таймс
Печать офсетная
Усл.печ.л. 10,4 + 1,6 вкл. Усл.кр.-отт. 12,3
Уч.-изд.л. 13,5. Тип. зак. 4042
Издательство “Наука”
117997, Москва, Профсоюзная ул., 90
E-mail: secret@naukaran.ru
Internet: www.naukaran.ru
Отпечатано с готовых диапозитивов
в ГУП “Типография “Наука”
199034, Санкт-Петербург, 9-я линия, 12